Content uploaded by Elena Krasnova
Author content
All content in this area was uploaded by Elena Krasnova on Oct 08, 2024
Content may be subject to copyright.
129
ВЕСТН. МОСК. УН-ТА. СЕР. 16. БИОЛОГИЯ / LOMONOSOV BIOLOGY JOURNAL. 2024. Т. 79. № 2
ВЕСТН. МОСК. УН-ТА. СЕР. 16. БИОЛОГИЯ / LOMONOSOV BIOLOGY JOURNAL. 2024. Т. 79. № 2. C. 129‒136
ОРИГИНАЛЬНОЕ ИССЛЕДОВАНИЕ
УДК 574.583
Сезонная динамика фитопланктона озера Кисло-Сладкое,
частично изолированного от Белого моря,
в период двухлетней меромиксии
Д.А. Иванова1 , Е.Д. Краснова2 , Д.А. Воронов3 , И.Г. Радченко1, *
1Кафедра общей экологии и гидробиологии, биологический факультет и 2Беломорская биологическая станция
имени Н.А. Перцова, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова,
Россия, 119234, г. Москва, Ленинские горы, д. 1, стр. 12;
3Институт проблем передачи информации имени А.А. Харкевича, Российская академия наук,
Россия, 127051, г. Москва, Большой Каретный переулок, д. 19, стр. 1
*e-mail: iraradchenko@yandex.ru
Естественное или искусственное отделение водоема от материнской акватории ведет
к стратификации его водной толщи и развитию вертикальной последовательности план-
ктонных сообществ. Данные по сукцессии водорослевых сообществ единичны. В работе
представлено исследование сезонной изменчивости состава и обилия микроводорослей
в разных слоях водной толщи полузамкнутой лагуны под названием «Озеро Кисло-
Сладкое» в 2021 г. в период устойчивой стратификации с придонной аноксией. Опреде-
лены видовой состав и углеродная биомасса на разной глубине, интегрированная био-
масса фитопланктона (ФП) в водном столбе (Bint). Проведен анализ сходства структуры
ФП для разных слоев воды. Выявлено 53 вида и/или рода с преобладанием морских
форм и 11 таксонов более высокого ранга. В период ледостава большая часть водной
толщи была анаэробной, подо льдом доминировала пресноводная цианобактерия
Microcystis ichthyoblabe. После схода льда максимум углеродной биомассы переместился к
границе сероводородной зоны. В мае – начале июня наибольшие значения Вint опреде-
ляла зеленая водоросль Chlamydomonas sp., в июне – июле – диатомовая водоросль
Cyclotella choctawhatcheeana. Тип питания ФП с преимущественно автотрофного в начале
сезона (март – июль) сменился на преимущественно гетеротрофный (август – октябрь).
Наибольшие значения Bint отмечены в июле–сентябре (149,8 мг С/м2) при доминирова-
нии хищной динофлагелляты Oxyrrhis marina. Проведено сравнение полученных резуль-
татов с данными по водоемам подобного типа.
Ключевые слова: Белое море, прибрежные меромиктические водоемы, альгофлора, страти-
фикация, биомасса, хемоклин, вертикальная структура
DOI: 10.55959/MSU0137-0952-16-79-2-5
Введение
На протяжении геологической истории Земли
в разных ее районах происходили трансгрессии
и регрессии моря, которые приводили к образова-
нию остаточных водоемов с многослойной стра-
тификацией водного столба – меромиксией.
В нижней части такого водоема сохраняется ре-
ликтовая морская вода, верхний слой подвергает-
ся опреснению, а в придонной зоне возникают
анаэробные условия с эвксинной аноксией. В раз-
ных слоях одновременно существуют сообщества
морских и пресноводных организмов, анаэробное
бактериальное сообщество, аналогичное тем, ко-
торые были распространены на Земле в Архее.
Подобная структура возникает в водоемах, искус-
ственно отделенных от моря при строительстве
гидротехнических сооружений. Экологическая
сукцессия фитопланктона (ФП), которая проис-
ходит при изоляции водоема, еще не описана.
На побережье Белого моря есть множество
прибрежных водоемов, в разной степени изоли-
рованных от моря, которые образовались в ре-
зультате послеледникового поднятия берега. На
их примере можно изучать изоляционную сукцес-
сию ФП. До недавнего времени в них были лишь
разовые съемки [1–4]. Годовая сукцессия альгоф-
лоры описана в беломорской лагуне на Зеленом
мысе в окрестностях Беломорской биологической
станции имени Н.А. Перцова [5]. В арктических
и субарктических отделившихся от моря водоемах
© Иванова Д.А., Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Радченко И.Г., 2024
130
ВЕСТН. МОСК. УН-ТА. СЕР. 16. БИОЛОГИЯ / LOMONOSOV BIOLOGY JOURNAL. 2024. Т. 79. № 2
Д.А. Иванова, Е.Д. Краснова, Д.А. Воронов, И.Г. Радченко
отдельные исследования ФП были проведены
в озере Могильное [6, 7] и норвежском фьорде
Фрамварен [8].
Соленая лагуна под названием «Озеро Кисло-
Сладкое» интересна тем, что в ней периоды меро-
миксии, которые могут длиться несколько лет,
чередуются с эпизодами полного перемешивания
из-за заброса большого количества воды из
моря [9]. После каждого случая полной циркуля-
ции водная толща обогащается биогенными эле-
ментами, накопившимися в придонной анаэроб-
ной зоне, что служит стимулом для массового
развития ФП. Через какое-то время стратифика-
ция восстанавливается, и в градиенте физико-хи-
мических параметров заново формируется вер-
тикальная последовательность планктонных
сообществ, характерная для меромиктического
водоема. Можно ли предсказать финальный со-
став ФП, или это процесс стохастический? Суще-
ствуют ли какие-либо закономерности в форми-
ровании таксономической структуры, состава
доминирующих видов, их вертикального распре-
деления и количественных характеристик?
В динамичном озере Кисло-Сладкое сукцес-
сию, связанную с переходом из однородно пере-
мешанного состояния в стратифицированное,
можно отследить на протяжении всего нескольких
лет. В 2019 г. в этом озере была изучена сезонная
сукцессия ФП после полного перемешивания
[10]. Данное исследование – новый шаг в том же
направлении, нацеленный на описание следую-
щего этапа сукцессии, когда вегетация водорослей
началась и проходила в условиях сложившейся
вертикальной стратификации.
Материалы и методы
Материалом для работы послужили 32 пробы
ФП, отобранные в озере Кисло-Сладкое в марте –
октябре 2021 г. Пробы воды средним объемом 1 л
отбирали в самой глубокой точке (4,5 м) с гори-
зонтов 0,5 м, 1,5 м, 2,5 м и в хемоклине, если он
располагался ниже, погружным насосом Whale
Premium Submersible Pump GP1352 (США) и фик-
сировали формалином с конечной концентрацией
2%. В анаэробной зоне пробы не отбирали, за ис-
ключением марта – апреля, когда сероводородная
зона распространялась на всю водную толщу.
Одновременно на разной глубине измеряли
соленость (S), температуру (T) и окислительно-
восстановительный потенциал многопараметри-
ческим зондом YSI Pro (YSI, США), содержание
растворенного кислорода оксиметром YSI Pro
ODO (YSI, США), освещенность люксметром
WindLiner LMI-20 (MetroniX, США), модифици-
рованным для погружения под воду. Границей
фотической зоны считали глубину, на которую
поступал 1% солнечной радиации.
Пробы концентрировали методом обратной
фильтрации (диаметр пор 4–5 мкм) и отстойным
методом [11]. Клетки водорослей считали под ми-
кроскопом МИКМЕД-6 (ЛОМО, Россия) при уве-
личении ×200 и ×400 в камере Нажотта (0,05 мл).
Водоросли, по возможности, определяли до вида
или рода. Номенклатура соответствует базе данных
«AlgaeBase» [12]. Неидентифицированные дино-
фитовые водоросли были разделены на голых
и панцирных. Клетки измеряли окуляр-микроме-
тром, определяли объемы методом геометрическо-
го подобия [13] и рассчитывали углеродную био-
массу согласно опубликованным уравнениям [14],
предполагая, что 1 мкм3 соответствует 1 пг (10–12 г)
биомассы [11]. Измерения проводили для 1–25 кле-
ток каждого вида и определяли среднюю углерод-
ную биомассу вида. Суммарную углеродную
биомассу (ВС, мг C/м3) ФП определяли суммиро-
ванием биомасс всех клеток каждого вида. Инте-
гральную углеродную биомассу ФП в столбе воды
(Bint, мг C/м2) оценивали трапециевидным инте-
грированием BС от поверхности до границы аэроб-
ной зоны. В марте Bint не определяли.
Способ питания водорослей определяли по
электронной базе данных «Nordic Microalgae» [15]
или визуально, по наличию хлорофилла.
Анализ сходства структуры ФП проводили с
использованием пакета программ «PRIMER
(v.6.1.6)» [16]. В качестве характеристики структу-
ры ФП на соответствующем горизонте рассматри-
вали значения квадратного корня из BС для 64 так-
сонов. Матрицу сходства строили, используя
индекс Брея–Кертиса. Процедуру процентного
анализа сходства (SIMPER, similarity percentages)
использовали для определения уровня сходства
проб разных горизонтов.
Результаты
Гидрологические условия. В течение всего пери-
ода исследований озеро Кисло-Сладкое было
стратифицированным. Галоклин в марте находил-
ся подо льдом, в апреле – октябре – на глубине
между 0,5 и 1,5 м. S в поверхностном слое воды
(0–1 м) после схода льда постепенно возрастала от
7,3‰ в апреле до 15,5‰ в октябре. Под галокли-
ном значения S варьировали от 20,5‰ до 22,9‰,
в придонной зоне – от 21,6‰ до 24,5‰.
В период ледового покрытия (март – апрель)
наблюдалась обратная температурная стратифика-
ция. В марте T увеличивалась с глубиной от
–0,4°С до +2,2°С. В апреле – от +0,2°C до +2,4°С.
После схода льда к концу мая сложилась прямая
температурная стратификация с постепенным
уменьшением ко дну от +10°С до +4,1°С Наи-
больший прогрев поверхностного слоя зареги-
стрирован в начале июля (+23,7°С), при этом
в хемоклине на глубине 3 м T была 8,4°С. В даль-
нейшем поверхностный слой начал остывать, но
под галоклином прогрев продолжался. На глубине
3 м наибольшая T зарегистрирована в конце авгу-
ста (13,5°С). В сентябре весь столб воды начал
131
ВЕСТН. МОСК. УН-ТА. СЕР. 16. БИОЛОГИЯ / LOMONOSOV BIOLOGY JOURNAL. 2024. Т. 79. № 2
СЕЗОННАЯ ДИНАМИКА ФИТОПЛАНКТОНА ОЗЕРА КИСЛО-СЛАДКОЕ
охлаждаться. К октябрю T понизилась до
+7,2°С–+10,8°С. С августа по октябрь наблюда-
лась мезотермия: максимум T приходился на про-
межуточную глубину: в конце августа – 1,5 м
(+20°С), в конце сентября и в начале октября –
2 м (+12,5°С–+12,6°С).
В период ледостава сероводород распростра-
нялся до льда, в мае его граница опустилась до глу-
бины 2,3 м, а с июня по октябрь располагалась на
глубине около 3 м. Наибольшая концентрация рас-
творенного кислорода летом и осенью находилась
на горизонте 1–1,5 м с максимумом 23,7 мг/л в се-
редине августа. Возле границы сероводородной
зоны его концентрация быстро падала до нуля.
Фотический слой заканчивался на глубине
1–2 м весной и 2,5–3 м летом и осенью.
Видовая структура альгофлоры. В озере Кис-
ло-Сладкое в 2021 г. обнаружено 64 таксона, из
которых 53 определены до вида или до рода, при-
надлежащих 10 классам: Bacillariophyceae (11),
Coscinodiscophyceae (1), Mediophyceae (4), Dino-
phyceae (20), Oxyrrhinophyceae (1), Cyanophy-
ceae (10), Chlorophyceae (1), Pyramimonadophy-
ceae (2), Dictyochophyceae (2), Thecofilosea (1).
Водоросли из еще двух классов, Euglenophyceae
и Cryptophyceae, не идентифицировали. Большая
часть альгофлоры представлена морскими вида-
ми; к пресноводным относятся представители
класса Cyanophyceae. Таксономический состав
ФП озера Кисло-Сладкое характеризовался мень-
шим разнообразием диатомовых водорослей, чем
при нарушенной стратификации в 2019 г. Также,
как и в 2019 г., отсутствовал типичный для обла-
сти хемоклина вид – криптофитовая водоросль
Rhodomonas sp. [1, 2].
Интегральная биомасса и доминирующие так-
соны. Bint варьировала от 1,5 мг С/м2 в начале
апреля до 149,8 мг С/м2 в середине сентября
(рисунок). Тип питания ФП с преимущественно
автотрофного в начале сезона наблюдений сме-
нился в августе – октябре на преимущественно
гетеротрофный. В сентябре появилась массовая
неидентифицированная динофитовая водоросль
с неизвестным трофическим статусом. В первой
половине периода исследований наибольший
вклад в Bint вносили диатомовые и зеленые водо-
росли. С августа стали превалировать динофла-
гелляты на фоне снижения обилия диатомей.
Представители остальных таксонов были немно-
гочисленными, и их присутствие в ФП варьиро-
вало в течение вегетационного сезона.
Вертикальная динамика биомассы и доминиру-
ющие виды. В период ледового покрытия, когда се-
роводородная зона доходила до самого льда, ФП
в озере было мало (рисунок). В марте на един-
ственном отобранном горизонте 0,5 м доминиро-
вала цианобактерия Microcystis ichthyoblabe (табли-
ца). В апреле биомасса концентрировалась подо
льдом, а основную массу, наряду с M. ichthyoblabe,
составляли автотрофные пеннатные диатомовые
и бесцветные криптофитовые водоросли.
После схода ледового покрова, в мае – начале
июня, наибольшие значения ВC были связаны
с развитием автотрофной зеленой водоросли
Chlamydomonas sp. над хемоклином. В конце
июня – июле максимальные значения ВC были об-
условлены автотрофной диатомовой водорослью
Cyclotella choctawhatcheeana. В конце июня в слое
2,5 м начала расти O. marina, в середине июля пол-
ностью оккупировав этот слой, и она же опреде-
ляла наибольшие значения BC с августа по октябрь
в хемоклине.
Сходство сообществ ФП разных горизонтов
варьировало от 17 до 55%. Наибольшее сходство
было отмечено в конце июня, а также в октябре
и апреле, но в последнем случае это скорее связа-
но с малым количеством отобранных проб.
Обсуждение результатов
Отделение части морской акватории от моря
сопровождается изменением гидрологической
структуры, в частности – появлением устойчивой
стратификации. В озере Кисло-Сладкое в отдель-
ные годы происходит разрушение стратификации
поздней осенью за счет прихода морских водных
масс с повышенной плотностью [9]. Настоящее ис-
следование ФП в озере Кисло-Сладкое проведено
в вегетационный сезон 2021 г., отличающийся по
150
120
90
60
30
03 апреля 25 мая 7 июня 29 июня 17 июля 1 августа 16 августа 11 сентября 5 октября
Bint, мг С/м2
Рисунок. Сезонная динамика интегрированной биомассы (Bint) фитопланктона озера Кисло-Сладкое в 2021 г. и вклад в нее водо-
рослей с разным типом питания. – автотрофный, – гетеротрофный, – неизвестный.
132
ВЕСТН. МОСК. УН-ТА. СЕР. 16. БИОЛОГИЯ / LOMONOSOV BIOLOGY JOURNAL. 2024. Т. 79. № 2
Д.А. Иванова, Е.Д. Краснова, Д.А. Воронов, И.Г. Радченко
гидрологическим условиям от вегетационного се-
зона 2019 г. [10]. Так, в 2019 г., вследствие предше-
ствующей промывки водоема, придонная анаэроб-
ная зона сформировалась только к середине лета.
В настоящем исследовании уже весной в период
ледового покрытия сероводородная зона достигала
льда. После его схода озеро приобрело характерную
пятислойную гидрологическую структуру [9] с га-
локлином в пределах 0,5–1,5 м и хемоклином на
глубинах 2,2–2,9 м. Сероводородная зона начина-
лась на уровне 3 м, тогда как фотическая зона
заканчивалась над хемоклином. Концентрация
растворенного кислорода имела заглубленный мак-
симум в галоклине.
Таблица
Углеродная биомасса фитопланктона (ВC), доминирующие виды/группы видов и доля их вклада (в %) в ВC в Кисло-Сладком озере в 2021 г.
Горизонт BC, мг С/м3Доминирующие виды/группы видов
17.03.2021
0,5 м 0,72 Microcystis ichthyoblabe (95)
03.04.2021
0,5 м 1,50 Неидентифицированная пеннатная диатомея (68), Amphora sp. (24)
1,0 м 1,34 M. ichthyoblabe (35), Amphora sp. (31), криптомонады (30)
25.05.2021
0,5 м 1,32 Cyclotella choctawhatcheeana (36), Oblea rotunda (25), Scrippsiella acuminata (23)
1,5 м 4,51 Chlamydomonas sp. (47), M. ichthyoblabe (29), неидентифицированная голая динофлагеллята (11)
2,2 м 37,08 Chlamydomonas sp. (97)
07.06.2021
0,5 м 6,22 C. choctawhatcheeana (86)
1,5 м 1,80 C. choctawhatcheeana (86)
2,5 м 9,59 Chlamydomonas sp. (90)
2,9 м 12,61 Chlamydomonas sp. (99)
29.06.2021
0,5 м 4,03 C. choctawhatcheeana (89)
1,5 м 5,73 C. choctawhatcheeana (55), Ebria tripartita (40)
2,5 м 3,14 C. choctawhatcheeana (62), Oxyrrhis marina (35)
2,8 м 4 ,13 C. choctawhatcheeana (72), Chlamydomonas sp. (26)
17.07.2021
0,5 м 50,29 C. choctawhatcheeana (91)
1,5 м 10,60 C. choctawhatcheeana (93)
2,5 м 46,20 O. marina (100)
2,8 м 0,08 C. choctawhatcheeana (61), cf. Nanofrustulum trainorii (12)
01.08.2021
0,5 м 26,78 C. choctawhatcheeana (55), Alexandrium minutum (41)
1,5 м 24,53 Chlamydomonas sp. (39), C. choctawhatcheeana (35)
2,5 м 18,26 O. marina (40), Peridiniella danica (35), C. choctawhatcheeana (13)
2,9 м 355,89 O. marina (100)
16.08.2021
0,5 м 5,77 C. choctawhatcheeana (63), Karlodinium veneficum (14)
1,5 м 12,21 Akashiwo sanguinea (35), C. choctawhatcheeana (28), K. veneficum (20)
2,5 м 21,60 Pyramimonas sp. (36), Amylax triacantha (32), A. sanguinea (16)
3,0 м 124,45 O. marina (100)
11.09.2021
0,5 м 11 ,9 0 E. tripartita (30), неидентифицированная панцирная динофлагеллята (28), Amphidinium cf. sphenoides (17),
O. marina (17)
1,5 м 53,44 неидентифицированная панцирная динофлагеллята (65), E. tripartita (21)
2,5 м 168,98 O. marina (100)
05.10.2021
0,5 м 4,39 O. marina (56), M. ichthyoblabe (25), E. tripartita (15)
1,5 м 5,41 неидентифицированная панцирная динофлагеллята (47), Gyrodinium fusiforme (18), K. veneficum (14),
M. ichthyoblabe (13)
2,2 м 8,22 неидентифицированная панцирная динофлагеллята (61), O. marina (15), Micracanthodinium claytonii (11)
133
ВЕСТН. МОСК. УН-ТА. СЕР. 16. БИОЛОГИЯ / LOMONOSOV BIOLOGY JOURNAL. 2024. Т. 79. № 2
СЕЗОННАЯ ДИНАМИКА ФИТОПЛАНКТОНА ОЗЕРА КИСЛО-СЛАДКОЕ
При устойчивой стратификации в верхнем
слое воды, пригодном для обитания ФП, происхо-
дит постепенное исчерпание биогенных элемен-
тов. В составе мортмассы планктон оседает в ана-
эробную зону, где происходит деструкция
органики, но оттуда биогенные элементы не воз-
вращаются в оборот, и трофность аэробной части
водной толщи уменьшается, что должно вести
к снижению обилия ФП. Именно поэтому Вint
в 2021 г. была ниже на два порядка весной
и в 2 раза – в период осеннего пика по сравнению
с таковой в 2019 г. При регулярном поступлении
воды из моря в лагуне на Зеленом мысе, которая
ежедневно сообщается с морем на максимуме
прилива, наблюдалась высокая Вint, максимальные
значения которой (до 780 мг C/м2) [5] в несколько
раз превышали таковые в озере Кисло-Сладкое.
В озере Еловое, которое находится в том же райо-
не, что и озеро Кисло-Сладкое, но уже приобрело
устойчивую меромиксию, в 2021 г. максимальная
зарегистрированная Вint была в три раза меньше,
и составила 57,4 мг С/м2 [17]. На стадии устойчи-
вой стратификации озеро Кисло-Сладкое по мак-
симальной биомассе хорошо вписывается в ряд
прибрежных стратифицированных водоемов с ос-
лаблением влияния моря: лагуна на Зеленом
мысе – озеро Кисло-Сладкое – озеро Еловое.
В сезонной динамике ФП озера Кисло-Слад-
кое в 2021 г. отмечено летне-осеннее увеличение
Вint, тогда как в 2019 г. наряду с осенним наблюда-
лось еще весеннее цветение, а в летний период
пик биомассы не отмечен [10]. Сравнивая сезон-
ную динамику ФП в озере Кисло-Сладкое в год
после полного перемешивания и на второй год су-
ществования стратификации, можно отметить,
что в условиях стратификации заполнение водое-
ма сероводородом не позволило развиться весен-
нему пику биомассы, а второй пик, летне-осен-
ний, длился дольше и был в 2 раза ниже. Низкие
показатели Вint в летне-осенний период 2021 г.
могли быть обусловлены как лимитированием ФП
биогенными элементами, так и более высоким за-
леганием сероводородного слоя по сравнению
с таковым в 2019 г., поскольку толща воды, при-
годная для развития ФП, в 2021 г. была меньше.
Сезонные и межгодовые различия в динамике
структуры и обилия ФП свойственны и другим
аналогичным водоемам, например, отделяющим-
ся озерам о. Сахалин, находящимся на разных ста-
диях изоляции от Охотского моря [18–21].
Сезонная смена преобладающего типа пита-
ния в озере Кисло-Сладкое с автотрофного на ге-
теротрофный указывает на исчерпание биогенных
элементов к концу лета. В порах морского льда,
заполненных рассолом, весной развиваются боль-
шей частью автотрофные водоросли [22], которые
при таянии льда высвобождаются в толщу
воды [23]. В озере Кисло-Сладкое в период ледо-
вого покрытия и в начале лета также преобладал
автотрофный ФП. Начиная с августа, когда в ре-
зультате летнего цветения автотрофного ФП про-
исходит исчерпание биогенных элементов, доми-
нируют гетеротрофные формы, и в первую
очередь – динофлагелляты. Такая смена преобла-
дающего типа питания обычна и для Белого
моря [24], она зарегистрирована и в озере Кисло-
Сладкое в 2019 г. [10], и в лагуне на Зеленом
мысе [5]. Важное значение также имеет и стабиль-
ность гидрологического режима: усиление страти-
фикации водного столба благоприятствует разви-
тию динофлагеллят [25].
Устойчивая стратификация способствует
тому, что на разной глубине формируются разные
сообщества ФП, что отражает показатель их сход-
ства: чем он меньше, тем более обособлены сооб-
щества слоев. Судя по этому показателю, верти-
кальная структура озера Кисло-Сладкое в 2021 г.
была более выраженной по сравнению с таковой
лагуны на Зеленом мысе, где минимальный пока-
затель сходства сообществ составил 32% [5],
и с морем в мае – июне 2017 г. (45%) [26]. По
тому, насколько сильно выражена вертикальная
неоднородность ФП, водоемы выстраиваются ряд,
совпадающий с направлением усиления изоля-
ции: море – лагуна на Зеленом мысе – озеро Кис-
ло-Сладкое.
Наибольшая ВС в 2021 г. отмечена над грани-
цей с сероводородной зоной в течение всего пе-
риода исследования, кроме 29 июня и 17 июля,
когда в планктоне преобладала диатомовая водо-
росль Cyclotella choctawhatcheeana, биомасса кото-
рой была выше в верхних слоях толщи воды. На-
копление биогенных элементов в анаэробной
зоне приводит к появлению на ее границе высо-
копродуктивного слоя, обусловленного восходя-
щей диффузией биогенных элементов. Глубин-
ные максимумы биомассы ФП часто встречаются
в озерах в период стратификации [5, 27, 28]. На
побережье Белого моря в стратифицированных
водоемах этот слой нередко имеет яркую окраску
за счет массового развития фототрофных микро-
организмов [2]. В озере Кисло-Сладкое в этой
зоне обычно возникает красный слой с цветением
криптофитовой водоросли Rhodomonas sp. [1].
Однако в 2021 г. над границей с сероводородной
зоной криптофитовые водоросли отсутствовали.
В мае – начале июня 2021 г. глубинный максимум
в зоне хемоклина создавала зеленая водоросль
Chlamydomonas sp. Этот вид также был обнаружен
летом в норвежском и финском меромиктических
озерах с максимумом обилия на уровне хемокли-
на, но там он еще и распространялся в бескисло-
родную зону ниже [8]. В августе – сентябре
глубинный максимум BC и пик Вint в озере опреде-
ляла водоросль Oxyrrhis marina. В конце лета
и осенью скопления этого вида часто образуются
в хемоклине прибрежных стратифицированных
водоемов. В 2019 г. в Кисло-Сладком озере, а так-
134
ВЕСТН. МОСК. УН-ТА. СЕР. 16. БИОЛОГИЯ / LOMONOSOV BIOLOGY JOURNAL. 2024. Т. 79. № 2
Д.А. Иванова, Е.Д. Краснова, Д.А. Воронов, И.Г. Радченко
же в лагуне на Зеленом мысе в 2014 г. [2]
и в 2020 г. [5] максимальная биомасса этой водо-
росли была еще выше. В сентябре 2018 г. при мас-
совом развитии O. marina в хемоклине озера Кис-
ло-Сладкое ее хищничество обусловило низкое
обилие криптофитовых жгутиконосцев Rhodo-
monas sp. в зоне их совместного обитания [3].
В хемоклине беломорского меромиктического
озера Еловое в 2021 г. O. marina доминировала с
марта по сентябрь [17]. Этот вид был наиболее
многочисленным жгутиконосцем в хемоклине
эвксинного залива Мариагер-фьорд в Дании [29],
где его численность превышала максимальную
численность O. marina в озере Кисло-Сладкое
в 2021 г. Приуроченность O. marina к хемоклину
с микроаэробными условиями связывали с избе-
ганием хищников [29], а также с обильным разви-
тием водорослей и бактерий, которыми этот вид
может питаться благодаря широкому спектру пи-
щевых объектов [30].
В июне – середине июля наибольшая Вint
в озере Кисло-Сладкое определялась развитием
в поверхностном слое диатомеи Сyclotella choc-
tawhatcheeana. В 2019 г. она также присутствовала
в ФП озера, хотя и не входила в число доминиру-
ющих видов [10]. В лагуне на Зеленом мысе
в 2020 г. было отмечено доминирование этой во-
доросли на разных горизонтах с июня по октябрь,
но серьезный вклад в Вint она не вносила [5]. Инте-
ресно отметить, что C. choctawhatcheeana была от-
мечена среди доминантов в разные сезоны и на
разных горизонтах в соленом меромиктическом
озере Шира [28]. Этот вид также доминировал под
галоклином в стратифицированном эстуарии кар-
стовой реки Зрманя в Хорватии, достигая весной
максимальной численности 2 млн кл./л [31], но
встречался также и в опресненном слое с солено-
стью ниже, чем в поверхностном слое озера Кис-
ло-Сладкое, попав туда, предположительно,
вследствие перемешивания. C. choctawhatcheeana
характеризуется галотолерантностью в пределах
2–34‰, но предпочитает соленость 13–28‰ [31],
а также температуру 8–18°С, тогда как в озере
Кисло-Сладкое наибольшая численность C. choc-
tawhatcheeana была отмечена 17 июля 2021 г. на го-
ризонте 0,5 м при 9,8‰ и 21,4°С.
Заключение
На второй год существования стратификации
в озере Кисло-Сладкое сезонная сукцессия ФП
отличалась от таковой после морской «промыв-
ки». Главные отличия, связанные с устойчивой
стратификацией, – более выраженные различия
в составе сообществ ФП на разных горизонтах
и отсутствие весеннего пика Вint. Как следствие –
уменьшение в несколько раз максимальной
зарегистрированной биомассы, что указывает на
ухудшение обеспеченности ФП биогенными ве-
ществами. Кроме того, отмечено снижение разно-
образия диатомовых водорослей при массовом
развитии одного из видов, а также необычное
для этого водоема размножение в хемоклине
Chlamydomonas sp. и неидентифицированных пан-
цирных динофлагеллят. Выявленные в ходе дан-
ного исследования черты сходства в сукцессии
ФП озера Кисло-Сладкое в разные годы можно
рассматривать как закономерности, универсаль-
ные для прибрежных стратифицированных водое-
мов: 1) максимальная биомасса водорослей в об-
ласти восходящего диффузионного потока
биогенных элементов над границей с сероводо-
родной зоной; 2) сезонная смена преобладающего
типа питания ФП по характерной для Белого моря
схеме: с автотрофного в ледовый период и в нача-
ле лета на гетеротрофный в конце лета и осенью;
3) формирование в зоне хемоклина к концу веге-
тационного сезона сообщества с хищником
O. marina в качестве вида-эдификатора.
Сопоставление полученных данных о структу-
ре ФП в озере Кисло-Сладкое на разных стадиях
формирования гидрологической стратификации
с данными о других беломорских прибрежных
стратифицированных водоемах указывает на то,
что по мере усиления изоляции от моря биомасса
ФП уменьшается, и усиливается вертикальная не-
однородность ФП.
Работа выполнена при поддержке гранта Рос-
сийского научного фонда №24-24-00008. Работа
проведена без использования животных и без при-
влечения людей в качестве испытуемых. Авторы
заявляют об отсутствии конфликта интересов.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Krasnova E.D., Matorin D.N., Todorenko D.A., Be-
levich T.A., Pantyulin A.N., Milyutina I.A., Voronov D.A.
Cryptomonad alga Rhodomonas sp. (Cryptophyta, Pyrenom-
onadaceae) bloom in the redox zone of the basins separating
from the White sea. Microbiology. 2014;83(3):270–277.
2. Krasnova E.D., Matorin D.N., Belevich T.A., Efi-
mova L.E., Kharcheva A.V., Kokryatskaya N.M., Lo-
syuk G.N., Todorenko D.A., Voronov D.A., Patsaeva S.V.
The characteristic pattern of multiple colored layers in coas-
tal stratified lakes in the process of separation from the White
Sea. J. Oceanol. Limnol. 2018;36(6):1962–1977.
3. Плотников А. О., Селиванова Е. А., Хлопко Ю.
А., Воронов Д.А., Маторин Д.Н., Тодоренко Д.А., Крас-
нова Е.Д. Структура и функционирование планктон-
ных сообществ фототрофных и миксотрофных проти-
стов в прибрежной лагуне «озеро Кисло-Сладкое»
(Белое море, Карельский берег). Известия РАН. Сер.
Геогр. 2022;86(6):985–1001.
135
ВЕСТН. МОСК. УН-ТА. СЕР. 16. БИОЛОГИЯ / LOMONOSOV BIOLOGY JOURNAL. 2024. Т. 79. № 2
СЕЗОННАЯ ДИНАМИКА ФИТОПЛАНКТОНА ОЗЕРА КИСЛО-СЛАДКОЕ
4. Mindolina Y.V., Selivanova E.A., Ignatenko M.E.,
Krasnova E.D., Voronov D.A., Plotnikov A.O. Taxonomic
composition of protist communities in the coastal stratified
lake Kislo-Sladkoe (Kandalaksha bay, White sea) revealed
by microscopy. Diversity. 2023;15(1):44.
5. Radchenko I.G., Aksenova V.A., Voronov D.A.,
Rostanets D.V., Krasnova E.D. Annual dynamics of a
layered phytoplankton structure in a meromictic lagoon
partially isolated from the White sea. Diversity.
2023;15(9):1009.
6. Гогорев Р.М., Ланге Е.К. Амфороидные и кана-
лошовные пеннатные диатомовые (Bacillariophyta) ре-
ликтового озера Могильное (остров Кильдин, Баренце-
во море). Новости систем. низш. раст. 2019;53(1):15–38.
7. Ланге Е.К. Сообщество фитопланктона меро-
миктического озера Могильное (о-в Кильдин, Баренце-
во море). Природа морской Арктики: современные вызовы
и роль науки: тезисы докл. междунар. науч. конф. (Мур-
манск, 10–12 марта 2010 г.). Под ред. Г.Г. Матишова.
Апатиты: КНЦ РАН; 2010:127–129.
8. Klaveness D., Løvhøiden F. Meromictic lakes as
habitats for protists. Algae and Cyanobacteria in Extreme
Environments. Cellular Origin, Life in Extreme Habitats and
Astrobiology, vol 11. Ed. J. Seckbach. Dordrecht: Springer;
2007:59–78.
9. Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Демиденко Н.А.,
Кокрятская Н.М., Пантюлин А.Н., Рогатых Т.А., Сам-
сонов Т.Е., Фролова Н.Л., Шапоренко С.И. К инвента-
ризации реликтовых водоемов, отделяющихся от Бело-
го моря. Комплексные исследования Бабьего моря,
полуизолированной беломорской лагуны: геология, гидроло-
гия, биота – изменения на фоне трансгрессии берегов
(Труды Беломорской биостанции МГУ, т. 12). Под ред.
В.О. Мокиевского, А.И. Исаченко, П.Ю. Дгебуадзе
и А.Б. Цетлина. М.: Т-во науч. изд. КМК; 2016:211–241.
10. Ivanova D.A., Krasnova E.D., Voronov D.A.,
Radchenko I.G. Seasonal dynamics of algal flora in the
stratified Kislo-Sladkoe lake partially separated from the
White sea. Oceanology. 2022;62(2):207–220.
11. Радченко И.Г., Капков В.И., Федоров В.Д.
Практическое руководство по сбору и анализу проб мор-
ского фитопланктона: Учебно-методическое пособие для
студентов биологических специальностей университетов.
М.: Мордвинцев; 2010. 60 с.
12. AlgaeBase [Электронный ресурс]. 2024. URL:
http://www.algaebase.org (дата обращения: 18.02.2024).
13. Hillebrand H., Dürselen C. D., Kirschtel D.
Pollingher U., Zohary T. Biovolume calculation for pelagic
and benthic microalgae. J. Phycol. 1999;35(2):403–424.
14. Menden-Deuer S., Lessard E.J. Carbon to volume
relationships for dinoflagellates, diatoms, and other protist
plankton. Limnol. Oceanogr. 2000;45(3):569–579.
15. Nordic Microalgae and aquatic protozoa. [Элек-
тронный ресурс]. 2024. URL: http://nordicmicroalgae.org
(дата обращения: 18.02.2024).
16. Clarke R.K., Gorley R.N. Primer V6: User Ma-
nual – Tutorial. Plymouth: Plymouth Marine Laboratory;
2006. 190 pp.
17. Иванова Д.А., Краснова Е.Д., Воронов Д.А.,
Радченко И.Г. Сезонная динамика структуры фито-
планктона меромиктического озера Еловое, отделенно-
го от Белого моря, в 2021 г. Труды XII Международной
научно-практической конференции «Морские исследова-
ния и образование (MARESEDU-2023)», т. III (IV). Тверь:
ООО «ПолиПРЕСС»; 2024:205–208.
18. Motylkova I.V., Konovalova N.V. Seasonal dyna-
mics of phytoplankton in a lagoon-type lake Izmenchivoye
(Southeast Sakhalin). Russ. J. Mar. Biol. 2010;36(2):86–92.
19. Motylkova I.V., Konovalova N.V. Phytoplankton
dynamics in the lagoon lake Tunaycha (the southern part of
the Sakhalin Island). Hydrobiol. J. 2013;49(1):30–38.
20. Мотылькова И.В., Коновалова Н.В. Структура
и сезонная динамика фитопланктона лагунного озера
Птичьего (Южный Сахалин). Исследования водных био-
логических ресурсов Камчатки и северо-западной части
Тихого океана. 2018;(50):63–76.
21. Motylkova I.V., Konovalova N.V. The Composi-
tion and structure of phytoplankton in the Busse Lagoon,
southeastern Sakhalin Island. Russ. J. Mar. Biol.
2021;47(5):337–345.
22. Van Leeuwe M.A., Tedesco L., Arrigo K. R.,
Assmy P., Campbell K., Meiners K. M., Rintalla J.-M,
Selz V., Thomas D.N., Stefels J. Microalgal community
structure and primary production in Arctic and Antarctic sea
ice: A synthesis. Elem. Sci. Anth. 2018;6:4.
23. Leu E., Mundy C. J., Assmy P., Campbell K.,
Gabrielsen T. M., Gosselin M., Juul-Pederse N., Gradinger
R. Arctic spring awakening – Steering principles behind the
phenology of vernal ice algal blooms. Prog. Oceanogr.
2015;139:151–170.
24. Ilyash L.V., Belevich T.A., Zhitina L.S.,
Radchenko I.G., Ratkova T.N. Phytoplankton of the White
sea. The handbook of environmental chemistry, vol. 81. Eds.
D. Barceló and A.G. Kostianoy. Berlin, Heidelberg:
Springer; 2018:187–222.
25. Graham L.E., Wilcox L.W. Algae. N.Y.: Prentice-
Hall; 2000. 700 pp.
26. Radchenko I., Smirnov V., Ilyash L., Sukhotin A.
Phytoplankton dynamics in a subarctic fjord during the
under-ice–open water transition. Mar. Environ. Res.
2021;164:105242.
27. Camacho A. On the occurrence and ecological
features of deep chlorophyll maxima (DCM) in Spanish
stratified lakes. Limnetica. 2006;25(1–2):453–478.
28. Rogozin D., Zadereev E., Prokopkin I., Tolo-
meev A., Barkhatov Yu., Khromechek E., Degermendzhi N.,
Drobotov A., Degermendzhi A. Comparative study of the
stability of stratification and the food web structure in the
meromictic lakes Shira and Shunet (South Siberia, Russia).
Ecology of Meromictic Lakes. Ecological Studies, vol 228. Eds.
R Gulati, E. Zadereev, and A. Degermendzhi. Cham:
Springer; 2017:89–124.
29. Fenchel T., Bernard C., Esteban G., Finlay B.J.,
Hansen P.J., Iversen N. Microbial diversity and activity in
a Danish fjord with anoxic deep water. Ophelia.
1995;43(1):45–100.
30. Roberts E.C., Wootton E.C., Davidson K.,
Jeong H.J., Lowe C.D., Montagnes D.J. Feeding in the
dinoflagellate Oxyrrhis marina: linking behaviour with
mechanisms. J. Plankton Res. 2011;33(4):603–614.
31. Buric Z., Kiss K.T., Acs E., Vilicic D., Mihalic
K.C., Caric M. The occurrence and ecology of the centric
diatom Cyclotella choctawhatcheeana Prasad in Croatian
estuary. Nova Hedwigia. 2007;84(1–2):135–154.
Поступила в редакцию 09.03.2024
После доработки 08.08.2024
Принята в печать 09.08.2024
136
ВЕСТН. МОСК. УН-ТА. СЕР. 16. БИОЛОГИЯ / LOMONOSOV BIOLOGY JOURNAL. 2024. Т. 79. № 2
Д.А. Иванова, Е.Д. Краснова, Д.А. Воронов, И.Г. Радченко
RESEARCH ARTICLE
Seasonal dynamics of phytoplankton in Kislo-Sladkoe Lake partially
isolated from the White Sea during two-year meromixis
D.A. Ivanova1 , E.D. Krasnova2 , D.A. Voronov3 , I.G. Radchenko1, *
1Department of General Ecology and Hydrobiology and 2Pertsov White Sea Biological Station, Faculty of Biology,
Lomonosov Moscow State University, Leninskie gory 1–12, Moscow, 119234, Russia;
3Kharkevich Institute for Information Transmission Problems, Russian Academy of Sciences,
Bolshoy Karetny per. 19–1, Moscow, 127051, Russia
*e-mail: iraradchenko@yandex.ru
Natural or artificial separation of a water body from its parent water area leads to stratification of
its water column and the development of a vertical sequence of planktonic communities. Data on
succession of algal communities are sparse. Seasonal variability in the composition and abun-
dance of microalgae in different water layers of the semi-enclosed lagoon “Lake Kislo-Sladkoe”
in 2021 was studied during stable stratification and bottom anoxia. Species composition and car-
bon biomass at different depths, as well as the integrated phytoplankton biomass in the water co-
lumn, were determined. An analysis of the similarity of the phytoplankton structure in different
water layers was carried out. 53 species and/or genera with a predominance of marine forms and
11 higher rank taxa were identified. During the ice-covered period, most of the water column was
anaerobic, and the freshwater cyanobacterium Microcystis ichthyoblabe dominated under the ice.
After ice thaw, the biomass maximum shifted towards the boundary of sulfide zone (into the
chemocline). In May–early June, the highest biomass was determined by green alga Chla-
mydomonas sp., in June-July by the diatom Cyclotella choctawhatcheeana. Type of nutrition
changed from predominantly autotrophic at the beginning of the season (March–July) to pre-
dominantly heterotrophic (August–October). The highest biomass values were recorded in July–
September (149.8 mg С/m2) due to the dominance of the predatory dinoflagellate Oxyrrhis mari-
na. A comparison was made with water bodies of a similar type.
Keywords: White Sea, coastal meromictic lakes, algal flora, succession, stratification, biomass,
chemocline, vertical structure
Funding: The research was funded by Russian Science Foundation, project number 24-24-00008.
Сведения об авторах
Иванова Дарья Андреевна – мл. науч. сотр., аспирант кафедры общей экологии и гидро-
биологии биологического факультета МГУ. Тел.: 8-495-939-27-91; e-mail: da.ivanova99@
yandex.ru; ORCID: https://orcid.org/0000-0001-6635-4897
Краснова Елена Дмитриевна – канд. биол. наук, ст. науч. сотр. Беломорской биологиче-
ской станции биологического факультета МГУ. Тел.: 8-495-939-42-33; e-mail:
e_d_krasnova@mail.ru; ORCID: https://orcid.org/0000-0002-3962-5564
Воронов Дмитрий Анатольевич – канд. биол. наук, ст. науч. сотр. Института проблем пе-
редачи информации РАН. Тел.: 8-495-939-09-43; e-mail: da_voronov@mail.ru; ORCID:
https://orcid.org/0000-0002-7870-3393
Радченко Ирина Георгиевна – канд. биол. наук, доц. кафедры общей экологии и гидроби-
ологии биологического факультета МГУ. Тел.: 8-495-939-27-91; e-mail: iraradchenko@
yandex.ru; ORCID: https://orcid.org/0000-0003-2177-2520
