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Punto de Vista RODENTICIDAS ANTICOAGULANTES: UNA AMENAZA IGNORADA PARA LAS AVES RAPACES DE ARGENTINA Y OTROS PAÍSES DE SUDAMÉRICA - Anticoagulant rodenticides: an ignored threat to birds of prey in Argentina and other South American countries

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RESUMEN: En Argentina, el riesgo que los rodenticidas anticoagulantes podrían presentar para las aves ra-paces locales fue reconocido inicialmente en la década de 1980. Lamentablemente, 40 años después de esta primera señal de alarma, los rodenticidas anticoagulantes siguen siendo ampliamente utilizados en el país y en toda Sudamérica, sin haberse estudiado el problema medioambiental que estos pueden suponer. Aquí pre-sentamos una revisión práctica e integral sobre los rodenticidas anticoagulantes y la intoxicación por estos en aves rapaces. Discutimos su impacto, tanto sobre individuos como en poblaciones, como también los aspectos relacionados al manejo de animales intoxicados y a la necesidad de contar con capacidad diagnóstica en la región. La información aquí recopilada permitirá contar con contenidos relevantes, actualizados y accesibles necesarios para abordar el estudio de esta amenaza para la conservación de las aves rapaces de Argentina y de otros países de Sudamérica. Al mismo tiempo, esperamos que promueva investigaciones sobre el tema que per-mitan dar los pasos necesarios para evaluar y mitigar el riesgo que el uso de los rodenticidas anticoagulantes puede tener sobre las aves rapaces y otra fauna silvestre. ABSTRACT: In Argentina, the risk that anticoagulant rodenticides could pose to local birds of prey was initially recognized in the 1980s. Unfortunately, 40 years after this first warning sign, anticoagulant rodenticides are still widely used in the country and throughout South America, without having studied the environmental problem that these products may cause. Here we present a practical and comprehensive review on anticoagulant rodenticides and their poisoning in birds of prey. We discuss their impact, both on individuals and their populations , the main aspects related to the management of intoxicated animals, and the need for diagnostic capacity in the region. The information collected here provides relevant, up-to-date, and accessible content necessary to address the study of this threat to the conservation of birds of prey in Argentina and other South American countries.
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Punto de Vista
Volumen 39 · Número 1 · Agosto 2024
Esta obra está bajo una licencia internacional Creative Commons Atribución-NoComercial 4.0
RESUMEN: En Argentina, el riesgo que los rodenticidas anticoagulantes podrían presentar para las aves ra-
paces locales fue reconocido inicialmente en la década de 1980. Lamentablemente, 40 años después de esta
primera señal de alarma, los rodenticidas anticoagulantes siguen siendo ampliamente utilizados en el país y
en toda Sudamérica, sin haberse estudiado el problema medioambiental que estos pueden suponer. Aquí pre-
sentamos una revisión práctica e integral sobre los rodenticidas anticoagulantes y la intoxicación por estos en
aves rapaces. Discutimos su impacto, tanto sobre individuos como en poblaciones, como también los aspectos
relacionados al manejo de animales intoxicados y a la necesidad de contar con capacidad diagnóstica en la
región. La información aquí recopilada permitirá contar con contenidos relevantes, actualizados y accesibles
necesarios para abordar el estudio de esta amenaza para la conservación de las aves rapaces de Argentina y de
otros países de Sudamérica. Al mismo tiempo, esperamos que promueva investigaciones sobre el tema que per-
mitan dar los pasos necesarios para evaluar y mitigar el riesgo que el uso de los rodenticidas anticoagulantes
puede tener sobre las aves rapaces y otra fauna silvestre.
PALABRAS CLAVE: aves rapaces, coagulación, conservación, intoxicación, manejo, prevención, rodenticidas anticoagu-
lantes, roedores, vitamina K
ABSTRACT: In Argentina, the risk that anticoagulant rodenticides could pose to local birds of prey was initially
recognized in the 1980s. Unfortunately, 40 years after this rst warning sign, anticoagulant rodenticides are
still widely used in the country and throughout South America, without having studied the environmental pro-
blem that these products may cause. Here we present a practical and comprehensive review on anticoagulant
rodenticides and their poisoning in birds of prey. We discuss their impact, both on individuals and their popula-
tions, the main aspects related to the management of intoxicated animals, and the need for diagnostic capacity
in the region. The information collected here provides relevant, up-to-date, and accessible content necessary
to address the study of this threat to the conservation of birds of prey in Argentina and other South American
Miguel D. Saggese1*, Valeria Ojeda2, Gala Ortiz3, Laura Casalins2, Fernando Gonzalez4, Carlos Ale5, Rafael
Mateo6,7
1College of Veterinary Medicine, Western University of Health Sciences, Pomona, 91766, California, USA
2Instituto de Investigaciones en Biodiversidad y Medio Ambiente (INIBIOMA, Universidad Nacional del Comahue-CONICET),
Quintral 1250, 8400 Bariloche, Río Negro, Argentina
3Fundación Rewilding Argentina, Camino De La Ribera 649, 1641 Acassuso, Buenos Aires, Argentina
4GREFA (Grupo de Rehabilitación de la Fauna Autóctona y su Hábitat). Ctra. Monte del Pilar s/n, 28220, Majadahonda, Madrid,
España. Sección Departamental de Farmacología y Toxicología, Facultad de Veterinaria, Universidad Complutense de Madrid,
Madrid, España
5CONICET y Administracio’n de Parques Nacionales,Departamento de Conservacio’n y Educacion Ambiental, Parque Nacional
Lago Puelo, Chubut, Argentina
6Instituto de Investigación en Recursos Cinegéticos-IREC, CSIC-UCLM-JCCM, Ronda de Toledo 12, Ciudad Real 13005, España
7Institute of Environmental Assessment and Water Research (IDAEA-CSIC), Jordi Girona, 18, 08034, Barcelona, España
*msaggese@westernu.edu
Anticoagulant rodenticides: an ignored threat to birds of prey in Argentina and other
South American countries
RODENTICIDAS ANTICOAGULANTES: UNA AMENAZA
IGNORADA PARA LAS AVES RAPACES DE ARGENTINA Y
OTROS PAÍSES DE SUDAMÉRICA
Recibido: 12 de marzo 2024 · Aceptado: 12 de junio 2024
VER NOTA ONLINE
doi: 10.56178/eh.v39i1.1480
20248
“Obvio es anotar que no deben aplicarse rodenticidas
allí, porque al hacerlo se eliminarán no sólo los roedores
sino también un alto número de especies carnívoras entre
las que se contará la Lechuza de Campanario (Tyto furca-
ta) con seguridad” - Elio Massoia (1983)
Rodenticidas Anticoagulantes: una amenaza
ignorada para las aves rapaces
Las aves rapaces constituyen un grupo diverso y
heterogéneo de especies, clásicamente comprendi-
das en tres órdenes (Strigiformes, búhos y lechuzas;
Accipitriformes, águilas, buitres, cóndores, milanos y
gavilanes; Falconiformes, caracaras y halcones) (Fer-
guson-Lees Christie 2001, Mikkola 2013, Bildstein
2017, pero ver McClure et al. 2020 por una interpre-
tación diferente). Presentan una gran variedad de
formas, adaptaciones y tamaños y se las encuentra
en todos los continentes exceptuando la Antártida
(Ferguson-Lees & Christie 2001, Mikkola 2013, Bilds-
tein 2017). Su amplio potencial predatorio y espectro
tróco les permite ocupar una gran variedad y diver-
sidad de bitats naturales o altamente modicados,
tales como agroecosistemas, cultivos, plantaciones
forestales e incluso áreas con variado grado de urba-
nización (Bildstein 2017, Boal & Dykstra 2018). Ac-
tualmente, una de cada cinco especies en este grupo
presenta alguna amenaza de extinción y más de la mi-
tad tienen sus poblaciones en declive, principalmente
por causas de origen antrópico (Donázar et al. 2016,
McClure et al. 2018, 2023, O’Bryan et al. 2022, Shaw
et al. 2024). La lista de noxas para las aves rapaces es
extensa (Fig. 1), y pueden tener un efecto sinérgico
que al combinarse puede afectar severamente a po-
blaciones enteras (McClure et al. 2018, 2023, Madden
et al. 2019, Slater et al. 2020, Panopio et al. 2021,
Gómez et al. 2022, Martinez-Ruiz et al. 2023, Shaw et
al. 2024). Dentro de esta larga lista encontramos a los
contaminantes ambientales, entre los que se encuen-
tran los rodenticidas anticoagulantes (RA) (Thomas
et al. 2011, López-Perea & Mateo 2018, Murray 2018,
Nakayama et al. 2019, Gómez et al. 2022).
Ya a principios de la década de los 80 Elio Massoia,
maestro normal nacional, referente de la mastozoolo-
gía argentina y pionero en el estudio de la dieta de aves
rapaces neotropicales, alertaba sobre el peligro de los
RA para búhos y lechuzas (Massoia 1983). Hoy, esta
alerta sigue vigente, aunque ignorada; poco se ha avan-
zado en el estudio y prevención de la ecotoxicidad que
los RA presentan para las aves rapaces y otra fauna sil-
vestre de Argentina, y lo mismo aplica a otros países de
Sudamérica. Esto contrasta con las numerosas investi-
gaciones y publicaciones realizadas sobre la detección,
prevalencia de exposición y efectos de los RA en aves
rapaces en otras regiones del planeta. Por ejemplo, tan
solo en Pubmed® entre los años 1990 y 2023 se iden-
ticaron 104 publicaciones cientícas sobre este tema
(Pubmed search: Rodenticide + Raptors), incluyendo
artículos originales y revisiones en revistas cientícas
periódicas, a los que hay que sumar otras revisiones
recogidas en libros (Watt et al. 2005, van den Brink et
al. 2018, McClure et al. 2018, 2023, Rattner & Harvey
2021, Gómez et al. 2022). Comparativamente, una bús-
queda similar para Argentina y Sudamérica (Pubmed
search: Rodenticide + Raptors + Argentina o South
America) identicó tan solo dos referencias (Plaza et al.
2019, Saggese et al. 2022), coincidente con la limitada
información que existe en general para las aves rapaces
tanto en este país como en el subcontinente.
El desconocimiento que existe en la región sobre
los RA tiene diversas explicaciones. Por un lado, las
aves rapaces argentinas y sudamericanas siguen
siendo un grupo comparativamente poco estudiado
(Bierregaard 1998, Saggese 2021) y con un número
muy limitado de investigadores dedicados a ellas (Tre-
jo 2007, Trejo & Ojeda 2015). Además, la información
sobre RA y la intoxicación por RA (IRA) está publicada
principalmente en inglés y en revistas cientícas que,
por lo general, tienen un costo elevado para acceder
a sus artículos. Esto diculta el reconocimiento, la
difusión y el entendimiento de esta amenaza para las
aves rapaces en los países de habla castellana. Como
resultado, el personal técnico perteneciente a agen-
cias de conservación y manejo de la fauna silvestre,
veterinarios, agrónomos, agricultores, ingenieros en
producción de alimentos, bromatólogos, y personal
técnico y gerencial de compañías dedicadas al control
de plagas suelen desconocer el problema. Incluso en-
tre ecólogos, ornitólogos, y rehabilitadores de fauna
que trabajan con aves rapaces los RA suelen no ser
PUNTO DE VISTA | RODENTICIDAS EN AVES RAPACES
countries. At the same time, we hope that it will promote research on the subject that will allow the necessary
steps to be taken to assess and mitigate the risk that the use of anticoagulant rodenticides may have on birds of
prey and other wildlife.
KEYWORDS: anticoagulant rodenticides, coagulation, conservation, management, poisoning, prevention, raptors, ro-
dents, vitamin K
9El Hornero 39 (1)
considerados, y mucho menos investigados. Por lo tan-
to, resulta esencial disponer de información técnica
detallada y actualizada sobre los RA y sus perniciosos
efectos sobre las aves rapaces con un enfoque regional
para cubrir así este vacío de información.
El objetivo de esta comunicación es brindar una
revisión práctica e integral sobre los RA, la intoxica-
ción que estos generan (IRA), su impacto sobre indi-
viduos y poblaciones de aves rapaces y su manejo y
prevención. Esta información permitirá contar con
contenidos relevantes, actualizados y accesibles que
contribuyan a la difusión de esta amenaza para la
conservación de las aves rapaces de esta región, y a
promover investigaciones sobre el tema que permitan
dar los pasos necesarios para reducir y/o eliminar
eventualmente el impacto de los RA sobre las aves
rapaces, otra fauna silvestre e incluso sobre la salud
de los seres humanos y animales domésticos, abor-
dando el problema dentro del enfoque de Una Salud,
de acuerdo con recientes recomendaciones (Pet-
tan-Brewer et al. 2022).
Un problema con historia
Desde los albores de las primeras comunidades
humanas que colectaban y almacenaban alimentos,
las ratas, ratones y otros roedores han mantenido
una sostenida asociación con los seres humanos (van
den Brink et al. 2018). Posiblemente esta relación se
extienda a la aparición del Homo sapiens hace aproxi-
madamente 200 000 años, e incluso mucho antes, con
la emergencia de otras especies del género Homo, tales
como H. neanderthalensis, quienes ya habitaban cuevas
y otros refugios naturales donde almacenaban alimen-
tos (Nielsen et al. 2020). Esta convivencia no ha sido
muy bien valorada debido al impacto negativo que los
roedores tienen sobre la salud humana al transmitir
enfermedades, consumir y dañar su alimento, causar
daños edilicios e impactar negativamente sobre los
cultivos, entre otras acciones perjudiciales. Así, los se-
res humanos han perseguido e intentado controlarlos
por medio de diversos métodos desde la antigüedad
(van den Brink et al. 2018, Ruiz-López et al. 2022).
A principios del siglo XX, diversos compuestos
químicos comenzaron a ser utilizados como rodentici-
das (Newton 1979, 1998). El sulfato de talio, el cianuro,
la uoroacetamida, la estricnina, y los fosfuros metá-
licos (de zinc o aluminio), entre otros, fueron aplica-
dos en el medio ambiente con este n (Newton 1979,
1998). Desde su uso inicial estos compuestos fueron
reconocidos como de alto riesgo para seres humanos
y animales domésticos (Lipton & Klass 1984), limitán-
dose o suspendiéndose su uso hacia nales del siglo
pasado en algunos países, siendo reemplazados por
otros considerados menos peligrosos. Así, en 1920, el
descubrimiento de los efectos anticoagulantes de la
cumarina, presente en tréboles del género Mellilotus,
y su derivado dicumarol, dio origen a la era de los RA
con el desarrollo de la warfarina (Link 1959, Jackson
& Ashton 1992). A partir de su comercialización en los
años 40s, los RA tomaron un mayor protagonismo en
los esfuerzos para combatir roedores, difundiéndose
su aplicación global rápidamente (Jacob & Buckle
2018). Sin embargo, poco después de su uso inicial,
sus residuos metabólicos comenzaron a ser detecta-
dos en un amplio rango de especies de fauna silvestre
no blanco (Brakes & Smith 2005, Riley et al. 2007, Sán-
chez-Barbudo et al. 2012, Langford et al. 2013, Elliott
et al. 2014). En las décadas siguientes, una gran va-
riedad de derivados de la cumarina (y también de las
indandionas, otro grupo con similares propiedades
y mecanismo de acción) ganaron popularidad como
rodenticidas, expandiéndose este uso a todos los
continentes (Jacob & Buckle 2018). Un indicador del
uso masivo de los RA viene dado por el valor que este
mercado alcanzó en los últimos años como resultado
de políticas y acciones tanto de carácter privado como
gubernamentales destinadas a combatir roedores.
Así, en el año 2019, el uso global de estos productos
alcanzó un valor cercano a los 2000 millones de dó-
lares y se anticipa que este valor alcanzará los 2700
millones de dólares en el año 2027 (Anónimo 2023a).
Reconocimiento inicial de los efectos de los RA en
aves rapaces y otra fauna silvestre
Los efectos de los RA sobre la fauna silvestre fue-
ron reconocidos inicialmente a nales de la década de
1960 en visones (Neovison vison) (Evans & Ward 1967).
En las décadas siguientes, estos compuestos comen-
zaron a ser detectados en el hígado y otros tejidos de
aves rapaces y otras especies expuestas a RA, tanto en
condiciones experimentales de laboratorio como en
forma natural (Mendenhall & Pank 1980, Newton et
al. 1999). Estudios posteriores han conrmado estos
hallazgos y establecido la toxicidad e impacto de es-
tos RA en aves rapaces de Estados Unidos y Canadá
(Newton et al. 1990, Stone et al. 2003, Elliott et al.
2022) y Europa (Newton 1999, Lambert et al. 2007,
Christensen et al. 2012, Sánchez-Barbudo et al. 2012,
Oliva-Vidal et al. 2022). Los RA también han sido de-
tectados en aves rapaces de Malasia (Salim et al. 2014)
y Taiwán (Hong et al. 2018, 2019) en Asia, y en Aus-
tralia (Lohr 2018, Pay et al. 2021, Cooke et al. 2023)
y Nueva Zelanda (Eason et al. 2002) en Oceanía. Esto
SAGGESE ET AL.
202410
conrma que la exposición de las aves rapaces a estos
compuestos es un problema global (Jacob & Buckle
2018, Nakayama et al. 2019, Gómez et al. 2022).
En Argentina, el riesgo que los RA podrían pre-
sentar para las aves rapaces locales fue reconocido
tempranamente a partir del conocimiento ecológico
general, la evidencia cientíca que comenzaba a ser
recogida en otros lugares del mundo y el sentido co-
mún incluso en ausencia de evidencias clínicas o de
un diagnóstico toxicológico (Massoia 1983, Massoia
com. pers.). Lamentablemente, 40 años después de
esta primera señal de alarma, los RA siguen siendo
ampliamente utilizados en el país y en toda Sudamé-
rica (ver luego), sin reconocerse el problema de salud
pública y medioambiental que estos suponen (Plaza
et al. 2019, Saggese et al. 2022).
Tipos de Rodenticidas Anticoagulantes
Los RA son un grupo funcional de compuestos
orgánicos que derivan de modicar la estructura quí-
mica de la 4-hidroxicumarina y la indandiona (Material
suplementario A). Por sí solas, estas moléculas tienen
actividad anticoagulante limitada en comparación con
las formas derivadas. De acuerdo con su actividad bio-
lógica, podemos dividir a los RA en aquellos denomina-
dos de primera (RAPG) y de segunda (RASG) generación
(Material suplementario A; Valchev et al. 2008, Murphy
2012, Rattner & Mastrota 2018, Mercer et al. 2022).
Los RAPG incluyen a la warfarina, coumaclor,
difacinona, pindona, valona, clorofacinona, couma-
furil y coumatetralil. Los RAPG usualmente requieren
de una exposición repetida por medio de la ingesta
de varias dosis y durante varios días para causar su
efecto letal. La excepción dentro de este grupo es el
coumatetralil, caracterizado por tener una acción
comparativamente más larga (Watt et al. 2005, Naka-
yama et al. 2019). Poco después de su amplia difusión
y extendido uso comenzó a observarse una resisten-
cia a los RAPG en los roedores (Boyle 1960, Buckle
et al. 1994, Cowan et al. 2016, Feinstein et al. 2016),
quienes directamente evitaban los rodenticidas o ya
no morían al ingerirlos. Esto dio origen al desarrollo
y utilización de un nuevo y amplio elenco de RASG a
partir de la década de 1970, pese a ser más costosos
que los de RAPG (Nakayama et al. 2019). Los RASG
incluyen al brodifacoum, bromadiolona, difenacoum,
ocoumafen y difetialona. Suelen recibir el nombre
de “superwarfarinas”, “RA de dosis única o monodo-
sis” o “RA de larga acción”, ya que no suelen requerir
más que un único evento de exposición para lograr
su objetivo. Los RASG suelen ser más palatables (son
fácilmente aceptados por los roedores) y los roedo-
res expuestos mueren varios días e incluso semanas
después de la ingesta y sin asociar el consumo del
producto con su efecto letal (Watt et al. 2005, Murphy
2012, Nakayama et al. 2019).
Los RASG presentan una cadena lateral de hidro-
carburos policíclicos en “-3, incrementando su ani-
dad por la vitamina K1-2,3 epoxireductasa, haciéndo-
los más tóxicos que los RAPG (Rattner & Harvey 2021,
Figura 1. Principales noxas que pueden afectar la conservación de
numerosas especies de aves rapaces diurnas y nocturnas. A) Cóndor
Andino (Vultur gryphus), B) Caburé Grande (Glaucidium nana), C)
Gavilán Ceniciento (Circus cinereus), D) Halconcito Colorado (Falco
sparverius). Fotos F. Vital.
Figura 2. Situaciones y lugares donde la utilización de los RA es
frecuente.
PUNTO DE VISTA | RODENTICIDAS EN AVES RAPACES
11El Hornero 39 (1)
Mercer et al. 2022). Recientemente, se ha detectado
resistencia a RASG tales como la bromadiolona, el
brodifacoum y el difenacoum (Vein et al. 2011, Buckle
2013, Ruiz-López et al. 2022). Los RASG más utiliza-
dos y detectados en especies no blanco suelen ser el
brodifacoum, la bromadiolona y el difenacoum, solos
o combinados (más de un RA identicado en el hígado
de un mismo animal) (Stone et al. 2003, Langford et al.
2013, Nakayama et al. 2019).
Es importante mencionar que muchos otros pro-
ductos, llamados rodenticidas no anticoagulantes, han
sido y/o continúan siendo aplicados globalmente para
combatir roedores y otras especies animales, incluyen-
do la vitamina D3 (colecalciferol) y la brometalina, entre
otros, cuya utilización está en aumento (Gupta 2018).
Revisiones recientes de estos compuestos y discusio-
nes sobre su toxicidad para animales y seres humanos
escapa al objetivo de este trabajo, pero pueden encon-
trarse en Swenson & Bradley (2013), Gupta (2018),
Isackson & Irizarry (2022) y Murray & Cox (2023).
Uso y comercialización de RA
Los RA se utilizan en todo lugar donde haya roe-
dores que eliminar. Esto implica una variada y amplia
posibilidad de situaciones donde estos compuestos
pueden causar sus efectos sobre las especies blanco
y no blanco (Fig. 2). Un ejemplo es la aplicación de RA
en grandes cantidades en la zona norte del bosque
andino patagónico, Argentina, como respuesta a ex-
plosiones demográcas cíclicas de roedores (Sage et
al. 2007). En más de uno de estos episodios se han re-
gistrado muertes masivas de estrigiformes en la etapa
post-control (V. Ojeda, datos sin publicar). La presen-
tación epidemiológica y los resultados de necropsia
apoyan el diagnóstico presuntivo de IRA en estas aves
(V. Ojeda, datos sin publicar).
La utilización y comercialización de los RA está
sujeta a regulaciones que varían con el país, esta-
do, provincia o municipio. Por ejemplo, en EEUU, la
venta y aplicación de RASG suele estar restringida a
profesionales y su aplicación autorizada únicamente
a situaciones especícas, no estando permitidos para
su aplicación por parte del público general (Quin et
al. 2019, Saggese et al. en prensa). Los RAPG pueden
seguir siendo comercializados y utilizados por estos
actores, dado que son considerados de menor riesgo
de exposición secundaria debido a su vida media más
corta (Erikson & Urban 2004, Murray 2011), si bien
recientemente se han iniciado acciones, por ejemplo,
en California, donde la legislatura estatal promulgo
una ley para reducir el acceso y uso de la difacinona,
un RAPG disponible al público general hasta el 2023.
En España, los RA están disponibles para el uso do-
méstico del público general en tiendas no especiali-
zados en este tipo de compuestos, si bien su uso como
plaguicidas ya no está autorizado en la agricultura
(MAPA 2024). En Argentina, la lista de RA autorizados
y disponibles comercialmente es publicada por la
ANMAT (Administración Nacional de Medicamentos,
Alimentos y Tecnologías), perteneciente al Ministerio
de Salud, Presidencia de la Nación de la República
Argentina. Hasta octubre del 2023, se lista, sobre un
total de 175 “Productos desinfestantes” (sic) / plagui-
cidas (insecticidas, raticidas) de “Venta Profesional”,
a 41 formulaciones “raticidas” del tipo RA de “Venta
Libre” y elaborados por 14 laboratorios autorizados
(ANMAT 2024a). De esa lista, el RA presente en más
formulados comerciales es el brodifacoum (n=22,
54%) seguido por la bromadiolona (n=14, 34%). La
difetialona (n=2), el ocoumafen (n=2) y la warfarina
(n=1) constituyen el 12% restante. Además, en otro
listado la ANMAT autoriza unos 5 productos conte-
niendo bromadiolona (n=3) y brodifacoum (n=2), ela-
borados por 4 laboratorios diferentes, como de venta
libre (ANMAT 2024b). Si bien estas listas son renova-
das periódicamente por la ANMAT, estos productos
permanecen en el mercado por tiempo prolongado,
incluso luego de su remoción de estos listados.
Los productos autorizados y provenientes de la-
boratorios registrados deben incluir en su etiqueta la
sustancia activa, indicaciones para su manipulación,
descripción de las posibles vías de absorción, toxi-
cidad en humanos y animales domésticos, primeras
medidas ante la exposición accidental, recomenda-
ciones para los agentes primarios de salud y la di-
rección y número de teléfono del centro toxicológico
más cercano. Desafortunadamente, la existencia de
normas y disposiciones que reglamentan su comer-
cialización en Argentina no aseguran su cumplimien-
to. Esto obedece a deciencias en la scalización,
ausencia de educación ambiental y también al desin-
terés y/o desconocimiento por parte de los usuarios.
Diversos centros mayoristas de distribución venden
estos RA a subdistribuidores, compañías dedicadas
al manejo de plagas y a subcontratistas. Estos suelen
contar con asesoramiento profesional y, dentro del
marco legal argentino, solo pueden vender ciertos
productos a distribuidores y terceros autorizados por
el Ministerio de Salud de la Nación. Tanto en nuestra
experiencia como en la de otros colegas sudamerica-
nos (S. Alvarado-Chile, com. pers.; L. Arias Bernal-Co-
lombia, com. pers.; M. Freundt y J. A. Otero-Perú, com.
pers., E. Pio Carvalho-Brasil, com. pers.), este tipo de
SAGGESE ET AL.
202412
comercialización es de muy difícil scalización y no
está siempre restringida a profesionales o empresas
habilitadas y controladas, tanto en Argentina como en
estos y otros países sudamericanos. En estos, el públi-
co general también suele tener acceso a la compra de
estos productos en centros de acopiamiento y distri-
bución, incluso en negocios minoristas, sin mayores
controles ni asesoramiento sobre las pautas mínimas
necesarias para aplicarlos sin poner en riesgo la salud
del operador, de terceros, animales domésticos y fau-
na silvestre. Ferreterías, empresas de materiales para
la construcción, viveros, cadenas de supermercados
y almacenes, entre otras bocas de expendio venden
estos productos al público general. Incluso pueden
obtenerse en tiendas para mascotas, veterinarias y fo-
rrajearías (autores-Argentina, datos no publicados; S.
Alvarado-Chile, com. pers.; M. Freundt y J. A Otero-Pe-
rú, com. pers.; L. Arias Bernal-Colombia, com. pers.;
E. Pio Carvalho-Brasil, com. pers.). De acuerdo con lo
publicitado en un sitio de venta online de Argentina
(accedida en enero 2024), más de 290 productos co-
merciales son comercializados en diferentes formas
y concentraciones. La oferta hallada de productos
incluye algunos importados de otros países, por
ejemplo de China, que se anuncian como uno de los
más vendidos y efectivos, sin incluir al menos una
descripción de sus componentes activos en su empa-
que, y que no se pudo encontrar en los registros de la
ANMAT. Muchos otros productos registrados en listas
previas de la ANMAT, hoy no permitidos, estarían aun
circulando en el mercado, incluyendo productos que
contienen difenacoum al 0.025%, muy por encima de
la riqueza (concentración) del 0.005% normalmente
usada en los formulados de RASG.
La presentación comercial y forma de administra-
ción de todos los RA es variada. En Argentina y otros
países sudamericanos se los obtiene en forma de
gránulos, bloques paranados (con lo cual perduran
en el ambiente sin descomponerse ni perder sus pro-
piedades, cuando no son consumidos rápidamente),
extrudados (“pellets”) y pastas o jaleas. Todas estas
con diferentes concentraciones del producto base
(brodifacoum, bromadiolona y ocoumafen al 0.005%,
difetialona al 0.0025%, warfarina y difenacoum al
0.025%) en un excipiente palatable para los roedores.
Las formulaciones suelen estar teñidas con colores in-
tensos como el verde, azul, amarillo o rojo con la na-
lidad de atraer aún más a los roedores, excretándose
sin modicaciones en las heces, característicamente
teñidas, de estos animales, lo que denota su consumo
(Jackson & Ashton 1992, Watt et al. 2005). Algunos de
estos productos contienen también un componente
que le otorga sabor amargo, con el n de prevenir su
ingesta por niños y mascotas (Watt et al. 2005).
Usualmente los RA deben ser colocados dentro
de cajas cebaderas (hechas de polietileno de alta
densidad u otros materiales plásticos) de diferente
tamaños y formas o en tubos de PVC que sirven como
sitio de exploración, refugio y, sobre todo, de búsque-
da de alimento para los roedores (Fig. 3). Deben ser
herméticas y de difícil apertura para niños y animales
(Jackson & Ashton 1992); pero esta propiedad de las
cajas puede perderse en algunos casos como resulta-
do de su uso repetido, desgaste y exposición a factores
ambientales que disminuyen su hermeticidad. Todo
esto favorece la liberación de los RA al medio ambien-
te, predisponiendo a su consumo por parte de otras
especies no blanco.
Las cajas cebaderas clásicamente poseen un sitio
de entrada y uno de salida (Fig. 3) para los roedores
que suelen investigarlas, al ser atraídos por los ce-
bos, durante sus desplazamientos. Se las sitúa en
lugares estratégicos donde los roedores transitan (por
ejemplo, pegadas a las paredes, en altillos o sujetas
a ramas, Fig. 3), a una distancia variable una de otra
según el grado de infestación por roedores, o en luga-
res donde los mismos buscan o acceden al alimento.
Estas cajas cebaderas deberían estar correctamente
identicadas mediante una etiqueta con información
sobre la compañía u operador responsable, el RA
utilizado, su concentración, exhibir el símbolo o pic-
tograma de veneno y leerse claramente “no tocar” o
“peligro, veneno”. También deben incluir un número
de identicación, y aportar información sobre centros
toxicológicos (nombre, dirección y teléfono) en forma
clara y visible. Sin embargo, raramente se cumplen
todas estas disposiciones (Fig. 3).
¿Como se exponen las aves rapaces y otros anima-
les a los RA?
Los cebos con RA no solo son atractivos para los
roedores comensales que se desea controlar sino que
también son consumidos en forma directa por nume-
rosas especies no blanco, incluyendo roedores silves-
tres (MAD 2021a). Invertebrados (crustáceos, insec-
tos, arañas, lombrices, caracoles y babosas), reptiles
(lagartijas, serpientes), anbios (ranas y sapos), otros
mamíferos y aves pequeñas también pueden acceder
a ellos (Booth et al. 2003, Thomas et al. 2011, Johnston
et al. 2015, Masuda et al. 2015, Pitt et al. 2015, Poessel
et al. 2015, Alomar et al. 2018, Elmeros et al. 2019,
Nakayama et al. 2019, Lettoof et al. 2020). La lluvia y
los sistemas de riego pueden humedecer estos cebos y
PUNTO DE VISTA | RODENTICIDAS EN AVES RAPACES
13El Hornero 39 (1)
Figura 3. Distintos modelos y usos de cajas cebaderas con variada información en sus etiquetas. A y B indican el RA utilizado, nombre y número
de la empresa (tachado) y la palabra (o símbolo) “veneno”. C muestra el símbolo de veneno, indica en forma escrita y clara “Peligro-No tocar” y la
información sobre la empresa responsable, pero no indica el producto utilizado ni aporta información sobre centros toxicológicos. En relieve y
en la etiqueta puede leerse Peligro-No tocar. D es una caja cebadera para ratones, de menor tamaño, sin ningún tipo de información. E muestra
una caja cebadera del tipo circular. F y G muestran cajas cebaderas colocadas a la entrada de una estación de servicio (gasolinera) y en una
planta industrial a lo largo de un corredor. Fotos M.D. Saggese (A, B, C, D, F y G) y S. Alvarado (E).
Figura 4. Escenarios hipotéticos y simplicados de intoxicación con RA en aves de presa y otras especies silvestres y domésticas. A partir del
uso de estos productos en una variedad de situaciones, los roedores, por ejemplo, el Ratón Doméstico (Mus musculus) y otras especies no blanco
tales como la Lagartija Verde Patagónica (Liolaemus gununakuna), la Rana del Challhuaco (Atelognathus nitoi),el Caracol Común(Cornu aspersum) e
insectos como la Tucura Sapo (Bufonacris claraziana) pueden intoxicarse al consumirlos. Estas y otras especies contaminadas pueden ser presa
de aves rapaces, como el Aguilucho Andino (Buteo albigula) y la Lechuza de Campanario (Tyto alba), y de carnívoros como el Zorro Gris (Lycalopex
griseus) y el Gato Huiña (Leopardus guigna) e incluso otras aves carnívoras y/o insectívoras, como la Bandurria Austral (Theristicus melanopis). Todas
ellas pueden ser incluso fuente de RA para especies carroñeras como el Cóndor Andino (Vultur gryphus). Fotos F. Vidal y N. Perez.
SAGGESE ET AL.
202414
arrastrar los RA hacia estanques, desagües y charcos,
aportando estos compuestos a microhábitats dentro
de la cadena tróca de peces, anbios, otros verte-
brados e invertebrados acuáticos, pudiendo incluso
desembocar en ecosistemas uviales y marinos (Ma-
suda et al. 2015, Pitt et al. 2015, Regnery et al. 2020).
Dado que todas estas especies tienen el potencial de
convertirse en presas o carroña, incluso aves rapaces
contaminadas (Valverde et al. 2020), las cadenas de
contaminación varían con cada ecosistema.
Las aves rapaces incorporan principalmente a los
RA de forma indirecta y en diferentes concentracio-
nes (Hindmarch & Elliot 2018) (Fig. 4). Dependiendo
de cuáles son los compuestos utilizados en un deter-
minado escenario espaciotemporal, y qué organismos
sean afectados, las aves rapaces pueden exponerse a
más de un producto y en repetidas ocasiones (Hind-
march & Elliot 2018). Los roedores intoxicados con
RA presentan incoordinación, ambulación dicultosa
y un estado mental deprimido o estuporoso, lo que
suele facilitar su captura por parte de las aves rapaces
(Fig. 5) y otros predadores (Cox & Smith 1992, Vyas et
al. 2017), si bien no son las únicas afectadas (Dowding
et al. 2010, Thomas et al. 2011, Shore & Coeurdassier
2018). Así, especies que se alimentan de serpientes,
aves y mamíferos (vivos o como carroña) que han con-
sumido roedores y otras presas contaminadas, tanto
vertebrados como invertebrados, también pueden
tener una alta prevalencia de exposición a RA, de-
mostrado por su detección en el hígado en todas ellas
(Stone et al. 2003, Ruiz-Suárez et al. 2012, Poessel et
al. 2015, Hong et al. 2019). Algunas rapaces accede-
rían a estos productos de forma directa, por ejemplo
en el caso de especies carroñeras (jotes, caracaras)
que podrían consumir gránulos o pellets ofertados
abiertamente en entornos urbanos, naturales, rurales
e incluso basurales (Howald et al. 1999, Plaza & Lam-
bertucci 2020, Bouker et al. 2021).
Diversos autores han reportado la presencia de RA
en Jotes Cabeza Colorada (Cathartes aura) (Borst & Cou-
notte 2002, Stone et al. 2003, Kelly et al. 2014, Herring
et al. 2022, 2023, Saggese et al. en prensa). El hallazgo
de RA en el hígado de un amplio número de Cóndores
de California (Gymnogyps californianus) y Jote Cabeza
Colorada en Norteamérica, así como en diversas espe-
cies de buitres en Europa, demuestra que estas espe-
cies carroñeras no están exentas (Howald et al. 1999,
López-Perea & Mateo 2018, Elliott et al. 2022, Herring
et al. 2022, 2023, Oliva-Vidal et al. 2022, Saggese et
al. en prensa), al consumir como carroña una amplia
diversidad de especies (Bildstein 2021), incluyendo
roedores que encuentran no solo en áreas naturales
sino también en ciudades y áreas peri y suburbanas.
Esto es de suma preocupación para el Cóndor Andino
(Vultur gryphus), una especie sudamericana considera-
da Vulnerable debido a diversas amenazas y noxas de
origen antrópico (Plaza & Lambertucci 2020, Restre-
po-Cardona et al. 2022), y de la cual se sospecha que
podría estar expuesta a los RA en numerosas áreas a lo
largo de su distribución en el subcontinente.
Mecanismo de accion de los RA
Los RA intereren con los mecanismos de coagu-
lación de la sangre, causando coagulopatías y diversos
Figura 6. Mecanismo de acción simplicado de los rodenticidas anti-
coagulantes (RA). Fotos F. Vital.
PUNTO DE VISTA | RODENTICIDAS EN AVES RAPACES
Figura 5. Ejemplos de aves rapaces presentes en Argentina consu-
midoras de roedores capturados vivos (A, B, C, D) o como carroña
(E). A)Peuquito (Accipiter chilensis), B) Aguilucho Ñanco (Geranoaetus
polyosoma), C) Tucuqueré (Bubo magallanicus), D)Lechuza de Campana-
rio y E)Matamico Blanco (Daptrius albogularis). Los ejemplares en B y
C están aportando roedores a sus pollos en nidos. Fotos J. Calo Couat
(A), A. Moya Riffo (B y C), N. Perez (D) y F. Vital (E).
15El Hornero 39 (1)
grados de hemorragia (Watt et al. 2005, Murphy 2012,
López-Perea & Mateo 2018). Estos mecanismos inclu-
yen la síntesis hepática y activación de componentes
de la sangre (factores II, VII, IX y X) que forman parte
de lo que se denomina “cascada de coagulación”. Es-
tos factores interactúan entre sí de forma secuencial
cuando es necesario, especialmente ante traumas que
pueden producir hemorragias. Se encuentran evolu-
tivamente conservados entre los vertebrados, lo cual
explica al efecto generalizado de los RA sobre diferen-
tes grupos animales, donde actúan en forma similar
(Doolittle & Feng 1987, Isackson & Irizarry 2022).
La interacción bioquímica especíca por la cual
un químico produce su efecto, farmacológico o toxico-
lógico, se denomina mecanismo de acción. En el caso
de los RA, este mecanismo es a través de la inhibición
de la enzima vitamina K1-2,3-epoxireductasa (Fig. 6),
a la que se unen rápidamente por medio de uniones
covalentes (Watt et al. 2005). Esta enzima está codi-
cada en el gen cromosómico VKORC1 (Chua et al.
2022), siendo necesaria para reciclar la vitamina K1
(también llamada loquinona o tomenadiona), for-
ma biológicamente activa, desde su forma inactivada,
la vitamina K1-2-3 epóxido. Como resultado de esta
incapacidad para ejercer su efecto, los factores II, VII,
IX y X de la cascada de la coagulación (todos ellos
dependientes de la presencia de vitamina K1), no
son sintetizados en forma activa (carecen de residuos
gamma carboxilados) por el hígado y rápidamente se
produce una depleción en sangre dado su reducida
vida media (Gupta 2018).
¿Qué le hace el organismo a los RA una vez que son
ingeridos por las aves rapaces?
La principal ruta de entrada de los RA es la vía oral
(Valchev et al. 2008, Vandenbroucke et al. 2008). Otras
vías, como la respiratoria e incluso la percutánea, no
son de importancia para las aves rapaces (Lipton &
Klass, 1984). Al ser compuestos orgánicos y liposolu-
bles, una vez ingeridos se absorben rápidamente a tra-
vés de la mucosa intestinal (Murphy 2018). Una vez en
sangre, circulan unidos a proteínas transportadoras
como la albúmina, distribuyéndose en los diferentes
órganos y tejidos (Watts et al. 2005). Los RASG, tanto
para las especies blanco como no blanco, son metabo-
lizados lentamente en el hígado, donde se bioacumu-
lan. Dependiendo de los compuestos, pueden persis-
tir allí por semanas o meses (Rattner & Harvey 2021,
Elliot et al. 2022, 2024) en altas concentraciones. Esto
es debido a la presencia, y alta anidad hacia los RA
de la enzima vitamina K1-2,3-epoxireductasa, locali-
zada en la membrana citoplasmática del hepatocito,
y a la liposolubilidad de estos compuestos (Watts et
al. 2005, Thomas et al. 2011, Nakayama et al. 2019).
Finalmente, se excretan por orina y por heces a través
de la bilis, pudiendo también presentar un ciclo en-
terohepático (reabsorción intestinal hacia el torrente
circulatorio de un fármaco secretado en la bilis).
¿Cuáles son los efectos de los RA sobre las aves
rapaces?
Los efectos de los RA son muy variables, y de-
penden de la especie, edad, tiempo de exposición,
estructura y expresión de VKORC1, cantidad incorpo-
rada, bioacumulación, número y tipo de rodenticida
ingeridos (Thomas et al. 2011, Sanchez-Barbudo et
al. 2012, Rattner & Harvey 2021, Elliott et al. 2024).
Así, una exposición única reducida y a bajas concen-
traciones posiblemente no resulte en signos clínicos o
alteraciones subclínicas. Lo contrario es de esperar a
dosis altas, frecuencias repetidas y ante la exposición
a RA de alta potencia, como los RASG. La exposición
repetida debido a la mayor longevidad de algunos in-
dividuos o especies estaría asociada a una mayor eco-
toxicidad (Rattner & Harvey 2021, Elliott et al. 2022).
Los RASG tienen mayor potencia para inhibir la
vitamina K1-2,3 epoxireductasa que los RAPG y por
tiempo más prolongado, hasta varios meses (Watt et
al. 2005, Rattner et al. 2020). Variaciones y diferencias
intraespecícas en la estructura de esta enzima serían
responsables, en parte, de la diferente toxicidad ex-
hibida por distintas especies de rapaces y a la mayor
sensibilidad de este grupo comparado con otras aves
(Rattner & Harvey 2021). Las diferencias en las dosis
de RA ingeridas es también una variable importante.
Sin embargo, concentraciones bajas, entre 50 y 200
ng/g de RA en hígado, son compatibles con intoxica-
ción (Thomas et al. 2011, Elliot et al. 2024). Se ha ob-
servado que las concentraciones hepáticas de un RA
en distintas especies pueden ser iguales, pero causar
diferentes efectos en cada una de ellas (Rattner & Har-
vey 2021). Las variaciones en la concentración de RA,
tanto en hígado como en sangre, observadas en diver-
sos estudios podrían representar una medición aislada
o puntual dentro de una curva toxicocinética a lo largo
del tiempo. Incluso diferencias siológicas (como el
estado y momento reproductivo), tipo y diversidad de
la microbiota intestinal (diversas bacterias sintetizan
vitamina K), entre otros factores, pueden explicar di-
ferentes presentaciones clínicas como resultado de
la IRA en aves de presa (Rattner et al. 2020, Rattner &
Harvey 2021).
La presencia o no de signos clínicos en aves rapa-
SAGGESE ET AL.
202416
ces expuestas a RA en función de las concentraciones
hepáticas sigue siendo poco entendida. Individuos
con concentraciones hepáticas consideradas compa-
tibles con efecto tóxico en otras especies pueden no
presentar signos clínicos (Murray 2018, Rattner et
al. 2020, Rattner & Harvey 2021). Valores mayores a
0.1-0.2 mg/kg fueron inicialmente sugeridos como
potenciales umbrales de toxicidad para la Lechuza
Común (Tyto alba) en Europa (Newton et al. 1999).
Sin embargo, concentraciones menores, del orden de
0.01 mg/kg pueden estar asociadas a manifestaciones
clínicas y letalidad por exposición a RA (Thomas et al.
2011, Elliot et al. 2024). De esto se desprende que, si
bien se han propuesto diferentes umbrales de toxici-
dad para algunas especies, estos valores no están aun
completamente determinados y requieren investiga-
ción. Las concentraciones halladas para ciertos RA en
las especies investigadas no necesariamente pueden
extrapolarse a otras especies ni a otros compuestos;
diferentes concentraciones de RA tendrían diferentes
efectos según la especie (Thomas et al. 2011).
La IRA suele manifestarse de dos formas: una
forma letal (sensu ecológico) o clínica (sensu médico)
y una forma subletal (sensu ecológico) o subclínica
(sensu médico) (Redig & Arent 2008, Murray 2018,
Ratnner & Mastrota 2018, Rattner & Harvey 2021).
En la forma letal o clínica el sangrado que se produ-
ce, tanto internamente como externamente, suele
ser espontáneo y de variable intensidad. Dado que
los RA inhiben y causan depleción de los factores de
coagulación previamente citados, los mecanismos
homeostáticos de coagulación de la sangre fallan, lo
que resulta en hemorragias y coagulopatías observa-
das en diferentes órganos. La persistencia de estos
desórdenes de la coagulación resulta en shock hipo-
volémico, hemorragias intracraneales y muerte (efec-
to letal) (Stone et al. 1999, Watt et al. 2005, Rattner et
al. 2010, 2014a, Justice-Allen & Loyd 2017, Murray
2017, 2018).
Los efectos subletales o subclínicos de los RA en
aves rapaces de vida libre son difíciles de reconocer,
cuanticar e interpretar biológica y diagnósticamen-
te (Vyas et al. 2017, 2022). Se ha sugerido que estos
efectos subletales son de por si sucientes para com-
prometer a las aves rapaces (Rattner & Mastrota 2018,
Vyas et al. 2022). Estas son raramente admitidas en
centros de rehabilitación como resultado de los efec-
tos subletales o subclínicos de la IRA por sí solos. Es
de esperar que estos efectos subletales o subclínicos
ocurran ante concentraciones hepáticas muy bajas de
RA (Rattner et al. 2011, 2014b, 2020, Vyas et al. 2022).
Otros efectos de los RA a bajas concentraciones serían
sobre el sistema inmunitario, causando inmunode-
ciencia y predisponiendo a estas aves a enfermeda-
des infecciosas, fenómeno ampliamente descrito en
mamíferos (Rattner et al. 2014b, Fraser et al. 2018,
Serieys et al. 2018, Rattner & Harvey 2021). Recien-
temente, Carrera et al. (2024) sugieren que los indivi-
duos debilitados debido a enfermedades infecciosas
o parasitarias podrían ser más propensos a una alta
exposición a RA y serían más sensibles a sufrir efectos
graves a dosis más bajas de estos. Otras manifestacio-
nes de los efectos subletales o subclínicos de los RA
podrían englobarse en cambios en el comportamien-
to, peso y estado físico de las aves rapaces afectadas, lo
que impactaría en su actividad diaria, el éxito de caza,
productividad y motricidad, incrementando la tasa de
muerte accidental y/o prematura (colisión con vehícu-
los y estructuras humanas, depredación, etc.) (Stone
et al. 2003, Knopper et al. 2007, Herring et al. 2023).
El rango de hemorragias causadas por los RA en
aves rapaces es muy variado, desde aquellas franca-
mente evidentes y macroscópicas a microhemorragias
detectadas por histopatología (Stone et al. 1999, Ratt-
ner et al. 2011). En los casos de intoxicación clínica,
los órganos internos son más propensos al sangrado,
tanto espontáneo como por resultado de traumatismos
(Stone et al. 1999, 2003, Redig & Arent 2008, Murphy
2012, 2018, Murray 2017). Por ejemplo, es posible
observar hematomas subcutáneos y hemorragias na-
sales (epistaxis) y oculares (hipema). En piel y en las
mucosas oral y cloacal es posible observar petequias,
equimosis y/o sufusiones. La hemostasia, al punzar un
vaso sanguíneo, puede estar retardada o ser difícil de
lograr. Asociado a estas hemorragias, y dependiendo
de la severidad del cuadro clínico, puede observarse
variados grados de anemia, sospechada por la palidez
de las membranas mucosas y conrmada por pruebas
de laboratorio (hematocrito, recuento de eritrocitos).
Efectos de los RA sobre las poblaciones de aves
rapaces
Como otras amenazas y noxas de origen antrópi-
co, el mayor impacto de los RA sobre las poblaciones
de aves rapaces se observa cuando las causas de mor-
talidad adicional se suman a las de mortalidad natural
(Newton 1979, 1998). La mortalidad adicional deri-
vada del uso de biocidas, por ejemplo los pesticidas
organoclorados (Ratcliffe 1970, Newton 1979, Redig &
Arent 2008, Padayachee et al. 2023) y fármacos uti-
lizados en medicina veterinaria, como el diclofenaco
sódico y otros antiinamatorios no esteroideos, han
sido responsables de reducir las poblaciones de aves
rapaces a nivel mundial, ya sea solos o combinados
PUNTO DE VISTA | RODENTICIDAS EN AVES RAPACES
17El Hornero 39 (1)
con otras amenazas antrópicas (Oaks et al. 2004,
Naidoo et al. 2010, Eleni et al. 2019, Plaza et al. 2019,
Herrero-Villar et al. 2021, González et al. 2023). Esto
es de gran importancia y motivo de preocupación
para poblaciones ya reducidas o amenazadas, geográ-
camente aisladas, metapoblaciones y estrategas “K”,
las que serían más sensibles a la mortalidad adicional
causada por los RA (Newton 1979, Gómez et al. 2022).
En las últimas décadas comenzó a recabarse evi-
dencia del impacto de los RA sobre las poblaciones de
aves rapaces. Por ejemplo, estudios llevados a cabo en
Australia mostraron un declive poblacional coinciden-
te con la introducción de rodenticidas en Queensland
(Young & De Lai 1997). Observaciones similares rea-
lizadas en Taiwán sobre los Milanos Negros (Milvus
migrans) identicaron una marcada reducción en las
poblaciones de esta especie asociada a la utilización
de RA y carbofurán (Hong et al. 2018). En Alaska, unas
420 aves, incluyendo 46 Águilas Calvas (Haliaetus leuco-
cephalus) murieron tras la aplicación de RA al intentar
controlar la población de ratas presentes en una isla
(Borrell 2011, Lovett 2012). Las poblaciones del Halcón
Sacre (Falco cherrugi) en Mongolia y del Águila Imperial
(Aquila heliaca) en Rusia, todas clasicadas bajo algún
grado de amenaza, mostraron una reducción en el nú-
mero de parejas reproductoras luego de la aplicación
de RA (Gombobaatar et al. 2004, Novgorod et al. 2010).
En un estudio reciente, Buechley et al. (2019) propone
a los RA como una posible causa de la disminución del
Halconcito Colorado en Norteamérica. Martínez-Pa-
dilla et al. (2017) observaron que volantones del Cer-
nícalo Europeo (Falco tinnunculus) con bromadiolona
en sangre presentaron una menor masa corporal que
aquellos volantones sin exposición. Recientemente,
Roos et al. (2021), demostraron una correlación entre
el uso de RA y la reducción de la poblacional anual en
el Cernícalo Europeo, relacionados tanto con la con-
centración de bromadiolona como al uso de RASG.
Intoxicación por RA: diagnóstico pre mortem
El diagnóstico pre mortem de exposición a los RA
e IRA en aves rapaces es difícil (Redig & Arent 2008,
Murphy 2012, 2018, Murray 2018). Al trabajar con indi-
viduos silvestres raramente se cuenta con una historia
clínica o anamnesis, lo que orientaría a este diagnóstico
o a uno de sus diagnósticos diferenciales, por ejemplo
trauma, en animales domésticos o aves cautivas. Así,
la información epidemiológica local, o el conocimiento
del uso de RA en el territorio, área de campeo o acción
y región de donde provienen las aves apoyaría la inclu-
sión de los RA en el diagnóstico pre mortem en aves de
presa. Sin embargo, la ausencia de esta información no
permite excluir la sospecha de exposición a RA o IRA.
Los RA deben ser siempre considerados como
una de las principales causas de coagulopatías y he-
morragias en aves rapaces, sobre todo en ausencia
de trauma (Stone et al. 1999, Thomas et al. 2011, Mu-
rray 2017, 2018), aunque este puede desencadenar
un problema de coagulación preexistente, e incluso
hacer evidente una IRA subclínica. Un amplio elenco
de signos clínicos puede acompañar a una IRA (Stone
et al. 1999, Redig & Arent 2008, Murphy 2012, 2018,
Murray 2018). El examen físico usualmente revela
aves con variable condición física, peso y masa cor-
poral, desde aves normales a aquellas con signos de
emaciación, dependiendo de la severidad y duración
de los signos clínicos, de los niveles y frecuencia de
RA ingeridos y bioacumulados, y de la presencia de
estas. En ausencia de comorbilidades, diversas ma-
nifestaciones de hemorragia externa suelen eviden-
ciarse con relativa facilidad; por ejemplo, epistaxis
y hemorragias subcutáneas o intraoculares, de fácil
detección (Fig. 7).
No siempre ante una IRA se observan hemorra-
gias externas o son estas de inmediato reconocimien-
to. Las hemorragias pueden también ser internas
(intracelómicas) y de difícil diagnóstico. Es posible
sospechar de las mismas si se observa sangre en las
deyecciones (uratos y heces) o en secreciones nasales
y en la tráquea, o investigar su presencia a través de
métodos complementarios de diagnóstico tales como
ecografía o laparoscopía. Inicialmente la anemia (pa-
lidez de mucosas y reducción en el número de glóbu-
los rojos circulantes) acompañante puede ser leve y
regenerativa, con un índice de reticulocitos (glóbulos
rojos inmaduros presentes en sangre periférica) ele-
vado. A mayor cronicidad del problema, presencia de
comorbilidades y debilitamiento general puede llegar
a observarse anemia moderada a severa y del tipo
arregenerativa (no hay producción de reticulocitos).
El diagnóstico diferencial de estos síndromes
anémicos y hemorrágicos causados por RA debe
considerar y descartar otras causa de coagulopatías
hemorrágicas (las que pueden iniciar o exacerbar las
hemorragias por RA), tales como el ya mencionado
trauma, desordenes primarios de la coagulación, en-
fermedad y/o falla hepática o renal, fármacos como la
aspirina o rifampicina, coagulación intravascular di-
seminada, trombocitopenias, intoxicación por plomo
o zinc, odismo, parásitos gastrointestinales y mal-
nutrición, entre otros (Chitty & Lierz 2008, Martinho
2009, Samour 2016, Garvin et al. 2020, Scott 2020).
La presencia de comorbilidades puede exacerbar
SAGGESE ET AL.
202418
los efectos letales/clínicos de la IRA. Por ejemplo, la
intoxicación por plomo proveniente de municiones es
un problema global y altamente prevalente entre las
aves rapaces, incluso en Sudamérica (Saggese et al.
2009, Nguyen et al. 2018, Plaza et al. 2019, Garvin et
al. 2020). Esta intoxicación puede causar anemias y
hemorragias (Nguyen et al. 2018, Garvin et al. 2020)
y siempre debería ser investigada en aves carroñeras,
tanto facultativas como obligadas. Anemias hemolíti-
cas causadas por hemoparásitos del género Plasmo-
dium suelen ser diagnosticadas en especies suscep-
tibles (Cooper 2001, Tavernier et al. 2005, Willette et
al. 2009, Marzal 2012). Sin embargo, la relación entre
RA y otras comorbilidades toxicológicas o infecciosas
han sido poco estudiadas hasta el presente en aves
rapaces. Esto merece mayor investigación, principal-
mente en el Cono Sur, donde los estudios biomédicos
sobre este grupo son limitados.
En todos los casos de aves rapaces admitidas
para su atención, rehabilitación y la investigación
medico veterinaria de las mismas deben seguirse las
practicas generales recomendadas en medicina aviar
(Samour 2016, Scott 2020). Nevill (2009) discute en
detalle el diagnóstico y aproximación para diferentes
problemas de coagulación en aves. Fair et al. (2010)
aportan valiosas recomendaciones sobre bioseguri-
dad y manejo de aves silvestres.
Si bien la exposición a RA puede resultar en IRA
clínica o letal, aves expuestas y con residuos de RA en
hígado y/o en sangre pueden no presentar ningún sig-
no clínico ni anomalía de laboratorio (IRA subclínica
o subletal) (Rattner & Harvey 2021). Por ejemplo, en
un estudio realizado sobre 43 Aguiluchos de Cola Roja
(Buteo jamaicensis), 14 exhibieron signos de IRA pre
mortem con concentraciones detectables de estos en
sangre (Murray 2020). Al ser analizados los cadáveres
de todos los animales, en aquellos que no presentaron
signos clínicos se encontraron RA en el hígado, pero
no en la sangre. Aunque se ha sugerido que la presen-
cia de RA en sangre podría ser de utilidad únicamente
para la detección de toxicosis clínica (Rattner & Har-
vey 2021), estudios recientes evidencian que los RA
pueden ser detectados en sangre de un alto porcen-
taje de aves rapaces que no llegan a mostrar signos
clínicos (Oliva-Vidal et al. 2022).
Actualmente se cuenta con un amplio catálogo de
pruebas de coagulación que permiten diagnosticar y/o
caracterizar la etiología de estos desórdenes (Nevill
2009). Algunas de estas pruebas de coagulación han
sido evaluadas en aves, con resultados no concluyen-
tes debido a las variaciones que existen a nivel intra e
interespecíco, a la ausencia de valores de referencia,
a condiciones ambientales variables y a dicultades
en su interpretación (Nevill 2009, López-Perea et al.
PUNTO DE VISTA | RODENTICIDAS EN AVES RAPACES
Figura 7. A) hemorragia intratorácica, bronquial y pulmonar en Lechuza de Campanario, B) hipema (hemorragia en la cámara anterior del globo
ocular) en un Ñacurutú (Bubo virginianus), C) hemorragia aguda subcutánea severa en un Ñacurutú, D) epistaxis (sangrado por las narinas) en
un Águila Calva (Haliaetus leucocephalus), E) hematoma subcutáneo en Lechuza Barrada (Strix varia), F) hemorragias intracraneal y cerebral en
Lechuza de Campanario. Fotos: G. Ortiz (A y F), M. D. Saggese (B y D), C. Cummings-A Place Called Hope https://www.aplacecalledhoperaptors.
com/) (C y E).
19El Hornero 39 (1)
2015, Hindmarch et al. 2019). Las diferentes pruebas
de coagulación utilizadas en mamíferos (e.g tiempo
de protrombina), no son fácilmente aplicables en las
aves (Nevill 2009, Hindmarch et al. 2019, Dickson et
al. 2020). Una prueba que puede brindar evidencia
sobre la presencia de coagulopatías, si bien no permi-
te el diagnóstico de IRA, es el tiempo de coagulación
(Hindmarch et al. 2019), comparando el tiempo que
tarda en coagular la sangre de un ave rapaz con sos-
pecha de IRA con los tiempos obtenidos en aves sanas.
Un tiempo relativamente prolongado, apoya un diag-
nóstico de coagulopatía; esta técnica es de relativa
aplicabilidad clínica debido a que numerosos factores
ambientales (por ej. temperatura) pueden afectarla
(Hopf-Dennis et al. 2022). El futuro reconocimiento y
validación de biomarcadores plasmáticos y pruebas
de coagulación en aves rapaces podrían contribuir al
diagnóstico de esta intoxicación (Sanchez-Barbudo et
al. 2012, Valverde et al. 2021).
Para una futura determinación de RA, es conve-
niente tomar muestras de sangre con un anticoagu-
lante (e.g. heparina o EDTA) y conservar la sangre o
plasma a -20 o -80 °C (Oliva-Vidal et al. 2022), más allá
de su potencial valor diagnóstico inmediato, cuando
esto resulte posible en nuestra región. También es po-
sible realizar pruebas de coagulación sobre muestras
frescas de sangre con citrato sódico como anticoa-
gulante y menos de 8 horas después de su obtención
(Toulon et al. 2017). En caso de poder realizar estas
pruebas, un resultado positivo sustenta el diagnóstico
clínico y presuntivo de IRA, la continuación de tra-
tamientos implementados empíricamente, y aporta
evidencia sobre un problema ecotoxicológico local.
Manejo y tratamiento de aves rapaces con IRA
El manejo y tratamiento de aves rapaces con
diagnóstico clínico, presuntivo o conrmado de IRA
no solo consta de la terapéutica especíca (antídoto)
para esta intoxicación, sino que debe incluir también
medidas de sostén, estabilización cardiovascular y
respiratoria, mantenimiento de la temperatura cor-
poral, y resolución de la deshidratación y desequili-
brios electrolíticos (Murray & Tseng 2008, Redig &
Arent 2008). Además, deberá prestarse particular
atención a la prevención de los problemas asociados
a la internación y cautiverio (como traumatismo, neu-
monía por aspiración, daños al plumaje, aspergilosis
y pododermatitis, entre otros) y a mantener o recupe-
rar la condición corporal. Diversas revisiones sobre el
manejo médico veterinario general de aves rapaces
se encuentran disponibles (Huckabee 2000, Cooper
2001, Joseph 2006, Chitty & Lierz 2008, Willette et
al. 2009, Scott 2020). Su discusión detallada en este
trabajo escapa al objetivo de esta publicación.
El tratamiento general de la IRA debe seguir las prác-
ticas generales recomendadas para otras intoxicaciones
en aves rapaces (Redig & Arent 2008). Sin embargo, el
tratamiento especíco de la IRA en este grupo sigue
siendo empírico y extrapolado de lo implementado en
animales domésticos y seres humanos (DeClementi &
Sobczak 2018, Lugo 2019, Isackson & Irizarry 2022). Las
siguientes recomendaciones están basadas en la litera-
tura consultada (Anónimo 2002, Redig & Arent 2008,
Murphy 2012, 2018, Sánchez-Barbudo et al. 2012, Sa-
mour 2016, Isackson & Irizarry 2022) y en la experiencia
profesional de los autores y de otros colegas.
Un importante principio en toxicología es el de
remover el tóxico del cuerpo del animal. Sin embargo,
en la mayoría de los casos de IRA, las aves rapaces
llegan luego de varios días, semanas e incluso meses
de exposición repetida a los RA, y sin la posibilidad
de alimentarse recientemente; en estas situaciones
esta medida es de limitada o nula aplicación y efecti-
vidad clínica. Incluso en animales con una exposición
primaria, la aparición de signos clínicos se produce
muchas horas después de la ingestión del cebo, por lo
que esta pauta tampoco es aplicable.
La transfusión de sangre entera y/o de plasma
conteniendo factores de coagulación, trombocitos
y eritrocitos contribuye a suplir la ausencia de estos
factores, promover la hemostasis y aumentar el aporte
de oxígeno a los tejidos (Martinho 2009, Gómez-Ada-
ros 2022). Además, la presencia de albúmina y otras
proteínas en sangre o plasma permite recomponer la
presión oncótica en casos avanzados de anemia e hi-
poproteinemia. Usualmente se recomienda la trans-
fusión de sangre o plasma en casos de coagulopatías
evidentes y hematocritos por debajo del 15-20%, en
base a la decisión profesional de acuerdo con cada
caso. La administración de transfusiones de sangre
y plasma en aves ha sido detallada en otros trabajos
(Martinho 2009, Gómez-Adaros et al. 2022).
La administración de tomenadiona o vitamina
K1 se recomienda como tratamiento especíco para
la IRA (Redig & Arent 2008, Murray 2018, Scott 2020).
Se debe aplicar inicialmente por la vía intramuscular
(IM), dado que se han reportado casos de analaxia
al administrarla por vía endovenosa (Murphy 2012,
2018). Debe continuarse con su administración por
vía oral, acompañada de una ingesta rica en conteni-
do proteico y graso, ya que esta vitamina K1 es liposo-
luble. La frecuencia de administración recomendada
es cada 8-12 horas a una dosis de 2.2 mg/kg inicial-
SAGGESE ET AL.
202420
mente, seguida de la administración cada 24 horas a
una dosis de 1.1 mg/kg hasta resolución de los signos
clínicos. Es importante mencionar que otras formas
de esta vitamina, como la vitamina K3 (menadiona) y
la vitamina K4 (menadiol) no son efectivas como sus-
tituto terapéutico de la vitamina K1. El tratamiento
debe ser continuado por varias semanas, incluso por
meses. La reversión de los signos clínicos, normaliza-
ción de pruebas de laboratorio, hematocrito, test de
coagulación y estado general del paciente determina-
rán el curso clínico y duración de la terapia.
Investigación post mortem de la exposición a RA e IRA
El diagnóstico post mortem de la exposición a RA
e IRA se basa en la historia, signos clínicos y resultado
de los estudios complementarios más los resultados
de necropsia, otras investigaciones post mortem
rutinarias y la conrmación de residuos de RA en
hígado y otros tejidos (Berny et al. 1997, Stone et al.
1999, Redig & Arent 2008, Murray 2018). La necrop-
sia de aves rapaces con sospecha de IRA debe seguir
protocolos establecidos previamente y ser metódica e
incluir todas las posibilidades diagnósticas y estudios
disponibles en función de la historia, signos clínicos,
curso y respuesta al tratamiento, para determinar la
causa de muerte de un animal y no solo perseguir la
investigación toxicológica de RA (Saggese 2024). De
no realizarse inmediatamente una batería completa
de pruebas diagnósticas, se aconseja la conservación
de muestras apropiadas para futuros estudios micro-
biológicos, toxicológicos y anatomopatológicos (Sag-
gese 2024). Si se sospecha de IRA, deberá colectarse
tejido hepático y/o sangre.
La necropsia de un ave rapaz con diagnóstico
presuntivo o clínico de intoxicación por RA es muchas
veces inconcluyente, aun en presencia de lesiones
compatibles. Solo permitirá un diagnóstico presunti-
vo o anatomopatológico, en función de las hemorra-
gias observadas, pero no etiológico, al no presentar
esta intoxicación ninguna lesión patognomónica o
exclusiva de esta condición. Además de las hemorra-
gias evidenciadas externamente, los órganos internos
pueden estar pálidos. Los sacos aéreos, pericardio,
tórax, abdomen, tráquea y encéfalo son algunos de los
sitios donde pueden observarse diferentes grados de
hemorragia. Las hemorragias internas acompañadas
de coágulos suele ser indicador de causas traumáticas
o vasculares de hemorragia. La ausencia de coágulos
tanto en estas cavidades como intracardíacos y en
grandes vasos pueden ser compatibles con IRA.
El observar palidez en membranas mucosas y
órganos como hígado, bazo, y pulmones, la presencia
de hemorragias intracelómicas y en órganos, junto
a la presencia de sangre en heces (hematoquecia)
en ausencia de trauma suelen apoyar también el
diagnóstico presuntivo de IRA (Stone et al. 1999).
Es importante recordar que aun ante la presencia o
historia de trauma la IRA puede ser una morbilidad
concurrente (Murray 2011, Rattner & Harvey 2021). El
análisis histopatológico puede revelar microhemorra-
gias no detectadas durante el examen macroscópico
de los diferentes órganos y apoyar un diagnóstico de
IRA, pero es importante recordar que por sí solas es-
tas microhemorragias tampoco son patognomónicas
(exclusivas de IRA). El diagnóstico clínico patológico
presuntivo puede realizarse en base a lo mencionado
previamente, siempre y cuando se tenga suciente
evidencia y se hayan considerado y excluido otros
diagnósticos diferenciales.
Investigación toxicológica de la IRA
El diagnóstico toxicológico de la IRA es la única
forma de conrmar la presencia de estos compuestos
en un organismo. Actualmente, en Argentina y otros
países de Sudamérica, no hay laboratorios que pue-
dan determinar, de forma sistemática y accesible, RA
en tejidos animales (Lugo et al. 2019, Saggese et al.
2022). Sin laboratorios que realicen estos análisis, es
imposible determinar la presencia de estos compues-
tos en tejidos animales y estimar la extensión de esta
problemática sobre la fauna silvestre, información
necesaria y fundamental para su prevención y mane-
jo. Esto ha sido un impedimento para estudiar eventos
recientes de mortalidad en aves rapaces del Noroeste
patagónico, presumiblemente asociados a la utiliza-
ción de RA y otros plaguicidas o biocidas (V. Ojeda,
datos sin publicar), y generó un reciente llamado de
atención hacia la comunidad cientíca internacional
sobre el problema de los RA para la fauna silvestre en
la Patagonia, y la necesidad de contar con personal
entrenado, capaz de desarrollar localmente estas de-
terminaciones como una primera aproximación a su
solución (Saggese et al. 2022).
Las restricciones y regulaciones internacionales
hoy vigentes a causa de posibles riesgos sanitarios
impiden el envío de muestras de tejido fresco, tal
como se necesita para el análisis de estos compuestos
en laboratorios especializados del exterior (Gómez et
al. 2022, y experiencia de los autores). Consideramos
que el desarrollo de los procedimientos analíticos en
Argentina en colaboración con otros países de la re-
gión para la detección del conjunto de RA de primera
y segunda generación es fundamental para poder di-
PUNTO DE VISTA | RODENTICIDAS EN AVES RAPACES
21El Hornero 39 (1)
mensionar el nivel del problema ambiental y sanitario
que enfrentamos y promover mejores estándares de
aplicación de rodenticidas y su reemplazo por otras
técnicas de control de roedores en todos los casos
en que estos compuestos resulten especialmente
agresivos o de riesgo para animales no blanco. En
aquellos países donde se cuenta con la posibilidad
de detectar la presencia de RA, su detección se basa
actualmente en técnicas de cromatografía líquida de
alto rendimiento acoplada a espectrometría de masas
(Middleberg & Homan 2012, Sánchez-Barbudo et al.
2012) (Material suplementario B). Estas son técnicas
complejas que requieren capacitación y equipamien-
to especial y son de muy alto costo. De esta manera se
pueden detectar y cuanticar RA en tejidos como re-
sultado de su bioacumulación (López-Perea & Mateo
2018). En la mayoría de los laboratorios de Europa y
Norteamérica donde se realizan estas determinacio-
nes, los límites de detección (la concentración mínima
de un analito que se puede detectar) y cuanticación
(la concentración mínima de un analito medida den-
tro de los límites especicados de precisión y exacti-
tud) establecidos para los diferentes RA pueden ser
de 0.10 ng/g y 1 ng/g, respectivamente, aunque estos
valores varían con los distintos laboratorios (Middle-
berg & Homan 2012, Gómez et al. 2022).
Clásicamente el hígado, de alta anidad por estos
compuestos, constituye el órgano de elección para su
investigación cualitativa y cuantitativa. Se necesitan
entre 1 a 2.5 gramos de tejido hepático (Gómez et al.
2023), usualmente de muestras colectadas a partir de
animales muertos o que fueron sacricados por indi-
cación médico-veterinaria en centros de rehabilita-
ción. Esto resulta en un sesgo en cuanto a la población
estudiada y al origen de la información (Murray 2011,
Oliva-Vidal et al. 2022), ya que estos animales no re-
ejan la verdadera prevalencia de exposición dentro
de una población, pero son ecientes indicadores del
uso y biodisponibilidad de los RA en las zonas donde
habitan (Gómez et al. 2022).
El uso de sangre entera, plasma o suero para la de-
tección de RA permite su investigación en aves rapa-
ces de vida libre vivas capturadas temporalmente para
la toma de muestras (Murray 2020, Oliva-Vidal et al.
2022). Esta aproximación permite también el investi-
gar a polluelos aún en el nido, los cuales pueden estar
expuestos desde esta temprana edad a estos compues-
tos (Martínez-Padilla et al. 2017, Powolny et al. 2020,
Badry et al. 2021, Spadetto et al. 2024, Saggese et al.
datos sin publicar). Otra de las ventajas de esta apro-
ximación es que permite evitar el sesgo que animales
recibidos para rehabilitación o que son encontrados
muertos tienen añadidos, al tomar las muestras de
animales presuntamente sanos. Su hallazgo en sangre
indicaría una exposición reciente. Sin embargo, la
presencia de resultados negativos a partir de muestras
de sangre no puede descartar una exposición a RA;
diversos estudios sugieren que esta técnica no es su-
ciente para detectar todas las aves expuestas a estos
en forma subclínica (Murray 2020, Rattner & Harvey
2021, Gómez et al. 2022), si bien tendría mayor valor
en la detección de IRA clínica (Rattner & Harvey 2021).
Estas variaciones en sensibilidad aun no son bien en-
tendidas y podrían obedecer a numerosas variables ya
que estudios recientes realizados en aves carroñeras
capturadas vivas y en Halconcito Colorado arrojaron
prevalencias de RA en sangre sucientes para demos-
trar exposición a nivel poblacional y evaluar el riesgo
de exposición utilizando un elevado número de indi-
viduos (Buechley et al. 2019, Oliva-Vidal et al. 2022,
Saggese en prensa). De acuerdo con Oliva-Vidal et al.
(2022), es necesario realizar estudios para compren-
der la relación entre niveles sanguíneos y hepáticos
de RA. La presencia de rodenticidas se ha podido tam-
bién detectar en otros tejidos como músculo (Alabau et
al. 2020) o médula ósea (R. Mateo, obs. pers.). También
hay que destacar la posibilidad de detección de RA en
muestras no invasivas, como pueden ser las egagrópi-
las (Elliot et al. 2014) o en heces (Rached et al. 2023), lo
que abre la posibilidad de monitorear RA en especies
raras o de difícil captura.
Alternativas al uso de RA
La presencia de ratas y ratones comensales es
resultado de numerosos factores que promueven
su adaptabilidad a los medios donde se producen,
acumulan, comercializan y/o desechan alimentos y
subproductos alimenticios de origen o uso humano.
Sumado a su gran capacidad de adaptación, su am-
plitud dietaría, limitado impacto de depredadores,
y la abundancia de alimento (más de 15 millones de
toneladas de basura son producidas anualmente en
Argentina, MAD 2021b), contribuyen a que persistan
y se multipliquen, afectando la salud humana y ani-
mal, la calidad de vida y la economía global. Pese a
todos los esfuerzos, no sorprende que la efectividad
de los RA sea insuciente e inadecuada para limitar
las poblaciones de estos roedores (Rost et al. 2009,
Greaves 2015, Goulois et al. 2017, Chua et al. 2022)
al generar una presión selectiva como resultado de su
uso y abuso (Chua et al. 2022). Además, los roedores
pueden mostrar resistencia a estos compuestos como
resultado de mutaciones del tipo polimorsmo de
nucleótido único (PNU) en el gen VKORC1 (Rost et al.
SAGGESE ET AL.
202422
2009, Baldwin et al. 2014, Cowan et al. 2016, Goulois
et al. 2017, Chua et al. 2022, Ruiz-López et al. 2022).
Para el caso de la región analizada, los autores no han
encontrado ninguna información cientíca sobre la
efectividad del uso de RA para reducir y eliminar los
roedores plaga. Sin embargo, su uso persiste y parece-
ría ir en aumento en Argentina (C. Ale, inédito).
En los últimos años han surgido diferentes méto-
dos para controlar a las especies de roedores comen-
sales, sin que ninguno sea completamente ecaz. Es
por ello que debe promoverse el “control integrado”,
el cual se basa en la aplicación de los principios de
exclusión, saneamiento y monitoreo: esto incluye
reducir las instancias de convivencia con roedores
a través de favorecer la presencia de los depredado-
res naturales (y eventualmente domésticos, siempre
minimizando su efecto sobre otra fauna silvestre no
blanco), la limpieza del perímetro de las viviendas y
comercios, el mejoramiento edilicio (ej. sellado de ori-
cios con malla metálica para prevenir su ocupación)
y el implementar estrategias de gestión de alimentos
y de residuos orgánicos (APN-PNLP 2023).
En el caso de perseguirse la eliminación de roedo-
res, la más importante recomendación es el llevarla a
cabo por medio de métodos que no requieran del uso
de RA. Diferentes modelos de trampas permiten la
muerte y/o captura de los roedores, donde es impor-
tante satisfacer ciertos principios de bioseguridad y
cumplir estrictamente con pautas de bienestar animal
y trato humanitario (Baker et al. 2022). Las trampas
letales mecánicas (con o sin cebo de alimento) matan
rápidamente por decapitación; deberían colocarse
únicamente en interiores, donde pueden ser supervi-
sadas, en lugares donde no accedan niños, animales
domésticos ni silvestres, y colocadas en recipientes
o espacios que solo permita el ingreso de roedores.
Bien utilizadas, constituyen un método humanitario
y rápido para la eliminación de roedores individuales.
Existen otros modelos de trampas que permiten
la captura de un gran número de roedores, los cuales
se utilizan sólo en ámbitos rurales en situaciones muy
excepcionales como las “ratadas” (el aumento explosi-
vo de las poblaciones de ciertas especies de roedores
en un período de tiempo muy corto y como resultado
de la oración de plantas que sirven de alimento).
Esta aproximación es muy efectiva ya que permite
atrapar un gran número de animales, pero deben co-
nocerse los pormenores de su fabricación y aplicación
(las mismas, incluyendo fotos, pueden verse en APN-
PNLP 2023). Desaconsejamos enfáticamente el uso de
trampas comerciales basadas en pegamentos en las
que los roedores quedan adheridos sin posibilidad de
desprenderse. En primer lugar, el roedor suele estar
aún vivo al momento de encontrarlo, con liberación
de uidos como orina y saliva incrementados por
el estrés de su captura, lo cual aumenta el riesgo de
transmisión de enfermedades zoonóticas. A su vez, en
caso de morir en ellas, la lenta y prolongada agonía
(por inanición) sería una forma de maltrato animal
y un método inhumano de control. Adicionalmente,
constituye un riesgo reconocido para otras especies
animales no blanco, incluyendo animales silvestres
y domésticos, de ser estos roedores consumidos, o
bien al quedar adheridos a estas trampas. En cuanto
a opciones a nivel industrial, agrícola o institucional
(es decir, para grandes escalas espaciales), además
de seguir los conceptos de exclusión (impedir el in-
greso), higiene y sanidad para el control de roedores,
otras recomendaciones para su control incluyen el
desarrollo de compuestos que promueven el biocon-
trol genético (Gierus et al. 2022), la esterilización
química (Massei et al. 2023) o el uso de rodenticidas
menos bioacumulativos, por ejemplo al seleccionar
los estereoisómeros de RA de rápida eliminación por
los roedores (Damín-Pernik et al. 2016, 2017, Lattard
& Benoit 2018), disminuyendo el impacto sobre espe-
cies no blanco (Lefebvre et al. 2020), incluidas las aves
rapaces (Fourel et al. 2017).
El uso limitado de RA es, cada vez más, intensa-
mente controlado en países del hemisferio norte. Por
ejemplo, en algunos estados de los EEUU, los RASG
están limitados a situaciones especícas (plantas al-
macenadoras de alimento, molinos y harineras, cria-
deros de animales, y otras aplicaciones locales espe-
cícas) donde es esencial controlar a las poblaciones
de roedores comensales. Su utilización en estos casos
es realizada bajo estrictas normas de aplicación y
monitoreo de su efectividad, como también del poten-
cial impacto sobre la fauna silvestre. Recientemente,
se han implementado también otras medidas para
reducir el impacto de los RA. Por ejemplo, la legisla-
tura de California en el año 2019 aprobó la Ley 1788,
prohibiendo o limitando el uso de RASG en este estado
(Quin et al. 2019) y en 2023 aprobó una moratoria para
la difacinona (Ley 1322), un RAPG (Saggese et al. en
prensa). En caso de utilizarse, Thomas et al. (2011) re-
comiendan limitar el uso de RA a áreas con alta carga
y/o actividad de roedores, acompañado de búsquedas
periódicas y frecuentes para remover roedores muer-
tos o moribundos y reducir exposición de especies no
blanco a cebos y a roedores intoxicados. Mas allá de
la legislación existente, el hacer cumplir las leyes es
esencial, siendo este el punto más débil en toda cade-
na de monitoreo y control del uso de pesticidas.
PUNTO DE VISTA | RODENTICIDAS EN AVES RAPACES
23El Hornero 39 (1)
El control biológico de roedores por parte de aves
rapaces ha sido ampliamente reportado en la litera-
tura (Peleg et al. 2018, Paz Luna et al. 2020, Jareño et
al. 2023). Por ejemplo, una experiencia realizada en
España para el control del Topillo Campesino (Micro-
tus arvalis) llevada adelante por GREFA (Grupo para la
Rehabilitación de la Fauna Autóctona y su Hábitat) y
colaboradores desde el 2009 es la gestión integrada
de lucha contra la explosión demográca de estos
roedores bajo parámetros de sostenibilidad y efectivi-
dad acordes con la productividad agraria y el fomento
de la biodiversidad (Anónimo 2023b). Entre algunas
medidas implementadas se destaca el arado de te-
rrenos con altas densidades de colonias de topillo, la
rotación de cultivos, la instalación de posaderos para
facilitar la caza a los depredadores y la colocación
de cajas nido para facilitar el lugar de nidicación a
las especies aviares depredadoras como el Cernícalo
Europeo, la Lechuza Común y el Mochuelo (Athene
noctua), así como también la instalación de refugios
para carnívoros terrestres. Junto a estas medidas fue
fundamental incorporar la educación ambiental pro-
moviendo la implicación de la sociedad local (Jareño
et al. 2023, Anónimo 2023b). Experiencias similares
con la colocación de cajas nido son raramente im-
plementadas en nuestra región (Bellocq & Kravetz
1993, Muñoz-Pedreros et al. 2010, Liébana & Sarasola
2013), principalmente con el n de incrementar las
poblaciones de aves rapaces, pero podrían ser una útil
alternativa para el control de roedores en zonas ur-
banas, periurbanas y rurales, especialmente en áreas
de Argentina y Sudamérica donde ciertas zoonosis
transmitidas por roedores son endémicas (Charrel &
de Lamballerie 2009, Figuereido et al. 2014).
CONCLUSIÓN Y RECOMENDACIONES
Soulé (1986) denió a la biología de la conserva-
ción como una ciencia de crisis dedicada al estudio
y prevención de las causas responsables del vertigi-
noso declive poblacional y extinción de numerosas
especies animales y vegetales iniciada en el siglo XX.
Sumados, la destrucción y fragmentación de hábitat,
la caza indiscriminada, la introducción de especies
exóticas, el impacto de patógenos (y las enfermedades
por ellos causadas) y el uso de diferentes biocidas y
otros contaminantes ambientales, han contribuido a
la disminución poblacional de muchas especies de
aves rapaces (Saggese 2007). La utilización de deter-
minados plaguicidas, fármacos o diversas sustancias
orgánicas persistentes a lo largo de la historia ha
dado lugar a serios problemas de conservación para
las aves rapaces a nivel global (Hickey & Anderson
1968, Newton 1979, Goldstein et al. 1999, Oaks et al.
2004, Swan et al. 2006, Cuthbert et al. 2016, Plaza et
al. 2019, Padayacheck et al. 2023). En Argentina y en
toda Sudamérica, los RA constituyen una amenaza
para las aves rapaces que todavía no podemos evaluar
correctamente. Esperamos que este trabajo aporte a
un mejor reconocimiento de la amenaza que repre-
sentan los RA en esta región, con el objetivo último de
reducir su impacto en aves rapaces. A su vez, espe-
ramos que fomente la implementación de la muy ne-
cesitada capacidad diagnóstica para la investigación
de RA en una variedad de especies, tanto en Argen-
tina como en países vecinos. Consideramos que esto
promoverá su reconocimiento dentro de organismos
privados, estatales, entes reguladores y personal sa-
nitario y de las autoridades de aplicación en materia
ambiental, actores clave dentro de la conservación de
la vida silvestre y el enfoque de Una Salud.
Remarcamos que la búsqueda de soluciones para
los problemas de conservación de las aves rapaces de
la región debe ser inclusiva y multidisciplinar; don-
de todos los involucrados aporten a la identicación
conjunta de soluciones que permitan mantener sanas
a las poblaciones de aves rapaces y otras especies
animales, sin recurrir al reemplazo de los RA por
otros biocidas de igual o mayor ecotoxicidad, lo cual
no soluciona el problema y hasta podría acentuarlo
(Jácome et al. 2022). Así, el trabajo colectivo de las
diferentes partes y la aplicación de medidas consen-
suadas permitirán obtener resultados efectivos y sos-
tenibles a largo plazo.
Finalmente, proponemos las siguientes acciones
iniciales para reducir y/o eliminar el impacto de los
RA sobre las especies no blanco en Argentina y otros
países de Sudamérica:
Concientizar sobre el problema de los RA a los
diferentes sectores sociales.
De ser absolutamente necesario, utilizar los RA
bajo condiciones reguladas y solo por profesio-
nales autorizados y acompañados de estrictos
controles y seguimientos.
Promover la creación e implementación de leyes
y regulaciones en base a la cuantiosa informa-
ción cientíca disponible y experiencia en otros
países.
Implementar la disponibilidad de tecnología y
capacitación local necesaria para la investigación
toxicológica y eco epidemiológica de los RA en
aves rapaces y otra fauna silvestre.
Fiscalizar y penalizar la comercialización y uso
SAGGESE ET AL.
202424
de productos no autorizados por los organismos
competentes a nivel nacional y provincial.
Promover la participación, colaboración y auto-
rregulación de compañías productoras de estos
RA, como también de los responsables de su dis-
tribución, comercialización, scalización y uso
nal de los RA.
Promover los principios de Exclusión (prevenir
el acceso, barreras mecánicas, eliminación de re-
fugios), Higiene (limpieza) y Sanidad (adecuada
disposición de residuos) para reducir las pobla-
ciones de roedores comensales.
Educar sobre el rol ecológico de los roedores sil-
vestres y las diferencias entre estos y roedores
comensales.
Desarrollar programas de prevención y poner en
práctica las recomendaciones ya existentes para
situaciones puntuales donde desea reducirse el
riesgo de exposición a zoonosis endémicas.
Monitorear la exposición a RA y otros venenos
y tóxicos, tales como estricnina, carbofurano, y
organofosforados, entre otros, que afectan a la
fauna silvestre, dentro del marco de la Estrategia
Nacional Contra el Uso de Cebos Tóxicos (Jácome
et al. 2022).
AGRADECIMIENTOS
Esta revisión en castellano sobre los rodenticidas
anticoagulantes tuvo su origen a partir de una pre-
sentación dada por V. Ojeda, MD. Saggese y G. Ortiz
para un ciclo de conferencias online llevada a cabo
por la Association of Field Ornithologists (AFO) y a
partir de una conferencia plenaria dada por MD. Sa-
ggese durante la 4ta Conferencia Internacional sobre
el Cóndor Andino, Quito, Ecuador. Los autores agra-
decen al editor, editores asociados, asistentes y revi-
sores de El Hornero por su apoyo constante durante
la preparación, revisión y edición de este manuscrito.
Nuestra gratitud se extiende a L. Jácome y V. Astore
y al Programa de Conservación del Cóndor Andino
por la asistencia con bibliografía sobre la Estrategia
Nacional Contra el Uso de Cebos Tóxicos. Un agrade-
cimiento especial a S.M. Galarza, J.E. Elliott, S. Hind-
march, R. Poppenga, y Western University of Health
Sciences por sus diferentes contribuciones al manus-
crito y a nuestro entendimiento de la intoxicación por
rodenticidas anticoagulantes en aves rapaces. F. Vital,
J. Calo Couat, A. Moya Riffo, N. Pérez contribuyeron
con las imágenes utilizadas para ilustrar las guras.
Valiosos datos de países de Sudamérica fuera de Ar-
gentina fueron aportados por M. Freundt, J.A Otero, S.
Alvarado, L. Arias Bernal, E. Pio Carvalho; a todos ellos
nuestra gratitud por ayudar a enriquecer la informa-
ción sobre el uso de RA en Sudamérica. Agradecemos
a C. Cummings (A Place Called Hope) por autorizarnos
a utilizar sus fotografías de casos clínicos y a M. Haw-
kins, M. Piazza, M. Mitchel, M. Pokras, A. Hermance,
J. Brent y L. Owens Viani por su asistencia en la bús-
queda de imágenes y por compartir sus experiencias
sobre los rodenticidas anticoagulantes. Dedicamos
este trabajo a la memoria de Elio Massoia
BIBLIOGRAFIA CITADA
Alabau E, Mentaberre G, Camarero PR, Castillo-Con-
treras R, Sánchez-Barbudo IS, Conejero C, Fer-
nández-Bocharán MS, López-Olvera JR, Mateo R
(2020) Accumulation of diastereomers of anticoa-
gulant rodenticides in wild boar from suburban
areas: Implications for human consumers. Science
of the Total Environment 738:139828. https://doi.
org/10.1016/j.scitotenv.2020.139828
Alomar H, Chabert A, Coeurdassier M, Vey D, Berny
P (2018) Accumulation of anticoagulant rodenti-
cides (chlorophacinone, bromadiolone and bro-
difacoum) in a non-target invertebrate, the Slug,
Deroceras reticulatum. Science of the Total Environ-
ment 610-611:576–582. https://doi.org/10.1016/j.
scitotenv.2017.08.117
ANMAT (2024a) https://www.argentina.gob.ar/anmat/
regulados/productos-de-uso-domestico/produc-
tos-desinfestantes-plaguicidas-insecticidas-0
ANMAT (2024b) https://www.argentina.gob.ar/anmat/
regulados/productos-de-uso-domestico/produc-
tos-desinfestantes-plaguicidas-insecticidas
Anónimo (2002) Manual de atención primaria de in-
toxicaciones, Tomo II, parte especial. https://www.
argentina.gob.ar/sites/default/les/manual_toxi.
pdf
Anónimo (2023a) Anticoagulant rodenticides market
size, share and trends analysis report by product
type (1st Generation, 2nd Generation), by form
(pellets, blocks, powders), by application, by re-
gion, and segment forecasts, 2022 – 2030. https://
www.grandviewresearch.com/industry-analysis/
anticoagulant-rodenticides-market-report#
Anónimo (2023b) https://www.grefa.org/proyectos-
grefa/control-biol%C3%B3gico-del-topillo-cam-
pesino.html#el-topillo
APN-PNLP (2023) Protocolos para evitar contagios
de Hantavirus en el Parque Nacional Lago Puelo.
Departamento de Conservación y Educación.
Ambiental-Parque Nacional Lago Puelo, Admi-
nistración de Parques Nacionales, Buenos Aires,
Argentina DI-2023-7-APN-PNLP#APNAC
Badry A, Schenke D, Treu G, Krone O (2021) Linking
PUNTO DE VISTA | RODENTICIDAS EN AVES RAPACES
25El Hornero 39 (1)
landscape composition and biological factors
with exposure levels of rodenticides and agroche-
micals in avian apex predators from Germany.
Environmental Research 193:110602. https://doi.
org/10.1016/j.envres.2020.110602
Baker S, Ayers M, Beausoleil N, Belmain SR, Berdoy M,
Buckle AP, Cagienard C, Cowan D, Fearn-Daglish
J, Goddard P, Golledge H, Mullineaux E, Sharp T,
Simmons A, Schmolz E (2022) An assessment of
animal welfare impacts in wild Norway rat (Rattus
norvegicus) management. Animal Welfare 31:51-68.
https://doi.org/10.7120/09627286.31.1.005
Baldwin R, Quinn N, Davis D, Engeman R (2014) Effec-
tiveness of rodenticides for managing invasive roof
rats and native deer mice in orchards.Environmen-
tal Science and Pollution Research 21:5795–5802.
https://doi.org/10.1007/s11356-014-2525-4
Bellocq MI, Kravetz FO (1993) Productividad de la
Lechuza de Campanario (Tyto alba) en nidos
articiales en agroecosistemas pampeanos. El
Hornero 13:277–282. https://doi.org/10.56178/
eh.v13i4.1046
Berny PJ, Buronfosse T, Buronfosse F, Lamarque F,
Lorgue G (1997) Field evidence of secondary poi-
soning of foxes (Vulpes vulpes) and buzzards (Buteo
buteo) by bromadiolone, a 4-year survey. Chemos-
phere 35:1817–1829. https://doi.org/10.1016/
S0045-6535(97)00242-7
Bierregaard RO Jr (1998) Conservation status of birds
of prey in the South American tropics. Journal of
Raptor Research 32:19–27
Bildstein KL (2017) Raptors: the curious nature of diurnal
birds of prey. Cornell University Press, Ithaca, New
York, EE. UU
Bildstein KL (2021) Vultures of the world: essential ecolo-
gy and conservation. Cornell University Press, Itha-
ca, New York, EEUU
Boal CW, Dykstra CR (2018) Urban Raptors: Ecology and
conservation of birds of prey in cities. Island Press,
Washington, DC, USA.
Booth L, Fisher P, Hepplewhite V, Eason C (2003) To-
xicity and residues of brodifacoum in snails and ear-
thworms. DOC Science Internal Series. 143
Borrell B (2011)Where eagles die.Nature. https://doi.
org/10.1038/news.2011.24
Borst GHA, Counotte GHM (2002) Shortfalls using
second-generation anticoagulant rodenticides.
Journal of Zoo and Wildlife Medicine 33:85. https://
doi.org/10.1638/1042-7260(2002)033[0085:SUS-
GAR]2.0.CO;2
Bouker G, Tyree A, San Martín A, Salom A, Dodino
S, Balza U (2021) Garbage dump use, mortality,
and microplastic exposure of raptors in Ushuaia,
Tierra Del Fuego province, Southern Argentina.
Journal of Raptor Research 55:220–229. https://doi.
org/10.3356/0892-1016-55.2.220
Boyle CM (1960) Case of apparent resistance of Rat-
tus norvegicus to anticoagulant poisons. Nature
188:157. https://doi.org/10.1038/188517a0
Brakes CR, Smith RH (2005) Exposure of non-target
small mammals to rodenticides: short-term effects,
recovery and implications for secondary poiso-
ning. Journal of Applied Ecology 42:118–128. https://
doi.org/10.1111/j.1365-2664.2005.00997.x
Buckle AP, Prescott CV, Ward KJ (1994) Resistance to
the rst- and second-generation anticoagulant
rodenticides – a new perspective. Pp. 138–144
en: Halverson WS, Marsh RE (eds) Proceedings of
the sixteenth vertebrate pest conference, Santa Clara,
California, USA
Buckle A (2013) Anticoagulant resistance in the Uni-
ted Kingdom and a new guideline for the mana-
gement of resistant infestations of Norway rats
(Rattus norvegicus Berk.). Pest Management Science
69:334-341. https://doi.org/10.1002/ps.3309
Buechley ER, Santangeli A, Girardello M, Neate-Cle-
gg MHC, Oleyar D, McClure CJW, Şekercioğlu ÇH
(2019) Global raptor research and conservation
priorities: tropical raptors fall prey to knowledge
gaps. Diversity and Distribution 25:856–869. https://
doi.org/10.1111/ddi.12901
Carrera A, Navas I, María-Mojica P, García-Fernán-
dez AJ (2024) Greater predisposition to second
generation anticoagulant rodenticide exposure
in red foxes (Vulpes vulpes) weakened by suspec-
ted infectious disease. Science of the Total Envi-
ronment 907:167780. https://doi.org/10.1016/j.
scitotenv.2023.167780
Charrel RN, de Lamballerie X (2009) Zoonotic as-
pects of arenavirus infections. Veterinary Micro-
biology 140:213–220. https://doi.org/10.1016/j.
vetmic.2009.08.027
Chitty J, Lierz M (2008) BSAVA Manual of raptors, pigeons
and passerine birds. 1st Edition.
Christensen TK, Lassen P, Elmeros M (2012) High
exposure rates of anticoagulant rodenticides in
predatory bird species in intensively managed
landscapes in Denmark.Archives of Environmental
Contamination and Toxicology63:437–444. https://
doi.org/10.1007/s00244-012-9771-6
Chua C, Humaidi M, Neves ES, Mailepessov D, Ng LC,
Aik J (2022) VKORC1 mutations in rodent popu-
lations of a tropical city-state as an indicator of
anticoagulant rodenticide resistance. Scientic
Reports 16:12:4553. https://doi.org/10.1038/
s41598-022-08653-8
Cooke R, Whiteley P, Death C, Weston MA, Carter
N, Scammell K, Yokochi K, Nguyen H, White JG
(2023) Silent killers? The widespread exposure of
predatory nocturnal birds to anticoagulant roden-
ticides. Science of the Total Environment 904:166293.
https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2023.166293
Cooper JE (2001) Birds of prey: health and diseases.
Blackwell Publishing, New York, USA
Cowan PE, Gleeson DM, Howitt RLJ, Ramón-Laca A,
Esther A, Pelz HJ (2016) Vkorc1sequencing su-
ggests anticoagulant resistance in rats in New
SAGGESE ET AL.
202426
Zealand. Pest Management Science 73:262-266. ht-
tps://doi.org/10.1002/ps.4304
Cox P, Smith RH (1992) Rodenticide ecotoxicology:
pre-lethal effects of anticoagulants on rat beha-
viour. Pp 165–170 en: Borrecco JE, Marsh RE (eds)
Proceedings of the 15th vertebrate pest conference. Uni-
versity of California, Davis, California, USA.
Cuthbert RJ, Taggart MA, Saini M, Sharma A, Das A,
Kulkarni MD, Deori P, Ranade S, Shringarpure RN,
Galligan TH, Green RE (2016) Continuing mor-
tality of vultures in India associated with illegal
veterinary use of diclofenac and a potential threat
from nimesulide. Oryx 50:104–112. https://doi.
org/10.1017/S003060531500037X
Damín-Pernik M, Espana B, Besse S, Fourel I, Caruel
H, Popowycz F, Benoit E, Lattard V (2016) Develo-
pment of an ecofriendly anticoagulant rodenticide
based on the stereochemistry of difenacoum. Drug
Metabolism and Disposition 44:1872–1880. https://
doi.org/10.1124/dmd.116.071688
Damín-Pernik M, Espana B, Lefebvre S, Fourel I, Ca-
ruel H, Benoit E, Lattard V (2017) Management of
rodent populations by anticoagulant rodenticides:
toward third-generation anticoagulant rodentici-
des. Drug Metabolism and Disposition 45:160–165.
https://doi.org/10.1124/dmd.116.073791
Declementi C, Sobczak BR (2012) Common rodentici-
de toxicoses in small animals. Veterinary Clinics of
North America-Small Animal Practice 42:349–360.
https://doi.org/10.1016/j.cvsm.2011.12.008
Dickson AJ, Belthoff JR, Mitchell KA, Smith BW, Walla-
ce ZP, Stuber MJ, Lockhart MJ, Rattner BA, Katzner
TE (2020) Evaluating a rapid eld assessment sys-
tem for anticoagulant rodenticide exposure of rap-
tors. Archives of Environmental Contamination and
Toxicology 79:454-460. https://doi.org/10.1007/
s00244-020-00763-6
Donázar JA, Cortés-Avizanda A, Fargallo JA, Margalida
A, Moleón M, Morales-Reyes Z, Moreno-Opo R, Pé-
rez-García JM, Sánchez-Zapata JA, Zuberogoitia
I, Serrano D (2016) Role of raptors in a changing
world: From agships to providers of key ecosys-
tem services. Ardeola 63:181–234. https://doi.
org/10.13157/arla.63.1.2016.rp8
Doolittle RF, Feng DF (1987) Reconstructing the
evolution of vertebrate blood coagulation from
a consideration of the amino acid sequences of
clotting proteins. Cold Spring Harb Symposia on
Quantitative Biology 52:869–874. doi:10.1101/
SQB.1987.052.01.095
Dowding CV, Shore RF, Worgan A, Baker PJ, Harris S
(2010) Accumulation of anticoagulant rodenti-
cides in a non-target insectivore, the European
hedgehog (Erinaceus europaeus). Environmental
Pollution 158:161–166. https://doi.org/10.1016/j.
envpol.2009.07.017
Eason CT, Murphy EC, Wright GRG, Spurr EB
(2002) Assessment of risks of brodifacoum
to non-target birds and mammals in New
Zealand. Ecotoxicology 11:35–48. https://doi.
org/10.1023/A:1013793029831
Eleni C, Neri B, Giannetti L, Grifoni G, Meoli R, Stra-
vino F, Friedrich KG, Scholl F, Di Cerbo P, Battisti
A (2019) Death of captive-bred vultures caused
by unixin poisoning in Italy. Environmental To-
xicology and Pharmacology 68:91–93. https://doi.
org/10.1016/j.etap.2019.03.011
Elliott JE, Hindmarch S, Albert CA, Emery J, Mineau P,
Maisonneuve F (2014) Exposure pathways of anti-
coagulant rodenticides to nontarget wildlife. Envi-
ronmental Monitoring and Assessment 186:895–906.
https://doi.org/10.1007/s10661-013-3422-x
Elliott JE, Silverthorn V, English SG, Mineau P, Hind-
march S, Thomas PJ, Lee S, Bowes V, Redford T,
Maisonneuve F, Okoniewski J (2024) Anticoagu-
lant rodenticide toxicity in terrestrial raptors:
tools to estimate the impact on populations in
North America and globally. Environmental To-
xicology and Chemistry 43:988-998. https://doi.
org/10.1002/etc.5829
Elliott JE, Silverthorn V, Hindmarch S, Lee S, Bowes
V, Redford T, Maissoneuve F (2022) Anticoagulant
rodenticide contamination of terrestrial birds of
prey from Western Canada: patterns and trends,
1988–2018. Environmental Toxicology and Chemistry
41:1903–1917. https://doi.org/10.1002/etc.5361
Elmeros M, Bossi R, Christensen TK, Kjær LJ, Lassenp,
Topping CJ (2019) Exposure of non-target small
mammals to anticoagulant rodenticide during
chemical rodent control operations. Environmental
Science and Pollution Research 26:6133–6140. ht-
tps://doi.org/10.1007/s11356-018-04064-3
Erickson W, Urban D (2004) Potential Risks of Nine
Rodenticides to Birds and Nontarget Mammals: a Com-
parative Approach; US Environmental Protection
Agency, Ofce of Prevention, Pesticides, and Toxic
Substances, Ofce of Pesticide Programs, U.S. Go-
venrment Printing Ofce: Washington, DC, EEUU
Evans J, Ward AL (1967) Secondary poisoning as-
sociated with anticoagulant-killed nutria. Jour-
nal of the American Veterinary Medical Association
151:856–861
Fair J, Paul E, Jones J (2010) Guidelines to the use of wild
birds in research. Ornithological Council, Washing-
ton, D.C, USA
Feinstein DL, Akpa BS, Ayee MA, Boullerne AI, Braun
D, Brodsky SV, Gidalevitz D, Hauck Z, Kalinin S,
Kowal K, Kuzmenko I, Lis K, Marangoni N, Mar-
tynowycz MW, Rubinstein I, Van Breemen R,
Ware K, Weinberg G (2016) The emerging threat
of superwarfarins: history, detection, mechanis-
ms, and countermeasures. Annals of the New York
Academy of Sciences 1374:111-122. https://doi.
org/10.1111/nyas.13085
Ferguson-Lees J, Christie DA (2001) Raptors of the
world. Houghton Mifin Harcourt, New York, NY,
USA
Figueiredo LT, Souza WM, Ferrés M, Enria DA (2014)
Hantaviruses and cardiopulmonary syndrome in
South America. Virus Research 187:43–54. https://
PUNTO DE VISTA | RODENTICIDAS EN AVES RAPACES
27El Hornero 39 (1)
doi.org/10.1016/j.virusres.2014.01.015
Fourel I, Damin-Pernik M, Benoit E, Lattard V (2017)
Cis-bromadiolone diastereoisomer is not in-
volved in bromadiolone Red Kite (Milvus mil-
vus) poisoning. Science of the Total Environment
601–602:1412-1417. https://doi.org/10.1016/j.
scitotenv.2017.06.011
Fraser D, Mouton A, Serieys LEK, Cole S, Carver S,
Vandewoude S, Lappin M, Riley SPD, Wayne R
(2018) Genome-wide expression reveals multiple
systemic effects associated with detection of anti-
coagulant poisons in Bobcats (Lynx rufus). Molecu-
lar Ecology 27:1170–1187. https://doi.org/10.1111/
mec.14531
Garvin JC, Slabe VA, Cuadros Díaz SF (2020) Con-
servation Letter: Lead poisoning of raptors.
Journal of Raptor Research 54:473–479. https://doi.
org/10.3356/0892-1016-54.4.473
Gierus L, Birand A, Bunting MD, Godahewa GI, Piltz
SG, Oh KP, Piaggio AJ, Threadgill DW, Godwin J,
Edwards O, Cassey P, Ross JV, Prowse TA, Thomas
PQ (2022) Leveraging a natural murine meiotic
drive to suppress invasive populations. Procee-
dings of the National Academy of Sciences of the United
States of America 119:e2213308119. https://doi.
org/10.1073/pnas.2213308119
Goldstein MI, Lacher TE, Woodbridge B, Bechard MJ,
Canavelli SB, Zaccagnini ME, Cobb GP, Scollon EJ,
Tribolet R, Hopper MJ (1999) Monocrotophos-in-
duced mass mortality of Swainson’s Hawks in
Argentina, 1995–96. Ecotoxicology 8:201–214. ht-
tps://doi.org/10.1023/A:1026496331396
Gombobaatar S, Sumiya D, Shagdarsuren O, Potapov
ER, Fox N (2004) Saker falcon (Falco cherrug mil-
vipes Jerdon) mortality in central Mongolia and
population threats. Mongolian Journal of Biological
Sciences 2:13–21
Gómez-Adaros J, Cultrera-Rozowski A, Sallabe-
rry-Pincheira N (2022) Blood transfusion from
a Magellanic Great Horned Owl (Bubo virginianus
magellanicus) to a Barn Owl (Tyto alba): A suc-
cessful case of xenotransfusion. Journal of Avian
Medicine and Surgery 36:302-307. https://doi.
org/10.1647/21-00055
Gómez EA, Hindmarch S, Smith JA (2022) Conserva-
tion letter: raptors and anticoagulant rodentici-
des. Journal of Raptor Research 56:147–153. https://
doi.org/10.3356/JRR-20-122
Gómez EA, Prestridge HL, Smith JA (2023) Anthro-
pogenic threats to owls: Insights from rehabilita-
tion admittance data and rodenticide screening
in Texas. PLoS One 18:e0289228. https://doi.
org/10.1371/journal.pone.0289228
González F, Villén-Molina E, López I, Moraleda V,
Suárez L, Waxman S, Rodríguez-Fernández C
(2023) Residuos medicamentosos de diclofenaco
y su impacto en los buitres del género Gyps. Actua-
lidad en Farmacología y Terapéutica 21:106–120
Goulois J, Lambert V, Legros L, Benoit E, Lattard V
(2017) Adaptative evolution of the Vkorc1 gene
in Mus musculus domesticus is inuenced by the
selective pressure of anticoagulant rodentici-
des.Ecology and Evolution 7:2767–2776. https://doi.
org/10.1002/ece3.2829
Greaves JH (2015) Resistance to anticoagulant ro-
denticides. Pp 187–208 en: Buckle AP, Smith R
(eds) Rodent Pests and Their Control. 2da Edicion,
CAB Internacional
Gupta RC (2018) Non-anticoagulant rodenticides. Pp
613–626 en: Gupta RC (ed) Veterinary Toxicology.
3ra Edicion. Academic Press, Elsevier, New York,
EE. UU.
Herrero-Villar M, Delepoulle É, Suárez-Regalado L,
Solano-Manrique C, Juan-Sallés C, Iglesias-Le-
brija J, Camarero P, González, F, Álvarez E, Mateo
R (2021) First diclofenac intoxication in a wild
avian scavenger in Europe. Science of the Total
Environment 782:146890. https://doi.org/146890.
10.1016/j.scitotenv.2021.146890
Herring G, Eagles-Smith CA, Buck JA (2023) Anticoa-
gulant rodenticides are associated with increased
stress and reduced body condition of avian sca-
vengers in the Pacic Northwest, Environmental
Pollution 331:121899. https://doi.org/10.1016/j.
envpol.2023.121899
Herring G, Eagles-Smith CA, Wolstenholme R, Welch
A, West C, Rattner BA (2022) Collateral damage:
Anticoagulant rodenticides pose threats to Califor-
nia Condors. Environmental Pollution 311:119925.
https://doi.org/10.1016/j.envpol.2022
Hickey JJ, Anderson DW (1968) Chlorinated hydro-
carbons and eggshell changes in raptorial and
sh-eating birds. Science 162:271–273. https://doi.
org/10.1126/science.162.3850.271
Hindmarch S, Elliott JE (2018) Ecological factors dri-
ving uptake of anticoagulant rodenticides in pre-
dators. Pp. 229–258 en: van den Brink N, Elliott J,
Shore R, Rattner B (eds) Anticoagulant Rodenticides
and Wildlife. Springer International Publishing,
Cham, Switzerland
Hindmarch S, Rattner BA, Elliott JE (2019) Use of
blood clotting assays to assess potential anti-
coagulant rodenticide exposure and effects in
free-ranging birds of prey. Science of the Total Envi-
ronment 657:1205-1216. https://doi.org/10.1016/j.
scitotenv.2018.11.485
Hong SY, Lin HS,Walther BA,Shie JE, Sun YH (2018)
Recent avian poisonings suggest a secondary
poisoning crisis of Black Kites during the 1980s
in Taiwan. Journal of Raptor Research 52:326–337.
https://doi.org/10.3356/JRR-17-40.1
Hong SY, Morrissey C, Lin HY, Lin KS, Lin WL, Yao
CT, Lin TE, Chan FT, Sun YH (2019) Frequent
detection of anticoagulant rodenticides in rap-
tors sampled in Taiwan reects government
rodent control policy, Science of The Total Environ-
ment 691:1051–1058. https://doi.org/10.1016/j.
scitotenv.2019.07.076
Hopf-Dennis C, Kaye S, Hollingshead N, Brooks M,
Bunting E, Abou-Madi N (2022) Prevalence of
SAGGESE ET AL.
202428
anticoagulant rodenticide exposure in red-tailed
hawks (Buteo jamaicensis) and utility of clotting
time assays to detect coagulopathy. Ecotoxi-
cology 31:919–932. https://doi.org/10.1007/
s10646-022-02558-y
Howald GR, Mineau P, Elliott JE, Cheng KM (1999) Bro-
difacoum poisoning of avian scavengers during rat
control on a seabird colony. Ecotoxicology 8:431–
447. https://doi.org/10.1023/A:1008951701780
Huckabee JR (2000) Raptor therapeutics. Vete -
rinary Clinics of North America. Exotic Animal
Practice 3:91–116. https://doi.org/10.1016/
S1094-9194(17)30096-8
Isackson B, Irizarry L (2022) Rodenticide Toxicity. En:
StatPearls. Treasure (FL): StatPearls Publishing.
Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/
books/NBK554428/
Jackson WB, Ashton AD (1992) A review of available
anticoagulants and their use in the United States.
Pp. 88 en: Proceedings of the Fifteenth Vertebrate Pest
Conference - Vertebrate Pest Conference Procee-
dings collection, University of Nebraska, Lincoln,
Nebraska, EE. UU
Jacob J, Buckle A (2018) Use of anticoagulant roden-
ticides in different applications around the world.
Pp. 11–43 en: van den Brink N, Elliott J, Shore
R, Rattner B (eds) Anticoagulant Rodenticides and
Wildlife. Springer International Publishing, Cham,
Switzerland
Jácome N, Abarzua G, Astore V, Pacheco R (2022)
Mass poisonings of the vulnerable Andean
Condor prompt national strategy against the
use of toxic baits in Argentina. Ethnobiology and
Conservation 11:14. https://doi.org/10.15451/
ec2022-07-11.14-1-17
Jareño D, Paz Luna A, Viñuela J (2023) Local effects of
nest-boxes for avian predators over common vole
abundance during a mid-density outbreak. Life
13:1963. https://doi.org/10.3390/life13101963
Johnston JJ, Pitt WC, Sugihara RT, Eisemann JD, Pri-
mus TM, Holmes MJ, Crocker J, Hart A (2005)Pro-
babilistic risk assessment for snails, slugs, and
endangered honeycreepers in diphacinone
rodenticide baited areas on Hawaii, U.S.A. Envi-
ronmental Toxicology and Chemistry 24:1557–1567.
https://doi.org/10.1897/04-255R.1
Joseph V (2006) Raptor medicine: an approach to
wild, falconry, and educational birds of prey.
Veterinary Clinics of North America. Exotic Animal
Practice 9:321–345. https://doi.org/10.1016/j.
cvex.2006.03.007
Justice-Allen A, Loyd KA (2017) Mortality of Western
Burrowing Owls (Athene cunicularia hypugaea)
associated with brodifacoum exposure. Jour-
nal of Wildlife Diseases 53:165–169. https://doi.
org/10.7589/2015-12-321
Kelly TR, Poppenga RH, Woods LA, Hernandez YZ,
Boyce WM, Samaniego FJ, Torres SG, Johnson CK
(2014) Causes of mortality and unintentional poi-
soning in predatory and scavenging birds in Cali-
fornia. Veterinary Records Open 1:e000028. https://
doi.org/10.1136/vropen-2014-000028
Knopper LD, Mineau P, Walker LA, Shore RF (2007)
Bone density and breaking strength in UK rap-
tors exposed to second generation anticoagulant
rodenticides. Bulletin of Environmental Contami-
nation and Toxicology 78:249–251. https://doi.
org/10.1007/s00128-007-9122-x
Lambert O, Pouliquen H, Larhantec M, Thorin C,
L’Hostis M (2007)Exposure of raptors and water-
birds to anticoagulant rodenticides (difenacoum,
bromadiolone, coumatetralyl, coumafen, brodifa-
coum): epidemiological survey in Loire Atlantique
(France). Bulletin of Environmental Contamination
and Toxicology. 79:91–94. https://doi.org/10.1007/
s00128-007-9134-6
Langford KH, Reid M, Thomas KV (2013)The occurren-
ce of second-generation anticoagulant rodentici-
des in non-target raptor species in Norway.Science
of the Total Environment450–451:205–208. https://
doi.org/10.1016/j.scitotenv.2013.01.100
Lattard V, Benoitt E (2019) The stereoisomerism of
second-generation anticoagulant rodenticides: a
way to improve this class of molecules to meet the
requirements of society? Pest Management Science
75:887–892. https://doi.org/10.1002/ps.5155
Lefebvre S, Fourel I, Chatron N, Caruel H, Benoit E,
Lattard V (2020) Comparative biological proper-
ties of the four stereoisomers of difethialone, a
second-generation anticoagulant rodenticide, in
rats: development of a model allowing to choose
the appropriate stereoisomeric ratio. Archives of
Toxicology 94:795–801. https://doi.org/10.1007/
s00204-020-02662-0
Lettoof DC, Lohr MT, Busetti F, Bateman PW, Davis
RA (2020) Toxic time bombs: Frequent detection
of anticoagulant rodenticides in urban reptiles
at multiple trophic levels. Science of the Total En-
vironment 724:138218. https://doi.org/10.1016/j.
scitotenv.2020.138218
Liébana MS, Sarasola JH (2013) Nest-box occupancy
by neotropical raptors in a native forest of central
Argentina. Journal of Raptor Research 47:208–213.
https://doi.org/10.3356/JRR-12-51.1
Link KP (1959) The discovery of dicoumarol and
its sequels. Circulation 9:97–107. https://doi.
org/10.1161/01.CIR.19.1.97
Lipton RA, Klass E M (1984) Human ingestion of a
‘superwarfarin’ rodenticide resulting in a prolon-
ged anticoagulant effect. Journal of the American
Medical Association 252:3004–3005. https://doi.
org/10.1001/jama.1984.03350210052030
Lohr MT (2018) Anticoagulant rodenticide exposure
in an Australian predatory bird increases with
proximity to developed habitat. Science of the
Total Environment 643:134–144. https://doi.or-
g/10.1016/j.scitotenv.2018.06.207
López-Perea JJ, Camarero PR, Molina-López RA, Par-
pal L, Obón E, Solá J, Mateo R (2015) Interspecic
and geographical differences in anticoagulant
PUNTO DE VISTA | RODENTICIDAS EN AVES RAPACES
29El Hornero 39 (1)
rodenticide residues of predatory wildlife from
the Mediterranean region of Spain. Science of the
Total Environment 511:259-267. https://doi.or-
g/10.1016/j.scitotenv.2014.12.042
López-Perea JJ, Mateo R (2018) Secondary exposure
to anticoagulant rodenticides and effects on pre-
dators. Pp. 159–193 en: van den Brink N, Elliott J,
Shore R, Rattner B (eds) Anticoagulant Rodenticides
and Wildlife. Springer International Publishing,
Cham, Switzerland
Lovett RA (2012)Killing rats is killing birds. Nature.
https://doi.org/10.1038/nature.2012.11824
Lugo M (2019) Intoxicación con rodenticidas anticoa-
gulantes: serie de casos y revisión de literatura.
Acta Toxicológica Argentina 27:60–64
MAD (2021a) Categorización de los Mamíferos de Ar-
gentina según su riesgo de extinción. Ministerio de
Ambiente y Desarrollo Sustentable (MAD). Resolución
316/2021
MAD (2021b) Informe del estado del ambiente 2020.
Ciudad Autónoma de Buenos Aires: Ministerio de
Ambiente y Desarrollo Sostenible de la Nación.
https://www.argentina.gob.ar/sites/default/files/
iea_2020_digital.pdf
Madden KK, Rozhon GC, Dwyer J (2019) Conserva-
tion Letters: raptor persecution. Journal of Raptor
Research 53:230–233. https://doi.org/10.3356/
JRR-18-37
MAPA (2024) Registro de Productos Fitosanitarios.
Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimen-
tación. Madrid. España. https://www.mapa.
gob.es/es/agricultura/temas/sanidad-vegetal/
productos-tosanitarios/registro-productos/
Martínez-Padilla J, López-Idiáquez D, López-Perea
JJ, Mateo R, Paz A, Viñuela J (2017) A negative
association between bromadiolone exposure
and nestling body condition in common kestre-
ls: management implications for vole outbreaks.
Pest Management Science 73:364-370. https://doi.
org/10.1002/ps.4435
Martínez-Ruiz M, Dykstra CR, Booms TL, Henderson
MT (2023) Conservation Letters: Effects of glo-
bal climate change on raptors. Journal of Raptor
Research 57:92-105. https://doi.org/10.3356/
JRR-22-75
Martinho F (2009) Indications and technique for
blood transfusion in birds. Journal of Exotic Pet
Medicine 18:112–116. https://doi.org/10.1053/j.
jepm.2009.04.001
Marzal A (2012) Recent advances in studies on avian
malaria parasites. Pp. 135–158 en: Omolade O
(ed) Malaria Parasites. Hauppauge: Nova Publisher
Massei G, Jacob J, Hinds LA (2023) Developing fertility
control for rodents: a framework for researchers
and practitioners. Integrative Zoology 19:87-107.
https://doi.org/10.1111/1749-4877.12727
Massoia E (1983) La alimentación de algunas aves del
orden Estrigiformes en la Argentina. El Hornero
Número Extraordinario:125–148
Masuda BM, Fisher P, Beaven B (2015) Residue pro-
les of brodifacoum in coastal marine species
following an island rodent eradication. Ecotoxico-
logy and Environmental Safety 113:1-8. https://doi.
org/10.1016/j.ecoenv.2014.11.013
McClure CJW, Lepage D, Dunn L, Anderson DL,
Schulwitz SE, Camacho L, Robinson BW, Chris-
tidis L, Schulenberg TS, Iliff MJ, Rasmussen PC,
Johnson J (2020) Towards reconciliation of the
four world bird lists: hotspots of disagreement in
taxonomy of raptors. Proceedings Biological Sciences
287(1929):20200683. https://doi.org/10.1098/
rspb.2020.0683
McClure CJW, Buij R, Thorstrom R, Vargas F, Virani
M (2023) The world’s most imperiled raptors
present substantial conservation challenges.
Journal of Raptor Research 57:375–384. https://doi.
org/10.3356/JRR-22-79
McClure CJW, Westrip JRS, Johnson JA, Schulwitz
SE, Virani MZ, Davies R, Symes A, Weathley H,
Thorstrom R, Amar A, Buij R, Jones VR, Williams
NE, Buechley ER, Butchart SHM (2018) State of
the world’s raptors: distributions, threats, and
conservation recommendations. Biological Con-
servation 227:390–402. https://doi.org/10.1016/j.
biocon.2018.08.012
Mendenhall VM, Pank LF (1980) Secondary poisoning
of owls by anticoagulant rodenticides. Wildlife So-
ciety Bulletin 8:311–315
Mercer MA, Davis JL, Riviere JE, Baynes RE, Tell LA,
Jaberi-Douraki M, Maunsell FP, Lin Z (2022) Me-
chanisms of toxicity and residue considerations
of rodenticide exposure in food Animals-a FA-
RAD perspective. Journal of the American Veteri-
nary Medical Association 260:514–523. https://doi.
org/10.2460/javma.21.08.0364
Middleberg RA, Homan J (2012) Qualitative identica-
tion of rodenticide anticoagulants by LC-MS/MS.
Methods in Molecular Biology 902:139–148. https://
doi.org/10.1007/978-1-61779-934-1_12
Mikkola H (2013) Owls of the World: A photographic guide.
Firey Books, Ontario, Canadá
Muñoz-Pedreros A, Gil C, Yañez J, Rau J (2010) Rap-
tor habitat management and its implication on
the biological control of the Hantavirus. European
Journal of Wildlife Research 56:703–715. https://doi.
org/10.1007/s10344-010-0364-2
Murphy MJ (2012) Rodenticide toxicosis. Pp. 133-135
en: Bonagura JD (ed) Kirk’s current veterinary thera-
py XV. WB Saunders Co.,Philadelphia
Murphy MJ (2018) Anticoagulant rodenticides. Pp.
583-612 en: Gupta RC (ed) Veterinary Toxicology:
Basic and clinical principles. Academic Press, Else-
vier, New York, NY, USA
Murray M (2011) Anticoagulant rodenticide exposure
and toxicosis in four species of birds of prey pre-
sented to a wildlife clinic in Massachusetts, 2006–
2010. Journal of Zoo and Wildlife Medicine 42:88–97.
SAGGESE ET AL.
202430
https://doi.org/10.1638/2010-0188.1
Murray M (2017) Anticoagulant rodenticide exposure
and toxicosis in four species of birds of prey in
Massachusetts, USA, 2012–2016, in relation to
use of rodenticides by pest management profes-
sionals. Ecotoxicology 26:1041–1050. https://doi.
org/10.1007/s10646-017-1832-1
Murray M (2018) Ante-mortem and post-mortem sig-
ns of anticoagulant rodenticide toxicosis in birds
of prey. Pp. 109-134 en: van den Brink N, Elliott
J, Shore R, Rattner B (eds) Anticoagulant Roden-
ticides and Wildlife. Springer International Publi-
shing, Cham, Switzerland
Murray M (2020) Continued anticoagulant rodenticide
exposure of Red-tailed Hawks (Buteo jamaicensis)
in the northeastern United States with an evalua-
tion of serum for biomonitoring. Environmental
Toxicology and Chemistry 39:2325–2335. https://
doi.org/10.1002/etc.4853
Murray M, Cox EC (2023) Active metabolite of the neu-
rotoxic rodenticide bromethalin along with anti-
coagulant rodenticides detected in birds of prey
in the northeastern United States. Environmental
Pollution 333:122076. https://doi.org/10.1016/j.
envpol.2023.122076
Murray M, Tseng F (2008) Diagnosis and treatment
of secondary anticoagulant rodenticide toxicosis
in a red-tailed hawk (Buteo jamaicensis). Journal of
Avian Medicine and Surgery 22:41–46. https://doi.
org/10.1647/2007-012R.1
Naidoo V, Wolter K, Cromarty D, Diekmann M, Duncan
N, Meharg AA, Taggart MA, Venter L, Cuthbert R
(2010) Toxicity of non-steroidal anti-inam-
matory drugs to Gyps vultures: a new threat from
ketoprofen. Biology Letters 23:339–341. https://doi.
org/10.1098/rsbl.2009.0818
Nakayama SMM, Morita A, Ikenaka Y, Mizukawa H,
Ishizuka M (2019) A review: poisoning by anti-
coagulant rodenticides in non-target animals glo-
bally. Journal of Veterinary Medical Science 81:298–
313. https://doi.org/10.1292/jvms.17-0717
Nevill H (2009) Diagnosis of nontraumatic blood
loss in birds and reptiles. Journal of Exotic Pet
Medicine 18:140–145. https://doi.org/10.1053/j.
jepm.2009.04.011
Newton I (1979) Population ecology of raptors. Buteo
Books, Vermillion, South Dakota
Newton I (1998) Population limitation in birds. Elsevier,
London, United Kingdom
Newton I, Shore RF, Wyllie I, Birks JDS, Dale L (1999)
Empirical evidence of side-effects of rodentici-
des on some predatory birds and mammals. Pp.
347-367 en: Cowan DP, Feare C (eds) Advances in
vertebrate pest management. Filander Verlag, Fürth,
Germany
Newton I, Wyllie I, Freestone P (1990) Ro-
denticides in British Barn Owls. Environ-
mental Pollution 68:101–117. https://doi.
org/10.1016/0269-7491(90)90015-5
Nguyen N, Saggese MD, Eng C (2018) Analysis of histo-
rical medical records of California Condors (Gym-
nogyps californianus) admitted for lead exposure to
the Los Angeles Zoo and Botanical Gardens be-
tween 1997 and 2012: a case series study. Journal
of Zoo and Wildlife Medicine 49:902–911. https://doi.
org/10.1638/2018-0022.1
Nielsen M, Langley MC, Shipton C, Kapitány R
(2020) Homo neanderthalensis and the evolutio-
nary origins of ritual inHomo sapiens. Philosophical
Transactions of the Royal Society of London B, Biolo-
gical Sciences 375(1805):20190424. https://doi.
org/10.1098/rstb.2019.0424
Novgorod N, Цehtp K, Hobropoд H (2010)The Impe-
rial Eagle is a vanishing species in the Tyva Re-
public, Russia. Raptors Conservation 20:177–185.
https://doi.org/10.1292/jvms.17-0717
O’Bryan CJ, Allan JR, Suarez-Castro AF, Delsen DM,
Buij R, McClure CJW, Rehbein JA, Virani M, McCabe
JdD Tyrrell P, Negret PJ, Greig C, Brehony P, Kiss-
ling WD (2022) Human impacts on the world’s rap-
tors. Frontiers in Ecology and Evolution 10:e624896.
https://doi.org/10.3389/fevo.2022.624896
Oaks JL, Gilbert M, Virani MZ, Watson RT, Meteyer CU,
Rideout B, Shivaprasad HL, Amed S, Iqbal-Chaud-
hry MJ, Arshad M, Mahmood S, Ali AY, Khan AA
(2004) Diclofenac residues as the cause of vulture
population declines in Pakistan. Nature 427:630–
633. https://doi.org/10.1038/nature02317
Oliva-Vidal P, Martínez JM, Sánchez-Barbudo IS,
Camarero PR, Colomer MA, Margalida A, Mateo
R (2022) Second-generation anticoagulant ro-
denticides in the blood of obligate and faculta-
tive European avian scavengers. Environmental
Pollution 315:120385. https://doi.org/10.1016/j.
envpol.2022.120385
Padayachee K, Reynolds C, Mateo R, Amar A (2023) A
global review of the temporal and spatial patterns
of ddt and dieldrin monitoring in raptors. Science
of the Total Environment 858:159734. https://doi.
org/10.1016/j.scitotenv.2022.159734
Panopio JK, Pajaro M, Grande JM, Dela Torre M, Ra-
quino M, Watts P (2021) Conservation Letter: De-
forestation—The Philippine Eagle as a case study
in developing local management partnerships
with indigenous peoples. Journal of Raptor Research
55:460–467. https://doi.org/10.3356/JRR-20-118
Pay J M, Katzner TE, Hawkins CE, Barmuta LA, Brown
WE, Wiersma JM, Koch AJ, Mooney NJ, Cameron
EZ (2021) Endangered Australian top predator is
frequently exposed to anticoagulant rodenticides.
Science of the Total Environment 788:147673. ht-
tps://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2021.147673
Paz Luna A, Bintanel H, Viñuela J, Villanúa D (2020)
Nest-boxes for raptors as a biological control
system of vole pests: High local success with
moderate negative consequences for non-target
species. Biological Control 146:104267. https://doi.
org/10.1016/j.biocontrol.2020.104267
Peleg O, Nir S, Meyrom K, Aviel S, Roulin A, Izhaki I,
PUNTO DE VISTA | RODENTICIDAS EN AVES RAPACES
31El Hornero 39 (1)
Leshem Y, Charter M (2018) Three decades of
satised Israeli farmers: Barn Owls (Tyto alba) as
biological pest control of rodents. Pp. 208-217 en:
Woods DM (ed) Proceedings of the 28th Vertebrates
Pest Conference. University of California, Davis, Ca-
lifornia, USA. https://doi.org/10.5070/V42811039
Pettan-Brewer C, Figueroa DP, Cediel-Becerra N, Kahn
LH, Martins AF, Biondo AW (2022) Editorial: Cha-
llenges and successes of One Health in the con-
text of planetary health in Latin America and the
Caribbean. Frontiers in Public Health 10:1081067.
https://doi.org/10.3389/fpubh.2022.1081067
Pitt WC, Berentsen AR, Shiels AB, Volker SF, Eisemann
JD, Wegmann AS, Howald GR (2015) Non-target
species mortality and the measurement of bro-
difacoum rodenticide residues after a rat (Rattus
rattus) eradication on Palmyra Atoll, tropical Pa-
cic. Biological Conservation 85:36–46. https://doi.
org/10.1016/j.biocon.2015.01.008
Plaza PI, Lambertucci SA (2020) Ecology and conser-
vation of a rare species: What do we know and
what may we do to preserve Andean Condors?
Biological Conservation 251:108782. https://doi.or-
g/10.1016/j.biocon.2020.108782
Plaza PI, Martínez-López E, Lambertucci SA (2019)
The perfect threat: Pesticides and vultures. Science
of the Total Environment 687:1207–1218. https://
doi.org/10.1016/j.scitotenv.2019.06.160
Poessel SA, Breck SW, Fox KA, Gese EM (2015) Anti-
coagulant rodenticide exposure and toxicosis in
Coyotes (Canis latrans) in the Denver Metropolitan
Area. Journal of Wildlife Diseases 51:265–268. ht-
tps://doi.org/10.7589/2014-04-116
Powolny T, Bassin N, Crini N, Fourel I, Morin C, Pot-
tinger TG, Massemin S, Zahn S, Coeurdassier M
(2020) Corticosterone mediates telomere length
in raptor chicks exposed to chemical mixture.
Science of the Total Environment 706:135083. ht-
tps://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2019.135083
Quinn N, Kenmuir S, Krueger L (2019) A California
without rodenticides: challenges for commensal
rodent management in the future. Pp. 40-46 en:
Woods DM (ed) Proceedings of the 28th Vertebrates
Pest Conference. University of California, Davis, Ca-
lifornia, USA. https://doi.org/10.5070/V42811007
Rached A, Mahjoub T, Fafournoux A, Barbier B, Fourel
I, Caruel H, Lefebvre S, Lattard V (2023) Interest
of the faecal and plasma matrix for monitoring
the exposure of wildlife or domestic animals to
anticoagulant rodenticides. Environmental Toxi-
cology and Pharmacology 97:104033. https://doi.
org/10.1016/j.etap.2022.104033
Ratcliffe D A (1970) Changes attributable to pesticides
in egg breakage frequency and eggshell thickness
in some British birds. Journal of Applied Ecology
7:67–115. https://doi.org/10.2307/2401613
Rattner BA, Harvey JJ (2021) Challenges in the inter-
pretation of anticoagulant rodenticide residues
and toxicity in predatory and scavenging birds.
Pest Management Science 77:604–610. https://doi.
org/10.1002/ps.6137
Rattner BA, Horak KE, Lazarus RS, Goldade Da, Johns-
ton JJ (2014a) Toxicokinetics and coagulopathy
threshold of the rodenticide diphacinone in Eas-
tern Screech-Owls (Megascops asio). Environmental
Toxicology and Chemistry 33:74–81. https://doi.
org/10.1002/etc.2390
Rattner BA, Horak KE, Warner SE, Day DD, Johnston
JJ (2010) Comparative toxicity of Diphacinone
to Northern Bobwhite (Colinus virginianus) and
American Kestrel (Falco sparverius). Pp. 146-152
en: Timm RM, Fagerstone KA (eds) Proceedings of
the 24th Vertebrate Pest Conference. University of
California Davis, CA, USA. https://doi.org/10.5070/
V424110380
Rattner BA, Horak KE, Warner SE, Day DD, Meteyer
CU, Volker SF, Eisemann JD, Johnston JJ (2011)
Acute toxicity, histopathology, and coagulopathy
in American Kestrels (Falco sparverius) following
administration of the rodenticide diphacinone.
Environmental Toxicology and Chemistry 30:1213–
1222. https://doi.org/10.1002/etc.490
Rattner Ba, Lazarus RS, Elliott JE, Shore RF, Van
den Brink N (2014b) Adverse outcome pathway
and risks of anticoagulant rodenticides to pre-
datory wildlife. Environmental Science and Tech-
nology 48:8433–8445. https://doi.org/10.1021/
es501740n
Rattner BA, Mastrota FN (2018) Anticoagulant roden-
ticide toxicity to non-target wildlife under contro-
lled exposure conditions. Pp. 45-86 en: van den
Brink N, Elliott J, Shore R, Rattner B (eds) Anticoa-
gulant Rodenticides and Wildlife. Springer Interna-
tional Publishing, Cham, Switzerland. https://doi.
org/10.1007/978-3-319-64377-9_3
Rattner B, Volker SF, Lankton JS, Bean TGg, Lazarus
RS, Horak KE (2020) Brodifacoum toxicity in
American Kestrels (Falco sparverius) with evidence
of increased hazard on subsequent anticoagulant
rodenticide exposure. Environmental Toxicology and
Chemistry 39:468–481. https://doi.org/10.1002/
etc.4629
Redig PT, Arent LR (2008) Raptor toxicology. Ve-
terinary Clinics of North America: Exotic Animal
Practice 11:261-282. https://doi.org/10.1016/j.
cvex.2007.12.004
Regnery J, Schulz RS, Parrhysius P, Bachtin J, Brinke
M, Schäfer S, Reifferscheid G, Friesen A (2020)
Heavy rainfall provokes anticoagulant roden-
ticides’ release from baited sewer systems and
outdoor surfaces into receiving streams. Science
of the Total Environment 740:139905. https://doi.
org/10.1016/j.scitotenv.2020.139905
Restrepo-Cardona JS, Parrado MA, Vargas FH, Kohn
S, Saenz-Jiménez F, Potaufeu Y, Narváez F (2022)
Anthropogenic threats to the Vulnerable Andean
Condor in northern South America. PLoS ONE
17:e0278331. https://doi.org/10.1371/journal.
pone.0278331
Riley SPD, Bromley C, Poppenga RH, Uzal FA, Whited
SAGGESE ET AL.
202432
L, Sauvajot RM (2007) Anticoagulant exposure
and notoedric mange in bobcats and mountain
lions in urban southern California. Journal of
Wildlife Management 71:1874–1884. https://doi.
org/10.2193/2005-615
Roos S, Campbell St, Hartley G, Shore RF, Walker LA,
Wilson JD (2021) Annual abundance of common
Kestrels (Falco tinnunculus) is negatively asso-
ciated with second generation anticoagulant ro-
denticides. Ecotoxicology 30:560–574. https://doi.
org/10.1007/s10646-021-02374-w
Rost S, Pelz HJ, Menzel S, MacNicoll AD, León V, Song
KJ, Jäkel T, Oldenburg J, Müller CR (2009) Novel
mutations in the VKORC1 gene of wild rats and
mice-a response to 50 years of selection pres-
sure by warfarin? BMC Genetics 10:4. https://doi.
org/10.1186/1471-2156-10-4
Ruiz-López MJ, Barahona L, Martínez-de la Puente
J, Pepió M, Valsecchi A, Peracho V, Figuerola J,
Montalvo T (2022) Widespread resistance to anti-
coagulant rodenticides in Mus musculus domesticus
in the city of Barcelona. Science of the Total Envi-
ronment 845:157192. https://doi.org/10.1016/j.
scitotenv.2022.157192
Ruiz-Suárez N, Henríquez-Hernández LA, Valerón
PF, Boada LD, Zumbado M, Camacho M, Almei-
da-González M, Luzardo OP (2014)Assessment of
anticoagulant rodenticide exposure in six raptor
species from the Canary Islands (Spain). Science
of the Total Environment 485-486:371–376. https://
doi.org/10.1016/j.scitotenv.2014.03.094
Sage R, Pearson O, Sanguinetti J, Pearson A (2007) Ra-
tada 2001: A rodent outbreak following the owe-
ring of bamboo (Chusquea culeou) in southwestern
Argentina. Pp.177-224 en: Kelt DA, Lessa EP, Sala-
zar-Bravo J, Patton JL (eds). The quintessential natu-
ralist: honoring the life and legacy of Oliver P. Pearson.
University of California Publications in Zoology
Saggese MD (2007) Medicinade laconservación, en-
fermedades y avesrapaces. El Hornero 22:117130
Saggese MD (2021) Neotropical raptors: promoting
research and advancing conservation in the 21st
century. Journal of Raptor Research 55:137–138.
https://doi.org/10.3356/0892-1016-55.2.137
Saggese MD (2024) Chicken necropsy. Pp. 193-208
en: Khamas W, Rutllant J (eds) Atlas of ana-
tomy and histology of the domestic chicken. Wiley
Publishers, New York, NY, USA. https://doi.
org/10.1002/9781119841739.ch14
Saggese MD, Plaza P, Casalins L, Ortiz G, Ojeda V
(2022) Test Patagonia’s raptors for rodenticides.
Science 377:1054. https://doi.org/10.1126/science.
ade2357
Saggese MD, Quaglia A, Lambertucci SA, Bo MS, Sara-
sola JH, Pereyra- Lobos R, Maceda JJ (2009) Sur-
vey of lead toxicosis in free-ranging raptors from
central Argentina. Pp. 223-231 en: Watson RT,
Fuller M, Pokras M, Hun WG (eds) Ingestion of lead
from spent ammunition: implications for wildlife and
humans.. The Peregrine Fund, Boise, Idaho, USA
https://doi.org/10.4080/ilsa.2009.0211
Salim H, Noor HM, Hamid NH, Omar D, Kasim A,
Abidin CM (2014) Secondary poisoning of captive
barn owls,Tyto alba javanicathrough feeding with
rats poisoned with chlorophacinone and broma-
diolone.Journal of Oil Palm Research 26:62–72
Samour J (2016) Avian Medicine. Elsevier Ltd. New
York, NY, USA
Sánchez-Barbudo IS, Camarero PR, Mateo R (2012)Pri-
mary and secondary poisoning by anticoagulant
rodenticides of non-target animals in Spain.Scien-
ce of the Total Environment 420:280–288. https://
doi.org/10.1016/j.scitotenv.2012.01.028
Scott DE (2020) Raptor medicine, surgery, and rehabilita-
tion. CABI publishers, Boston, MA, USA
Serieys LEK, Lea AJ, Epeldegui M, Armenta TC, Mo-
riarty J, VandeWoude S, Carver S, Foley J, Wayne
RK, Riley SPD, Uittenbogaart CH (2018) Urbaniza-
tion and anticoagulant poisons promote immune
dysfunction in bobcats. Proceedings of the Royal
Society B, Biological Sciences 285:20172533. https://
doi.org/10.1098/rspb.2017.2533
Shaw P, Ogada D, Dunn L, Buij R, Amar A, Garbett R,
Herremans M, Virani M, Kendall C, Croes B, Odino
M, Kapila S, Wairasho P, Rutz C, Botha A, Gallo-Or-
si U, Murn C, Maude G, Thomsett S (2024) African
savanna raptors show evidence of widespread
population collapse and a growing dependence on
protected areas. Nature Ecology and Evolution 8:45-
56. https://doi.org/10.1038/s41559-023-02236-0
Shore RF, Coeurdassier M (2018) Primary Exposure
and Effects in Non-target Animals. Pp. 135-157
en: van den Brink N, Elliott J, Shore R, Rattner B
(eds) Anticoagulant Rodenticides and Wildlife. Sprin-
ger International Publishing, Cham, Switzerland.
https://doi.org/10.1007/978-3-319-64377-9_6
Slater SJ, Dwyer JF, Murgatroyd M (2020) Conservation
Letter: Raptors and overhead electrical systems.
Journal of Raptor Research 54:198–203. https://doi.
org/10.3356/0892-1016-54.2.198
Soulé ME (1985) What Is Conservation Bio-
logy? BioScience 35:727-734. https://doi.
org/10.2307/1310054
Spadetto L, Gómez-Ramírez P, Zamora-Marín JM,
León-Ortega M, Díaz-García S, Tecles F, Fenoll
J, Cava J, Calvo JF, García-Fernández AJ (2024)
Active monitoring of long-eared owl (Asio otus)
nestlings reveals widespread exposure to an-
ticoagulant rodenticides across different agri-
cultural landscapes. Science of the Total Envi-
ronment 918:170492. https://doi.org/10.1016/j.
scitotenv.2024.170492
Stone WB, Okoniewski JC, Stedelin JR (1999) Poiso-
ning of wildlife with anticoagulant rodenticides in
New York. Journal of Wildlife Diseases 35:187–193.
https://doi.org/10.7589/0090-3558-35.2.187
Stone WB, Okoniewski JC, Stedelin JR (2003) Anticoa-
gulant rodenticides and raptors: recent ndings
from New York, 1998-2001. Bulletin of Environmen-
PUNTO DE VISTA | RODENTICIDAS EN AVES RAPACES
33El Hornero 39 (1)
tal Contamination and Toxicology 70:34–40 https://
doi.org/10.1007/s00128-002-0152-0
Swan GE, Cuthbert R, Quevedo M, Green RE, Pain
DJ,Bartels P, Cunningham AA, Duncan N, Meharg
AA, Oaks JL, Parry-Jones J, Shultz S, Taggart MA,
Verdoorn G, Wolter K (2006) Toxicity of diclofenac
to Gyps vultures. Biology Letters2:279–282. https://
doi.org/10.1098/rsbl.2005.0425
Swenson J, Bradley GA (2013) Suspected chole-
calciferol rodenticide toxicosis in avian spe-
cies at a zoological institution. Journal of Avian
Medicine and Surgery 27:136–147. https://doi.
org/10.1647/2011-062
Tavernier P, Saggese MD, van Wettere A, Redig PT
(2005) Malaria in an Eastern Screech Owl (Otus
asio). Avian Diseases 49:433–435. https://doi.
org/10.1637/7318-122904R.1
Thomas PJ, Mineau P, Shore RF, Champoux L, Mar-
tin PA, Wilson LK, Fitzgerald G, Elliott JE (2011)
Second generation anticoagulant rodenticides
in predatory birds: probabilistic characterisa-
tion of toxic liver concentrations and implica-
tions for predatory bird populations in Canada.
Environment International 37:914–920 (and co-
rrigendum 40:256). https://doi.org/10.1016/j.
envint.2011.03.010
Toulon P, Metge S, Hangard M, Zwahlen S, Piaulenne S,
Besson V (2017) Impact of different storage times
at room temperature of unspun citrated blood
samples on routine coagulation tests results. Re-
sults of a bicenter study and review of the litera-
ture. International Journal of Laboratory Hematology
39:458–468. https://doi.org/10.1111/ijlh.12660
Trejo A (2007) Identication of important species and
priority areas for the study of reproduction of rap-
tors in Argentina. El Hornero 22:85–96
Trejo A, Ojeda V (2015) Aportes desde la vertiente
argentina al conocimiento de las aves rapaces del
bosque templado austral. Boletín Chileno de Ornito-
logía 21:15-28
Valchev I, Binev R, Yordanova V, Nikolov Y (2008) An-
ticoagulant rodenticide intoxication in animals
- A review. Turkish Journal of Veterinary and Animal
Sciences 32:237–243
Valverde I, Espín S, Gómez-Ramírez P, Navas I, Ma-
ría-Mojica P, Sánchez-Virosta P, Jiménez P, To-
rres-Chaparro MY, García-Fernández AJ (2021)
Wildlife poisoning: a novel scoring system and
review of analytical methods for anticoagulant ro-
denticide determination. Ecotoxicology 30:767-782.
https://doi.org/10.1007/s10646-021-02411-8
Valverde I, Espín S, Gómez-Ramírez P, Navas I, Sán-
chez-Virosta P, Torres-Chaparro MY, Jiménez
P, María-Mojica P, García-Fernández AJ (2020)
Temporal persistence of bromadiolone in de-
composing bodies of Common Kestrel (Falco
tinnunculus). Toxics 8:98. https://doi.org/10.3390/
toxics8040098
van den Brink NW, Elliot JE, Shore RF, Rattner BA
(2018) Anticoagulant rodenticides and wildlife:
introduction. Pp. 1–9 en: van den Brink N, Elliott J,
Shore R, Rattner B (eds). Anticoagulant Rodenticides
and Wildlife. Springer International Publishing,
Cham, Switzerland
Vandenbroucke V, Bousquet-Melou A, De Backer
P, Croubels S (2008) Pharmacokinetics of eight
anticoagulant rodenticides in mice after single
oral administration. Journal of Veterinary Pharma-
cology and Therapeutics 31:437–445. https://doi.
org/10.1111/j.1365-2885.2008.00979.x
Vein J, Grandemange A, Cosson JF, Benoit E, Berny PJ
(2011) Are water vole resistant to anticoagulant
rodenticides following eld treatments? Ecotoxi-
cology 20:1432-1441. https://doi.org/10.1007/
s10646-011-0700-7
Vyas NB, Kuncir F, Clinton CC (2017) Inuence of poi-
soned prey on foraging behavior of Ferruginous
Hawks. The American Midland Naturalist 177:75–
83. https://doi.org/10.1674/0003-0031-177.1.75
Vyas NB, Rattner BA, Lockhart JM, Hulse CS, Rice CP,
Kuncir F, Kritz K (2022) Toxicological responses
to sublethal anticoagulant rodenticide exposure
in free-ying hawks. Environmental Science and
Pollution Research 29:74024–74037. https://doi.
org/10.1007/s11356-022-20881-z
Watt BE, Proudfoot AT, Bradberry SM, Vale
JA (2005) Anticoagulant rodenticides. To-
xicology Reviews 24:259–269. https://doi.
org/10.2165/00139709-200524040-00005
Willette M, Ponder J, Cruz-Martinez L, Arent L, Bueno
Padilla I, De Francisco ON, Redig (2009) Manage-
ment of select bacterial and parasitic conditions
of raptors. Veterinary Clinics of North America.
Exotic Animal Practice 12:491–517. https://doi.or-
g/10.1016/j.cvex.2009.06.006
Young J, De Lai L (1997) Population declines of preda-
tory birds coincident with the introduction of Kle-
rat rodenticide in North Queensland. Australian
Bird Watcher 17:160–167
SAGGESE ET AL.
202434
MATERIAL SUPLEMENTARIO
Material suplementario A. Ejemplos de ro denticidas anticoagulantes. Notar la similitud estructural de estos compuestos derivados de la 4-hi -
droxicumarina (verde) y la indandiona (granate) con la vitamina K (azul).
Material supplementario B. Cromagrafo de líquidos acoplado a un espectrómetro de masas de tipo triple quadupolo. Este equipamiento es el
PUNTO DE VISTA | RODENTICIDAS EN AVES RAPACES
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Article
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Anticoagulant rodenticides (ARs) have caused widespread contamination and poisoning of predators and scavengers. The diagnosis of toxicity proceeds from evidence of hemorrhage, and subsequent detection of residues in liver. Many factors confound the assessment of AR poisoning, particularly exposure dose, timing and frequency of exposure, and individual and taxon-specific variables. There is a need, therefore, for better AR toxicity criteria. To respond, we compiled a database of second-generation anticoagulant rodenticide (SGAR) residues in liver and postmortem evaluations of 951 terrestrial raptor carcasses from Canada and the United States, 1989 to 2021. We developed mixed-effects logistic regression models to produce specific probability curves of the toxicity of ∑SGARs at the taxonomic level of the family, and separately for three SGARs registered in North America, brodifacoum, bromadiolone, and difethialone. The ∑SGAR threshold concentrations for diagnosis of coagulopathy at 0.20 probability of risk were highest for strigid owls (15 ng g −1) lower and relatively similar for accipitrid hawks and eagles (8.2 ng g −1) and falcons (7.9 ng g −1), and much lower for tytonid barn owls (0.32 ng g −1). These values are lower than those we found previously, due to compilation and use of a larger database with a mix of species and source locations, and also to refinements in the statistical methods. Our presentation of results on the family taxonomic level should aid in the global applicability of the numbers. We also collated a subset of 440 single-compound exposure events and determined the probability of SGAR-poisoning symptoms as a function of SGAR concentration, which we then used to estimate relative SGAR toxicity and toxic equivalence factors: difethialone, 1, brodi-facoum, 0.8, and bromadiolone, 0.5. Environ Toxicol Chem 2024;00:1-11.
Article
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The widespread use of anticoagulant rodenticides (ARs) poses a worldwide threat to farmland wildlife. These compounds accumulate in tissues of both target and non-target species, potentially endangering both direct consumers and their predators. However, investigations on ARs in blood of free-ranging predatory birds are rare. Here, the long-eared owl (Asio otus) has been used as a model predator to assess AR exposure in different agricultural landscapes from a Mediterranean semiarid region. A total of 69 owlets from 38 nests were blood-sampled over 2021 and 2022, aiming to detect AR residues and explore factors that determine their exposure, such as land uses. In addition, prothrombin time (PT) test was conducted to assess potential effects of AR contamination. Overall, nearly all the samples (98.6 %) tested positive for at least one compound and multiple ARs were found in most of the individuals (82.6 %). Among the ARs detected, flocoumafen was the most common compound (88.4 % of the samples). AR total concentration (ΣARs) in blood ranged from 0.06 to 34.18 ng mL−1, detecting the highest levels in the most intensively cultivated area. The analysis of owl pellets from 19 breeding territories showed relevant among-site differences in the contribution of rodents and birds into the diet of long-eared owls, supporting its high dietary plasticity and indicating AR presence at multiple trophic levels. Moreover, a positive and significant correlation was found between ΣARs and PT (Rho = 0.547, p < 0.001), which demonstrates the direct effect of ARs on free-living nestlings. Our results provide a preliminary overview of AR exposure in a little-studied owl species inhabiting agricultural and rural landscapes. Despite the low detected levels, these findings indicate widespread exposure -often to multiple compounds- from early life stages, which raises concern and draws attention to an ongoing and unresolved contamination issue.
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The conversion of natural habitats to farmland is a major cause of biodiversity loss and poses the greatest extinction risk to birds worldwide. Tropical raptors are of particular concern, being relatively slow-breeding apex predators and scavengers, whose disappearance can trigger extensive cascading effects. Many of Africa’s raptors are at considerable risk from habitat conversion, prey-base depletion and persecution, driven principally by human population expansion. Here we describe multiregional trends among 42 African raptor species, 88% of which have declined over a ca. 20–40-yr period, with 69% exceeding the International Union for Conservation of Nature criteria classifying species at risk of extinction. Large raptors had experienced significantly steeper declines than smaller species, and this disparity was more pronounced on unprotected land. Declines were greater in West Africa than elsewhere, and more than twice as severe outside of protected areas (PAs) than within. Worryingly, species suffering the steepest declines had become significantly more dependent on PAs, demonstrating the importance of expanding conservation areas to cover 30% of land by 2030—a key target agreed at the UN Convention on Biological Diversity COP15. Our findings also highlight the significance of a recent African-led proposal to strengthen PA management—initiatives considered fundamental to safeguarding global biodiversity, ecosystem functioning and climate resilience.
Article
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At the end of the 20th century, the common vole (Microtus arvalis) colonized the practical totality of agricultural ecosystems in the northern sub-plateau of the Iberian Peninsula. To prevent crop damage, chemical control campaigns using anticoagulant rodenticides have been employed. This approach has a high environmental impact, and it has been banned in most countries in the European Union, including Spain. It is therefore essential to analyze alternative methods with lower environmental impacts. Here we explored the efficacy of biological control by avian predators to reduce vole abundance by providing nest-boxes in croplands. We used an indirect index based on the presence/absence of vole activity signs to measure the effect of nest-boxes on common vole abundance. We found that vole abundance was significantly lower near occupied nest-boxes at distances less than 180 m, where vole abundance increases progressively with increasing distance to the nearest nest-box. We also observed that the predatory pressure negatively affects the vole abundance at the end of the breeding period, considering the total number of fledglings. However, the effect of nest-boxes was highly variable depending on the study area and more limited in alfalfa fields, the optimal habitat for voles in agrarian ecosystems. Thus, nest-box supplementation would be a feasible measure for the biological control of the common vole in Mediterranean ecosystems, but it needs improvements for vole control in alfalfa fields within an integrated pest control program. We provide several recommendations to improve the performance of biological control in alfalfa fields.
Article
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Owls (Strigiformes) provide myriad ecosystem services and are sentinels for ecosystem health. However, they are at continued risk from anthropogenic threats such as vehicle collisions, entanglement with human-made materials, and exposure to anticoagulant rodenticides (ARs), a widespread pesticide known to affect owls. Texas is an important region for numerous migratory and non-migratory owl species in the United States (US), yet assessments of threats owls face here are lacking preventing the development of informed conservation strategies. This study coupled assessment of admittance data from two wildlife rehabilitation centers in Texas with AR liver screening to (1) identify which species of owls are commonly admitted, (2) evaluate seasonality of admittance, and (3) assess causes of admittance for owls in Texas. Between 2010 and 2021, 1,620 owls were admitted into rehabilitation, representing eight species of which the Great-horned Owl (Bubo virginianus) was the most common. For all owls combined admittance rates were highest in the spring, driven by an influx of juveniles (n = 703, 43.40%). The leading cause of admittance amongst species was ‘no apparent injury’ (n = 567, 34.94%). Where clear diagnoses could be made, the leading causes of admittances were ‘entrapment in human infrastructure’ (n = 100, 6.11%) and ‘collision with vehicles’ (n = 74, 4.56%). While the admittance data did not reveal any cases of AR poisoning, liver screening demonstrated high incidences of AR exposure; of 53 owls screened for ARs, 50.94% (n = 27) tested positive with 18 showing exposure to multiple ARs. Brodifacoum was the most frequently detected AR (n = 19, 43.18%) and seven owls (25.93%) tested positive within lethal ranges. Our results suggest that owls in Texas are at risk from myriad anthropogenic threats and face high exposure rates to ARs. In doing so, our results can inform conservation strategies that mitigate anthropogenic threats faced by owls in Texas and beyond.
Article
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Fertility control is often heralded as a humane and effective technique for management of overabundant wildlife, including rodents. The intention is to reduce the use of lethal and inhumane methods, increase farm productivity and food security as well as reduce disease transmission, particularly of zoonoses. We developed a framework to guide researchers and stakeholders planning to assess the effectiveness of a potential contraceptive agent for a particular species. Our guidelines describe the overarching research questions which must be sequentially addressed to ensure adequate data are collected so that a contraceptive can be registered for use in broad-scale rodent management. The framework indicates that studies should be undertaken iteratively and, at times, in parallel, with initial research being conducted on (1) laboratory-based captive assessments of contraceptive effects in individuals; (2) simulation of contraceptive delivery using bait markers and/or surgical sterilization of different proportions of a field-based or enclosure population to determine how population dynamics are affected; (3) development of mathematical models which predict the outcomes of different fertility control scenarios; and (4) implementation of large-scale, replicated trials to validate contraceptive efficacy under various management-scale field situations. In some circumstances, fertility control may be most effective when integrated with other methods (e.g. some culling). Assessment of non-target effects, direct and indirect, and the environmental fate of the contraceptive must also be determined. Developing fertility control for a species is a resource-intensive commitment but will likely be less costly than the ongoing environmental and economic impacts by rodents and rodenticides in many contexts.
Article
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Potential extinction of raptor species is especially important given their outsized roles in ecosystems and human cultures. We examined Red List data for raptor species listed as critically endangered by the International Union for the Conservation of Nature. Our goal was to highlight the plight of these critically endangered raptor species while identifying the reasons for their imperiled status, the most important countries for their conservation, and the actions needed for their persistence. We categorized the 17 critically endangered raptor species into two groups—Accipitrid vultures and species with small populations. Accipitrid vultures had relatively large populations and ranges, and were listed under Criterion A due to precipitous population declines. The threat listed for the most Accipitrid vultures was “pollution,” reflecting poisoning as the principal cause of declines. Conversely, the small population species were listed under Criteria C and D and were most threatened by “agriculture and aquaculture.” Countries in Africa and south Asia were hotspots of critically endangered raptors. The conservation action listed for the most species was “education and awareness” followed by “land protection” and “law and policy.” The most-listed monitoring category was “population trends.” The Multi-species Action Plan to Conserve African-Eurasian Vultures should be implemented to prevent extinction of Accipitrid vultures. Conversely, species with small populations are generally isolated and must be managed individually. Conservation of the world's most imperiled raptor species is an important facet of assuaging the sixth mass extinction.
Article
Little is known about the ecologic fate of the neurotoxic rodenticide bromethalin, which is currently registered for use in the United States, Canada, and other countries including Australia. There is minimal research on bromethalin's potential to cause secondary toxicosis in nontarget wildlife. The aim of this study was to evaluate adipose tissue in four species of birds of prey presented to a wildlife clinic in Massachusetts, USA, for desmethylbromethalin (DMB), the active metabolite of bromethalin. Birds were also screened for anticoagulant rodenticides (ARs) in liver tissue to present a more complete picture of rodenticide exposures in this geographic area and to evaluate the impact of current mitigation measures in place during the time of sampling, 2021-2022. A total of 44 hawks and owls were included; DMB was found in 29.5% of birds and ARs were present in 95.5%. All birds with DMB detections also had residues of ARs. Among birds positive for ARs, 81% had two or more compounds. To the authors' knowledge the data presented here represent the first published monitoring study to document bromethalin/DMB bioaccumulation in obligate carnivores. As DMB is a more potent neurotoxicant than its parent compound, these results are cause for concern and an indication that further monitoring and study of the potential risk of bromethalin to wildlife species is needed. These findings have global implications as increasing concern regarding exposure to and toxicosis from ARs in nontarget wildlife worldwide leads to a search for alternatives and effective mitigation approaches.
Article
Anticoagulant rodenticides (AR) have been used globally to manage commensal rodents for decades. However their application has also resulted in primary, secondary, and tertiary poisoning in wildlife. Widespread exposure to ARs (primarily second generation ARs; SGARs) in raptors and avian scavengers has triggered considerable conservation concern over their potential effects on populations. To identify risk to extant raptor and avian scavenger populations in Oregon and potential future risk to the California condor (Gymnogyps californianus) flock recently established in northern California, we assessed AR exposure and physiological responses in two avian scavenger species (common ravens [Corvus corax] and turkey vultures [Cathartes aura]) throughout Oregon between 2013 and 2019. AR exposure was widespread with 51% (35/68) of common ravens and 86% (63/73) of turkey vultures containing AR residues. The more acutely toxic SGAR brodifacoum was present in 83% and 90% of AR exposed common ravens and turkey vultures. The odds of AR exposure in common ravens were 4.7-fold higher along the coastal region compared to interior Oregon. For common ravens and turkey vultures that were exposed to ARs, respectively, 54% and 56% had concentrations that exceeded the 5% probability of toxicosis (>20 ng/g ww; Thomas et al., 2011), and 20% and 5% exceeded the 20% probability of toxicosis (>80 ng/g ww; Thomas et al., 2011). Common ravens exhibited a physiological response to AR exposure with fecal corticosterone metabolites increasing with sum ARs (ΣAR) concentrations. Both female common raven and turkey vultures' body condition was negatively correlated with increasing ΣAR concentrations. Our results suggest avian scavengers in Oregon are experiencing extensive AR exposure and the newly established population of California condors in northern California will likely experience similar AR exposure if they feed in southern Oregon. Understanding the sources of ARs across the landscape is an important first step in reducing or eliminating AR exposure in avian scavengers.