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Journal of Environmental Analysis and Progress V. 09 N. 03 (2024) 169-178
Gonçalves, P.S.; Freitas, E.V.D.; Silva, S.C.O.; Bezerra, I.C.; Araújo, W.S. 169
Journal of Environmental
Analysis and Progress
10.24221/jeap.9.3.2024.6005.169-178
ISSN: 2525-815X
Efeito da fragmentação da vegetação sobre a diversidade de abelhas:
comparando padrões de resposta em Euglossini e Meliponini
Effect of vegetation fragmentation on bee diversity: comparing response
patterns in Euglossini and Meliponini
Priscila Santos Gonçalvesab, Érica Vanessa Durães Freitasc, Sabrina Celie Oliveira e Silvad, Isaque
Clementino Bezerrae, Walter Santos de Araújoe
a Universidade Estadual de Montes Claros-UNIMONTES, Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Uso dos
Recursos Naturais, Campus Universitário Professor Darcy Ribeiro. Avenida Rui Braga, S/N, Vila Mauricéia, Montes
Claros, Minas Gerais, Brasil. CEP: 39401-089. E-mail: priscilasantosg22@gmail.com.
b Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri-UFVJM, Campus Alto da Jacuba, Programa de Pós-
Graduação em Ciência Florestal. Rodovia MGT 367, Km 583, nº 5.000, Alto da Jacuba, Diamantina, Minas Gerais,
Brasil. CEP: 39.100-000.
c Universidade Federal de Goiás-UFG, Campus Samambaia, Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Animal.
Av. Esperança, S/N, Chácaras de Recreio Samambaia, Goiânia, Goiás. CEP: 74690-900. E-mail:
ericafreitas@discente.ufg.br.
d UNIMONTES, Programa de Pós-Graduação em Botânica Aplicada. E-mail: bi252009@hotmail.com.
e UNIMONTES, Laboratório de Interações Ecológicas e Biodiversidade. E-mail: isaquecbio@gmail.com,
walterbioaraujo@gmail.com (Autor correspondente).
A R T I C L E I N F O
Recebido 11 Jul 2023
Aceito 26 Jun 2024
Publicado 25 Jul 2024
A B S T R A C T
Bees are important floral visitors who need well-structured environments with
various resources for foraging. The bee fauna has been suffering from a decline in
species due to anthropic changes in natural habitats. This study aimed to assess
whether the opening of natural vegetation affects bee communities in Semidecidual
Forests of southeastern Brazil. We hypothesized that the opening of the vegetation
generates an edge effect that affects differently the bee communities of the Euglossini
and Meliponini tribes. We expected Meliponini bees to be higher in edge areas while
Euglossini bees would be more frequent in areas further away from the edge. The
study was conducted in the central region of Minas Gerais, in the municipalities of
Ouro Preto, Itabirito, and Sabará. In each location, an area opened by the right-of-
way of a transmission line was sampled, where five transects were established at 0
m, 50 m, and 100 m from the open area. We recorded 642 individuals from 38 bee
species. The most abundant species were Trigona hyalinata (N = 230), Trigona
spinipes (N = 108), and Tetragonisca angustula (N = 86). Bee richness and
abundance were significantly higher in the transects of open areas (0m), a pattern
strongly affected by Meliponini bees. However, analyzing only Euglossini, we found
greater abundance in the transect farthest from the open area. Our results corroborate
the hypothesis that vegetation opening affects Euglossini and Meliponini bees
differently.
Keywords: Bees, Cerrado, edge effect, human impacts, transmission line.
R E S U M O
As abelhas são importantes visitantes florais que necessitam de ambientes bem
estruturados com diversidade de recursos para seu forrageamento. A fauna de abelhas
vem sofrendo declínio de espécies devido às mudanças antrópicas dos habitats
naturais. O estudo objetivou avaliar se a abertura da vegetação natural afeta as
comunidades de abelhas em áreas de Floresta Semidecidual do sudeste do Brasil.
Nossa hipótese foi que a abertura da vegetação gera um efeito de borda que afeta
diferentemente as comunidades de abelhas das tribos Euglossini e Meliponini.
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Gonçalves, P.S.; Freitas, E.V.D.; Silva, S.C.O.; Bezerra, I.C.; Araújo, W.S. 170
Esperávamos que a ocorrência de abelhas Meliponini fosse maior nas áreas próximas
à borda, enquanto as abelhas Euglossini fossem mais frequentes em áreas mais
distantes da borda. O estudo foi realizado na região central do estado de Minas
Gerais, municípios de Ouro Preto, Itabirito e Sabará. Em cada local foi amostrada
uma área aberta pela faixa de servidão de uma linha de transmissão onde foram
estabelecidos cinco transectos distanciados a 0 m, 50 m e 100 m da área aberta.
Registramos 642 indivíduos de 38 espécies de abelhas. As espécies mais abundantes
foram Trigona hyalinata (N = 230), Trigona spinipes (N = 108) e Tetragonisca
angustula (N = 86). A riqueza e abundância de abelhas foram significativamente
maiores nos transectos das áreas abertas (0m), padrão fortemente afetado pelas
abelhas Meliponini. No entanto, analisando apenas Euglossini, encontramos maior
abundância no transecto mais distante da área aberta. Nossos resultados corroboram
a hipótese de que a abertura da vegetação afeta diferentemente as abelhas Euglossini
e Meliponini.
Palavras-Chave: Abelhas, Cerrado, efeito de borda, impactos humanos, linhas de
transmissão.
Introdução
Dentre os visitantes florais, as abelhas são
consideradas os polinizadores mais importantes
(Faegri & Pijl, 1971, Endress, 1994, Ollerton,
2017) devido à sua elevada eficiência,
características morfológicas, grande número de
espécies e ampla distribuição geográfica (Winfree
et al., 2011). Os principais recursos florais
procurados pelas abelhas são néctar e pólen
(Endress, 1994, Michener, 2007, Muth et al.,
2017). Algumas flores apresentam ambos os
recursos, enquanto outras apresentam apenas pólen
variando em suas estratégias de atração e
recompensa de polinizadores (Muth et al., 2017). A
eficiência das abelhas nas interações com as flores
se destaca entre os demais grupos de insetos
(Ollerton, 2017), devido às suas populações
geralmente abundantes e suas características
morfológicas diversas que favorecem a polinização
(Rodríguez-Rodríguez et al., 2013). No entanto,
alterações antrópicas nos habitats naturais podem
afetar a diversidade de espécies de abelhas
(Gonçalves & Araújo, 2021), e, consequentemente,
sua eficiência na polinização (Stout, 2014).
A perda e as alterações dos habitats são
consideradas os principais fatores das atuais perdas
de diversidade das abelhas (Burkle et al., 2013,
Collado, Sol & Bartomeus, 2019). Atualmente, as
populações de abelhas estão em declínio no mundo
em decorrência dos efeitos antrópicos sobre seus
habitats naturais (Potts et al., 2010). Abelhas são
especialmente sensíveis ao desmatamento e à
fragmentação das vegetações naturais, apesar de
algumas espécies serem capazes de viver e
encontrar recursos em áreas fragmentadas (Collado
Sol & Bartomeus, 2019). Diversos estudos indicam
que a fragmentação de hábitat tem influência sobre
as faunas locais de abelhas, podendo afetar tanto
sua riqueza e abundância quanto sua composição
(Nemésio & Silveira, 2006; Nemésio & Silveira,
2010; Gonçalves & Araújo, 2021). Nesse sentido,
intervenções antrópicas que geram a fragmentação
da vegetação natural, como é o caso da implantação
das linhas de transmissão de energia elétrica,
podem impactar a diversidade de abelhas (Russo et
al., 2021). Além do eletromagnetismo gerado pelas
correntes elétricas que podem afetar a atividade das
abelhas (Lipinski, 2006; Campbell et al., 2023), a
supressão vegetal na faixa de servidão das linhas de
transmissão promove a abertura da vegetação, e
pode gerar um efeito de borda na vegetação
remanescente (Campos et al., 2010). Populações de
abelhas podem ser sensíveis aos efeitos de borda,
pois este afeta a disponibilidade de recursos e as
características dos habitats (Olynyk et al., 2021).
Os impactos da fragmentação da vegetação e do
efeito de borda sobre abelhas já foram identificados
em culturas agrícolas a distâncias entre 50 e 500
metros das bordas, mas são ainda pouco estudados
em ecossistemas naturais (Olynyk et al., 2021).
Apesar dos efeitos esperados da
fragmentação de habitats e do efeito de borda
afetarem potencialmente todas as abelhas
(Tylianakis, 2013), diferentes grupos de abelhas
podem ter um padrão de resposta distinto a esses
impactos (Ewers & Didham, 2006; Nemésio &
Silveira, 2006, Fischer & Lindenmayer, 2007). Isso
ocorre, pois o nível de especialização e de
generalização das abelhas, em relação aos seus
requerimentos de habitats e suas interações com as
plantas, podem afetar a sua ocorrência (Waser &
Ollerton, 2006). Esse pode ser o caso, por exemplo,
das abelhas sem ferrão (tribo Meliponini) e das
abelhas-das-orquídeas (tribo Euglossini), que
somam, aproximadamente, 392 espécies listadas
no Brasil (Oliveira & Nogueira, 2023). As abelhas
da subtribo Euglossini distinguem-se das demais
abelhas, pois os machos possuem estruturas
especializadas nas tíbias posteriores para a coleta
de fragrâncias florais (Dressler, 1982; Bembé,
2004). Os machos coletam essências especialmente
em plantas epífitas, como as orquídeas, e por isso,
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o grupo tende a ser mais frequente em áreas
florestais com uma boa complexidade estrutural
(Powell & Powell, 1987; Morato, 1994). Além
disso, as fêmeas de Euglossini constroem seus
ninhos em cavidades pré-existentes em troncos de
árvores, característica que deve ter contribuído
para esta mostrar a maior diversidade nesses
ambientes. Por esse motivo, é esperado que essas
abelhas sejam mais sensíveis ao efeito de borda,
sendo mais frequentes no interior do que na borda
das vegetações fragmentadas.
As abelhas sem ferrão da tribo Meliponini,
são abelhas sociais que podem construir suas
colônias em ambientes variados, inclusive
ambientes antropizados (Zanette et al., 2005). Ao
contrário das abelhas da tribo Euglossini, as
abelhas sem ferrão são polinizadoras mais
generalista usando uma ampla gama de recursos
florais na sua alimentação. Por causa disso, abelhas
da tribo Meliponini tendem a ser muito comuns em
áreas abertas nas bordas de vegetações
fragmentadas, onde plantas pioneiras de menor
porte tendem a dominar e florescer (Gonçalves &
Araújo, 2021, Olynyk et al., 2021). Além disso,
algumas espécies de polinizadores são beneficiadas
com moderada perturbação ambiental, pois são
capazes de utilizar os recursos que ocorrem em
paisagens dominadas pelo homem, em áreas
agrícolas, urbanas ou suburbanas (Cane et al.,
2006). Desse modo, as abelhas sem ferrão tendem
a forragear desde ambientes de floresta intacta a
ambientes altamente fragmentados nas bordas das
vegetações (Brown & Albrecht, 2001),
diferentemente das Euglossini que são esperadas de
ocorrer em ambientes mais preservados no interior
da vegetação.
Desse modo, o objetivo geral do presente
estudo é avaliar o impacto da fragmentação da
vegetação natural para implantação de uma linha
transmissão de energia sobre as comunidades de
abelhas em áreas de Floresta Estacional
Semidecidual do Sudeste do Brasil. Nossa hipótese
é que a abertura da vegetação promove a ocorrência
de um efeito de borda que afeta diferentemente as
comunidades de abelhas das tribos Euglossini e
Meliponini. Desse modo, nossas predições são que
a ocorrência de abelhas da tribo Meliponini seja
maior nas áreas mais próximas à borda impactada,
enquanto as abelhas da tribo Euglossini serão mais
frequentes em áreas mais distantes da borda da
vegetação.
Material e Métodos
Área de estudo
O estudo foi realizado na região central do
estado de Minas Gerais, em áreas localizadas nos
municípios de Ouro Preto (20°18’31”S e
43°45’27”O), Itabirito (20°10’38”S e
43°46’50”O) e Sabará (19°52’02”S e
43°46’41”O). A região encontra-se em uma zona
de transição entre o Cerrado e a Mata Atlântica. A
vegetação principal na região é a Floresta
Estacional Semidecidual, mas fragmentos de
Cerrado sensu stricto e campo cerrado também são
observados. Desse modo, a região tem uma
paisagem bastante heterogênea, formando um
mosaico entre vegetações naturais e atividades
agrárias, caracterizadas por solo exposto,
pastagem, silvicultura (em especial o cultivo de
eucalipto) e agricultura (café, feijão, milho, soja e
cana-de-açúcar). O clima da região é do tipo quente
e temperado (CWa e CWb, segundo a classificação
climática de Köppen-Geiger). A região tem
temperatura média anual variando entre 18,4°C e
20,5°C, com uma pluviosidade média anual
variando entre 1.258 mm e 1.804 mm. Os meses
chuvosos ocorrem de outubro a março, e os meses
com menor precipitação ocorrem de junho a
setembro.
Desenho amostral
Em cada um dos três municípios foi
selecionada uma área com cobertura vegetal
natural, que foi fragmentada para a passagem dos
cabos de uma linha de transmissão de energia, que
vai de Itabirito até Vespasiano, em Minas Gerais,
atravessando as três áreas estudadas. Para a
passagem da linha de transmissão foi feita a
supressão de uma faixa na vegetação de,
aproximadamente, 20 m de largura, ao longo da
linha de transmissão.
Em cada área de estudo afetada pela linha
de transmissão foram estabelecidos cinco
transectos de 100 m de extensão, paralelos à linha
de transmissão, sendo um localizado a 0 m da faixa
de servidão desmatada (imediatamente abaixo da
linha de transmissão), dois transectos a 50 m de
distância (abaixo e acima na encosta) e dois
transectos a 100 m (abaixo e acima na encosta)
(Figura 1).
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Figura 1. A. Mapa de localização das áreas de
estudo no estado de Minas Gerais; B. Esquema do
delineamento amostral realizado em cada sítio de
amostragem, contendo cinco transectos (T1, T2,
T3, T4 e T5), localizados a diferentes distâncias da
área aberta pela faixa de servidão da linha de
transmissão. Fonte: Gonçalves et al. (2023).
Desse modo, os transectos receberam a
seguinte designação: T1 – distância de 100 m
abaixo na encosta, T2 – distância de 50 m abaixo
na encosta, T3 – distância de 0 m embaixo da linha
de transmissão, T4 – distância de 50 m acima na
encosta e T5 – distância de 100 m acima na encosta.
Amostragem de abelhas
Em cada um dos transectos foram
estabelecidos seis pontos onde as abelhas foram
amostradas utilizando duas metodologias, pantrap
e armadilhas pet, com isca de cheiro, que estão
entre as mais indicadas para inventários de abelhas
(Klaus et al., 2024). Em cada ponto de coleta foram
instaladas duas armadilhas pantrap (alternando as
cores amarelo, vermelho, branco e azul) e uma
armadilha de isca de cheiro (alternando essências
vanilina, eucaliptol, euglenol e salicilato de
metila). Essas metodologias foram
complementares, visando amostrar abelhas das
tribos Meliponi (pantraps) e Euglossini (iscas
aromáticas) (Bell et al., 2023; Campbell et al.,
2023). As metodologias foram aplicadas em dois
dias consecutivos, por região, durante quatro
amostragens de campo, sendo duas em 2020 (julho
e setembro) e duas em 2021 (maio e agosto). As
abelhas foram coletadas e acondicionadas em um
recipiente com álcool 70% e levadas para triagem
e identificação no Laboratório de Interações
Ecológicas e Biodiversidade - Unimontes. A
identificação de insetos seguiu Silveira, Melo &
Almeida (2002).
Análises de dados
Modelos lineares generalizados (GLM’s)
foram utilizados para testar se a ocorrência (riqueza
e abundância) de abelhas diferiu entre os transectos
localizados a diferentes distâncias da área
desmatada. O mesmo procedimento foi aplicado,
considerando apenas a ocorrência de abelhas das
tribos Meliponini e Euglossini. Todos os modelos
passaram por análises de distribuição de erros,
sendo utilizadas a distribuição de erros de Poisson
para riqueza e a distribuição Gaussiana para a
abundância. Todas as análises foram realizadas no
programa R (R Core Team, 2023).
Resultados
No total, registramos 642 indivíduos de 38
espécies de abelhas (Tabela 1). As espécies mais
abundantes foram Trigona hyalinata (N = 230), T.
spinipes (N = 108) e Tetragonisca angustula (N =
86). Essas espécies foram registradas em todas as
áreas estudadas. Também detectamos a espécie
exótica Apis mellifera, que foi a quarta espécie
mais abundante (N = 28) e frequente em todas as
áreas (ocorrendo em 28 % das parcelas) (Tabela 1).
Foram registradas nove espécies singletons que
foram Augochloropsis sp.3, Bombus sp., Euglossa
sp., Euglossa towsendi, Exaerete sp.1,
Lasioglossum (Dialictus) sp.3, Paratrigona sp.1,
Lestrimelitta sp.1 e Pseudagapostemon sp.1.
Foram registradas quatro espécies doubletons que
foram Melipona sp.1, Lasioglossum (Dialictus)
sp.2, Nanotrigona sp.2 e Scaptotrigona bipunctata.
Tabela 1. Abundância e frequência de ocorrência de espécies de abelhas da tribo Meliponini e Euglossini em
áreas de Itabirito, Ouro Preto e Sabará (Minas Gerais, Brasil). Fonte: Gonçalves et al. (2023).
Espécies
Itabirito
Ouro Preto
Sabará
Total geral
T1
T2
T3
T4
T5
Total
T1
T2
T3
T4
T5
Total
T1
T2
T3
T4
T5
Total
Apis mellifera
0
0
3
3
9
15
0
0
8
0
0
8
1
2
0
2
0
5
28
Augochloropsis sp.1
0
0
1
1
1
3
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
1
4
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Gonçalves, P.S.; Freitas, E.V.D.; Silva, S.C.O.; Bezerra, I.C.; Araújo, W.S. 173
Augochloropsis sp.2
0
0
0
4
4
8
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
8
Augochloropsis sp.3
0
0
0
1
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Augochloropsis sp.4
0
1
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Bombus sp.
0
0
0
0
1
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Ceratina sp.1
1
0
0
13
3
17
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
1
18
Ceratina sp.2
0
0
0
2
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
Eufriesea sp.1
0
1
0
1
1
3
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
3
Euglossa sp.1
0
0
1
1
0
2
0
0
0
0
0
0
0
2
0
0
0
2
4
Euglossa sp.2
0
0
1
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Euglossa towsendi
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
1
0
0
0
0
0
0
1
Eulaema nigrita
0
0
0
0
12
12
0
2
0
0
0
2
0
0
0
0
0
0
14
Exaerete sp.1
0
0
0
1
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Frioseomelitta varia
0
0
8
0
4
12
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
12
Lasioglossum (Dialictus) sp.1
0
2
0
0
1
3
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
3
Lasioglossum (Dialictus) sp.2
0
2
0
0
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
Lasioglossum (Dialictus) sp.3
0
1
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Lestrimelitta sp.1
0
0
1
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Melipona bicolor
0
15
0
2
0
17
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
17
Melipona quadrifasciata
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
8
0
0
0
8
8
Melipona sp.1
0
0
0
0
0
0
0
1
1
0
0
2
0
0
0
0
0
0
2
Melipona sp.3
0
2
0
0
0
2
0
0
2
0
0
2
0
0
0
0
0
0
4
Nanotrigona sp.1
0
1
0
0
1
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
Paratrigona lineata
0
3
13
0
0
16
0
0
2
0
0
2
0
1
0
0
0
1
19
Paratrigona sp.1
0
1
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Plebeia sp.1
8
6
2
5
0
21
0
2
0
0
0
2
0
0
0
0
0
0
23
Pseudagapostemon sp.1
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
1
Scaptotrigona bipunctata
0
0
0
1
1
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
Scaptotrigona xanthotricha
0
0
0
0
0
0
0
0
13
0
0
13
0
0
0
0
0
0
13
Tetragona clavipes
0
0
0
7
0
7
0
0
0
0
0
0
0
1
0
2
0
3
10
Tetragonisca angustula
0
21
5
1
12
39
0
8
27
0
0
35
1
11
0
0
0
12
86
Trigona fulgiventris
0
0
1
0
1
2
0
0
2
0
0
2
0
0
0
1
0
1
5
Trigona hyalinata
2
25
52
6
6
91
0
8
117
0
0
125
0
14
0
0
0
14
230
Trigona sp.1
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
1
0
0
0
0
0
0
1
Trigona sp.2
0
1
0
0
0
1
0
1
1
0
0
2
0
0
0
0
0
0
3
Trigona sp.3
0
0
1
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Trigona spinipes
0
27
24
7
14
72
0
2
21
1
0
24
6
2
0
1
3
12
108
Riqueza
3
15
13
17
15
34
0
8
12
1
0
15
3
9
0
4
2
11
38
Abundância
11
109
113
56
71
360
0
25
196
1
0
222
8
42
0
6
4
60
642
Considerando todas as abelhas, a riqueza
média diferiu entre os transectos de amostragem
(Tabela 2), sendo maior para o transecto T3 (0 m)
(Figura 2). Similarmente, a abundância também
diferiu significativamente entre os transectos
(Tabela 2), também sendo maior no transecto T3 (0
m) do que nos demais (Figura 2). Seguindo o
padrão geral, a riqueza e abundância de Meliponini
diferiram entre os transectos (Tabela 2), sendo
maiores nos transectos T3 (0 m) (Figura 3). Por
outro lado, quando comparada a ocorrência de
Euglossini entre os diferentes transectos, a riqueza
de espécies não diferiu (Tabela 2), mas foi
observada uma maior abundância nos transectos T5
(100 m) (Figura 4).
Tabela 2. Resultados dos modelos lineares generalizados mostrando a diferença na ocorrência de abelhas
(riqueza e abundância) entre os transectos, localizados a diferentes distâncias da área desmatada. GL= Graus
de liberdade; Desv. Res. = Desvio residual, P = valor de P. Fonte: Gonçalves et al. (2023).
Grupo
Variável resposta
GL
Desv. Res.
P
Todas as abelhas
Abundância
55
1303.79
< 0.001
Riqueza
55
206.29
< 0.001
Meliponini
Abundância
55
909.54
< 0.001
Riqueza
55
126.46
< 0.001
Euglossini
Abundância
20
52.015
< 0.001
Riqueza
20
18.405
0.267
Journal of Environmental Analysis and Progress V. 09 N. 03 (2024) 169-178
Gonçalves, P.S.; Freitas, E.V.D.; Silva, S.C.O.; Bezerra, I.C.; Araújo, W.S. 174
Figura 2. Comparação da abundância e da riqueza
de abelhas (todos os grupos) ao longo dos
diferentes transectos de amostragem. Fonte:
Gonçalves et al. (2023).
Figura 3. Comparação da abundância e da riqueza
de abelhas da tribo Meliponini ao longo dos
diferentes transectos de amostragem. Fonte:
Gonçalves et al. (2023).
Figura 4. Comparação da abundância de abelhas da
tribo Euglossini entre os diferentes transectos de
amostragem. Fonte: Gonçalves et al. (2023).
Discussão
Os resultados sugerem que a abertura da
vegetação afeta as comunidades de abelhas
Euglossini diferentemente das abelhas Meliponini.
As abelhas Meliponini foram mais comuns nas
áreas abertas, enquanto as abelhas da tribo
Euglossini foram mais abundantes em áreas mais
distantes e de mais difíceis acessos que tendem a
ser as áreas mais preservadas e com menor
interferências humanas. Esses resultados
corroboram a expectativa de que as espécies vão
reagir de acordo com sua capacidade de
movimentação e percepção do tipo de habitat,
constituindo assim a heterogeneidade funcional da
paisagem (Ewers & Didham, 2006; Fischer &
Lindenmayer, 2007).
As abelhas Meliponini tiveram maior
riqueza e abundância nas áreas abertas (faixa de
servidão da linha de transmissão), do que nas áreas
mais distantes. Uma possível explicação para os
resultados observados são que as espécies da tribo
Meliponini, por serem eusociais e mais
generalistas, tendem a ter uma maior capacidade de
adaptação a paisagens modificadas. Estudos
mostram que muitas espécies de Meliponini têm
uma tolerância relativamente alta à abertura da
vegetação (Wu et al., 2018; Alvarenga et al., 2020;
Gonçalves & Araújo, 2021). A abertura da
vegetação pode levar a uma proliferação de plantas
herbáceas e arbustivas que tendem a formar
manchas de recursos florais, que podem ser
recursos para as espécies de Meliponini mais
generalistas. Desse modo, a abertura da vegetação
pode beneficiar o forrageamento de Meliponini e
facilitar a construção de ninhos em cavidades. Os
nossos resultados corroboram estudos prévios que
mostram que Meliponini possuem a capacidade de
forragear desde ambientes de floresta intacta a
ambientes altamente fragmentados (e.g. Brown &
Albrecht, 2001).
Journal of Environmental Analysis and Progress V. 09 N. 03 (2024) 169-178
Gonçalves, P.S.; Freitas, E.V.D.; Silva, S.C.O.; Bezerra, I.C.; Araújo, W.S. 175
Por outro lado, nossos resultados mostram
um padrão oposto para as abelhas Euglossini, que
foram mais abundantes nos transectos mais
distantes das áreas abertas. Esses resultados
sugerem que essas abelhas necessitam de
ambientes fisicamente bem estruturados, por
apresentarem uma maior especificidade no seu
modo de polinização, necessitando de vegetações
com características que possuem epífitas‚ para sua
predominância nessas áreas (Gonçalves & Faria,
2021). Dessa forma, áreas com maior cobertura e
complexidade de vegetação tendem a ter maior
abundância e diversidade de Euglossini (Dressler,
1982). Em razão disso essas abelhas tendem a ser
mais abundantes em áreas com bom estado de
conservação, por exemplo, sendo mais frequentes
no interior das florestas do que em áreas de bordas
(Morato, 1994). Com isso os resultados indicam
que as Euglossini são negativamente afetadas pela
abertura da vegetação e pelo efeito de borda
(Nemésio & Silveira, 2006), dado que uma boa
parte de suas espécies tendem a ser especialistas e
muito sensíveis à abertura da vegetação (Powell &
Powell, 1987).
No contexto da abertura da vegetação para
a instalação de linhas de transmissão de energia,
um fator adicional que pode influenciar a presença
das abelhas é o eletromagnetismo gerado pelos
cabos de energia (Lipinski, 2006; Russo et al.,
2021; Campbell et al., 2023). Estudos recentes
indicam que as ondas eletromagnéticas emitidas
pelos cabos de energia podem impactar as
capacidades motoras e cognitivas das abelhas,
resultando em diminuição da aprendizagem
olfativa (e.g. Shepherd et al., 2018). A capacidade
de aprendizagem relativa à orientação quanto ao
deslocamento no ambiente fica reduzida,
prejudicando a compreensão das abelhas com
relação à localização dos alimentos, à qualidade e
ao tipo dos recursos (por exemplo, cor, cheiro e
formato das flores). Além disso, as abelhas perto de
linhas de transmissão tendem a modificar o voo e
aumentar a frequência de batidas de asas (Lipinski,
2006). Ademais, também afeta os pontos de
referência, bem como a distância e a direção das
fontes de alimento em relação à colmeia (Shepherd
et al., 2018). Esses estudos indicam que o
eletromagnetismo das linhas de transmissão tende
a deixar as abelhas mais ativas, mas, ao mesmo
tempo, as torna menos eficientes em
forrageamentos bem-sucedidos (Shepherd et al.,
2018). Nesse contexto, abelhas mais generalistas
tendem a sofrer menos efeitos, como pode ser o
caso das Meliponini, pois podem suplantar essas
dificuldades, ao conseguirem utilizar os recursos
florais mais abundantes e disponíveis nessas áreas
mais próximas aos cabos de energia. No entanto,
são necessários estudos adicionais sobre o papel do
eletromagnetismo no forrageamento das abelhas
avaliadas neste estudo.
As espécies de abelhas da tribo Meliponini
mais comuns no estudo foram Trigona spinipes,
Trigona hyalinata e Tetragonisca angustula, tendo
sido registradas em todas as áreas. Essas espécies
apresentam ampla distribuição no território
nacional (Silveira et al., 2002). Além disso, por
serem abelhas eusociais a elevada abundância
dessas abelhas pode estar relacionada à
proximidade dos ninhos dessas espécies aos locais
de amostragem. Apesar dessas abelhas possuírem a
capacidade de voar longas distâncias, as abelhas
solitárias e sociais tendem a não fazer uso de
capacidade máxima de forrageamento, deslocando-
se em área de 100 a 300 m de raio do seu ninho
(Zurbuchen et al., 2010). Sendo assim, as abelhas
sociais tendem a ser mais generalistas do que as
abelhas solitárias (Williams et al., 2010). Elas
também podem ter preferência em nidificar em
ambientes mais abertos, mas que possuem
vegetações próximas, porque são altamente
dependentes dos recursos disponíveis na
vizinhança de seus ninhos (Garibaldi et al., 2014).
Outras pesquisas identificaram que certas espécies
de abelhas possuem capacidade de adaptação a
habitats abertos, nos quais as temperaturas diárias
são mais elevadas em comparação aos habitats
sombreados (Frankie & Newstrom, 1993).
Por outro lado, foram registradas muitas
espécies raras (nove singletons e quatro
doubletons), tais como as espécies da tribo
Euglossini, Euglossa towsendi e Exaerete sp.1. A
espécie E. townsendi nidifica em cavidades
preexistentes na vegetação (Garófalo et al., 1993;
Gazola & Garófalo, 2009). A E. townsendi é uma
espécie com distribuição geográfica que desde o
México até o Norte da Argentina (Rebêlo &
Moure, 1995). Um aspecto bem interessante é que
machos dessa espécie quando amostrados em
artigos de levantamentos da fauna de Euglossini
ocorrem sempre em pequeno número (Janzen et al.,
1982). O gênero Exaerete contém cinco espécies
que são cleptoparasíticas e colocam seus ovos,
exclusivamente, em ninhos de Eulaema lepeletier
e Eufriesea cockerell (Garófalo & Rozen Jr., 2001).
Vale a pena ressaltar a ocorrência da espécie
exótica Apis mellifera, que também ocorreu em
todos os locais de estudo.
Até onde sabemos, poucos estudos
evidenciaram se efeitos antrópicos afetam
diferentemente comunidades de abelhas das tribos
Meliponini e Euglossini. Conforme previamente
discutido, existem evidências de que o
eletromagnetismo pode atuar como um agente
estressante que altera a capacidade cognitiva e
Journal of Environmental Analysis and Progress V. 09 N. 03 (2024) 169-178
Gonçalves, P.S.; Freitas, E.V.D.; Silva, S.C.O.; Bezerra, I.C.; Araújo, W.S. 176
motora das abelhas, prejudicando o seu voo
(Lipinski, 2006; Shepherd et al., 2018). Como
observamos uma ocorrência mais frequente de
Meliponini nos transectos abaixo linha de
transmissão, que são aqueles onde o
eletromagnetismo tende a ser maior, nossos
resultados sugerem que essas abelhas podem ser
mais tolerantes a esse efeito do eletromagnetismo,
o que pode ser um interessante objeto de estudo a
ser investigado futuramente.
Conclusão
A fragmentação da vegetação e o efeito de
borda afetam, diferentemente, as comunidades de
abelhas das tribos Euglossini e Meliponini. A
ocorrência de abelhas da tribo Meliponini foi mais
evidente nas áreas mais próximas à borda
impactada, enquanto as abelhas da tribo Euglossini
foram mais frequentes em áreas mais distantes da
borda da vegetação.
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