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INTERACCIONES MUTUALISTAS DE FRUGIVORÍA Y POLINIZACIÓN MEDIADAS
POR MURCIÉLAGOS FILOSTÓMIDOS EN UN FRAGMENTO DE BOSQUE SECO
TROPICAL EN VENADILLO, TOLIMA
LAURA ARAMENDIZ MACÍAS
CAROLINA VALENCIA BERRIO
Trabajo de grado presentado como requisito parcial para optar al título de
Biólogo
Directora
HILDA ROCIÓ MOSQUERA MOSQUERA
PhD en Biología Animal y Vegetal
Co-director
SERGIO SOLARI TORRES
PhD. Systematics And Evolution
UNIVERSIDAD DEL TOLIMA
FACULTAD DE CIENCIAS
PROGRAMA DE BIOLOGÍA
IBAGUÉ-TOLIMA
2020
“Cuando se percibe la naturaleza como una red, su vulnerabilidad salta a la vista. Todo
se sostiene junto. Si se tira de un hilo, puede desvanecerse el tapiz entero.
La red de la vida “
Andrea Wulf.
La invención de la naturaleza el nuevo mundo de Alexander Von Humbolt.
AGRADECIMIENTOS
Las autoras queremos agradecer: A nuestras familias, quienes han sido un pilar
fundamental en la realización de nuestros logros y que no coartan en ningún momento
nuestro deseo de encaminar nuestras vidas hacia el mundo de la investigación científica.
A nuestros tutores Hilda Rocío Mosquera y Sergio Solari por brindarnos la confianza de
desarrollar nuestras ideas a plenitud; al laboratorio de protección de plantas del Grupo
de Investigación GEBIUT quien nos acogió y aportó a nuestro crecimiento académico,
especialmente a Kevin, Néstor, Ariadna, Laura, Ana María, Gina y Daniela; de la nueva
generación en el laboratorio, quienes conforman el grupo apasionado por conocer las
dinámicas mutualistas en interacciones planta-animal. Al laboratorio de Dendrología de
la Universidad del Tolima por permitirnos hacer uso de su colección, especialmente a
Boris Villanueva por apoyarnos con su conocimiento sobre el mundo de las plantas y
acompañarnos en la identificación de semillas. A la oficina de investigaciones de la
Universidad del Tolima quien proporcionó el financiamiento del macroproyecto en el que
se enmarcó este estudio. A don Percy Hernández y su familia por acogernos con su
hospitalidad y compartirnos de sus conocimientos sobre la zona de estudio. A Kevin
González, el negro, nuestro amigo quien gracias a su pasión nos adentró en el mundo
de los quirópteros y el polen. A David Salgado quien con su carisma hizo más ameno el
trabajo en campo y a Camilo Morales por su motivación y creencia de que compartir el
conocimiento es el inicio al desarrollo de grandes ideas.
CONTENIDO
Pág.
INTRODUCCIÓN 12
1. OBJETIVOS 16
1.1 OBJETIVO GENERAL 16
1.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS 16
2.MARCO TEÓRICO 17
2.1 INTERACCIONES ECOLÓGICAS 17
2.2 ESTRUCTURA DE REDES DE INTERACCIONES ECOLÓGICAS 21
2.3 BOSQUE SECO TROPICAL EN COLOMBIA 29
2.4 ANTECEDENTES 30
3. METODOLOGÍA 33
3.1 ÁREA DE ESTUDIO 33
3.2 FASE DE CAMPO 33
3.3 FASE DE LABORATORIO 36
3.4 ANALISIS ESTADISTICOS 38
4.RESULTADOS 41
4.1 ESPECIES DE MURCIÉLAGOS Y PLANTAS PARTICIPANTES EN LA
TRANSFERENCIA DE POLEN Y DISPERSIÓN DE SEMILLAS EN UN FRAGMENTO
DE bs-T 41
4.2 ANALISIS DE LAS REDES DE INTERACCIONES MUTUALISTAS 49
4.3. IMPORTANCIA ECOLOGICA DE LAS ESPECIES PARTICIPANTES EN LAS
INTERACCIONES 59
5. DISCUSION 62
5.1 ESPECIES DE MURCIÉLAGOS Y PLANTAS PARTICIPANTES EN LA
TRANSFERENCIA DE POLEN Y DISPERSIÓN DE SEMILLAS EN UN FRAGMENTO
DE bs-T 62
5.2 ANALISIS DE LAS REDES DE INTERACCIONES MUTUALISTAS 63
5.3 IMPORTANCIA ECOLOGICA DE LAS ESPECIES PARTICIPANTES EN LAS
INTERACCIONES 68
6. CONCLUSIONES 70
RECOMENDACIONES
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ANEXOS
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Tipos de redes de interacción. 24
Figura 2. Tipos de organización de redes de interacción. 27
Figura 3. Área de estudio. 33
Figura 4. Curvas de acumulación 48
Figura 5. Redes de interacciones mutualistas entre murciélagos filostómidos y plantas
en un fragmento de bs-T en el municipio de Venadillo - Tolima. 51
Figura 6. Intensidad de los contactos entre murciélagos filostómidos y plantas en un
bs-T en Venadillo-Tolima. 54
Figura 7. Relaciones de dependencia entre murciélagos filostómidos y plantas en un
bs-T en Venadillo-Tolima. 56
Figura 8. Análisis de modularidad para las interacciones entre murciélagos filostómidos
y plantas interactuantes mediante el transporte de polen y semillas, en un bs-T en
Venadillo-Tolima. 58
LISTA DE TABLAS
Tabla 1. Ejemplo de matriz de interacciones cualitativa (Presencia–ausencia). 23
Tabla 2. Especies de murciélagos registrados en un fragmento de bs-T en Venadillo,
Tolima. 42
Tabla 3. Especies de plantas asociadas a cargas polínicas y dieta de murciélagos
filostómidos en un fragmento de bs-T en Venadillo, Tolima. 44
Tabla 4. Estructura y topología de las redes de interaccion mutualista entre
murcielagos filostómidos y plantas asociadas a sus cargas polinicas y dieta en un
fragmento de bs-T. 50
Tabla 5. Medida de centralidad por intermediación en redes de interacción mutualista
planta-animal asociadas a cargas polinicas y semillas en fecas de murciélagos en un
fragmento de
bs-T. 59
Tabla 6. Índice del valor de importancia de los recursos florales inmersos en la
polinización reflejada en la carga polínica y en la dispersión de semillas de murciélagos
filostómidos en un fragmento de bs-T en el municipio de Venadillo-Tolima. 61
LISTA DE ANEXOS
Anexo A. Granos de polen encontrados en carga polínica de filostómidos en Venadillo-
Tolima. 92
Anexo B. Semillas encontradas en la dieta de murciélagos filostómidos en un
fragmento de bs-T en Venadillo-Tolima. 100
Anexo C. Ejemplo de la estimación del índice del valor de la importancia de los
recursos IVIR. 101
Anexo D. Dependencia de los murciélagos filostómidos y plantas interactuantes en el
transporte de polen en un fragmento de bs-T al norte del Tolima. 101
Anexo E. Dependencia de los murciélagos filostómidos y plantas interactuantes en el
transporte de semillas en un fragmento de bs-T al norte del Tolima. 101
Anexo F. Índice del valor de importancia de los recursos florales implementados en el
transporte de polen por murciélagos filostómidos en un fragmento de bs-T al norte del
Tolima 101
RESUMEN
La configuración de las redes de interacciones mutualistas tales como polinización y
dispersión de semillas, permite dilucidar la estructuración de una comunidad frente a
estos fenómenos, mediante acercamientos a diferentes escalas, que involucran los roles
de las especies animales o vegetales implicadas en ellos y el grado de estabilidad del
sistema, conferido por las características topográficas exhibidas en cada red. Este
estudio planteó, analizar la estructura de las redes de interacciones de polinización y
dispersión de semillas, reflejados en la carga polínica y dieta de murciélagos filostómidos
en un fragmento de bosque seco tropical (bs-T) en Venadillo-Tolima. Se realizó un
montaje de redes de niebla, durante seis noches por mes a lo largo de seis meses,
además de la colecta de cargas polínicas en pelaje y obtención de semillas en heces. El
material recuperado fue determinado y procesado en laboratorio para su posterior
análisis de redes, a través del paquete Bipartite del Software R 3.6.0. Se encontró un
patrón significativamente anidado, interacciones con dependencias asimétricas, y
módulos interconectados ligados a su cercanía filogenética. Se halló a Glossophaga
longirostris y Carollia brevicauda como especies claves en la dispersión de polen y
semillas, respectivamente. Sin embargo, se encontró que especies como Phyllostomus
discolor, a pesar de no ser catalogada como nectarívora o frugívora, presentó un
importante rol ecológico, al destacarse dentro de la configuración estructural de la red de
polen. El bosque de Venadillo reflejó características usuales de ambientes no
perturbados para estos procesos estabilizadores, a pesar de las visibles presiones a las
cuales se somete; destacando la capacidad de resiliencia de las especies, dada su
configuración y roles dentro de las redes analizadas. La preservación de las especies
participantes en estos fenómenos representa un gran aporte a la conservación del bs-T,
al ser este relicto, uno de los pocos en el valle alto del Magdalena.
Palabras clave: Bosque seco tropical, Filostómidos, Mutualismos, Polen, Redes de
interacción, Semillas.
ABSTRACT
The network configuration of mutualistic interactions such as pollination and seed
dispersal, makes it possible to elucidate the structuring of a community facing these
phenomena, through approaches at different scales, which involve the roles of the animal
or plant species involved in them and the degree of stability of the system, conferred by
the topographic characteristics exhibited in each network. This study has the purpose of
analyze the structure of the pollination and seed dispersal interaction networks, reflected
in the pollen load and diet of Phyllostomid bats in a fragment of tropical dry forest (TDFs)
in Venadillo-Tolima. Fog net were assembled during six nights per month over six months,
in addition to the collection of pollen loads in fur and obtaining seeds through feces. The
recovered material was determined and processed in the laboratory for later
implementation in the network analysis, through the bipartite package from software R
3.6.0. Finding, significant nested pattern interactions with asymmetric dependencies, and
interconnected modules linked to its phylogenetic proximity. Glossophaga longirostris and
Carollia brevicauda were found as keystone species in the dispersion of pollen and seeds
respectively. However, it was found that species such as Phyllostomus discolor, despite
not being classified as a nectarivorous or frugivorous presented an important ecological
role standing out within the structural configuration of the pollen network. Vendillo’s forest
reflected usual characteristics of undisturbed environments for these stabilizing
processes, despite the visible pressures to which it is subjected; highlighting the species
resilience, given their configuration and roles within the networks analyzed. The
preservation of the species that participate in these phenomena represent a great
contribution to the conservation of TDFs, being this relict one of the few in the high valley
of Magdalena.
Keywords: Interaction Networks, Mutualisms, Phyllostomid, Pollen, Seeds, Tropical dry
forest.
12
INTRODUCCIÓN
Las redes complejas entre especies son la arquitectura de la biodiversidad, puesto que
la dinámica de una comunidad obedece profundamente a la forma de las interacciones
presentes en ella (Jordano, Bascompte y Olesen, 2006), y a su vez, estas son el reflejo
de la creación de contactos especie-especie (Rico-Gray, 2006). De ahí que el análisis de
redes permita estudiar los efectos de la estructura de estas, en aspectos como la fuerza
de procesos estabilizadores generados por asociaciones en un ecosistema (Thébault y
Fontaine, 2010; Lloret, Escudero, Iriondo, Martínez-Vilalta J. y Valladares, 2012).
Dentro de los diferentes tipos de interacciones, las mutualistas representadas en la
frugivoría y polinización son de gran importancia, teniendo en cuenta el alto número de
especies animales que dependen estrechamente de los recursos que las plantas proveen
alrededor de sus estructuras reproductivas, y el aprovechamiento de estas
intervenciones bióticas por parte del 94% de plantas angiospermas en el trópico
(Vanbergen, 2013). Los contactos entre especies vegetales y animales no conllevan
exclusivamente beneficios individuales, como el intercambio genético u obtención de
nutrientes; sino que también, generan funciones ecosistémicas reflejadas por ejemplo
desde las plantas, en la diversidad y estabilidad de las poblaciones, aumentando la
conectividad de hábitats y funcionalidad de los ecosistemas. Adicionalmente, los
mutualismos propician una variedad de beneficios a la humanidad al disponer de la
polinización y frugivoría como servicios (Jordano, 2000; Sánchez-Casas y Álvarez, 2000;
Valiente-Banuet, 2002; Ackermann y Weigend, 2006; Dobson et al., 2006; Waser y
Ollerton, 2006; Bastolla et al., 2009; Zhou y Chen, 2010;
Potts et al., 2016; Pérez-Méndez et al., 2017; Sobral y Magrach, 2019).
A pesar de la importancia ecológica de dichas interacciones mutualistas a nivel de
comunidad, los estudios basados en ellas se han direccionado hacia la descripción de
pares de especies con características de coevolución uno a uno (Holland, DeAngelis y
Bronstein, 2002). Sin embargo, y aunque no se comprende en su totalidad la función de
13
la coevolución en mutualismos caracterizados por una alta diversidad y baja
especificidad, el estudio de ensambles de especies y sus interacciones podría ampliar el
panorama sobre el entendimiento de procesos ecológicos encaminados hacia las
interacciones mutualistas difusas. Es decir, entre grupos de especies donde los
interactuantes no necesariamente presentan historias evolutivas comunes y las
interacciones son generalmente facultativas o variantes en el tiempo y espacio
(Thompson, 2005a; Bascompte y Jordano, 2007).
La comprensión del funcionamiento y evolución de estos tipos de mutualismos mediados
por agentes bióticos requiere de una visión a nivel ecosistémico, dado que, en casos
como la polinización, la predisposición de rasgos florales, por ejemplo, responde a
procesos a nivel comunitario que envuelven la interacción de grupos de especies y no
exclusivamente las interacciones entre un par de ellas. Por lo cual, la robustez evolutiva
de las interacciones planta-polinizador, representadas en la coevolución conespecífica
depende directamente de la dinámica de la comunidad y no al contrario (Thompson,
1994; Jordano et al., 2006).
La intervención de los animales vertebrados en la movilidad de estructuras vegetales
ligadas a la reproducción se relaciona con el 94% de las especies de plantas en procesos
de la polinización, y el 80% en la dispersión de semillas, para los árboles y arbustos del
neotrópico (Barboza-Márquez y Aguirre 2010; Ollerton, Winfree y Tarrant, 2011).
Particularmente, los murciélagos de la familia Phyllostomidae son uno de los agentes
animales con mayor significancia para esta zona, al cumplir las funciones ecológicas
antes mencionadas, directamente relacionadas con sus características tróficas; ya que
22 de sus 56 géneros son primaria o exclusivamente frugívoros, y 13 de ellos han sido
relacionados con el consumo de néctar (aunque algunos de estos sean también
consumidores de fruta). Frugívoros y nectarívoros, participan en dos de las interacciones
más críticas para la persistencia de las poblaciones a largo plazo, dado su rol en la
reproducción y reclutamiento en especies vegetales (Fleming, Muchhala y Ornelas, 2005;
Kunz, Braun de Torrez, Bauer, Lobova, y Fleming, 2011).
14
Estos procesos ecológicos son de gran importancia en hábitats como el bosque seco
tropical (bs-T), en donde la intervención biótica supone fuertes implicaciones en la
perdurabilidad de un bioma modificable como este. El bs-T, debido a sus condiciones
intrínsecas de variabilidad climática extrema, y su considerable exposición a la
intervención humana, producto de la expansión de la frontera agrícola y la masiva
implementación de ganadería tradicional, genera paisajes en mosaico como respuesta a
la fragmentación del hábitat (Cardona, Ardila y de Ulloa, 2012; Pizano, Cabrera, y García,
2014). Factores que pueden representar para esta zona de vida, dinámicas especiales
apartadas de las comúnmente observadas en otros tipos de ecosistemas, en lo que
respecta a asociaciones planta-animal y estructuras de redes de interacción (Guimarães,
Rico-Gray, Furtado dos Reis y Thompson, 2006; Castaño-Salazar, 2009).
Consecuentemente, el estudio de ambas interacciones mutualistas (polinización vista
desde la transferencia de polen, y dispersión de semillas) en paralelo dentro de un
bosque que hace parte de tan relevante zona de vida, puede significar un importante
acercamiento al conocimiento de dicho lugar, la robustez de la comunidad, cómo se
estructuran sus dinámicas estabilizadoras, y el papel de las especies inmersas en las
mismas. Esta información podría ser usada al servicio de la conservación de este tipo de
bosques, y para la implementación de acciones de restauración a nivel ecosistémico,
gracias al conocimiento sobre las especies de plantas y animales claves que interactúan
en el transporte de polen y dispersión de semillas para este ecosistema (Kiers, Palmer,
Ives, Bruno y Bronstein, 2010; Sobral y Magrach, 2019). Teniendo en cuenta lo anterior,
en este proyecto de investigación se planteó la siguiente pregunta: ¿Cómo se estructuran
los ensambles mutualistas de murciélagos filostómidos y plantas tanto en la polinización
como en la dispersión de semillas en un fragmento de bs-T en el municipio de Venadillo-
Tolima?
15
PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN
1. ¿Cómo se estructura el ensamble mutualista de murciélagos filostómidos y plantas en
la polinización mediante el transporte de cargas polínicas en un fragmento de bs-T en
Venadillo - Tolima?
2. ¿Cómo se estructura el ensamble mutualista de murciélagos filostómidos y plantas
quiropterocoras en la dispersión de semillas en un fragmento de bs-T en Venadillo-
Tolima?
PREMISA E HIPÓTESIS
Se espera que la estructura de los mutualismos entre murciélagos filostómidos y plantas
tanto en la red de polinización como dispersión de semillas, exhiba a nivel general un
patrón anidado con especialización asimétrica y presencia de módulos interconectados
basados en los recursos compartidos. Reflejando una estructura de red no aleatoria para
cada una, al ser éstos, atributos prevalentes en estos procesos ecológicos dentro de
ensambles ricos en especies como los del bs-T. Destacando para cada red como
especies centrales, aquellas con mayor número de interacciones al ser las que aportan
mayor conectividad a la comunidad.
16
1. OBJETIVOS
1.1 OBJETIVO GENERAL
Analizar la estructura de las redes de interacciones mutualistas de polinización y
dispersión de semillas a través de la carga polínica y dieta de murciélagos filostómidos
en un fragmento de bs-T en Venadillo-Tolima.
1.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS
● Determinar las especies de murciélagos de la familia Phyllostomidae participantes en
el transporte de polen y dispersión de semillas en un fragmento de bs-T.
● Caracterizar la carga polínica presente en murciélagos filostómidos en un fragmento
de bosque.
● Caracterizar la carga de semillas presente en la dieta de murciélagos filostómidos en
un fragmento de bosque.
● Evaluar la estructura de la red mutualista de las interacciones entre murciélagos
filostómidos y plantas a través de sus cargas polínicas transportadas.
● Evaluar la estructura de la red mutualista de las interacciones entre murciélagos
filostómidos y semillas dispersadas por los mismos.
● Valorar la importancia ecológica de las especies inmersas en las interacciones
mutualistas de frugivoría y polinización en un fragmento de bs-T.
17
2. MARCO TEÓRICO
2.1 INTERACCIONES ECOLÓGICAS
Son todas las interrelaciones que se generan en organismos con características en
común, e. g. pertenecer a una misma comunidad. Dichas relaciones pueden generar
efectos positivos (+), negativos (-) o neutros (0) en las especies, donde dependiendo del
tipo de interacción se pueden encontrar relaciones de competencia, tróficas, de
facilitación, mutualistas, entre otras (Miller, 1994; Sutton y Harmon, 1995):
- Comensalismo (+/0): Interacción en la que el individuo de una de las especies
participantes se beneficia (+) y el otro no presenta efecto alguno (0); e. g. plantas
epifitas.
- Competencia (-/+): Interacción antagonista que se presenta cuando dos o más
individuos usan los mismos recursos para su supervivencia y estos no son
suficientes en el ecosistema. Es intraespecífica cuando ocurre entre individuos de
una misma población, e interespecífica entre individuos de distintas especies.
- Parasitismo (+/-): Interacción antagonista en la cual uno de los individuos de las
especies participantes se beneficia como parásito (+) y la otra es perjudicada como
hospedador (-), puesto que el parásito vive dependiente del otro organismo
causándole daño; e. g. garrapatas.
- Depredación (+/-): Interacción antagonista depredador – presa, en la cual el
individuo de una de las especies participantes obtiene beneficio (+) y el otro pierde
la vida (-); e. g. herbivoría (depredación de vegetales), parasitoidismo (el parásito
provoca muerte del huésped).
- Mutualismo (+/+): Las interacciones mutualistas se caracterizan porque ambas
partes involucradas obtienen beneficio (+) y adicionalmente dichas asociaciones
son necesarias para la supervivencia de las especies participantes.
18
2.1.1 Interacciones mutualistas (polinización y dispersión de semillas). Las relaciones
mutualistas han sido un motor para la génesis de la diversidad, constituyendo a su vez
la base para el funcionamiento de muchos ecosistemas, dado que de ellas depende la
reproducción y el reclutamiento de especies vegetales, las cuales a su vez proveen de
recursos a diversas especies animales (Waser y Ollerton, 2006).
Las plantas con flores (Angiospermas), exhiben diversas estrategias de sistemas
reproductivos, incluyendo mecanismos de autofecundación y sistemas de transporte
biótico y abiótico (Proctor, Peter y Lack ,1997). Sin embargo, la mayoría de las especies
tropicales aprovechan la polinización zoófila y dispersión de semillas por animales para
asegurar una transferencia, intercambio de información genética y supervivencia exitosa
de individuos (Gentry, 1982; Vanbergen, 2013).
2.1.1.1 La polinización. Es definida como la transferencia de polen de las anteras hasta
el estigma de una flor, permitiendo la reproducción vegetal en la formación de frutos y
semillas (Proctor et al., 1997); esta es considerada como un fenómeno vital para el
mantenimiento de la biodiversidad, el sostenimiento de la economía global, y la seguridad
alimentaria (Coelho, Oliveira y Martín, 2013), a tal grado que el 75% de las especies
vegetales cultivadas por el hombre son polinizadas o dispersadas por un vector animal
(Coro Arizmendi y Conabio, 2009).
Dicho lo anterior, el proceso de la polinización zoófila es el más común en los
ecosistemas, donde las recompensas ofrecidas, la fenología de floración, morfología
floral y del polinizador, juegan un papel fundamental dentro de las interacciones; esta
correspondencia da lugar a los denominados síndromes florales (Entomofilia, Ornitofilia,
Quiropterofilia, etc.) en los que los atributos florales de las plantas se predisponen para
atraer insectos, aves y murciélagos respectivamente (Faegri y Van der Pijl, 2013;
Gordon, Atlántico y Ornosa, 2013).
Para ecosistemas tropicales como el bosque seco, la polinización biótica es fundamental,
estimándose que alrededor del 85% de sus especies angiospermas dependen de ella
19
para la reproducción (Ollerton et al., 2011). La polinización cruzada resulta casi
obligatoria debido al gasto energético que representa la alta exposición a condiciones de
estrés (Proctor et al., 1997), dado que estas plantas dedican su energía a la producción
de atrayentes para maximizar la dispersión y reproducción exitosa. Esto sería una
diferencia respecto a otros ecosistemas, donde las especies vegetales producen grandes
cantidades de polen y emplean mecanismos de dispersión como el aire y el agua (Bawa,
1990). Adicional a esto, la polinización cruzada resulta vital para la continuidad genética
de las poblaciones a corto plazo y la evolución de las especies en un largo plazo (Gordon
et al., 2013); estos son aspectos fundamentales en el mantenimiento de las especies de
plantas, especialmente dentro de los hábitats tropicales altamente fragmentados, como
lo es el bs-T, por lo que este tipo de polinización representa un valor de conservación
considerable gracias a su contribución al mantenimiento de especies como aquellas en
peligro de extinción local (Valdés, González-Torres y Bejerano, 2011).
2.1.1.2 Dispersión de semillas. La regeneración de las plantas depende en gran medida
de su capacidad para dispersar sus semillas y colonizar o recolonizar algún sitio; para
este fin, las plantas utilizan principalmente tres medios: por agua, viento y a través de un
vector animal también conocido como Zoocoria (Galindo-González, 1998). Este último
es uno de los principales medios, dado que al menos el 80% de plantas leñosas en
ambientes neotropicales disponen de vertebrados frugívoros para la dispersión de sus
semillas (Howe y Smallwood, 1982).
Para la ejecución de este método de dispersión, las plantas desarrollan características
especializadas en sus frutos que facilitan su asociación con animales, lo que promueve
la orientación hacia diferentes síndromes dependiendo del tipo de vector animal. Entre
estos están la Ornitocoria (Aves), Mirmecocoria (Hormigas) y Quiropterocoria
(Murciélagos), siendo esta última ampliamente distribuida en plantas del trópico (Giannini
y Kalko, 2004).
20
2.1.1.3 Murciélagos inmersos en las interacciones mutualistas. Los murciélagos son
caracterizados como importantes agentes en las interacciones mutualistas dentro de
fenómenos como la polinización y la dispersión de semillas (Kunz et al., 2011). Se
destacan principalmente por su amplia capacidad de vuelo al recorrer vastos territorios,
permitiendo conectar parches de vegetación dentro del paisaje, y a su vez generar una
respuesta positiva ante la deforestación acelerada en bosques tropicales (Ríos-Blanco &
Pérez, 2010). Dicha capacidad de vuelo proporciona valiosos beneficios a las plantas,
depositando grandes cantidades y variedad de tipos polínicos sobre los estigmas de las
flores, la posibilidad del esparcimiento de semillas a una amplia distancia desde la planta
parental o la colocación de estas en un sustrato adecuado (Herrera y Pellmyr, 2002).
Otro factor determinante para su importancia en este tipo de interacciones es la
abundancia de individuos, puesto que los murciélagos superan ampliamente al resto de
los mamíferos frugívoros en ambientes tropicales (Molinari, 1993; Tang et al., 2007);
teniendo en cuenta que aproximadamente 250 géneros de plantas dependen de dichos
organismos para su reproducción (Fleming, Geiselman y Kress, 2009).
Dentro de los murciélagos presentes en el trópico, se resalta la familia Phyllostomidae,
la cual incluye diferentes gremios tróficos, donde gran parte de las especies son
dependientes de las plantas como recurso alimentario (fitófagos), debido a su consumo
de frutos, flores, néctar y en algunos casos polen. Cumpliendo, como consecuencia a
sus hábitos alimenticios, dos de las funciones ecológicas claves para el funcionamiento
de ecosistemas: dispersión de polen y semillas (Kunz et al., 2011). Glossophaginae y
Lonchophyllinae son dos de las subfamilias más reconocidas como visitantes florales en
busca de néctar; hábito reflejado por la presencia de adaptaciones morfológicas como
gran cantidad de sensores olfativos, cráneo (rostro) alargado que favorece el acceso a
flores, vuelo sostenido, y una lengua muy larga que facilita la entrada al nectario, con
gran presencia de papilas especializadas para favorecer la capilaridad al momento de
ingerir el néctar (Fleming et al., 2009; Nachev, Stich y Winter, 2013). Sin embargo, existe
una serie de murciélagos filostómidos frugívoros u omnívoros que no cuentan con alguna
o ninguna de estas adaptaciones, pero de acuerdo con sus necesidades alimenticias son
floristas facultativos (Muscarella y Fleming, 2007).
21
De la misma forma, así como algunos murciélagos presentan características
morfológicas que podría pensarse corresponden a sus asociaciones con las plantas,
como se mencionó anteriormente, en la quiropterofilia las plantas exhiben ciertos
caracteres para una mayor atracción de murciélagos, lo que tiende a ocurrir mayormente
en plantas con densidades bajas y en linajes que producen flores grandes, con antesis
nocturna o continua. Una gran cantidad de flores y néctar, olores volátiles, coloraciones
claras, corolas que permiten el retorno de las señales de ultrasonido de los murciélagos,
además de múltiples y largos estambres. Este síndrome se desarrolla principalmente en
horas crepusculares, debido a los hábitos propios de los murciélagos, lo cual puede
aumentar la efectividad de este, respecto a otros síndromes gracias al descenso en la
actividad de otros polinizadores (Tschapka y Dressler, 2002; Tschapka, Dressler y Von
Helversen, 2006; Faegri y Van der Pijl, 2013; Carter y Stewart, 2015; González-Terrazas
et al., 2016).
Por su parte, en la quiropterocoria los principales factores que exhiben las plantas son:
el sabor, la carnosidad, la consistencia, la abundancia, disponibilidad y tamaño del fruto.
Los cuales, por lo general, están acordes al comportamiento y la fisiología sensorial de
los murciélagos (Flores-Martínez, Ortega y Ibarra-Martínez, 1999; Riveiro, Oliveira,
Guimaraes y Jordano, 2005). Dentro de las plantas con características asociadas a la
quiropterofilia se han reportado géneros de las familias Asteraceae, Bignoniaceae,
Bromeliaceae, Fabaceae, Malvaceae, Rubiaceae, entre otras (Maguiña, Amanzo y
Huamán, 2012); y con características asociadas a la quiropterocoria, varios géneros de
las familias Araceae, Cecropiaceae, Moraceae, Piperaceae, Solanaceae, entre otras
(Giannini y Kalko, 2004).
2.2 ESTRUCTURA DE REDES DE INTERACCIONES ECOLÓGICAS
Para realizar un análisis sobre las diferentes asociaciones de plantas y animales en una
comunidad, en primera instancia se implementa una metodología similar a la utilizada
para desarrollar una caracterización de diversidad (Magurran, 1988). En esta, se obtiene
un listado de las especies inmersas en dichas interacciones mediante el cúmulo de
22
múltiples observaciones, que permiten evidenciar cuáles especies animales interactúan
con ciertas especies vegetales y viceversa. Obteniendo así, una representación por
medio de lista o catálogo de las interacciones que se pueden observar en determinada
comunidad.
Las redes complejas implementadas como metodología en el estudio de diferentes
procesos ecológicos en el ecosistema, como la polinización o dispersión de semillas,
ofrecen diversas herramientas integradoras que facilitan o acercan a su entendimiento.
Para ello se parte de una premisa, la cual plantea que no se puede comprender el
funcionamiento de sistemas megadiversos al centrarse en el estudio de especies
puntuales y de manera aislada, sino por el contrario, esto es posible al estudiarlo de
manera amplia y conjunta (Solé y Bascompte, 2006).
Dicho esto, las redes complejas o redes de interacción son una herramienta útil para el
entendimiento de temáticas como la estructura, estabilidad y resistencia ante
alteraciones, en diferentes ensambles biológicos complejos, es decir ensamblajes donde
interactúan múltiples partes, generando así información clave para su conservación
(Montoya, Pimm y Solé, 2006; Jordano et al., 2009). Esto permite evaluar el efecto de la
presencia o ausencia de una especie dentro de todo el sistema analizado, y de este
modo descubrir las especies claves para la comunidad (Begon, Townsend y Harper,
2006). Además, se ha visto que datos como la distribución de frecuencias de las
interacciones (número de interconexiones por nodo) en una comunidad están
directamente relacionados con la estabilidad de todo un sistema ecológico (Jordano,
Bascompte y Olesen, 2003; Proulx, Promislow y Phillips, 2005).
2.2.1 Representación de las interacciones. Las asociaciones registradas mediante un
muestreo riguroso en determinada comunidad pueden ser representadas mediante una
matriz de interacciones (Tabla 1). Ésta es diseñada de tal forma que las filas representan
los vectores animales y las columnas representan las plantas, de tal manera que se
mantiene un registro de las especies interactuantes, de tal modo que, si X especie
vegetal interactúa con Y especie animal o viceversa, el registro de la interacción será
23
simbolizado con 1 y en contraste las interacciones no evidenciadas entre determinadas
especies serán representadas con 0. Esto, para el caso de una matriz cualitativa en la
que se representan presencias o ausencias de interacciones (datos binarios); de igual
forma, se pueden obtener matrices cuantitativas, donde se registran las frecuencias o
intensidad con que ocurre cada interacción visualizada (datos ponderados) (Newman,
2004).
En el ejemplo se encuentran tres especies animales y cuatro vegetales que interactúan
entre sí, dónde se esperaría obtener un total de 12 interacciones (número de especies
animales multiplicado por el número de especies vegetales). Sin embargo, se encuentran
sólo ocho registradas, observando sólo una parte de las interacciones posibles, lo cual
es muy frecuente en los sistemas biológicos complejos, puesto que por diversas razones
biológicas (morfología, comportamiento, evolución, etc.) o muéstrales, es posible que no
todas las interacciones sean dadas o encontradas (Jordano et al., 2009).
Tabla 1. Ejemplo de matriz de interacciones cualitativa (Presencia–ausencia).
Conformada por X: 4 especies vegetales, Y: 3 especies animales.
Como se mencionó anteriormente, estas interacciones al ser organizadas en matrices
pueden ser representadas gráficamente como una red compleja, la cual proporciona
herramientas de búsqueda de patrones que resultan de gran utilidad para el
entendimiento de los diferentes procesos ecológicos a analizar.
2.2.1.1 ¿Qué son las redes complejas? Una red es el conjunto de una serie de nodos o
vértices donde se representan, por ejemplo, especies conectadas por medio de enlaces,
X1
X2
X3
Y1
1
0
1
Y2
0
1
1
Y3
1
1
1
24
como en las interacciones mutualistas de polinización y dispersión de semillas, o
antagonistas como la depredación y parasitismo.
Existen dos tipos de redes que pueden ser graficadas de maneras diferentes. Las redes
unipartitas o unimodales, donde se pueden establecer enlaces entre cualquiera de los
nodos de la red, y las redes bipartitas o bimodales las cuales ilustran conexiones de dos
grupos diferentes, con ausencia de interconexiones en un mismo grupo (Newman,
Barabási y Watts, 2006). Ambos tipos de redes pueden ser simples o dirigidas, donde
estas últimas contienen información del flujo y dirección de la interacción a diferencia de
las primeras, tales como redes tróficas caracterizadas por el flujo de transferencia de
energía, tipo presa-depredador (Jordano et al., 2009; Figura 1).
Fuente: Modificado de Jordano, Vázquez y Bascompte, 2009.
Las redes bipartitas tienen un amplio uso en diferentes campos como: la sociología,
economía, informática, etc. Así mismo, este tipo de redes permiten ilustrar el patrón de
reciprocidad de interacciones ecológicas, lo cual es característico en procesos
coevolutivos como los dados en interacciones mutualistas (Bascompte y Jordano, 2007),
donde podemos construir representaciones como el patrón de usos de flores por una
comunidad de polinizadores y el patrón de polinizadores compartidos por las especies
de flores (Olesen, Bascompte, Dupont y Jordano, 2006). Los tipos de redes de
Figura 1. Tipos de redes de interacción. A). Red no dirigida o simple; B). Red dirigida;
C). Red bipartita.
25
interacción en ecología son: 1. Redes tróficas (depredador – presa), 2. Redes huésped
– Parásito, y 3. Redes mutualistas (planta – polinizador/dispersor) (Guimarães et al.,
2006).
La topología o arquitectura de las redes de interacción. Existe una relación entre la
arquitectura de las redes de interacción y su estabilidad; diversos estudios han mostrado
que hay diferencias estructurales fundamentales entre las redes de asociaciones
mutualistas y antagonistas, mostrando cómo el grado de especialización o preferencia
se distribuye entre las especies de una comunidad, y además evidencian que dichas
topologías se alejan de la aleatoriedad (Figura 2A), generando regularidades que aún no
se comprenden totalmente (Jordano et al., 2003; Cagnolo, Salvo y Valladares, 2011).
Se han propuesto ciertos modelos alternativos o hipotéticos de organización de red: por
gradiente, compartimentalización, anidada, y una combinación de las dos últimas
(Lewinsohn et al., 2006). La organización por gradiente se da cuando son estructuras
donde las especies y sus interacciones se reemplazan gradualmente; este tipo de
matrices presentan como característica principal que las interacciones dentro de cada
fila y columna son adyacentes (Ter Braak, 1995). Por su parte, la red se muestra como
una serie uniformemente entremezclada, sin grupos o discontinuidades marcadas
(Figura 2B); este tipo de estructuras son empleadas por ecologistas de la vegetación, los
cuales esperan que comunidades de plantas reflejen cambios graduales en el entorno.
Sin embargo, en ensamblajes de plantas–animales este tipo de estructura es menos
probable. Por ejemplo, esto podría tomar lugar en un entorno estacionalmente marcado,
si una comunidad de plantas fuera reemplazada gradualmente en su floración y
fructificación, y visitantes florales o dispersores adoptaran este mismo comportamiento;
lo visto es que mientras las plantas si han presentado este patrón, las comunidades
animales tienden a cambiar secuencialmente entre especies vegetales (Waser y Real,
1979; Lewinsohn et al., 2006).
Por otra parte, las redes de interacciones antagonistas (e. g. depredador–presa, donde
se evidencia quién se come a quién en una comunidad), tienden a formar estructuras
26
compartimentalizadas (Figura 2C), caracterizadas por grupos cohesivos de especies que
interactúan de manera más frecuente entre sí, que con el resto de organismos en la red
(Lewinsohn et al., 2006; Rezende, Albert, Fortuna y Bascompte, J., 2009; Cagnolo et al.,
2011). En contraste, las redes mutualistas (planta-polinizador/dispersor) en su mayoría
muestran un tipo de especialización asimétrica denominada estructura anidada (Figura
2D), la cual es altamente cohesiva y heterogénea, presentando tres características
fundamentales (Bascompte, Jordano, Melián y Olesen, 2003):
- Las especies más generalistas, es decir, con mayor número de interacciones,
tanto de animales como plantas interaccionan entre sí, formando un núcleo denso
de asociaciones generalistas al cual se adhiere el resto de la comunidad.
- Se encuentran mayor cantidad de especies especialistas, es decir especies con
pocas interacciones que se relacionan comúnmente sólo con el núcleo de
generalistas (estructura asimétrica).
- Ausencia de interacciones especialista – especialista.
El patrón cohesivo puede proporcionar estabilidad y estrategias ante perturbaciones en
un sistema, mientras que el anidamiento otorga una estructura asimétrica, la cual permite
que las interacciones sean más estables o menos fluctuantes (Jordano et al., 2009). Este
tipo de estructura se genera con mayor probabilidad en interacciones mutualistas que en
antagonistas, puesto que la selección natural favorece su desarrollo a través de
convergencia y reciprocidad o complementariedad entre especies de ensambles
mutualistas. Por el contrario, las interacciones antagonistas favorecen en su mayoría la
formación de compartimientos, a través de la coevolución continua de defensas y contra-
defensas que pueden ser limitantes e. g. restricciones morfológicas (tamaño depredador-
presa), lo cual genera una mayor especificidad o agrupamientos en las interacciones
(Thompson, 2005b; Cagnolo et al., 2011).
Por su parte, la organización combinada es una estructura donde las especies
participantes mediante sus interacciones se encuentran formando compartimientos o
bloques con un anidamiento independiente (Figura 2E). Este tipo de modelo combinado
27
es potencialmente relevante en comunidades reales, para casos como procesos
ecológicos mutualistas que generan una estructura anidada; es decir, un ecosistema
donde hay abundancia de polinizadores con un amplio rango de plantas que pueden ser
aprovechadas, que operan dentro de un marco limitante establecido por restricciones
morfológicas, funcionales o filogenéticas. De ser así, gran parte de las especies, pero no
necesariamente todas, establecerán preferiblemente asociaciones en grupos o
compartimientos dados, quienes a su vez están condicionados por factores más
próximos que pueden marcar un anidamiento de acuerdo por ejemplo a las preferencias
y número de interacciones por especie (Lewinsohn, Prado, Jordano, Bascompte y M.
Olesen, 2006).
Fuente: Autoras
Fuente: Modificada de: Lewinsohn et al. (2006). Convenciones: Triángulos: especies animales.
Cuadrados: especies vegetales.
2.2.1.2 Análisis de redes complejas. Existen diferentes métricas que permiten obtener
información detallada acerca de las estructuras de los diferentes sistemas complejos (e.
g. polinización, dispersión de semillas) analizados a través de redes de interacción,
algunas de ellas analizan la red como conjunto, y otras permiten obtener información de
cada una de las especies participantes en la comunidad.
A.
B.
C.
D.
E.
Figura 2. Tipos de organización de redes de interacción. A). Red aleatoria B). Red en
gradiente. C). Red en compartimientos. D). Red anidada. E). Red combinada.
28
Entre algunas de las métricas más destacadas se encuentran el grado, el anidamiento,
la conectancia y la robustez; las cuales se pueden obtener a través de matrices
cualitativas (Tabla 1), donde el grado representa el número de interacciones por especies
o nodo. El anidamiento, por su parte, permite visualizar que tan cohesivo y estable se
encuentra el sistema; la conectancia se refiere al total de interacciones registradas frente
al número de interacciones posibles; y finalmente, la robustez indica la resiliencia del
sistema ante la pérdida de especies (con valores de 0 a 1, siendo 1 un sistema totalmente
robusto). Este tipo de métricas permiten conocer y visualizar cómo procesos complejos,
como los mutualismos, no son dados por eventos aleatorios, puesto que las
distribuciones de sus enlaces difieren mucho a los de una red aleatorizada (Jordano et
al., 2009). Así mismo, este tipo de análisis permiten evidenciar cómo se pueden enlazar
nuevas especies o nodos que entran a formar parte de una comunidad.
Con matrices cuantitativas o ponderadas se pueden ahondar en otros tipos de métricas
entre las cuales están H2, dependencia, fuerza de las interacciones, modularidad y
centralidad por intermediación de las especies. H2 es una medida del grado de
especialización de la red, siendo 0 cuando no hay especialización (lo que quiere decir
que todas las especies interactúan con los mismos compañeros) y 1, una especialización
completa donde cada especie interactúa con un subgrupo particular de especies. Cuanto
más selectiva sea una especie mayor es el valor de esta métrica para la red (Blüthgen,
Menzel y Blüthgen N., 2006). La dependencia es un estimado de la extensión a la cual
una especie depende de otra; la fuerza de las interacciones, por su parte, es un estimado
del impacto ecológico de una especie sobre otra, brindando así información acerca de la
importancia de un animal desde la perspectiva del grupo de plantas (por ejemplo). La
modularidad describe la tendencia de la formación de subgrupos o módulos de especies
fuertemente intraconectados y débilmente interconectados, dadas las diferencias o
congruencias en la utilización de recursos. Por último, la centralidad por intermediación
de las especies muestra la importancia de un nodo como conector entre diferentes partes
de la red (nodo que conecta áreas que de otra manera estarían desconectadas o
esparcidas), evidenciando la importancia de las especies para la cohesividad de esta
(Bascompte et al., 2006; Olesen, Bascompte, Dupont y Jordano, 2007).
29
2.3 BOSQUE SECO TROPICAL EN COLOMBIA
El bs-T es catalogado como uno de los biomas más importantes dentro de los
ecosistemas del trópico (Powers, Feng, Sánchez-Azofeifa y Medvigy, 2018), el cual
alberga una gran diversidad y alto grado de endemismo regional de especies (Dryflor et
al., 2016). Incluye formaciones tales como bosques en pastizales, matorrales, sabanas,
bosques de galería, costas y manglares que hacen parte de zonas bajas en altitudes de
0-1000 m (Sánchez-Azofeifa et al., 2005); se caracteriza mayormente por presentar una
marcada estacionalidad de lluvias que incluye varios meses de sequía (menos de 100mm
anuales); (Pizano, González, Hernández-Jaramillo y García, 2017).
Dentro de los biomas presentes en Colombia, el bs-T ha sido históricamente uno de
los más utilizados y, por ende, modificados (Miles et al., 2006; Pizano et al., 2015),
dando pie a una significativa reducción de su área inicial, tal que en el 2018 González
y colaboradores, reportaron que el bs-T en nuestro país se conserva en solo el 8% de
la extensión original (García, Corzo, Isaacs y Etter, 2014). Sumándole a esto, la
pequeña porción que permanece se encuentra mayormente fragmentada; pese a ello,
la extensión de tierras colombianas que cobija este ecosistema corresponde al 6.5%
del total de bs-T en las Américas (Portillo-Quintero y Sánchez-Azofeifa, 2010;
González- et al., 2018). Es bien conocido que este bioma se ha puesto en un segundo
plano en lo que concierne a investigación científica (Sánchez-Azofeifa, 2005), debido
a que, a pesar de los esfuerzos representados en estudios por entender su
funcionamiento, la mayoría de estos se enfoca esencialmente en la determinación de
las especies presentes a través de inventarios de plantas y animales (Acosta-Galvis,
2012; Rodríguez, Banda-R, Reyes y Estupiñán, 2012; Torres et al., 2012; Vargas,
2012; Ballesteros-Correa, Morelo-García y Pérez-Torres, 2019), y tan solo existen
reportados 10 estudios sobre temas asociados a la interacción planta-animal (Kattan,
Sánchez, Vélez, Ramírez, y Celis, 2019), siendo predominante el tema de preferencias
dietarias (Calonge, 2009; Moreno, 2010; Bohórquez y Montoya, 2011; Acosta-Rojas,
Muñoz, Torres y Corredor, 2012; Figueroa, 2013; Ríos-Blanco y Pérez-Torres, 2015;
Aroca, Hurtado, Murillo-García y González, 2016; García-Herrera, Ramírez-Fráncel y
30
Reinoso-Flores, 2019a), y las interacciones con plantas de una sola especie animal
(León-Camargo y Rangel, 2015).
Aunque el éxito de la conservación de formaciones como el bosque seco depende de la
descripción de patrones y procesos ecosistémicos (e. g. dispersión de semillas), a
pequeña y gran escala (Kattan et al., 2019), existe un vacío para Colombia en cuanto a
información sobre interacciones mutualistas del bs-T, sobre todo en el marco del cambio
climático.
2.4 ANTECEDENTES
Los aportes científicos encaminados hacia las interacciones planta-animal mediante el
uso de redes de interacción, se han incrementado en los últimos años empleando desde
organismos invertebrados a vertebrados como objeto de estudio. Por ejemplo, Pérez
(2014) y Camacho (2017) al evaluar las interacciones entre insectos y plantas en las
zonas de vida de bosque húmedo y bs-T en el Pacífico y Eje Cafetero colombiano,
evidenciaron la conformación de redes compartimentalizadas con un bajo anidamiento y
prevalencia de grupos aislados. Siendo esto explicado por los roles ecológicos y la
disponibilidad de recursos en los ensambles estudiados.
Por otra parte, Amaya-Márquez, Stiles y Rangel-Ch. (2001), Rosero y Sazima (2004),
Gutiérrez (2005); León-Camargo y Rangel (2015), evaluaron interacciones mutualistas
representadas por la polinización ornitófila en Colombia, abarcando cargas polínicas y
visitas florales; orientando sus estudios hacia patrones coevolutivos ligados a caracteres
morfológicos, comportamentales y de crecimiento (en el caso de las plantas). De igual
forma Castaño-Salazar (2009), Ramírez-Burbano (2013) y Palacio (2014), analizaron
redes de interacciones mutualistas en ensambles de murciélagos o aves y plantas en
diferentes zonas de vida, encontrando estructuras de red anidadas y asimétricas, de alta
conectividad y baja modularidad, para cada comunidad evaluada; destacando estas
características como contribuyentes a la estabilidad y robustez de los sistemas ante
perturbaciones o extinciones acumulativas.
31
En contraste con lo anterior, Zapata-Mesa, Montoya-Bustamante y Murillo-García (2017)
evaluaron la variación temporal en la estructura y robustez de redes de interacción entre
plantas quiropterocoras y murciélagos frugívoros en dos ecosistemas tropicales del
Pacífico colombiano, evidenciando una estructura no anidada, alta especialización y una
robustez constante. Esto sugirió que, una estructura anidada o modular no es tan
determinante de la robustez, sino que es la estructura heterogénea quien confiere esta
característica en mayor proporción. En la misma línea, Sánchez (2019) identifica
variaciones asociadas a la fragmentación y los cambios estacionales de las redes de
dispersión de semillas entre aves y plantas ornitocoras, en un fragmento de bs-T del
Valle del Cauca. Las redes no presentaron variación significativa entre épocas,
exhibieron baja conectancia, anidamiento y robustez; con alta modularidad y
especialización. Estos atributos fueron otorgados a las intervenciones antrópicas en el
ecosistema, características que, a su vez, generan fragilidad y pueden ocasionar un
colapso en los ensambles, al existir, por ejemplo, extinción en primer lugar de especies
con mayor riqueza de interacciones.
Por su parte, Hernández-Montero, Saldaña-Vázquez, Galindo-González y Sosa (2015)
evaluaron cómo la simplificación de fragmentos de bosque a agroecosistemas de
cafetales afecta las interacciones planta-murciélago en la dispersión de semillas,
hallando una mayor especialización en los cafetales, en contraste con los fragmentos de
bosque. Contrariamente, Castaño-Salazar (2018) evaluó el efecto de la composición y
configuración espacial del paisaje, sobre la estructura de las redes de interacción para el
mismo mutualismo, encontrando que los agroecosistemas presentaron interacciones
menos especializadas y una mayor estabilidad en el ensamble, sugiriendo que la
biodiversidad responde en cierto grado a transformaciones de los ecosistemas, por lo
que, bajo algunas condiciones, los agroecosistemas pueden ofrecer recursos para los
murciélagos y mantener los servicios ecosistémicos.
Sin embargo, y a pesar de la información antes expuesta, los estudios enfocados en la
evaluación de las interacciones planta-animal para el departamento del Tolima son
prácticamente nulos; no obstante, es posible encontrar información referencial sobre los
32
grupos de polinizadores invertebrados en la región, siendo estos estudios
representativos para el sector de la productividad agrícola, e. g. Polanco (1978), Tello
(2010), Arias (2017), Carabalí, Pichao, Laprea, Peña y Carabali J (2018), evidenciaron
los aportes de Apis miellifera y Xilocopa lachnea a los cultivos de Maracuyá (Passiflora
edulis), Café (Coffea arabica) y Aguacate (Persea americana), mostrando una mayor
efectividad en la producción a través de la polinización entomófila comparada con la
polinización manual.
Por su parte, para el grupo de polinizadores y dispersores vertebrados, la mayoría de
información existente hace parte de investigaciones donde se exponen datos de
diversidad para aves y murciélagos catalogados como visitantes florales y frugívoros
dentro del departamento (Bejarano-Bonilla, Yate-Rivas y Bernal-Bautista, 2007; Galindo-
Espinosa, Gutiérrez-Díaz y Reinoso-Flórez, 2010; Losada-Prado y Molina-Martínez,
2011; García-Delgadillo y Losada-Prado, 2013; García-Herrera, Ramírez-Fráncel y
Flórez-Reinoso, 2015). Otras investigaciones abarcan registros de interacciones a partir
de la dieta de polen y/o frutos en murciélagos del bs-T (González, Herrera, Ramírez y
Reinoso, 2015; García-Herrera et al. 2019a), evidenciando así, la falta de información
sobre interacciones planta-animal en polinización y frugivoría para el departamento del
Tolima.
33
3. METODOLOGÍA
3.1 ÁREA DE ESTUDIO
El estudio se realizó en el norte del departamento del Tolima, en la vereda “Los Limones”
perteneciente al municipio de Venadillo, donde se muestreó un fragmento de bosque con
cobertura vegetal secundaria y mosaicos de cobertura densa, llamado comúnmente
“Bosque de Venadillo” (N 4°40’15.20 W 74°51’44.23), ubicado a 14.9 km de la vereda.
Esta área se encuentra incluida sobre el valle alto del Río Magdalena (Pizano et al., 2014)
(Figura 3).
Fuente: Autoras
Este lugar exhibe un tamaño y forma irregular, con un área de 200 a 250 ha, con altitud
entre los 280 - 320 m, y con cuatro temporadas climáticas (dos de lluvia y dos de sequía),
una precipitación de 700-2000 mm/año, humedad relativa del 70% y temperatura que
varía entre 25°C – 37°C (CORTOLIMA, 2015; Cabezas, 2016). Esta zona de vida se
Figura 3. Área de estudio. Bosque de Venadillo - Los Limones. Venadillo, Tolima.
34
clasifica, según Holdridge (1967), dentro del denominado bosque seco tropical, selva
caducifolia o perenne. El uso de sus suelos es característico para cultivos arroceros y
ganadería (Cabezas, 2016). Además, presenta coberturas de bosque de dosel cerrado,
pastizales, herbazal denso de tierra firme arbolado, y arbustal abierto esclerófilo (IDEAM,
2010).
3.2 FASE DE CAMPO
3.2.1 Especies de murciélagos y plantas participantes en la transferencia de polen y
dispersión de semillas en un fragmento de bs-T.
3.2.1.1 Captura, procesamiento y determinación taxonómica de quirópteros. Con el fin
de determinar las especies de murciélagos de la familia Phyllostomidae participantes en
la polinización y dispersión de semillas en el área de estudio, en primera instancia se
realizó el montaje de cinco redes de niebla (2,5 m x 12 m x 36 mm ojo de malla),
distribuidas entre las coberturas de bosque denso y matorral abierto de forma aleatoria.
Para maximizar la captura de los individuos se recurrió a las zonas más propicias para
este fin; el muestreo se ejecutó durante 6 noches por mes a lo largo de seis meses
consecutivos comprendidos entre junio y diciembre del año 2018. Se tuvo una duración
de apertura de seis horas/red por noche (18:00-24:00 h), teniendo presente un intervalo
de 20 minutos por revisión de redes, finalizando con un esfuerzo total de muestreo de
1080 horas. Los murciélagos capturados se manipularon bajo las directrices de la
Sociedad Americana de Mastozoología, con el uso de guantes de carnaza para el manejo
de los individuos.
Durante el procesamiento de los murciélagos, se recopiló en fichas de campo
información relacionada con hora de captura, sitio de captura, y medidas morfométricas
tales como largo de antebrazo, pata, cola, tibia, tercer metacarpal, pelaje, entre otras; las
cuales se tuvieron en cuenta para la determinación taxonómica de los especímenes
empleando como guía las claves propuestas por Gardner (2007) y Díaz, Solari, Aguirre,
Aguiar y Barquez (2016). Adicionalmente, se realizó un registro fotográfico individual para
35
una posterior verificación de especies por parte de un experto. Los organismos fueron
liberados tras culminar la toma de datos a excepción de cuatro individuos que fueron
colectados para verificar su determinación taxonómica, dichos organismos fueron
ingresados a la Colección Zoológica de la Universidad del Tolima.
3.2.1.2 Colecta de material polínico y semillas en heces.
- Colecta de material polínico. Con el fin de obtener muestras de la carga polínica
presente en los murciélagos capturados, se siguió la metodología empleada por Amaya-
Márquez et al. (2001), frotando todo el cuerpo de cada individuo con cubos de
glicerogelatina fucsinada, teniendo especial énfasis en zonas corporales reportadas con
mayor contenido polínico (cabeza, dorso, abdomen, según Scanlon y Petit, 2013). Cada
trozo de glicerogelatina fue individualizado y almacenado en un tubo eppendorf
debidamente rotulado y conservado hasta el posterior procesamiento en laboratorio.
Adicionalmente, se realizaron caminatas diarias de reconocimiento dentro del bosque, y
en sectores aledaños, con el fin de identificar la diversidad vegetal, registrar patrones
fenológicos y recolectar botones florales, así como frutos maduros de plantas
potencialmente aprovechadas por los murciélagos, conformando así, una palinoteca y
carpoteca de referencia. Los órganos vegetales fueron preservados en alcohol hasta su
procesamiento.
- Colecta de muestras fecales de los murciélagos (obtención de semillas). Para la
recolección de materia fecal se siguió la metodología propuesta por Scanlon y Petit
(2013); tras culminar la toma de datos por cada individuo, estos se introdujeron en bolsas
de tela individualizadas por un lapso no mayor a dos horas. Con el fin de complementar
esta metodología y asegurar una colecta efectiva, se dispusieron plásticos negros (20
cm x 12m) debajo de cada red de niebla, evitando así la pérdida de excretas originadas
por el estrés de la captura (Galindo-González, Vázquez-Domínguez, Saldaña-Vázquez
y Hernández-Montero, 2009), e identificando la correspondencia de las heces según la
posición del individuo en la red respecto a la posición del plástico. Además, se tuvo en
cuenta las muestras obtenidas durante la manipulación y toma de datos de los individuos,
36
cada muestra fue almacenada y debidamente rotulada en tubos eppendorf para su
posterior análisis en laboratorio.
3.3 FASE DE LABORATORIO
3.3.1 Conformación de palinoteca y carpoteca de referencia. De cada uno de los botones
florales y flores obtenidas durante la fase de campo para conformar la palinoteca
referencial, se extrajo una muestra de las anteras, las cuales se maceraron para
finalmente realizar montajes polínicos al natural con glicerogelatina fucsinada, en
portaobjetos debidamente rotulados e ingresados a la palinoteca del Laboratorio de
Protección de Plantas de la Universidad del Tolima (LPP-UT). Por otra parte, para la
conformación de la carpoteca, se extrajo una muestra de las semillas presentes en cada
uno de los frutos recolectados y al igual que los frutos, fueron fotografiados,
posteriormente secados en cámara y finalmente almacenados en bolsas herméticas
debidamente rotuladas con la información pertinente. Para la determinación taxonómica
del material botánico usado para la carpoteca y palinoteca referenciales, se utilizó bases
de datos como The Plant List (2013), Catálogo de Plantas y Líquenes de Colombia
(Bernal, Gradstein y Celis, 2019) y reportes asociados al área de estudio (Cabezas,
2016), además de la confrontación con ejemplares depositados en el laboratorio de
Dendrología de la Universidad del Tolima y la asesoría de expertos. En algunos casos,
parte de las semillas colectadas, fueron sembradas en sustrato a base de turba con el
fin de facilitar la determinación de las especies vegetales en la dieta de los murciélagos
frugívoros, a partir de la obtención de brotes germinativos y plántulas.
37
3.3.2 Procesamiento del material polínico. Los cubos de glicerogelatina fucsinada
empleados en la fase de campo para la colecta de material polínico, fueron derretidos de
forma individual en portaobjetos sobre una plancha de calentamiento, y debidamente
protegidos con cubreobjetos, efectuando así un montaje al natural con tinción; el cual fue
sellado con esmalte transparente en los bordes del cubreobjeto para evitar movimiento
de la muestra e ingreso de humedad que pudiese deteriorar la misma. Posteriormente la
placa fue rotulada con el nombre del espécimen del cual provino la muestra.
Se realizó un análisis de cada placa con ayuda de un microscopio óptico PrimoStar,
mediante transectos longitudinales a lo largo de la superficie dispuesta por el
cubreobjetos en un aumento de 10X; efectuando de esta forma, un conteo por placa de
cada morfotipo visualizado (Sikoparija, Pejak, Radisic, Smith y Soldevilla, 2011).
Adicionalmente, estos morfotipos fueron registrados mediante fotografías en aumentos
de 40X y 100X con una cámara acoplada Axiocam ERc 5s y digitalizados a través del
software ZEN 3.0.
3.3.2.1 Determinación palino-taxonómica. Con el objetivo de determinar
taxonómicamente los tipos polínicos consignados, estos fueron descritos a través de los
caracteres mayormente utilizados para tal fin, como son: unidad polínica, polaridad,
forma, número, tipo de aberturas, y orientación de la exina (Fonnegra, 2005; Punt, Hoen,
Blackmore, Nilsson y Le Thomas, 2007). Igualmente, se efectuaron mediciones de
unidad polínica, aberturas, exina y ornamentación con ayuda de las herramientas ‘line’ y
‘circle’ del software ya mencionado. Así mismo, se utilizaron como referencia la
palinoteca del LPP-UT, las claves taxonómicas propuestas por Roubik y Moreno (1991),
y se hizo la comparación con distintos atlas polínicos (Jiménez y Rangel, 1997; Jaramillo
y Trigo, 2011; Yuca, 2018) junto con la revisión de descripciones polínicas por familia y
especie en bases de datos en línea, Palynological Database-PalDat. Adicionalmente, se
corroboró la presencia en el bosque de las especies vegetales a las cuales se atribuyó
el polen registrado, empleando la base de datos del laboratorio de Dendrología de la
Universidad del Tolima, en la cual reposa la composición florística asociada a nuestra
área de estudio; además de los reportes para la misma zona aportados por Cabezas
38
(2016), el libro del bs-T en Colombia (Pizano y García, 2014), el catálogo de plantas y
líquenes de Colombia de la Universidad Nacional de Colombia (Bernal et al., 2019). La
clasificación botánica de las especies encontradas se realizó adoptando el sistema APG
IV (Chase et al., 2016).
3.3.3 Procesamiento de semillas a partir de heces. Las muestras fecales obtenidas con
la metodología descrita en el ítem anterior fueron depositadas en cajas de Petri
individualmente. Con ayuda de estereoscopio y pinzas de punta fina se separaron las
semillas de la pulpa, discriminando entre morfotipos; posterior a ello, dichas semillas
fueron fotografiadas, medidas y esterilizadas con el fin de evitar la contaminación por
hongos. Una fracción de la cantidad total de semillas por morfotipo fue sembrada en
sustrato a base de turba con el fin de facilitar su determinación a partir de la obtención
de brotes germinativos y plántulas.
3.3.3.1 Determinación de semillas. Para su determinación, se compararon las semillas
obtenidas de las fecas de los murciélagos, con la colección de referencia realizada para
este trabajo, así como con la carpoteca del laboratorio de Dendrología y Herbario Toli de
la Universidad del Tolima, implementando adicionalmente el uso del catálogo de semillas
elaborado por Cornejo y Janovec, 2010.
3.4 ANALISIS ESTADISTICOS
3.4.1 Curvas de acumulación de especies. Con el fin de estimar la representatividad de
los datos en el tiempo evaluado, se realizaron tres curvas de acumulación de las especies
de murciélagos y las especies vegetales (polen y semillas); estas se elaboraron en
función de las especies de murciélagos filostómidos con reportes de interacciones a
través de polen y/o semillas, y las especies de plantas halladas en fecas y/o
transportadas en pelaje por los mismos. Las curvas de acumulación fueron construidas
con el paquete iNEXT del software R 3.6.0 (Hsieh y Chao, 2016).
39
3.4.2 Análisis de las redes de interacción. Se realizaron dos matrices binarias de
doble entrada de polen (Z1) y semillas (Z2), donde se ubicaron las especies
de plantas y murciélagos interactuantes, siendo Znij= 1 si se hallaba polen en
el pelaje o semillas en fecas de la especie vegetal i en el murciélago j, y Znij=
0, en caso de no hallar interacción. De igual forma se realizó una matriz
ponderada para cada mutualismo, mediante la sumatoria de presencias en
individuos por especie de murciélago de cada morfoespecie vegetal. Las redes
fueron graficadas empleando la matriz cualitativa con ayuda del paquete
Bipartite de R (Dormann, Gruber y Fründ, 2008), el cual sirvió a su vez para
conocer la topología de las mismas, calculando las siguientes métricas: el
grado (k); la conectancia (C) correspondiente a la fracción de interacciones
registradas respecto al total posible C= I/ (PxA) donde, I es el número de
interacciones observadas, P el número de especies de plantas y A el número
de especies animales; el número de compartimientos que conforman la red; la
robustez ante perturbaciones dirigidas; el grado de especialización (H2) y el
anidamiento. Esta última analizada con el software aninhado (Guimaraes Jr. y
Guimaraes, 2006), donde se empleó el cálculo NODF el cual indica un valor
igual a 0 para no anidamiento, y 100 para un anidamiento perfecto; con el fin
de medir su significancia, se empleó uno de los modelos nulos con presencias
asignadas de manera aleatoria (ER), el cual aninhado propone para comparar
la matriz observada con predicciones teóricas (Almeida-Neto, Guimarães,
Guimarães Jr, Loyola y Ulrich, 2008).
Se presentó de manera gráfica cada matriz ponderada (polen y semillas) mostrando la
recurrencia de las interacciones; estas fueron igualmente elaboradas por medio del
paquete Bipartite. Se hallaron las métricas de dependencias entre cada par de especies
planta-murciélago interactuantes (dependencias de las especies vegetales por las
especies de murciélagos y viceversa), siendo estas las proporciones de todas las
interacciones observadas en una especie particular que se producen con cada especie
del otro conjunto. Por ejemplo, Dijplanta= Nij/Ni (Nij = número de interacciones observadas
entre las dos especies y Ni = el número total de interacciones registradas para la especie
40
de planta i); así como la fuerza de interacción de cada especie sobre la comunidad, valor
que corresponde a la suma de sus dependencias (Bascompte, Jordano y Olesen, 2006).
Con base en las matrices cuantitativas se halló el grado de modularidad (Q) para cada
red evaluada con el paquete Bipartite, esta prueba se realizó usando el algoritmo
QuanBiMo, e implementando un modelo nulo para comparar la significancia del valor
observado con lo esperado por la aleatoriedad (Dormann y Strauss, 2014).
3.4.3 Importancia ecológica de las especies participantes en las interacciones:
3.4.3.1 Medida de centralidad intermedia. Se hallaron los valores de centralidad por
intermediación (Betweenness) para las especies de murciélagos participantes en cada
red evaluada con el software Pajeck (Batagelj y Mrvar, 2008) mediante el uso de datos
cuantitativos; este análisis permite evidenciar la importancia de los nodos faunísticos
como conectores entre las diferentes partes de cada red evaluada en los dos procesos
ecológicos. Nodos con valores mayores a 0 conectan áreas de la red que de lo contrario
estarían totalmente desconectadas.
3.4.3.2 Índice de valor de importancia del recurso (IVIR). Calculado con el fin de
determinar la importancia de cada una de las especies vegetales, usadas por las
especies de murciélagos para cada comunidad representante de los mutualismos
evaluados. Fue hallado mediante la sumatoria de las intensidades de uso del recurso
(PixFix), dividido por el número total de especies de murciélagos evaluadas en la
comunidad. Siendo IVIR = ∑ (PixFix) / N, donde Pix= frecuencia de uso de la especie
vegetal i por parte de la especie de murciélago j, con base en la frecuencia de registros
de un morfotipo de especie vegetal en la especie de murciélago j, dividido en la
frecuencia total de registros de todas las especies de plantas utilizadas por dicha especie
de murciélago. Fix = número de individuos de la especie de murciélago j que hizo uso de
la especie vegetal i, divido en el número total de individuos evaluados de la especie de
murciélago j. N = Número total de especies de murciélagos evaluadas en la comunidad
correspondiente (Amaya-Márquez et al., 2001; Ejemplo: Anexo C).
41
4. RESULTADOS
4.1 ESPECIES DE MURCIÉLAGOS Y PLANTAS PARTICIPANTES EN LA
TRANSFERENCIA DE POLEN Y DISPERSIÓN DE SEMILLAS EN UN FRAGMENTO
DE bs-T.
4.1.1 Murciélagos. En total se capturaron 195 individuos pertenecientes a 28 especies
de murciélagos (Tabla 2). Sin embargo, con el fin de cumplir los objetivos propuestos,
solo se incluyeron en el análisis 159 murciélagos pertenecientes a la familia
Phyllostomidae, la cual presentó una abundancia relativa del 88,7% dentro de las familias
registradas en este estudio.
Los filostómidos inmersos en procesos de transporte polínico y dispersión de semillas en
este fragmento de bosque, pertenecen a 13 especies y 8 géneros, distribuidos en las
subfamilias Stenodermatinae (Artibeus lituratus, Artibeus planirostris, Sturnira bakeri,
Sturnira ludovici, Uroderma convexum); Phyllostominae (Lophostoma silvicolum,
Phyllostomus discolor, Phyllostomus hastatus, Tonatia saurophila); Carolliinae (Carollia
brevicauda, Carollia perspicillata); y Glossophaginae (Glossophaga longirostris,
Glossophaga soricina); de las que se obtuvo un compilado de 111 muestras con polen
proveniente del cuerpo, y 33 muestras fecales con presencia de semillas.
Las subfamilias más abundantes fueron Glossophaginae y Stenodermatinae con 50
individuos cada una. Por su parte, la especie de murciélago con la abundancia más alta
fue Artibeus planirostris con un total de 28 individuos, cercano únicamente al de
Glossophaga soricina (26). En contraste, Sturnira ludovici reportó la menor abundancia
con un único registro durante la totalidad de los muestreos.
42
Tabla 2. Especies de murciélagos registrados en un fragmento de bs-T en Venadillo,
Tolima. A: Abundancia por especie, AR: Abundancia relativa.
TAXA
A
AR (%)
Familia Molossidae
Molossops temminckii (Burmeister, 1854)
Molossus coibensis (Allen, 1904)
4
4
2.0513
2.0513
Familia Mormoopidae
Pteronotus parnellii (Gray, 1843)
1
0.5128
Familia Phyllostomidae
Subfamilia Carolliinae
Carollia brevicauda (Schinz, 1821)
Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758)
Subfamilia Desmodontinae
Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810)
Subfamilia Glossophaginae
Glossophaga longirostris Miller, 1898
Glossophaga soricina (Pallas,1766)
Subfamilia Micronycterinae
Micronycteris megalotis (Gray,1842)
Subfamilia Phyllostominae
Gardnerycteris Keenani (Hurtado y Pachecho, 2014)
Lophostoma silvicolum D’ Orbigny, 1836
Phyllostomus discolor (Wagner, 1843)
Trachops cirrhosus (Spix, 1823)
Tonatia saurophila (Koopman y Williams, 1951)
Subfamilia Stenodermatinae
Artibeus lituratus (Olfers,1818)
Artibeus planirostris (Spix, 1823)
Dermanura rava Miller, 1902
Sturnira bakeri Velazco y Patterson, 2014
17
23
9
24
26
1
2
3
11
1
4
3
28
1
6
8.7179
11.7949
4.6154
12.3077
13.3333
0.5128
1.0256
1.5385
5.6410
0.5128
2.0513
1.5385
14.3590
0.5128
3.0769
43
TAXA
A
AR (%)
Sturnira ludovici Anthony, 1924
Uroderma convexum Lyon, 1902
1
11
0.5128
5.6410
Familia Vespertillionidae
Eptesicus chiriquinus (Thomas, 1920)
Eptesicus sp. (Rafinesque, 1820)
Myotis caucensis Allen, 1914
Myotis cf. riparius Handley, 1960
Myotis nigricans (Schinz, 1821)
Myotis sp. (Kaup, 1829)
Rhogeessa cf. io (Thomas, 1903)
1
1
2
1
2
5
1
0.5128
0.5128
1.0256
0.5128
1.0256
2.5641
0.5128
TOTAL
195
100
4.1.2 Plantas presentes en cargas polínicas y heces. Se obtuvo un total de 49 especies
vegetales asociadas a murciélagos filostómidos presentes en el área, de las cuales 40
estuvieron representadas exclusivamente por granos de polen (Anexo A), ocho por
semillas (Anexo B), y tan sólo una (Stenocereus griseus) por ambas. La totalidad de
especies de plantas analizadas se encuentran agrupadas en 26 familias (Tabla 3), de las
cuales la mayor abundancia relativa (AR) dentro de las representadas por polen fue para
Cactaceae (14.34%), seguida por Bignoniaceae (13.01%), donde la primera incluyó sólo
una especie, pero registró el mayor valor de abundancia (74), aunque se presentaron
cinco familias con dos especies (Asteraceae, Boraginaceae, Moraceae, Rubiaceae,
Solanaceae), y una (Malvaceae) con tres.
44
Tabla 3. Especies de plantas asociadas a cargas polínicas y dieta de murciélagos
filostómidos en un fragmento de bs-T en Venadillo, Tolima. A: Número de muestras por
especie obtenidas de cargas polínicas y muestras fecales de los murciélagos,
AR: abundancia relativa.
TAXA
A
AR (%)
POLEN
SEMILLAS
POLEN
SEMILLAS
Familia Acanthaceae
Trichanthera gigantea (Humb. y
Bonpl.) Nees
1
0.1938
Familia Alismataceae
Echinodorus paniculatus Micheli
8
1.5504
Familia Amaranthaceae
Amaranthus spinosus L.
2
0.3876
Familia Anacardiaceae
Anacardiaceae indeterminada
1
0.1938
Familia Arecaceae
Attalea butyracea (Mutis ex L.f.) Wess
Boer
1
0.1938
Familia Asteraceae
Bidens pilosa L.
1
0.1938
Taraxacum campylodes G.E.Haglund
1
0.1938
Familia Bignoniaceae
Crescentia cujete L.
67
12.9845
Familia Boraginaceae
Cordia alliodora (Ruiz y Pav.) Oken
17
3.2946
Cordia sp.
4
0.7752
Familia Bromeliaceae
Aechmea magdalenae (André) André
ex Baker
3
0.5814
Familia Cactaceae
45
TAXA
A
AR (%)
POLEN
SEMILLAS
POLEN
SEMILLAS
Hylocereus undatus (Haw.)
Britton y Rose
2
5.4054
Stenocereus griseus (Haw.) Buxb
74
9
14.3411
24.3243
Familia Euphorbiaceae
Acalypha sp.
6
1.1628
Familia Fabaceae
Swartzia cf. trianae Benth.
31
6.0078
Familia Loranthaceae
Phthirusa pyrifolia (Kunth) Eichler.
1
0.1938
Familia Malvaceae
Ceiba pentandra (L.) Gaertn
2
0.3876
Pseudobombax septenatum (Jacq.)
Dugand
7
1.3566
Sida glabra Mill
1
0.1938
Familia Marantaceae
Stromanthe jacquinii (Roem. y Schult.)
H.A.Kenn. & Nicolson
1
0.1938
Familia Moraceae
Brosimum alicastrum Sw.
3
0.5814
Ficus sp.
61
11.8217
Familia Muntingiaceae
Muntingia calabura L.
2
5.4054
Familia Myrtaceae
Psidium guineense Sw
1
0.1938
Familia Piperaceae
Piper aduncum L.
10
27.0270
Piper sp.
1
2.7027
Familia Poaceae
46
TAXA
A
AR (%)
POLEN
SEMILLAS
POLEN
SEMILLAS
Poaceae indeterminada
70
13.5659
Familia Polygonaceae
Persicaria sp.
1
0.1938
Familia Rubiaceae
Faramea sp.
40
7.7519
Mitracarpus hirtus (L.) DC.
1
0.1938
Palicourea sp.
1
2.7027
Familia Solanaceae
Solanum hirtum Vahl
13
2.5194
Solanum sp.1
10
27.0270
Solanum sp.2
1
2.7027
Brugmansia arborea (L.) Steud
1
0.1938
Familia Ulmaceae
Ampelocera sp.
1
0.1938
Familia Urticaceae
Cecropia peltata L.
24
4.6512
Familia Zingiberaceae
Renealmia sp.
2
0.3876
Morfoespecies
Morfoespecie 1
33
6.3953
Morfoespecie 2
1
0.1938
Morfoespecie 3
1
0.1938
Morfoespecie 4
7
1.3566
Morfoespecie 5
4
0.7752
Morfoespecie 6
5
0.9690
Morfoespecie 7
2
0.3876
Morfoespecie 8
6
1.1628
Morfoespecie 9
8
1.5504
Morfoespecie 10
2
0.3876
47
TAXA
A
AR (%)
POLEN
SEMILLAS
POLEN
SEMILLAS
Morfoespecie 11
1
2.7027
TOTAL
516
37
100
100
En cuanto a las especies vegetales adquiridas a partir de semillas, las familias
Cactaceae, Solanaceae y Piperaceae obtuvieron el mismo valor de abundancia relativa
(29.72%) e igual cantidad de especies representantes (dos cada una), siendo Piper
aduncum L. y Solanum sp1. las especies con mayor abundancia de registros (diez). Por
otra parte, de las muestras con polen el 77.47% de ellas, presentaron más de dos
morfotipos y en contraste, sólo el 15.5% de las muestras con semillas presentaron más
de una especie a la vez.
4.1.3 Curvas de acumulación. La curva de acumulación de especies de murciélagos
filostómidos consiguió la asíntota con 13 especies observadas, respecto a las 13.5
esperadas por el estimador (Figura 4A), lo que es evidencia de un muestreo
representativo, dada la probabilidad de que se hayan capturado y muestreado todas las
especies involucradas en el transporte de polen y dispersión de semillas para esta área
de estudio. Por su parte, los datos observados para las especies de plantas halladas en
cargas polínicas (41 especies), aún presenta una tendencia creciente y la extrapolación
de los datos sugiere que el muestreo no se encuentra concluido en su totalidad, dado
que el estimado predictivo arrojó un valor de 66 especies vegetales interactuantes en el
desplazamiento de polen mediado por murciélagos. Así mismo, la curva para las
especies de plantas determinadas a través de semillas sugirió una leve tendencia
ascendente, muy cercana, sin embargo, a la asíntota. Siendo que el estimador calculó
un valor esperado de 12 especies, mientras que el observado fue de nueve. Por su parte
la curva de acumulación de interacciones para las redes evaluadas en el caso de
transporte de polen se presenta una tendencia creciente dado que el estimador predictivo
arrojó un valor de 261 interacciones posibles presentándose 160 observadas, de igual
forma en el transporte de semillas el estimador predijo un total de 27 interacciones
posibles frente a las 17 observadas.
49
4.2 ANALISIS DE LAS REDES DE INTERACCIONES MUTUALISTAS
La arquitectura de las redes de interacción indica una notoria diferencia entre los
contactos planta-murciélago dados a través de semillas (Figura 5A) y polen (Figura 5B),
tanto en el tamaño de la red, como en número de interacciones, y especies interactuantes
(mencionadas en el ítem anterior). Así, la red con plantas halladas en cargas polínicas
está compuesta por 41 especies vegetales visitadas por 12 especies de murciélagos, lo
que representa un total de 492 interacciones posibles (41x12) de las cuales sólo 160
fueron observadas, siendo equivalentes a una conectancia de 0.33. Por parte de las
semillas, nueve especies de plantas interactuantes con ocho especies de murciélagos,
correspondiendo a 72 interacciones posibles, de las cuales sólo se observaron 17, con
una conectancia de 0.24 (Tabla 4).
Como primera medida, la red resultante de las conexiones entre polen y murciélagos
señala a Phyllostomus discolor y Ficus sp. como las especies de murciélago y planta con
mayor cantidad de interacciones; seguidas por Glossophaga longirostris, Artibeus
planirostris, y Glossophaga soricina (para las especies animales), cuya riqueza de
interacciones (grado k) es evidenciable a través del tamaño del rectángulo que
representa cada especie. Dado lo anterior, Lophostoma silvicolum fue la especie de
murciélago que mostró la menor cantidad de interacciones; así mismo, el orden en
riqueza de éstas vista desde las plantas, fue seguida por una morfoespecie perteneciente
a la familia Poaceae. Es posible también destacar en la red a especies como Crescentia
cujete (quien interactuó con la totalidad de las especies de murciélagos), Stenocereus
griseus y Swartzia cf. trianae (quienes interactuaron con más del 80% de las especies),
al tener una cantidad de interacciones mayor que la de especies como Pseudobombax
septenatum (4 interacciones) o Trichanthera gigantea (1 interacción). Finalmente, en
términos generales se evidencia que para esta red (Figura 5B) las interacciones
obtenidas por parte de las especies vegetales son menores que las observadas para los
murciélagos, esto como resultado de la gran diferencia entre ambos ensambles dentro
del área de estudio.
50
En contraste con lo anterior, la red graficada para plantas halladas a través de semillas
(Figura 5A) mostró mayor similitud en la riqueza de las interacciones entre especies de
murciélagos y plantas, siendo Cfarollia brevicauda y Piper aduncum las especies con
más interacciones, en donde la primera se relacionó con el 44.4% (4/9) de las especies
vegetales, y P. aduncum con el 62.5% (5/8) de las especies de filostómidos involucradas;
mientras que los quirópteros, Phyllostomus discolor, Sturnira bakeri y Sturnira ludovici,
así como seis de las nueve especies vegetales, reportaron tan solo una interacción.
Adicionalmente, las dos redes de interacción presentaron una tendencia al anidamiento,
donde como primera instancia hay un núcleo de especies de murciélagos y especies
vegetales con mayor número de interacciones asociados entre sí, al cual las especies
con menor número de interacciones se asociaron. El valor de anidamiento para la matriz
de la red de interacciones entre filostómidos y plantas a través de transferencias de polen
(NODF= 56.37) y su dieta (NODF= 31.77), fueron significativamente mayores que
cualquiera de las matrices aleatorias generadas por los modelos nulos ER, con un
promedio de NODF= 17.27 y 12.65 (p<0.05), respectivamente. Esto indica que las
interacciones observadas en las redes evidencian un patrón anidado no ejercido por el
azar; además, ninguna de las dos redes mostró una separación en compartimentos de
interacciones, tratándose por tanto de una sola red consolidada (Tabla 4).
Tabla 4. Estructura y topología de las redes de interaccion mutualista entre murcielagos
filostómidos y plantas asociadas a sus cargas polinicas y dieta en un fragmento de bs-T.
Metricas a nivel de red
Red polen
Red semillas
Nro. especies de muricelagos
12
8
Nro. especies de plantas
41
9
Conectancia
0.33
0.24
Anidamiento (NODF)
56.37
31.77
Número de compartimientos
1
1
Robustez - especies de murcielagos
0.70
0.61
Robustez - especies de plantas
0.92
0.65
H2
0.11
0.50
51
Estas redes muestran un predominio generalista en cuanto a los hábitos de las especies
de acuerdo con el índice de especialización H2 (Tabla 4); por lo tanto, la mayoría de las
especies interactúan entre ellas y no se presentan subgrupos de especialización uno a
uno, o de restricción marcada. Aun así, se visualiza un índice de especificidad un poco
mayor en la red de interacción mediada por la dieta de los murciélagos, lo cual puede
atribuirse al tamaño de la red y al número de individuos participantes. Adicionalmente,
las especies vegetales interactuantes en la transferencia de polen obtuvieron un valor
mayor de robustez respecto a las especies de murciélagos en general.
A.
Figura 5. Redes de interacciones mutualistas entre murciélagos filostómidos y plantas
asociadas a dieta (A) y cargas polínicas (B) en un fragmento de bs-T en el municipio de
Venadillo - Tolima.
52
Fuente: Autoras
B.
53
Las interacciones registradas entre cada especie de murciélago y especie vegetal por
medio de polen y/o semillas tuvieron una frecuencia variable, siendo que no todas las
especies vegetales fueron visitadas o aprovechadas en la misma proporción, esto
reflejado en la tonalidad del color de las casillas en las matrices (Figura 6). Para el caso
de los contactos entre filostómidos y plantas interactuantes en el transporte de polen,
Glossophaga soricina, aunque presentó menor número de interacciones (16) en
comparación con Phyllostomus discolor (21), fue la especie de murciélago con
interacciones más intensas o con mayor número de contactos polínicos (97 visitas),
tomando éstos como la recurrencia de la aparición de una morfoespecie en la carga
polínica, presentando así el mayor número de registros de especies principales como
Stenocereus griseus (24) y Crescentia cujete (22). Por su parte, Phyllostomus discolor,
aunque presentó el mayor número de interacciones, reflejó una frecuencia mayormente
homogénea en sus contactos con especies vegetales, al no registrar una frecuencia de
interacciones que se destaque sobre las otras particularmente; sin embargo, Cecropia
peltata y Ficus sp. fueron las especies más halladas en la carga polínica de dicho
murciélago, con seis registros.
Por otro lado, Glossophaga longirostris y Artibeus planirostris presentaron el mismo
número de interacciones (19), sin embargo, este último exhibió una frecuencia mayor de
registros (96) respecto a la de G. longirostris (63), y tuvo intensidades destacadas para
las especies vegetales Ficus sp. (9), Swartzia cf. trianae (9), y Poaceae indeterminada
(18), las cuales sobrepasaron las generadas por la segunda especie de murciélago,
quien se asoció más frecuentemente con Stenocereus griseus (17) y Crescentia cujete
(9) (registrada la misma cantidad de veces para ambos receptores animales). Las últimas
cinco especies de murciélagos reflejaron menor intensidad en sus interacciones, con un
registro no mayor a tres visitas por especie vegetal, lo cual puede deberse a la cantidad
de individuos muestreados. En general Lophostoma silvicolum fue la especie con menor
número de interacciones (tres) e intensidad de estas.
55
Dicha información cuantitativa, que refleja la intensidad de las interacciones, permitió
hallar los valores del análisis de dependencia recíproca entre las interacciones de
murciélagos filostómidos y plantas, a través del transporte de polen y semillas, la cual de
manera general resulta ser muy débil en su mayoría, y en muy pocos casos, fuertes pero
asimétrica u heterogénea. Es decir, si la planta tiene alta dependencia por el murciélago,
por ejemplo, éste no la tiene por la planta (Figura 7). A su vez, estos valores de
dependencia mostraron una fuerza de las interacciones para cada especie de murciélago
(fuerza EM) y especie vegetal (fuerza EV), producto de la sumatoria de las dependencias
de cada especie vegetal hacia una especie de filostómido en particular y viceversa
(Anexos D y E).
En el caso de la red de polen, el murciélago con mayor valor de fuerza fue Glossophaga
longirostris (7.48), lo que indica mayores valores de dependencia de las plantas hacia
este filostómido respecto a las otras especies evaluadas, seguido por P. discolor, A.
planirostris y G. soricina (Anexo 4), quienes además (como se mencionó anteriormente),
son los transportadores de polen con mayor número de conexiones en la comunidad,
representando así una gran importancia para la mayoría de especies vegetales
evaluadas de este ensamble.
En contraste, ninguna de las especies de murciélagos manifestó valores de dependencia
significativa hacia ninguna planta en particular, probablemente atribuido a la
heterogeneidad en el tamaño de los ensambles. Sin embargo, especies como S. griseus,
la morfoespecie de la familia Poaceae, Ficus sp. y C. cujete tendieron a sobresalir en sus
valores al presentar algún grado de dependencia, atribuida a la recurrencia de la
interacción por parte de especies como C. brevicauda, U. convexum y las pertenecientes
al género Glossophaga.
56
Fuente: Autoras
Ahora bien, para el caso de las semillas, se destacan las interacciones de las especies
del género Carollia, quienes presentaron mayor número de registro de fecas con semillas
(10: C. brevicauda, 9: C. perspicillata), resaltando la intensidad de la interacción de
Solanum sp1. con C. brevicauda y, por otro lado, la de P. aduncum con
C. perspicillata en todo el ensamble; seguido por las especies del género Glossophaga
quienes estuvieron asociadas con mayor intensidad a la especie vegetal Stenocereus
griseus. Este resultado se relaciona con el de la fuerza de las especies de los
murciélagos en donde las mismas especies de plantas indicaron ser mayormente
Figura 7. Relaciones de dependencia entre murciélagos filostómidos y plantas
interactuantes mediante el transporte de polen (A) y semillas (B), en un bs-T en
Venadillo-Tolima. Cada punto representa las asociaciones halladas para cada red de
interacción.
57
dependientes de los murciélagos antes mencionados, con valores de 0.7, 0.5 y 0.44,
respectivamente (Anexo EA). Cabe resaltar que estos resultados son relevantes ante la
omisión de los valores enteros (1) generados por el análisis para las especies que
presentaron interacciones sin recurrencia (valor de frecuencia de 1). En el caso contrario
(dependencia de las especies de murciélagos por especies de plantas), el mayor valor
de fuerza de la especie vegetal fue obtenido por P. aduncum (3.26) precedido por
Solanum sp 1. (1.92). Sin embargo, estos contienen dentro de sus conexiones, dos y una
interacción sin recurrencia, respectivamente. Por lo tanto, es propicio resaltar que la
especie vegetal con mayor fuerza dentro del análisis fue S. griseus (1.47) y que las
especies de murciélagos con mayor dependencia por esta planta fueron las del género
Glossophaga.
El análisis de modularidad para las interacciones representadas a través de polen en
pelaje determinó un valor de Q= 0.18 siendo significativamente mayor que el del modelo
nulo Q= 0.12± 0.10 (p<0.05), distribuyendo los taxones en tres módulos (Figura 8A). Este
análisis definió a Uroderma convexum como la especie más cercana a las dos de
Glossophaga; al igual que los géneros Carollia, Artibeus y Sturnira (con todas sus
especies participantes) fueron más cercanas entre sí; mientras que el grupo intermedio
se integró por las especies del género Phyllostomus y por Tonatia saurophila.
En cuanto a las asociaciones generadas para semillas (Figura 8B), de la misma forma el
valor de modularidad Q= 0.55 mostró diferencias significativas ante el modelo nulo
(Q= 0,31±0.037, P<0.05); graficando igual que en el análisis para polen divisiones
taxonómicas en tres grupos o módulos, en donde se confirió una separación considerable
entre los géneros, asociando con mayor proximidad a Carollia, Sturnira y Phyllostomus,
diferenciados de Glossophaga; al ser este último el único en establecer un módulo
compartido exclusivamente con especies que lo integran, así mismo, se encontraron
mayores cercanías entre C. brevicauda - P. discolor y C. perspicillata - U. convexum –
Sturnira (ambas especies).
58
Fuente: Autoras
A.
B.
Figura 8. Análisis de modularidad para las interacciones entre murciélagos filostómidos
y plantas interactuantes mediante el transporte de polen y semillas, en un bs-T en
Venadillo-Tolima. A). Módulos de asociación para las interacciones representadas por
polen. B). Módulos de asociación para las interacciones representadas por semillas.
La intensidad del color refleja la intensidad o fuerza de la frecuencia de la interacción.
Abreviaturas ver Anexo C.
59
4.3. IMPORTANCIA ECOLOGICA DE LAS ESPECIES PARTICIPANTES EN LAS
INTERACCIONES
4.3.1 Medida de centralidad intermedia. Contribuyendo a los análisis antes descritos, la
medida de centralidad intermedia (MCI) o por intermediación (betweenness), brindó
información sobre especies clave para las redes evaluadas, considerando a
Glossophaga longirostris (0.235) y Carollia brevicauda (0.350) como las especies de
murciélagos con mayor valor de centralidad para las redes de polen y semillas,
respectivamente. El resultado nulo (valor 0) de murciélagos como L. silvicolum (en
polen), fue influenciado por la presencia de interacciones sin frecuencia, dado que, a
pesar de presentar contactos con más de una especie vegetal, la baja diversidad y la
debilidad de estas, supone una conectividad baja generada por parte de este murciélago
hacia otros actores de la red.
Tabla 5. Medida de centralidad por intermediación en redes de interacción mutualista
planta-animal asociadas a cargas polinicas y semillas en fecas de murciélagos en un
fragmento de bs-T.
MEDIDA DE CENTRALIDAD INTERMEDIA (MCI)
POLEN
SEMILLAS
Especies de murciélagos
MCI
Especies de murciélagos
MCI
G. longirostris
0.235
C. brevicauda
0.350
P. discolor
0.216
C. perspicillata
0.279
A. planirostris
0.181
G. longirostris
0.262
G. soricina
0.155
G. soricina
0.241
P. hastatus
0.113
U. convexum
0.125
C. perspicillata
0.077
P. discolor
0.000
U. convexum
0.054
S. bakeri
0.000
T. saurophila
0.034
S. ludovici
0.000
C. brevicauda
0.018
A. lituratus
0.005
S. bakeri
0.004
L. silvicolum
0.000
60
4.3.2 Índice de valor de importancia del recurso (IVIR). El ensamble de murciélagos
presente en el fragmento de bosque evaluado tuvo contacto con diferentes especies
vegetales a través de granos de polen o semillas. Sin embargo, el IVIR demostró que
hay algunas especies que podrían presentar más significancia para esta, a partir de sus
intensidades de uso (relacionándose esta con la frecuencia del contacto entre una
especie de murciélago y una especie vegetal).
Las especies con los valores de importancia más altos para el grupo representado por
cargas polínicas fueron: la indeterminada de la familia Poaceae (0.127), Ficus sp.
(0.112), Stenocereus griseus (0.095), Crescentia cujete (0.074) y Faramea sp. (0.050) es
decir, estas fueron las cinco especies con las cuales la mayoría de los murciélagos
interactuó; siendo la interacción con Carollia brevicauda la que más aportó al IVIR de la
primera (Tabla 6A). Por otra parte, las plantas menos importantes para la comunidad de
murciélagos (según este índice) en el transporte polínico fueron Psidium guinense y
Brugmansia arborea (0.00003) (Anexo F), puesto que sólo se relacionaron con una
especie de quiróptero. En segunda instancia, la planta de mayor importancia encontrada
por medio de semillas fue Piper aduncum (0.225) gracias a sus contactos con Carollia
perspicillata (0.347), principalmente (Tabla 6B). En contraparte, se halló a Palicourea sp.
y Piper sp. como las plantas menos importantes dentro del análisis con un valor de
0.0015 en ambos casos, al presentar contactos únicamente con C. perspicillata.
61
Tabla 6. Índice del valor de importancia de los recursos florales inmersos en la polinización reflejada en la carga
polínica (Primeras 10 especies con el IVIR más alto)
(A) y en la dispersión de semillas (B)
de murciélagos
filostómidos en un fragmento de bs-T en el municipio de Venadillo-Tolima. Convenciones-Abreviaturas
(C).
62
5. DISCUSION
5.1 ESPECIES DE MURCIÉLAGOS Y PLANTAS PARTICIPANTES EN LA
TRANSFERENCIA DE POLEN Y DISPERSIÓN DE SEMILLAS EN UN FRAGMENTO
DE bs-T.
Las especies de murciélagos filostómidos encontradas para el fragmento de bs-T los
Limones, corresponden con el 36% de especies de filostómidos halladas para el Tolima
(García-Herrera, Ramírez-Francel y Reinoso-Flores, 2019b). Este muestreo para las
especies de murciélagos analizadas obtuvo una representatividad del 96.3% según los
estimadores de riqueza. En contraste, aunque los datos observados para las plantas
halladas en cargas polínicas y heces no alcanzaron los valores predichos por el
estimador de riqueza, lograron una representatividad significativa de los datos mayor al
60%. Por lo anterior se considera que los resultados arrojados por este trabajo son
representativos para la comunidad en el área y tiempo de estudio evaluados.
La no aparición de todas las especies vegetales esperadas por el estimador para las
condiciones del estudio, además del bajo registro de algunas como T. campylodes, T.
gigantea, P. guinnense, Palicourea sp. en condición de polen o semillas, puede ser
explicada por rasgos fenológicos que promueven por parte de las plantas, la ordenación
de las conexiones con especies vegetales en un contexto espacio-temporal definido.
Adicionalmente, dichos resultados pueden estar influenciados por el hallazgo de
especies que podrían no hacer parte del área de estudio propiamente, sino de sectores
aledaños, en donde pudiesen entrar en contacto con las especies de murciélagos
evaluadas, gracias a la amplitud en su rango de vuelo. Del mismo modo, la imposibilidad
del paso de semillas con un mayor porte por el tracto digestivo de los murciélagos pudo
haber generado una subestimación de las especies vegetales incluidas en este
mutualismo, al no ser encontradas en las muestras fecales (Ribeiro et al., 2005; Melo,
Rodríguez-Herrera, Chazdon, Medellín y Ceballos, 2009).
63
Así mismo, las características de los movimientos de polen y flujo de semillas pueden
desarrollarse bajo la influencia de heterogeneidad ambiental (o espacio-temporal), al
otorgar a las especies, variedad en la intensidad y diversidad de sus contactos. Lo que
permite, la coexistencia de diferentes especies dentro de un mismo ecosistema (Parra-
Tabla, 2015).
5.2 ANALISIS DE LAS REDES DE INTERACCIONES MUTUALISTAS PLANTA-
ANIMAL
La arquitectura de ambas redes evaluadas presentó tendencias significativamente
anidadas y un bajo número de dependencias fuertes y asimétricas, lo que les confiere
cohesión y estabilidad a los ensambles de murciélagos y plantas estudiados en dichos
procesos ecológicos, y proporciona resistencia ante las intervenciones o pérdidas del
hábitat. Además, permite a las especies compartir recursos, sin generar competencia
directa entre pares, promoviendo la coexistencia de la comunidad, así como lo plantean
Jordano et al. (2003), Bastolla et al. (2009) y Guerrero (2017). Ejemplo de esto, es el
comportamiento generado por C. perspicillata (al igual que otros nodos de similares
características), la cual, por sus abundantes interacciones, facilita la conectividad de su
hábitat (Kunz et al., 2011), ya que, al aprovechar gran cantidad de recursos, genera
interacciones oportunistas, y de dependencias débiles y asimétricas, concordando con
lo reportado por Sánchez-Casas y Álvarez (2000) y Alvis (2014). Este tipo de
comportamientos ligados a interacciones asimétricas entre nodos favorece, por ejemplo,
a la recuperación de una de las especies interactuantes ante una disminución poblacional
y evita un efecto en cascada de extinción de especies (Bascompte y Jordano, 2008).
De la misma forma, el patrón de anidamiento hallado en las redes le confiere una mayor
capacidad de persistencia a las especies con menor número de interacciones, al ser
éstas asimétricas, es decir, estar conectadas con las especies mayoritariamente
asociadas al resto del grupo, las cuales suelen ser a su vez las más abundantes y menos
inestables, al contar con mayor cantidad de individuos y diversidad de recursos
64
aprovechables. Ello acarrea importantes implicaciones ecológicas y de conservación
para esta comunidad de murciélagos y plantas (Bascompte y Jordano, 2008).
Desde un punto vista particular, la estrecha relación evidenciada entre las especies del
género Glossophaga y S. griseus, indica un aprovechamiento completo del recurso, al
ser hallado con la más alta recurrencia tanto en polen como en semillas, y como
consecuencia postula a estos murciélagos como vectores bióticos claves en los procesos
reproductivos de dicha planta (Ruiz, Santos, Soriano, Cavelier, y Cadena, 1997). Sin
embargo, una visión a nivel de red refleja la no existencia de dependencias marcadas
por parte de ninguna de las especies mencionadas, pero si supone a S. griseus como
especie fundamental al ser uno de los recursos más concurridos, siendo un agente
importante en ambos mutualismos.
Los hallazgos de una estructura significativamente anidada para esta área de estudio
muestran la preservación de características propias de estos tipos de mutualismos
estabilizadores dentro de ecosistemas naturales, asemejándose a lo reportado por
Castaño-Salazar (2009), Lara et al. (2012), Rodríguez, Stiles y Arizmendi (2012),
Ramírez-Burbano (2013), Castaño-Salazar (2018) y Bascompte et al. (2003). Esto,
sugiere la presencia de un ambiente con recursos que permiten el funcionamiento de
dichos servicios ecológicos al mantenerse con una estructura estable, de acuerdo con
los modelos teóricos los cuales sugieren que las redes permanecen solidas siempre y
cuando la pérdida o perturbación del hábitat no supere el 80% (Fortuna y Bascompte
2006). Contrastado con lo hallado por Sánchez (2019), quien evaluó la red de interacción
de dispersión de semillas para aves, y encontró un anidamiento y conectancia
significativamente bajos, así como una alta modularidad y especialización en la
comunidad ante la desaparición de especies súper generalistas; por ello, presentó una
estructura menos resistente frente a alteraciones ambientales (Bascompte y Jordano
2007; Vidal, Pires y Guimarães Jr., 2013).
Por otro lado, los análisis a nivel comunitario y la inclusión de diferentes gremios tróficos
en los mismos, permiten dilucidar de una mejor forma la estructuración de los procesos
65
ecológicos dentro de un hábitat y el rol de las especies en éste (también en Gómez,
2002). Por ejemplo, los diversos contactos generados por ciertas especies de
murciélagos, catalogados fundamentalmente como frugívoros u omnívoros (e. g.
especies de los géneros Phyllostomus, Artibeus y Carollia), podrían significar que
animales de estos gremios con contactos secundarios o indirectos, juegan un papel
fundamental en la cohesión y como consecuencia, en la estabilidad de la estructura de
la red de transporte polinico. Estos son géneros con nodos centrales (altos valores de
centralidad) identificados como relevantes para el funcionamiento de estos mutualismos,
lo cual es congruente con lo reportado por Martín – González, Dalsgaard y Olesen (2010),
Rodríguez-Salguera, Vílchez-Mendoza, Rodríguez-Herrera y Finegan (2017).
Por su parte, los datos de semillas en las muestras fecales evaluadas resaltan registros
frecuentes de especies de los géneros Solanum, Piper y Stenocereus. Todas ellas se
posicionaron en la red como relevantes, al ser los nodos que más aportaron a la
comunidad de murciélagos. Lo cual es congruente con otras investigaciones que
reportan a las familiias vegetales Piperaceae, Moraceae, Anacardiaceae, Cactaceae,
Solanaceae, como las más frecuentes en dietas de murciélagos frugívoros (Orozco-
Segovia y Vazquez, 1982; Galindo-González, 1998; Calonge, 2009; Castaño-Salazar,
2009). Adicionalmente, la presencia de los géneros Cecropia, Ficus y Brosimum fueron
concordantes con la información suministrada por Galindo-González (1998), y aunque
estos no se hallaron como semillas, su registro se obtuvo por medio de polen en pelaje,
sugiriendo así la presencia de contactos indirectos por la asociación de murciélagos
(e. g. C. perspcillata, G. soricina, P. discolor) con frutos u otros recursos brindados por
las plantas o como efecto de la búsqueda de insectos asociados a las especies vegetales
(Calonge, 2009).
La presencia del morfotipo Poaceae para la mayoría de las especies de murciélagos, fue
atribuida a efectos del viento, al ser característico de esta familia el tipo de dispersión
anemófila y presentar una morfología polínica que corresponde a este mismo método de
dispersión; también, por el contacto entre individuos, producto de las actividades de
forrajeo e interacciones sociales de los murciélagos. Sin embargo, la posibilidad de
66
catalogar los contactos de murciélagos no nectarívoros como Uroderma, Phyllostomus y
Artibeus con especies vegetales, como casuales, se reduce gracias a registros de polen
en la dieta de especies de estos géneros (Madanes y Millones, 2004; Calonge, 2009;
Osorio-Pascual y Quiroz-García, 2009).
Dado lo anterior, no se debe descartar la posibilidad de que los granos de polen hallados
en los individuos hubiesen sido capaces de cumplir con su finalidad reproductiva, sin
significar esto que todas las especies transportadoras de polen se involucran
necesariamente en un proceso de polinización efectiva (Heithaus, Opler y Baker, 1974;
Stoner et al., 2007). Dicha afirmación requiere de estudios de mayor profundidad
enfocados en las especies interconectadas por separado de manera complementaria, y
abarcando como objetivo el análisis del fenómeno de la polinización por completo y no
únicamente el primer paso de este proceso ecológico vectorial, que es la recepción
polínica por parte de individuos animales, como en este estudio.
En cuanto a las asociaciones en grupos generadas por la prueba de modularidad, éstas
son explicables dadas las características mismas de los murciélagos participantes,
siendo que, dentro de los grupos generados para polen, por ejemplo, convergieron en
cada uno, especies de géneros de la misma subfamilia. A excepción de U. convexum
quien se asoció con el género Glossophaga. Esto pudo deberse a que, dentro de sus
interacciones, S. griseus, C. cujete y Faramea sp. fueron los recursos compartidos por
los glossofaginos y este murciélago, que a su vez presentaron mayor intensidad.
Además, las especies de murciélagos de la subfamilia Glossophaginae conformaron el
grupo con las interacciones más robustas, explicado por sus preferencias tróficas
principalmente nectarívoras de acuerdo con Muñoz (1990).
Así mismo, se encontró que las especies de la subfamilia Carolliinae han sido
relacionadas con los géneros de la subfamilia Stenodermatinae (Sturnira), lo cual puede
ser atribuido a sus hábitos sedentarios de forrajeo, presentes en ambas subfamilias, y
sus interacciones con un gran número de especies vegetales reportadas también por
Casallas-Pabón (2009), Lou y Yurrita (2005), Hernández-Montero, Rojas-Soto y
67
Saldaña-Vázquez (2011); Castaño, Carranza y Torres (2018). Los géneros de la
subfamilia Phyllostominae (Phyllostomus y Tonatia) tuvieron una cercanía mayor entre
sí, lo cual puede deberse a que han sido reportados como frugívoros-insectívoros de
follaje (Montenegro & Romero-Ruíz, 1999; Oria y Machado, 2007); Las interacciones de
estos organismos con las plantas, aunque son débiles, confirieron conectividad entre los
módulos, reduciendo la posibilidad de que las especies se asociaran en compartimientos.
Por otra parte, las cercanías entre especies de murciélagos representadas por sus
interacciones mediante semillas indicaron una fuerte proximidad entre las especies del
género Glossophaga, ligada a las preferencias tróficas antes mencionadas y la afinidad
de ambas especies con la especie vegetal S. griseus, lo cual concuerda con lo reportado
por Ruiz et al. (1997). Curiosamente, el análisis indicó distancias suficientes entre las
especies de Carollia para asociarlas en grupos diferentes; sin embargo, esto se explica
con la diferencia en la intensidad de las interacciones con la especie de planta que tienen
en común, pues dicha recurrencia puede estar influenciada por el tamaño de la muestra.
Aun así, las plantas que interactuaron mayormente con los murciélagos de este género
concuerdan con los reportes dietarios para éstos.
El análisis de modularidad permitió expresar de manera gráfica que los parámetros de
cercanía incluyeron a la mayoría de las especies interactuantes dentro de módulos. La
red de semillas presentó un valor más alto de modularidad respecto a la de polen; puesto
que sus módulos se encuentran interconectados de manera menos fuerte al dejar por
fuera pocas pero suficientes interacciones para relacionarlos entre sí. Contrario a la red
de polen la cual presentó módulos fuertemente interconectados por una gran cantidad
de interacciones. Esto posiblemente ligado a la riqueza, abundancia y preferencias
intrínsecas de las especies que conformaron estos mutualismos en el tiempo de
muestreo, que además pudo haber sido influenciado por la fenología de las especies
vegetales, tal como se mencionó con anterioridad, y las características oportunistas de
las especies de murciélagos involucradas (Loayza, Ríos y Larrea-Alcázar, 2006).
68
Lo anterior revela de manera más clara la estructura topográfica de las redes más allá
del anidamiento, siendo ambas redes mutualistas bipartitas de estructura anidada y
presencia de módulos no aislados, lo que podría representar ventajas para estos
ensambles de murciélagos y plantas y sus interacciones ante alteraciones en el
fragmento de bosque evaluado, según Castaño et al. (2018).
5.3 IMPORTANCIA ECOLOGICA DE LAS ESPECIES PARTICIPANTES EN LAS
INTERACCIONES
Aunque con los análisis realizados no es posible emitir un diagnóstico definitivo sobre el
estado de la zona de estudio, como un acercamiento a esto, podemos inferir que la
estructura de los mutualismos estabilizadores descritos, corresponde a los de un
ecosistema con un nivel de perturbación que no ha superado un umbral que desconfigure
el patrón generalizado propuesto para este tipo de interacciones en ambientes naturales
como señalan Pliscoff (2003), Thébault y Fontaine (2010), o Castaño et al. (2018).
Adicionalmengte, las especies de murciélagos interactuantes en estos procesos
ecológicos dan luz alindoacerca de un buen estado de conservación al presenciar
especies “dependientes del hábitat” como T. saurophila, y especies “vulnerables” como
las del género Phyllostomus, quienes por sus requerimientos alimenticios y de hábitat
son más susceptibles a las perturbaciones, tal como lo indica Galindo-González (2004).
Según el índice de centralidad intermedia se destacaron las especies G. longirostris y
C. brevicauda, al ser las más centrales con interacciones fuertes y diversas, otorgando
mayor conectividad a las redes de transferencia de polen y dispersión de semillas
respectivamente; estas especies también fueron destacadas en FAO (2017) y Mora-
Beltrán y López-Arévalo (2018). Lo cual concuerda con lo reportado para el rol de Carollia
brevicauda dentro de redes de dispersión de semillas en hábitats poco transformados
(Castaño-Salazar 2018).
En cuanto a las plantas, el IVIR destacó entre la carga polínica las especies Ficus sp., S.
griseus, C. cujete y Faramea sp., y entre la carga de semillas las especies P. aduncum
69
y Solanum sp.1, al ser los recursos más aprovechados por los murciélagos filostómidos
evaluados, similar a lo reportado por Ruiz et al. (1997) y Castaño-Salazar (2018).
Es importante recalcar que 21 de los 24 morfotipos determinados para las plantas hasta
el nivel taxonómico de especie son de origen nativo, y dos de ellas (H. undatus y S.
griseus) se encuentran incluidos dentro del apéndice II del CITES. Ello las caracteriza
como especies que requieren de un control comercial, al ser objetos de este, conllevando
a un alto grado de vulnerabilidad ante una posible extinción, y sumando importancia a
las interacciones presentadas entre plantas y murciélagos en el fragmento de bs-T Los
Limones. Dicho esto, es necesario enfatizar en la necesidad de la toma de decisiones y
acciones respecto a la conservación de esta área, dado que son fácilmente evidenciables
las modificaciones de paisaje en ella, sumándole a esto, la importancia de conservar los
ecosistemas de bs-T (Powers et al., 2018). Siendo éste, además, uno de los pocos
remanentes de dicho bioma aún conservado para el Valle Alto del Magdalena.
Este trabajo aporta conocimientos sobre la estructura de redes mutualistas mediadas por
murciélagos para el departamento del Tolima, y se enmarca en el macroproyecto
denominado “Análisis de las cargas polínicas depositadas en Lepidópteros, Ápidos,
Troquilinos y filostómidos, durante la interacción planta-polinizador en un fragmento de
bs-T en la vereda Los Limones, del municipio de Venadillo-Tolima”. El cual, busca
evaluar la red de interacción mutualista mediada por el transporte polínico de los vectores
bióticos mencionados, donde se podrá evidenciar si el gremio de murciélagos pertenece
o no a un compartimiento aislado de la gran red de transportadores de polen presentes
en esta zona de vida, representada en el área mencionada.
70
6. CONCLUSIONES
Las redes de interacción mutualista reflejadas en el transporte polínico y dispersión de
semillas mediadas por filostómidos en un fragmento de bs-T en Venadillo-Tolima, reflejan
una estructura predominantemente generalista y significativamente anidada. Además,
presentan cierto grado de modularidad al poseer subgrupos asociados por preferencias
de recursos, pero interconectados entre sí, ligados a sus cercanías taxonómicas.
Cuentan también con interacciones heterogéneas y dependencias débiles en su mayoría,
características estructurales que les confieren mayor estabilidad y robustez ante
perturbaciones a dichas interacciones en esta comunidad.
Las especies claves inmersas en estos procesos ecológicos fueron aquellas con mayor
riqueza de interacciones, conectando a la mayoría del grupo. Las principales especies
de murciélagos involucradas en estos fenómenos fueron Glossophaga soricina,
Glossophaga longirostris y Phyllostomus discolor (transferencia de polen), así como
Carollia brevicauda y Carollia perspicillata (dispersión de semillas). Por su parte las
principales especies vegetales fueron Stenocereus griseus, Crescentia cujete y Ficus sp.
(polen); y Piper aduncum y Solanum sp. (semillas). La desaparición o reducción
poblacional de estas especies podría desencadenar modificaciones significativas en la
estructura de los sistemas evaluados.
Los filostómidos pertenecientes a gremios tróficos distintos a los nectarívoros y
frugívoros preferenciales, cumplen un rol ecológico en el transporte de polen y dispersión
de semillas para el bs-T Los Limones.
La estructura de las redes para los procesos evaluados en el bosque Los Limones,
mantiene características predominantes de ambientes no perturbados a pesar de las
visibles presiones a las cuales se ve sometido. Lo que destaca, la capacidad de
resiliencia de las especies en este hábitat, dada la configuración de estas, y sus roles en
las redes. Por lo tanto, es imperativa la toma de decisiones que lleven a la conservación
71
de este hábitat a través de la preservación de las especies participantes en estos
fenómenos ecológicos cruciales para el mantenimiento de la biodiversidad.
72
RECOMENDACIONES
Se recomienda realizar estudios y análisis similares con mayores esfuerzos de muestreo,
que reduzcan el sesgo generado por las diferencias fenológicas en las especies vegetales
presentes en un área de estudio, y a su vez evidenciar las variaciones temporales que
pueden existir para estos mutualismos, ligadas a la disponibilidad de recursos y la
persistencia o variación de los roles de los nodos interactuantes.
Se sugiere la inclusión de diferentes gremios tróficos de murciélagos en posteriores
análisis que proyecten como objetivo la evaluación del estado de interacciones mutualistas
y su estructuración en un ecosistema, paralelo a la ampliación de la información entre
nodos interconectados que permitan definir más certeramente el papel de las especies
interactuantes y su efectividad en estos mutualismos a través de metodologías que
evalúen estos síndromes por completo.
73
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92
Anexo A. Granos de polen encontrados en carga polínica de filostómidos en Venadillo-
Tolima.
Lámina 1. Acanthaceae: Trichanthera gigantea (Humb. & Bonpl.) Nees 40x (1) -100x
(2); Alismataceae: Echinodorus paniculatus Micheli 40x (3) - 100x (4-5);
Amaranthaceae: Amaranthus spinosus L. 40x (6) - 100x (7-8); Anacardiaceae:
Anacardiaceae indeterminada 100x (9); Arecaceae: Attalea butyracea (Mutis ex Lf.)
Wess.Boer 40x (10) - 100x (11-12).
93
Lámina 2. Asteraceae: Taraxacum campylodes G.E. Haglund 100x (13); Bignoniaceae:
Crescentia cujete L. 40x (14) - 100x (15); Boraginaceae: Cordia alliodora (Ruiz & Pav.)
Oken 40x (16) - 100x (17-18-19), Cordia sp. 40x (20) - 100x (21); Bromeliaceae: Aechmea
magdalenae (André) André ex Baker 100x (22); Cactaceae: Stenocereus griseus (Haw.)
Buxb.40x (23) - 100x (24).
94
Lámina 3. Euphorbiaceae: Acalypha sp.40x (25) - 100x (26-27); Fabaceae: Swartzia
trianae Benth 40x (28) - 100x (20-30); Loranthaceae: Phthirusa pyrifolia (Kunth) Eichler
40x (31) - 100x (32-33); Malvaceae: Ceiba pentandra (L.) Gaertn.40x (34) - 100x (35-36).
95
Lámina 4. Pseudobombax septenatum (Jacq.) Dugand 40x (37)-100x (38-39-40), Sida
glabra Mill. 40x (41) - 100x (42-43); Marantaceae: Stromanthe jacquinii (Roem. y Schult.)
H.A.Kenn. y Nicolson 40x (44) - 100x (45); Moraceae: Brosimum alicastrum Sw.40x (46)-
100x (47), Ficus sp.40x (48).
96
Lámina 5. Ficus sp 100x (49); Myrtaceae: Psidium guineense Sw 40x (50)-100x (51);
Poaceae: Poaceae indeterminada 40x (52)-100x (53); Polygonaceae: Persicaria sp. 100x
(54-55); Rubiaceae: Faramea sp.40x (56)-100x (57-58-59), Mitracarpus hirtus (L.)
DC.100x (60).
97
Lámina 6. Rubiaceae: Mitracarpus hirtus (L.) DC.100x (61); Solanaceae: Solanum hirtum
Vahl 40x (62)-100x (63-64), Brugmansia arborea (L.) Steud.40x (65)-100x (66-67);
Urticaceae: Cecropia peltata L.40x (68)-100x (69); Zingiberaceae: Renealmia sp 40x
(70)-100x (71); Morfoespecies: Morfoespecie 1. 40x (72)
98
Lámina 7. Morfoespecie 1. 100x (73-74), Morfoespecie 2. 40x (75)-100x (76),
Morfoespecie 3. 40x(77)-100x(78),Morfoespecie 4. 40x (79)-100x (80-81), Morfoespecie 5.
40x (82), Morfoespecie 6. 40x (83)-100x (84)
99
Lámina 8. Morfoespecie 8. 100x (85-86), Morfoespecie 9. 40x (87) - 100x (88).
100
Anexo B. Semillas encontradas en la dieta de murciélagos filostómidos en un fragmento
de bs-T en Venadillo- Tolima.
Lámina 1. Cactaceae: Hylocereus undatus (Haw.) Britton & Rose, Stenocereus griseus
(Haw.) Buxb. Muntigiaceae: Muntigia calabura L. Piperaceae: Piper aduncum L., Piper
sp. Rubiaceae: Palicourea sp. Solanaceae: Solanum sp.1, Solanum sp.2, Morfoespecie:
Morfoespecie 11.
102
A.
Anexo D. Dependencia de los murciélagos filostómidos y plantas interactuantes en el
transporte de polen en un fragmento de bs-T al norte del Tolima. Dependencia plantas
por los murciélagos (A) murciélagos por las plantas (B). Fuerza EM: fuerza de las
especies de murciélagos. Fuerza EV: fuerza de las especies vegetales.
103
B.
104
Anexo E. Dependencia de los murciélagos filostómidos y plantas interactuantes en el
transporte de semillas en un fragmento de bs-T al norte del Tolima. Dependencia plantas
por los murciélagos (A) murciélagos por las plantas (B). Fuerza de EV: fuerza de las
especies vegetales. Fuerza EM: fuerza de las especies de murciélagos.
106
107
