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1
Madera y Bosques vol. 30, núm. 2, e3022548 Verano 2024
Variación intraespecífica en
tolerancia al frío en progenies de
Pinus pseudostrobus
en dos sitios de evaluación
Intraspecific variation in cold tolerance in Pinus pseudostrobus progenies
at two test sites
Rubén Barrera Ramírez1*, J. Jesús Vargas Hernández2, Sebastián Escobar Alonso2,
Alberto Pérez Luna2 y Javier López Upton2
1 Instituto Nacional de Investigaciones Forestales,
Agrícolas y Pecuarias. Campo Experimental Urua-
pan. Uruapan, Michoacán, México.
2 Colegio de Postgraduados. Postgrado en Ciencias
Forestales. Texcoco, Estado de M éxico, México.
* Autor de correspondencia.
ruben.barrera.ram@gmail.com
RESUMEN
La tolerancia al frío tiene valor adaptativo en plantas perennes de clima templado-frío, por lo que es importante detectar variación genética
en ella para árboles forestales. En dos ensayos de progenie de Pinus pseudostrobus establecidos en Pueblo Nuevo, Puebla (S1, 2853 m) y
Teolocholco, Tlaxcala (S2, 2355 m), se determinó el índice de daño celular (ID) en plantas de cuatro años con una prueba de
congelamiento, y se estimó su relación con el crecimiento en altura y variables bioclimáticas del sitio de origen de las familias en la región
central de México. La tolerancia a frío se determinó con la pérdida de electrolitos (ID) a -15 °C durante 4 h. El análisis de varianza se
realizó con Proc Mixed, usando un diseño de bloques completos al azar. El ID fue diferente (P<0.05) entre sitios y mayor en S1 (60.7%)
que en S2 (50%); los parámetros genéticos indicaron que la tolerancia al frío está bajo control genético (h2f ≥0.50). El crecimiento en
altura de las plantas en S2 fue mayor que en S1. Las variables bioclimáticas de mayor correlación (r≥0.55) con ID y el crecimiento en
altura están relacionadas con la humedad, temperatura y precipitación de otoño-invierno. El daño por heladas en las familias varió entre
sitios, lo que demuestra que existe interacción genotipo-ambiente asociada con resistencia al frío para algunas progenies; además de que
los factores climáticos asociados con la humedad, la temperatura y precipitación también son importantes en la adaptación y crecimiento
de las progenies de P. pseudostrobus.
PALABRAS CLAVE: fenología, índice de daño, tasa de crecimiento, tolerancia a heladas, variables climáticas.
ABSTRACT
Cold tolerance has adaptive value for perennial plants in cold-temperate climates, so it is important to detect genetic variation for this trait in forest
trees. In two Pinus pseudostrobus progeny tests established at Pueblo Nuevo, Puebla (S1, 2853 m) and Teolocholco, Tlaxcala (S2, 2355 m), the cell damage
index (ID) was determined in four-year-old plants with a freezing test, and its relationship with height growth, and bioclimatic variables at the origin site
of families, in the central region of Mexico, was estimated. Tolerance to low temperatures was determined with the electrolyte leakage (REL) method,
at -15 °C for 4 h. Analysis of variance was performed with Proc Mixed, using a randomized complete block design. Mean DI differed between sites (P
< 0.05) and was higher at S1 (60.7%) than at S2 (50%); genetic parameters indicated that cold tolerance is under genetic control (h2f ≥0.50). Height
growth of progenies at S2 was greater than at S1. The bioclimatic variables with the highest correlation (r ≥ 0.55) with ID and height growth are related
to humidity, temperature, and precipitation from autumn to winter. Frost damage of families varied between sites, showing that there is genotype-
environment interaction associated with cold tolerance in some progenies; in addition, climatic factors associated with humidity, temperature and
precipitation are also important for adaptation and growth of Pinus pseudostrobus progenies.
KEYWORDS: phenology, damage index, growth rate, frost tolerance, climate variables.
Artículos científico
s
doi: 10.21829/myb.2024.3022548
2
Barrera Ramírez et al. Variación intraespecífica en tolerancia al frío
INTRODUCCIÓN
La tolerancia al frío es la capacidad de las plantas para
soportar temperaturas de congelación sin sufrir daños
significativos (Yu y Lee, 2020); además determina la
variación genética en árboles forestales de clima templado
(Bansal et al., 2015; Bansal et al., 2016) y su adaptabilidad
entre y dentro de poblaciones (Mabaso et al., 2019; Atucha-
Zamkova et al., 2021). En coníferas, el daño por heladas
determina en gran medida su distribución, supervivencia y
crecimiento (Aldrete et al., 2008; Charra-Vaskou et al.,
2012; Malmqvist et al., 2018; Ambroise et al., 2020), por lo
tanto, la selección de especies y procedencias apropiadas y
adaptadas a la ocurrencia de heladas es un factor relevante
para aumentar la supervivencia y el crecimiento (Viveros-
Viveros et al., 2009; Malmqvist et al., 2016), que se ven
afectados por la combinación de factores ambientales,
como la duración del fotoperíodo y la temperatura
(Malmqvist et al., 2018). El daño en la planta ocurre cuando
la temperatura del agua alcanza el punto de congelamiento
(Yu y Lee, 2020) en las células de los tejidos vegetales como
yemas, tallos, brotes, follaje y raíces (Malmqvist et al., 2016;
Malmqvist et al., 2018; Mabaso et al., 2019; Yu y Lee, 2020).
La evaluación del daño por congelamiento es
importante para predecir la supervivencia y la productividad
de las coníferas (Richardson et al., 2018) e identificar
aquellas especies y procedencias tolerantes (Pohl et al.,
2019) y con ello desarrollar estrategias que reduzcan el
estrés por el efecto de bajas temperaturas (Bansal et al.,
2015; Bansal et al., 2016). Un método de evaluación es
determinar el índice de daño ocasionado por bajas tempe-
raturas a través de la técnica de fuga relativa de electrolitos
(FRE) (Atucha-Zamkova et al., 2021) que mide la
concentración de electrolitos liberados por los tejidos
vegetales (hojas, tallos o raíces) después de exponerse a
temperaturas de congelamiento (Yu y Lee, 2020); la FRE
expresa el daño inducido en la membrana celular causado
por el descenso de temperatura (Hodge et al., 2012; Arora,
2018) y proporciona una estimación del daño por conge-
lamiento (Yu y Lee, 2020). El descenso de temperatura
generalmente es de 2 °C cada hora hasta alcanzar el umbral
de daño (TL50) para una muestra de congelamiento, y así se
obtiene el índice de daño celular (ID%), el cual es una
relación entre FRE después de la congelación y FRE final
obtenida por esterilización de las muestras en autoclave
(Hodge et al., 2012; Arora, 2018).
En estudios realizados con otro tipo de prueba de
daños por heladas Viveros-Viveros et al. (2009) señalaron
que los daños causados por las bajas temperaturas
mostraron un patrón de variación genética altitudinal con
diferencias de resistencia a bajas temperaturas entre
poblaciones de Pinus hartwegii Lindl, donde las procedencias
de menor altitud (3000 m) presentaron mayor daño por
heladas (69%) que las de mayor altitud (3600 m; ID = 53%).
Además, Bansal et al. (2015) señalan que, a través de la
prueba controlada FRE, se determinaron diferencias de ID
= 20% por efecto de heladas en acículas y yemas, entre y
dentro de poblaciones de Pseudotsuga menziesii (Mirb.)
Franco. También, Reyes et al. (2020), con el mismo
procedimiento, señalaron que existen diferencias de
tolerancia a bajas temperaturas entre procedencias de Pinus
radiata D. Don, ya que las procedencias de Isla Cedros
fueron más resistentes al daño artificial por heladas que las
de Isla Guadalupe que fueron más susceptibles. Por lo
tanto, es necesario seleccionar especies y procedencias
donde exista un balance adecuado entre el potencial de
crecimiento y la resistencia a heladas (Viveros-Viveros et al.
(2009).
Pinus pseudostrobus Lindl. es una especie de distribución
amplia en México y presenta variación intraespecífica en
características morfológicas y de crecimiento (Viveros-
Viveros et al., 2006), prospera naturalmente en sitios de
clima templado-frío, en altitudes de 1500 a 3300 m, con
precipitación media de 800 mm año-1 a 1200 mm año-1,
temperatura media anual de 12 °C a 18 °C (Barrera-Ramírez
et al., 2020), y mínima de -8 °C (Viveros-Viveros et al.,
2006); sin embargo, se ha señalado que es una especie
susceptible al daño por heladas y que difiere entre
procedencias (Viveros-Viveros et al., 2006). Por lo tanto, se
plantearon los objetivos del presente trabajo.
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Madera y Bosques vol. 30, núm. 2, e3022548 Verano 2024
OBJETIVOS
1) Determinar el índice de daño ocasionado por heladas en
dos ensayos de progenie de Pinus pseudostrobus a través de
una prueba artificial de congelamiento; 2) estimar el índice
de daño por heladas para dos grupos distintos de cre-
cimiento de 20 familias de progenies presentes en ambos
ensayos; y 3) comparar la relación que existe entre las
variables ambientales del origen de las familias con respecto
al índice de daño por heladas y el patrón crecimiento de las
progenies de Pinus pseudostrobus establecidas en dos sitios
contrastantes en la región central de México.
MATERIALES Y MÉTODOS
Origen del material biológico y localización
de los ensayos de progenie
Se utilizó germoplasma de Pinus pseudostrobus procedente de
árboles seleccionados fenotípicamente como superiores en
rodales naturales de los estados de México, Puebla y
Tlaxcala (Tabla 1). La planta fue producida en el vivero del
Posgrado en Ciencias Forestales del Colegio de Postgra-
duados, Montecillo, Texcoco; en contenedores de plástico
rígido de 310 cm3 con sustrato formado por la mezcla de
turba, vermiculita y perlita en proporción 2:1:1, más 3 kg m-3
de fertilizante de liberación controlada Multicote® (15-7-
15+2MgO+micronutrientes). En octubre de 2018, con
plantas de 10 meses, se establecieron dos ensayos de
progenie, uno en Pueblo Nuevo, Chignahuapan, Puebla (S1)
y el otro en Atlamajac, Teolocholco, Tlaxcala (S2) (Tabla 1).
En cada ensayo se incluyeron 72 familias de progenies
de polinización libre, cada familia estuvo representada por 21
árboles distribuidos en 21 bloques completos al azar. Para
este trabajo, en octubre de 2021 se eligieron dos grupos de
familias con potencial de crecimiento en altura contrastante:
10 familias de menor crecimiento promedio en altura (grupo
1 = 178 cm) y 10 más con el mayor crecimiento (grupo 2 =
234 cm). En la tabla 1 se muestran los datos geoclimáticos
del sitio de origen de las familias seleccionadas y su altura
promedio a los cuatro años de su plantación.
Prueba de congelamiento
Con base en pruebas preliminares, realizadas en diciembre
de 2021 para determinar el tipo de parte de la planta a
emplear, se decidió utilizar muestras de cinco acículas
desarrolladas por árbol, recolectadas en la mitad del
verticilo que se formó durante 2021. Las acículas se
recolectaron en ocho plantas de cada familia (5 acículas por
planta), elegidas al azar en cada sitio, un total de 160
muestras; cada muestra de acículas se colocó en bolsa
sellada tipo Ziplock® dentro de una hielera para su
transporte. En el laboratorio, cada muestra de acículas se
lavó con agua destilada y, sin utilizar la punta y la base, se
cortaron cuatro secciones de 10 mm. Con ayuda de una
balanza analítica marca Chyo Balance Corp®, con
resolución de 1 mg; cada muestra se separó en dos partes o
submuestras con peso fresco similar de 100 mg y se
colocaron en tubos de ensayo previamente etiquetados; una
submuestra se sometió a prueba de congelamiento (Ft) y la
otra se utilizó como control (Fc).
La prueba de exposición al frío se realizó del 7 al 24 de
febrero de 2022, los tubos con la fracción Ft se colocaron
en rejillas dentro de una cámara de congelación modelo
M1212 (Manufacturas Ind. Universo, México, 2013) dónde
se programó la rutina de descenso de la temperatura que
simuló los parámetros de tolerancia a heladas (invierno) en
condiciones naturales donde se distribuye P. pseudostrobus
(Viveros-Viveros et al., 2006); para ello, primero todas las
muestras Ft se estabilizaron por 60 minutos a 4 °C, poste-
riormente, se programó la cámara de frío para que durante
9.5 horas la temperatura descendiera gradualmente 2 °C
cada hora hasta alcanzar el umbral de -15 °C y, una vez
alcanzado este, se mantuvo por 4 horas continuas; la prueba
de congelamiento duró 15 horas. Las muestras de la
fracción Fc se mantuvieron a temperatura ambiente (20 °C
– 22 °C) por el mismo tiempo. Una vez que finalizó la
prueba de frío, las muestras de la fracción Ft se dejaron
reposar por 24 h hasta alcanzar nuevamente la temperatura
ambiente (20 °C -22 °C) (Fig. 1).
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Barrera Ramírez et al. Variación intraespecífica en tolerancia al frío
TABLA 1. Información geoclimática del origen de las 20 familias de Pinus pseudostrobus y de los sitios donde se establecieron los ensayos
de progenie.
Grupo
Fam
Estado
Municipio
Latitud (N)
Longitud (S)
Altitud (m)
Tmin (°C)
Tmax (°C)
PMA (mm)
ALT (cm)
1
21
Méx.
Villa de Allende
19°20'37.9"
100°12'30.2"
2442
6
23.2
884
203.5
23
Méx.
Donato Guerra
19°15'1.9"
100°04'28.8"
2410
7.7
23.7
900
179.6
24
Méx.
Donato Guerra
19°14'53.2"
100°04'09.8"
2423
7.7
23.6
905
186.8
57
Tlax.
Nanacamilpa
19°27'25.8''
98°34'7.8''
2850
4.7
21.6
741
204.4
71
Pue.
Ajalpan
18°25'23.1"
97°05'21.4"
2616
6.5
21.6
1090
157
78
Pue.
Tlatlauquitepec
19°40'12.6"
97°30'20.6"
2822
5.6
20
575
189.3
80
Pue.
Zautla
19°38'32.4"
97°38'11.1"
2573
7.9
22.4
577
182.5
82
Pue.
Chignahuapan
19°56'59.8''
98°09'14.7''
2815
6.2
20.6
677
163.8
85
Pue.
Zacatlan
19°57'50.3''
98°02'1.9''
2548
6.5
21.5
748
152.2
86
Pue.
Zacatlan
19°57'47.4''
98°02'09.0''
2571
6.5
21.4
746
161.3
2
28
Méx.
SJ. del Rincón
19°41'26.0"
100°11'34.6"
2993
5.4
20.3
790
234.7
29
Méx.
SJ. del Rincón
19°40'50.9"
100°14'16.9"
3105
5
19.6
824
233.5
32
Méx.
Coatep. Harinas
18°57'23.9"
99°45'11.8"
2507
7.2
22.8
1029
253.1
33
Méx.
Coatep. Harinas
18°57'50.2"
99°44'48.3"
2513
7
22.8
1019
241.3
52
Tlax.
Tlaxco
19°41'07.8''
98°13'27.2''
2933
4.8
20.5
727
263.9
53
Tlax.
Terrenate
19°32'15.5''
97°53'9.3''
3020
5.2
20.2
727
257.8
55
Tlax.
Terrenate
19°32'27.2''
97°52'19.1''
3105
5
19.6
759
236.1
58
Tlax.
Nanacamilpa
19°27'16.5''
98°34'26.2''
2796
4.6
22
735
234.7
61
Pue.
Tlahuapan
19° 26'32.2"
98°37'58.7"
3247
3.3
19.1
821
233.5
65
Pue.
Tlahuapan
19° 26'21.1"
98°38'24.2"
3228
3.2
19.2
800
219.4
S1
Pue.
Chignahuapan
19° 56'27.4"
98°07'25.7"
2 853
4.8
12.7
1100
246.8
S2
Tlax.
Teolocholco
19°13' 53.8"
98°11'20.1"
2 355
8.8
21.5
762
236.4
Fam: familia; Tmín: temperatura mínima promedio; Tmáx: temperatura máxima promedio, PMA: precipitación media anual y ALT: altura promedio en febrero 2022, datos
climáticos obtenidos de “Climate NA versión 7.20” (Wang et al., 2 016).
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Madera y Bosques vol. 30, núm. 2, e3022548 Verano 2024
FIGURA 1. Dinámica de la temperatura en la prueba de congelamiento y exposición a frío
(-15 °C por 4 h) de las muestras de follaje (Ft) de 20 progenies de Pinus pseudostrobus Lindl.
Después, se añadieron 10 ml de agua desionizada a las dos
fracciones (Ft y Fc) y se dejaron reposar nuevamente 12 h a
temperatura ambiente. El daño causado a las acículas se
determinó con el método de pérdida relativa de electrolitos
(PRE), que mide la cantidad de electrolitos liberados por
los tejidos vegetales después de la exposición a
temperaturas de congelamiento (Hodge et al.,2012; Arora,
2018; Yu y Lee, 2020).
La conductividad eléctrica inicial (C1) en la solución de
las submuestras Ft y Fc se midió con un conductímetro
LAQUAtwin® modelo EC-33, con 1 µS/cm de resolu-
ción. Después, ambas muestras se esterilizaron en autocla-
ve a 120 °C durante 30 minutos y se dejaron reposar 12 h con
la finalidad de medir la conductividad eléctrica total (C2). En
cada medición de C1 y C2 se tomaron tres lecturas por muestra
(Ft y Fc) con separación de 10 minutos cada una. El promedio
de las tres lecturas se estandarizó a una masa de 100 mg de
tejido y se calculó la conductividad relativa e índice de daño
celular (Ecuaciones 1 y 2, respectivamente) para cada familia.
Cr = (C1/C2) *100 (1)
ID = 100 * (Crt - Crc) / (100 - Crc) (2)
donde:
Cr = conductividad relativa (%)
C1 = conductividad eléctrica inicial (µS/cm)
C2 = conductividad eléctrica final (µS/cm)
ID = índice de daño celular (%)
Crt = conductividad relativa de la muestra de trabajo (%)
Crc = conductividad relativa de la muestra de control (%)
Análisis estadístico
Con los datos del ID se realizó el análisis estadístico donde
se probó el modelo general completo, y ya que no se
encontraron efectos significativos para familias ni de la
interacción familias por grupo de crecimiento; se realizó un
segundo análisis con un modelo general reducido
(Ecuación 3), y luego por separado, un análisis estadístico
para cada sitio (Ecuación 4); ambos análisis se realizaron a
través del procedimiento MIXED en SAS ver. 9.4 (SAS
Institute, 2013), con los límites de confianza de 95% y nivel
de significancia ɑ = 0.05; con el mismo procedimiento
también se estimaron los componentes de varianza
necesarios para calcular los parámetros genéticos de
heredabilidad individual (h2i) y de las medias de familia (h2f)
con respecto a la resistencia a heladas para cada sitio.
-18
-16
-14
-12
-10
-8
-6
-4
-2
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
0:00:00
0:40:00
1:20:00
2:00:00
2:40:00
3:20:00
4:00:00
4:40:00
5:20:00
6:00:00
6:40:00
7:20:00
8:00:00
8:40:00
9:20:00
10:00:00
10:40:00
11:20:00
12:00:00
12:40:00
13:20:00
14:00:00
14:40:00
15:20:00
16:00:00
16:40:00
17:20:00
18:00:00
18:40:00
19:20:00
20:00:00
20:40:00
Temperatura °C
Tiempo transcurrido (min)
60 min a 4 °C
Temp. Amb. 20 °C.
Descenso de 2 °C·h-1
-15°C·4 h-1
6
Barrera Ramírez et al. Variación intraespecífica en tolerancia al frío
Yijklm = µ + Ai+ Bj(i) + Ck + ACik + ℇijklm (3)
Yijkl = µ + Ei + Fj + Gk(j) + ℇijkl (4)
donde:
Yjklm = valor de la ijklm- ésima observación del factor ABC
Yijkl = valor de la ijkl- ésima observación del factor EFG
µ= media general
Ai= efecto del nivel i del factor A (sitio)
Bj(i)= efecto del nivel j del factor B (repetición) anidado en
el nivel i del factor A
Ck= efecto del nivel k del factor C (familia)
ACij= efecto de la interacción A*D, correspondiente al
nivel i del factor A y l del factor D dentro de la
condición de crecimiento k
Єijklm =error experimental (ecuación 1)
Ei = efecto del nivel i del factor E (repetición)
Fj= efecto del nivel j del factor F (grupo de crecimiento)
Gk(j) = efecto del nivel k del factor G (familia) anidado en el
nivel j del factor F (grupo)
Єijkl= error experimental (ecuación 2)
Cuando se presentaron diferencias significativas en alguno
de los factores evaluados, se realizó una prueba de compa-
ración de medias de Tukey (p = 0.05).
Relación de tolerancia a frío con el patrón
de crecimiento en altura y variables
ambientales
El crecimiento en altura se evaluó desde el establecimiento
de los ensayos, sin embargo, para este, trabajo únicamente
se consideró el crecimiento en altura (cm) de 2020 y 2021
ya que fue donde inició un proceso de diferenciación entre
progenies con respecto a esta variable. Los datos que se
generaron del patrón de crecimiento de las progenies
corresponden a: (1) crecimiento total en altura hasta febrero
de 2022 (ALT22); (2) crecimiento en altura durante los años
2020 y 2021 (CALT); (3) crecimiento en el periodo
favorable del año (febrero a octubre de 2020 y de 2021),
cuando existen condiciones favorables de temperatura y
humedad y se presenta el alargamiento del brote terminal
con la formación de verticilos, ramas y follaje (CFAV-FO);
(4) crecimiento en el periodo desfavorable del año
(noviembre 2020 a febrero 2021 y noviembre 2021 a
febrero 2022), cuando existen condiciones desfavorables de
temperatura y el árbol generalmente presenta una yema
terminal en reposo, pero ocasionalmente puede ocurrir una
reactivación de esta yema, con alargamiento del brote
(CDES-NE); (5) activación de la yema terminal de 2021
(AYT21) que se presentó al inicio del periodo favorable de
crecimiento en el año 2021; y (6) formación de yema
terminal en el ciclo de crecimiento 2021 (FYT21) cuando
la planta inicia el periodo de dormancia o reposo de la yema
terminal, asociado con la terminación del periodo favorable
de crecimiento, a finales del otoño e inicios del invierno. En
ambos casos, la activación y formación de la yema terminal
se evaluó asignando valores nominales de 0 a plantas sin la
condición (i. e., sin yema terminal activa o formada,
respectivamente) y de 1 a plantas con la condición de yema
terminal activa o formada, respectivamente.
Con los datos geográficos de origen de las 20 familias
(latitud, longitud y altitud) y utilizando el programa
ClimateNA ver. 7.20 (Wang et al., 2016), se obtuvieron las
variables bioclimáticas y sus derivadas estacionales ('sm' =
verano, 'at' = otoño, 'wt' = invierno, 'sp' = primavera). En
total se incluyeron 72 variables bioclimáticas derivadas de
cálculos de temperatura, precipitación, humedad y
radiación solar estacional y anual de un periodo espacial de
30 años (1990 a 2020) para México; los datos obtenidos
fueron de una resolución espacial de 1 km2.
Finalmente, con los datos promedio de las variables
ID, ALT22, CALT, CFAV-FO, CDES-NE, AYT y FYT
por sitio y las 72 variables bioclimáticas, se realizó una
correlación de Pearson (p = 0.05) a través del procedimien-
to CORR PEARSON en SAS ver 9.4 (SAS Institute, 2013).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Daño por bajas temperaturas
El índice de daño general ocasionado por baja temperatura
en ambos sitios fue de 56%, con una temperatura letal
(TL50) cercana a -12 °C; estos resultados son similares a los
7
Madera y Bosques vol. 30, núm. 2, e3022548 Verano 2024
obtenidos por Reyes et al. (2020) para dos poblaciones de
Pinus radiata D. Don donde se observó, en promedio, un ID
= 50% en invierno con una TL50 de -12 °C. El análisis del
modelo general reducido demostró que existen diferencias
significativas de ID únicamente entre sitios (P < 0.001)
(Tabla 2). Con la prueba de Tukey fue posible distinguir que
el daño por heladas del S1 (Pueblo Nuevo) fue mayor (60.7%)
y que en el S2 (Teolocholco) el ID fue menor (50.1 %) (Fig. 2).
En trabajos similares se ha señalado que las diferencias
de ID entre sitios o poblaciones se debe a la capacidad
fisiológica de aclimatación y resistencia o tolerancia al
proceso de congelamiento de la planta (Aldrete et al., 2008;
Ambroise et al., 2020), y también al origen geográfico de la
procedencia (Mabaso et al., 2019).
TABLA 2. Resultados del análisis de varianza con el modelo general reducido para el índice de daño por heladas en progenies de Pinus
pseudostrobus.
Efecto
GL
F-calculada
Significancia
Sitio
1
21.4
0.0002*
Repetición (sitio)
14
1.31
0.2011
Condición
1
0.14
0.7105
Sitio*Condición
1
1.3
0.2698
*Significativo con un valor de p < 0.05.
FIGURA 2. Índice de daño ocasionado por bajas temperaturas (-15 °C durante 4 h) en
progenies de Pinus pseudostrobus establecidas en Ejido Pueblo Nuevo, Pue. (Sitio 1) y
Teolocholco, Tlax. (Sitio 2).
Barras indican desviación estándar, letras distintas, diferencias significativas (p < 0.001).
a
b
0
10
20
30
40
50
60
70
ID (%)
Sitio 1 Sitio 2
8
Barrera Ramírez et al. Variación intraespecífica en tolerancia al frío
En este trabajo, la diferencia de ID entre sitios estuvo
asociada con la altitud donde se estableció cada ensayo, ya
que el S1 se encuentra a 2850 m y el S2 a 2355 m; como lo
señala Gömöry et al. (2010) en Picea abies (L.) H. Karst.,
donde la diferencia en altitud fue un factor asociado a la
resistencia de bajas temperaturas; por lo tanto, aunque son
las mismas familias en ambos sitios, en el S2 aquellas que
provienen de lugares con menor altitud presentaron mayor
resistencia a heladas. Otros estudios señalan lo contrario ya
que algunas procedencias establecidas en sitios más fríos y
de mayor altitud son más resistentes a heladas (LT50
promedio: −20.6 °C), como lo mencionan Semerci et al.
(2021) para Pinus brutia Ten. Por lo tanto, la resistencia de
las plantas a heladas, de acuerdo con los resultados de este
estudio, está determinada por el origen geográfico de las
familias.
En la figura 3 se muestran los valores promedio del ID
de las 20 familias establecidas en los dos ensayos (S1 y S2);
se puede observar que algunas progenies fueron más
susceptibles al daño por bajas temperaturas que otras, como
las familias 71 y 29 con ID promedio de 63% y, por el
contrario, las progenies de las familias 24 y 55 presentaron
daños muy por debajo de la media general (56%) con ID
promedio de 48.2%. Por lo tanto, existe una tendencia
donde aquellas familias con mayor y menor ID en un sitio
también presentan el mismo comportamiento en el otro
sitio.
La resistencia a heladas que presentan algunas familias
en ambos sitios puede estar asociada con la activación de
mecanismos fisiológicos como el aumento del ácido
abscísico o cambios en la composición de la membrana
celular (Semerci et al., 2021), esto permite que algunas
especies de árboles generen diferentes niveles de resistencia
a bajas temperaturas (Ambroise et al., 2020). Además, esta
característica de adaptación local está relacionada con la
distribución de la especie (Charra-Vaskou et al., 2012), P.
pseudostrobus se distribuye en sitios desde 1600 m hasta 3300
m, con temperaturas mínimas de -8 °C y media anual de 12
°C a 18 °C (Barrera-Ramírez et al., 2020). Los resultados
obtenidos son consistentes con lo anterior, ya que con un
umbral de daño mayor a LT50 = -8 °C se observaron daños
considerables en acículas de más de 50% de las progenies
(Fig. 3) en ambos sitios, donde el daño aumentó al llegar a
-15 °C.
FIGURA 3. Índice de daño promedio (ID, %) por congelamiento (-15 °C durante 4 h) en 20
progenies de Pinus pseudostrobus establecidas en Ejido Pueblo Nuevo, Pue., (Sitio 1) y
Teolocholco, Tlax., (Sitio 2).
30
40
50
60
70
012
ID (%)
Sitio
21
23
24
57
71
78
80
82
85
86
28
29
32
33
52
Familia
9
Madera y Bosques vol. 30, núm. 2, e3022548 Verano 2024
Es importante señalar que la resistencia al frío de
algunas progenies de P. pseudostrobus se debe a que estas
crecen en condiciones de clima y suelo similares a las de su
sitio de origen, especialmente aquellas que provienen de un
gradiente altitudinal de 2040 m a 2700 m (familias 21 y 24)
ya que la altitud de distribución y crecimiento óptima para
P. pseudostrobus se encuentra de 2400 m a 2800 m (Viveros-
Viveros et al., 2006).
El análisis estadístico del modelo reducido para ambos
sitios de estudio no presentó diferencias significativas del
ID con respecto a las repeticiones, grupos y familias (Tabla
3). Los valores obtenidos del ID en los grupos de
crecimiento 1 y 2 en S1 fueron 61.5% y 59.7% y en S2 48.3%
y 51.8%, respectivamente.
Semerci et al. (2021), en en dos ensayos de proce-
dencias con Pinus brutia, observaron que, al igual que en este
estudio, algunas procedencias presentaron diferente grado
de resistencia al frío cuando crecieron en distintos sitios. En
su estudio, la población más sensible soportó hasta −16.8
°C (± 0.9 °C) y la más resistente −20.6 °C (± 0.4 °C). En
este trabajo, existen progenies que posiblemente podrían
resistir hasta -18 °C o -20 °C como las familias 52, 55, 58 y
61 en S2, ya que con una temperatura de -15 °C estas no
alcanzaron la media general de ID (56%), lo que permite
señalar que existen algunas progenies de P. pseudostrobus que
presentan mayor resistencia a bajas temperaturas.
Los resultados obtenidos con la prueba artificial de
congelamiento son comparables con observaciones reales
en campo, como lo señalan Mitchell et al. (2013) y Semerci
et al. (2021) en sus respectivos trabajos. En este sentido,
registrar la cantidad de fuga celular de electrolitos, propor-
cionó una estimación confiable del daño por heladas en las
progenies de ambos sitios (S1 y S2), ya que los resultados
obtenidos son consistentes con los de otros trabajos reali-
zados con árboles forestales de clima templado (Semerci et
al., 2021).
Heredabilidad por sitio
El control genético del ID en los sitios fue de bajo a
moderado. En S1 la heredabilidad individual (h2i) estimada
para la característica de resistencia al frío fue de 0.11 y en S2
fue 0.44. La heredabilidad estimada de las medias de
familia(h2f) en S1 fue 0.24 y en S2 0.58. Por lo tanto, en S2 se
expresó más el control genético de la resistencia al frío que
en S1. Este resultado puede atribuirse a que las plantas
establecidas en S2, a menor altitud (2355 m), presentaron
mayor crecimiento en altura; por consiguiente, la expresión
de su potencial de crecimiento fue mejor que en las plantas
de las mismas familias en S1 y, con ello, las diferencias en la
manifestación del control genético de la resistencia al frío
(Tabla 4).
TABLA 3. Resultados del análisis de varianza para el índice de daño por heladas en progenies de Pinus pseudostrobus realizado con el modelo
reducido por sitio.
Efecto
GL
F-calculada
Significancia
Sitio 1
Repetición
7
1.24
0.286
Grupo de crecimiento
1
0.48
0.4989
Sitio 2
Repetición
7
1.36
0.2263
Grupo de crecimiento
1
0.81
0.3793
*Significativo con un valor de p < 0.05.
10
Barrera Ramírez et al. Variación intraespecífica en tolerancia al frío
TABLA 4. Valores promedio por sitio, componentes de varianza y heredabilidad a nivel individual (h2i) y a nivel de las medias de familia
(h2f) del índice de daño por heladas para cada sitio de los ensayos de progenie de Pinus pseudostrobus establecidas en Ejido Pueblo Nuevo,
Puebla (S1) y Teolocholco, Tlaxcala (S2).
Sitio ID (%) Intervalo
ID (%)
σ2fam σ2e σ2A σ2p σ2pf h2i h2f
Pueblo Nuevo, Pue. (S1)
60.7 a
33.1 - 62.5
7.3
186.2
21.9
193.5
30.5
0.11
0.24
Teolocholco, Tlax. (S2)
50.1 b
48.8 - 67.3
42.7
247.3
128.1
289.9
73.6
0.44
0.58
Letras distintas indic an diferencias signific ativas entre sitios ( p < 0.01).
Se observaron diferencias en la varianza aditiva de
resistencia al frío entre los ensayos de progenie de P.
pseudostrobus, lo que concuerda con estudios previos de
adaptación de la especie (Viveros-Viveros et al., 2006;
Viveros-Viveros et al., 2007). Los resultados en el S2 con
respecto al S1 (Tabla 4) permiten señalar, al igual que en
otros estudios con pinos (Bower y Aitken, 2006; Viveros-
Viveros et al., 2007), que estos se encuentran asociados con
los orígenes contrastantes de las progenies estudiadas, ya
que probablemente la prueba de congelamiento se realizó
cuando existía distinta etapa fenológica de crecimiento y
activación del brote terminal entre sitios, y esto aumentó o
disminuyó la variación entre y dentro de progenies en la
resistencia a heladas, tal y como lo señala Prada (2015). A
pesar de ello, se pudo apreciar que las progenies originadas
de altitudes menores a 2200 m presentaron los mayores ID;
por lo tanto, estas diferencias reflejaron el efecto de la
variación genética en el grado de control genético que existe
en esta característica (Bower y Aitken, 2006; Prada, 2015) y
también el grado de adaptación de las progenies a las condi-
ciones ambientales de ambos sitios (Reyes et al., 2020).
La tolerancia a heladas podría mejorarse mediante la
reproducción y la selección de aquellas progenies de P.
pseudostrobus resistentes a bajas temperaturas y mayores a
LT50 = -8 °C (temperatura que resiste la especie en condi-
ciones naturales), tal y como sugieren Mitchell et al. (2013)
en su trabajo con Pinus maximinoi H.E. Moore y Pinus
tecunumanii Eguiluz y J. P. Perry, ya que, al seleccionar y
reproducir la especie más resistente y tolerante a heladas (P.
tecunumanii), pudieron ampliar su utilización en plantaciones
a sitios más fríos y de mayor altitud.
Relación del ID y el patrón de crecimiento de
las progenies
El crecimiento promedio en altura observado durante los
ensayos fue distinto, ya que en la última evaluación (febrero
de 2022), las plantas de las progenies en S2 superaron el
crecimiento promedio obtenido en S1 (Tabla 1); lo mismo
sucedió con el crecimiento en el periodo favorable de los
ciclos de crecimiento (febrero-octubre) de 2020 y 2021, sin
embargo, el crecimiento en el periodo desfavorable
(noviembre-enero) fue mayor en S1.
El patrón de crecimiento de las progenies presentó
baja correlación con el ID en ambos sitios, las asociaciones
para cada sitio formaron dos grupos: positivas y negativas.
El primer grupo (positivas) en S1 incluyó únicamente la
correlación del ID con FYT21 y en S2 el ID con CALT-21,
CFAV_FO21, CDES_NE20, CDES_NE21 y AYT21;
mientras que en el segundo grupo (negativas) en S1 se
encontró la correlación de ID con ALT22, CALT-20,
CALT-21, CFAV_FO20, CFAV_FO21, CDES_NE20,
CDES_NE21 y AYT21 y en S2 solo con ALT22, CALT-
20, CFAV_FO20 y FYT21 (Tabla 5).
11
Madera y Bosques vol. 30, núm. 2, e3022548 Verano 2024
TABLA 5. Valores promedio de las características del patrón de crecimiento en altura y su correlación (r) con el índice de daño por heladas
(ID) en 20 progenies de Pinus pseudostrobus establecidas en Ejido Pueblo Nuevo, Puebla y Teolocholco, Tlaxcala.
Variable
Ejido Pueblo Nuevo, Puebla
Teolocholco, Tlaxcala
Promedio (cm)
r (ID)
Promedio (cm)
r (ID)
ALT22 (cm)
194.8 (4.29) b
-0.23 (p=0.341)
225.5 (4.29) a
-0.10 (p=0.670)
CALT-20 (cm)
59.4 (1.52) b
-0.20 (p=0.387)
64.4 (1.52) a
-0.13 (p=0.572)
CALT-21 (cm)
89.7 (2.48) b
-0.23 (p=0.329)
96.7 (2.48) a
0.03 (p=0.341)
CFAV_FO20 (cm)
47.2 (1.26) b
-0.11 (p=0.633)
60.2 (1.26) a
-0.17 (p=0.466)
CFAV_FO21 (cm)
26.1 (1.53) b
-0.22 (p=0.341)
92.3 (1.53) a
0.01 (p=0.964)
CDES_NE20 (cm)
12.2 (0.49) b
-0.29 (p=0.217)
4.2 (0.49) a
0.07 (p=0.784)
CDES_NE21 (cm)
63.6 (1.53) b
-0.22 (p=0.348)
4.4 (1.53) a
0.17 (p=0.484)
AYT21 (%)
66.1 (3.0) a
-0.10 (p=0.674)
56.2 (3.0) b
0.13 (p=0.585)
FYT21 (%)
55.2 (4.0) a
0.15 (p=0.541)
46.1 (4.0) a
-0.14 (p=0.543)
Letras distintas indican diferencias significativas entre sitios, con un valor de P<0.05. Entre paréntesi s (error estándar). ALT22 = altura total durante 2022, CALT-20 =
crecimiento en altura durante 2020, CALT-21 = crecimiento en altura durante 2021, CFAV_FO20 = crecimiento en alt ura en el periodo favorable de febrero a octubre de
2020, CFAV_FO21 = crecimiento en altura en el periodo favorable de febrero a octubre de 2021, CDES_NE20 = crecimiento en altura en el periodo desfavorable de
noviembre a enero de 2020, CDES_NE21 = crecimiento en altura en el periodo desfavorable de noviembre a enero de 2021, AYT21 = activación de la yema terminal 2021
y FYT21 = formación de la yema termin al 2021.
Las asociaciones presentes en S1, incluido el creci-miento
en los periodos favorable y desfavorable de 2020 y 2021
fueron bajas y negativas; por lo tanto, existe una relación
inversa de mayor ID en progenies con menor crecimiento
en este sitio. Por el contrario, en el S2 las correlaciones
fueron bajas pero positivas (i.e., mayor daño en las familias
de mayor crecimiento promedio en altura), lo que permite
señalar que, independientemente de si la relación es positiva
o negativa, el ID tiende a aumentar o disminuir de acuerdo
con la dinámica de crecimiento de las progenies donde las
condiciones locales del cada sitio de plantación son
determinantes y, en consecuencia, la generación de brotes
nuevos durante la activación de la yema terminal o la
formación de nuevas yemas es un factor crítico en la
resistencia a heladas (Bansal et al., 2016) debido a que se ha
señalado que el crecimiento de los brotes está definido por
la expansión de las estructuras preformadas, y la fecha en
que la planta alcance su máximo crecimiento dependerá de
su proceso fisiológico (Viveros-Viveros et al., 2009), el cual
se puede acelerar o retrasar por efecto de la temperatura
(Prada, 2015). Por lo tanto, la fenología de los brotes en S2
pudo haberse adelantado varias semanas (crecimiento
favorable a menor altitud) y, en consecuencia, el efecto de
la dinámica de crecimiento y su relación con las condiciones
ambientales de cada sitio de plantación podría tener un
efecto negativo si se produjeran heladas durante los
periodos de crecimiento temprano como en el caso del S1.
En este último sitio se registró el mayor ID, el cual estuvo
asociado positivamente con la formación de la yema
terminal (r = 0.15) y, por el contrario, en S2 dicha asociación
fue negativa (r = -0.14) lo que indicó que el efecto del daño
por heladas en este sitio fue menor en las progenies que
adelantaron la formación de la yema. El cese o activación
del brote terminal jugó un papel importante ya que
determinó el adelanto en la reactivación del crecimiento
durante el periodo desfavorable de crecimiento y este efecto
12
Barrera Ramírez et al. Variación intraespecífica en tolerancia al frío
pudo resultar en menor resistencia a congelación (caso de
S1), como lo señalaron Malmqvist et al. (2018), en su trabajo
con plántulas de abeto Douglas (Pseudotsuga menziesii) del sur
de Suecia.
Relación del índice de daño con las variables
climáticas del sitio de origen
La dinámica de crecimiento en altura permitió determinar
que existen progenies con respuesta al cambio de condi-
ciones ambientales, atribuibles a su origen geográfico, por
ejemplo, aquellas que provienen de altitudes entre 2500 m
y 3000 m presentaron mejor crecimiento que las de altitudes
menores a 2200 m; esto posiblemente se debe a que P.
pseudostrobus presenta un crecimiento óptimo entre 2400 m
y 2600 m (Viveros-Viveros et al., 2006; Barrera-Ramírez et
al., 2020). El conjunto de las variables ambientales mostró
fuertes correlaciones con el ID, especialmente aquellas que
están relacionadas con humedad, evaporación, precipi-
tación y temperatura (r≥0.45) durante otoño e invierno.
En el S1, la mayoría de las correlaciones fueron
negativas y bajas (r ≤ -0.14), con excepción de la preci-
pitación de otoño (PPT_at), que presentó la correlación
negativa más fuerte con el ID (r = -0.31). Las asociaciones
positivas del ID se presentaron con índice anual de calor y
humedad (AHM), déficit de humedad climática de
Hargreaves anual (CMD) y en otoño (CMD_at), con
valores de r = 0.24, 0.20 y 0.10, respectivamente (Tabla 6).
Las correlaciones entre variables ambientales e ID en
el S2 fueron significativas en su mayoría; se formaron dos
grupos, uno de correlaciones negativas con variables como
el déficit de humedad climática de Hargreaves en otoño
(CMD_at; r = -0.55) e invierno (CMD_wt; r = 0.52),
evaporación de referencia de Hargreaves en otoño (Eref_at;
r = -0.40) e invierno (Eref_wt; r = -0.54), también con la
temperatura media anual (MAT; r = -0.39) y los grados-día
por encima de 18 °C (DD18; r = -0.29). En el segundo
grupo, las correlaciones positivas se presentaron con el
índice de humedad climática de Hogg en otoño (CMI_at)
donde se obtuvo el valor más alto de r = 0.67, seguido de
CMI_wt con r = 0.56 y la precipitación de otoño (PPT_at;
r = 0.45) e invierno (PPT_wt; r = 0.47); también la
humedad relativa media anual (RH) mostró una correlación
significativa (r = 0.45) así como la humedad relativa en
primavera (r = 0.50) e invierno (r = 0.45) (Tabla 6).
De manera similar Bansal et al. (2015) concluyeron que
el daño por bajas temperaturas ocasionado en acículas y
tallos de Pseudotsuga menziesii se correlacionó positivamente
con la temperatura media del mes más cálido (MWMT) y el
déficit de humedad climática de Hargreaves de otoño
(CMD_at). Por lo tanto, si se desea introducir una especie
como P. pseudostrobus en sitios más fríos (altitudes > 3000
m), se deben comprender bien los límites de resistencia al
frío (-8 °C en este caso) y, en este sentido, las pruebas de
congelamiento artificial son esenciales para simular
diferentes niveles de severidad del frío, con la finalidad de
identificar las temperaturas umbrales de daño (Ma et al.,
2019; Ambroise et al., 2020; Reyes et al., 2020; Semerci et
al., 2021), y predecir los riesgos potenciales asociados con
el movimiento de semillas a través de análisis más detallados
como el de transferencia climática recomendado por Bansal
et al. (2015). Autores como Atucha-Zamkova et al. (2021)
señalan que, en general, las especies con un bajo
requerimiento de frío (caso de P. pseudostrobus) tendrán un
período más prolongado de brotación y crecimiento
determinado por el calentamiento global (Ma et al., 2019;
Atucha-Zamkova et al., 2021).
Sin embargo, la adaptación local de las progenies no
ocurre en periodos tan cortos (Ambroise et al., 2020); por
lo tanto, se requiere seguir estudiando los factores aso-
ciados con el daño por heladas por efecto del cambio
climático, ya que estas podrían aumentar en frecuencia e
intensidad, ocasionando daños severos, como lo mencio-
nan Richardson et al. (2018) y Pohl et al. (2019). Por lo
tanto, realizar estudios complementarios a este, por
ejemplo, modelos geoespaciales de proyecciones regionales
(especialmente para el centro y norte de México) permitirá
estimar los efectos futuros del cambio climático en relación
con la resistencia a heladas de P. pseudostrobus, pero también
propondrán escenarios de susceptibilidad o adaptación a
otros factores ambientales futuros como la sequía.
13
Madera y Bosques vol. 30, núm. 2, e3022548 Verano 2024
TABLA 6. Correlaciones entre las variables bioclimáticas y el índice de daño de 20 familias de Pinus pseudostrobus establecidas en Ejido
Pueblo Nuevo, Puebla y Teolocholco, Tlaxcala.
Variable ambiental
Valor de r
S1
S2
Conjunto
AHM = Índice anual de calor y humedad (MAT+10) /(MAP/1000)
0.24
-0.21
-0.05
CMD = Déficit de humedad climática de Hargreaves (mm)
0.24
-0.43
-0.31
CMD_at = Déficit de humedad climática de Hargreaves en otoño (mm)
0.10
-0.55**
-0.47**
CMD_wt = Déficit de humedad climática de Hargreaves en invierno (mm)
0.00
-0.52**
-0.54**
CMI = Índice de humedad climática de Hogg (mm)
-0.18
0.56**
0.34
CMI_at = Índice de humedad climática de Hogg en otoño (mm)
-0.24
0.67**
0.46*
CMI_sp = Índice de humedad climática de Hogg en primavera (mm)
-0.20
0.31
0.24
CMI_wt = Índice de humedad climática de Hogg en invierno (mm)
-0.05
0.54**
0.51**
Eref_at = Evaporación de referencia de Hargreaves en otoño (mm)
0.11
-0.40
-0.42
Eref_sm = Evaporación de referencia de Hargreaves en verano (mm)
-0.14
-0.45*
-0.40
Eref_sp = Evaporación de referencia de Hargreaves en primavera (mm)
-0.04
-0.33
-0.37
Eref_at = Evaporación de referencia de Hargreaves en invierno (mm)
-0.16
-0.32
-0.35
MAP = Precipitación media anual (mm)
-0.14
0.20
0.00
PPT_at = Precipitación de otoño (mm)
-0.31*
0.45*
0.22
PPT_wt = Precipitación invernal (mm)
-0.29
0.47*
0.45*
RH = Humedad relativa media anual (%)
0.10
0.45*
0.34
RH_at = Humedad relativa en otoño (%)
-0.08
0.40
0.28
RH_sm = Humedad relativa en verano (%)
-0.12
0.31
0.12
RH_sp = Humedad relativa en primavera (%)
-0.27
0.50**
0.39
RH_wt = Humedad relativa en invierno (%)
-0.05
0.45
0.34
MAT = Temperatura media anual (°C)
-0.08
-0.39
-0.26
DD18 = Grados-día por encima de 18°C
-0.22
-0.29
0.19
*Significativos con un valor de p ≤ 0.05; ** Significativos con un valor de p ≤ 0.01.
14
Barrera Ramírez et al. Variación intraespecífica en tolerancia al frío
CONCLUSIONES
Con la prueba de congelación artificial se obtienen resul-
tados similares a los que ocurren de manera natural, pero
debe planificarse cuidadosamente al momento de selec-
cionar la duración, velocidad de congelación y de descon-
gelación, temperatura letal y el órgano vegetal de la planta.
La resistencia a heladas del sitio de Pueblo Nuevo,
Chignahuapan, Puebla fue menor que la de Teolocholco,
Tlaxcala, y se debe a que en cada sitio existe diferente
dinámica de crecimiento en altura. Dicha dinámica estuvo
asociada positivamente con el crecimiento en época
desfavorable y favorable, donde la activación y formación
de yema fue un proceso fisiológico determinante para que
entre los sitios se presentará mayor (sitio 1) o menor ID
(sitio 2). Esto sugirió que efectivamente la dinámica de
crecimiento en altura está relacionada directamente con los
factores fisiológicos que determinan menor o mayor daño
por congelamiento y mayor productividad en las progenies
de P. pseudostrobus.
La resistencia a heladas en las progenies de P.
pseudostrobus demostró estar bajo control genético mode-
rado, pero con diferencias en el nivel de expresión al
cambiar las condiciones ambientales de crecimiento, ya que
presentaron mayor variación genética las familias en el sitio
de Tlaxcala en comparación con la observada en el sitio de
Puebla. Por otro lado, la baja correlación entre el creci-
miento promedio en altura y el ID permite seleccionar
progenies o familias resistentes a climas adversos en el
contexto actual de cambio climático y que además
presenten buen crecimiento, con la finalidad de maximizar
el potencial que ofrecen y, en consecuencia, reducir el riesgo
del daño por bajas temperaturas; sin embargo, es necesario
continuar estudiando dichos factores en distintas estaciones
de crecimiento, como primavera y otoño.
RECONOCIMIENTOS
Al Consejo Nacional de Humanidades, Ciencias y Tecno-
logías (Conahcyt) por las facilidades de finan-ciamiento al
primer autor, también al proyecto 277784 “Establecimiento
de huertos semilleros asexuales regio-nales y ensayos de
progenie de Pinus pseudostrobus para la evaluación genética de
los progenitores” del Fondo Sectorial Conacyt-Conafor por
la información brindada y al Instituto Nacional de
Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias por el
apoyo de financiamiento para realizar esta investigación a
través del proyecto fiscal No. 2081535888.
REFERENCIAS
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Manuscrito recibido el 28 de octubre de 2022
Aceptado el 18 de marzo de 2024
Publicado el 10 de octubre de 2024
Este documento se debe citar como:
Barrera Ramírez, R., Vargas Hernández, J. J., Escobar
Alonso, S., Pérez Luna, A., & López Upton, J. (2024).
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https://doi.org/10.21829/myb.2024.3022548
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