Vogelgriep panzoötie leidt tot massastrandingen van Jan-van-genten Morus bassanus in Nederland, april-oktober 2022

Abstract

Avian influenza panzootic leads to mass strandings of Northern Gannets in the Netherlands, April-October 2022

In April 2022, reports were received of an unprecedented stranding of dead Northern Gannets along the Dutch North Sea coast, especially on the Wadden Sea islands. Some 221 individuals washed ashore within one month, where around 22 dead birds would have been normal, considering an average of 0.06 ± 0.07 stranded gannets per km coastline from systematic beached bird surveys (1980-present; or 10x background levels in April 2022). In addition, 15 birds were found within the Wadden Sea, where 6 would have been normal (0.02 ± 0.09 km-1, or 2.4x background levels). Numbers along the North Sea coast decreased again in May (still 6x background levels) and the incident was therefore not investigated, but it was established that the stranded birds were mostly adults, with a high body mass and that they were (subcutaneous) very fat, with no indications for an unnatural death such as oiling or entanglements. Around the North Sea, the first indications for what would turn out to be a major avian influenza panzootic all over the Northern Hemisphere affecting colonial seabirds, became apparent in May 2022: high mortality of breeding gannets on nests, large numbers of corpses of gannets afloat under several of the major breeding colonies and widespread in the North Sea basin. Within the Netherlands, stranding frequencies increased again in June (17x background levels), soared to a peak of 2.19 gannets km-1 in July (63x background levels), and subsequently declined somewhat in autumn (Fig. 2).

Strandings occurred all over the Dutch coastline (Fig. 3), with at least 2837 casualties in total, as an extrapolation based on monthly densities between April and October (236, 116, 430, 1131, 465, 247, and 212 respectively), where about 170 dead birds in total would have been normal given the long-term dataset (1980- 2021; Tab. 1). The data suggest that adults suffered disproportionally during the current panzootic, with immature birds (2nd to 5th plumage types) thus far relatively being spared. Between Apr-Oct 2022, 89.5% of all gannets found dead were mature birds (n= 344), while only 60.1% were adults in that period over 1980- 2021 (n= 759, X21=95.1, P< 0.001). In the spring, during the first strandings (Apr-May), the difference was not (88.7% adult over 1980-2021, n= 221, 91.7% in 2022, n= 60, X21= 0.18, n.s.), but in that season adults normally always outnumbered immatures. Both during the peak in summer (May-June, 63.1% versus 94.7% adult), and in early fall (Aug-Oct, 44.8% versus 85.4% adult), the age distribution was significantly different (X21= 31.2, P< 0.001 and 7.2, P< 0.01 respectively; Fig. 4).

Against a background of long-term survey data, the significance of the mortality inflicted in Northern Gannets could clearly be appreciated. The results suggest that birds were infected whilst underway towards their breeding grounds (in April), but also that many birds returned to the south, or at least abandoned the breeding grounds early, in mid-summer. The April-October 2022 event can be seen as an exceptional outlier in the long-term database (Fig. 5), in terms of overall densities, age composition and apparent cause of death. Of 19 tested individuals sampled on the Wadden Sea island Vlieland (June-July), 18 individuals (95%) tested positive for avian influenza, of which at least 16 cases involved the H5 subtype. Of these, five were characterised as HPAI H5N1, and these were genetically closely related to viruses found in gannets sampled in England, Scotland, Wales, and Sweden in 2022. Individual gannets sampled in Wieringen (1x July, 1x August, 1x September), also tested positive for the H5 subtype, but the virus found in the gannet sampled in August was genetically closer to that found in Dutch geese than to the virus found in other gannets sampled in Europe. The panzootic of highly pathogenic avian influenza virus (HPAIV) H5N1 in summer 2022 posed an enormous challenge to colonial (pelagic) seabird populations.

The emergence of H5N1 infections in the marine environment signalled a significant change in the dynamics of the virus, with unprecedented mortalities affecting dozens of seabird species in seabird colonies throughout the North Atlantic. High densities of H5N1 susceptible birds (at roosts, foraging grounds or, now, in colonies) are at risk to become infected and to subsequently infect conspecifics. Well-known routes of transmission are through virus excreted in faeces, or, for scavengers and predators, following consumption of infected birds. High pathogenic H5N1 viruses are exceptional, because they can also replicate in and be shed from the respiratory tract of infected birds. If the virus can survive sufficiently long under abiotic conditions, for example in freshwater basins, the frequent virus outbreaks in wetlands affecting swans, geese and various ducks are easily understood. Pelagic seabirds were apparently not at risk, or not thus far, until the most recent outbreaks in the marine environment. Current pressing questions therefore include: how persistent is avian influenza in salt water and how and where come piscivorous, strictly marine, Northern Gannets in contact with the virus? It is therefore critical to understand the incidence and mortality risks of HPAIV H5N1 for seabirds, including the scale and timing of inflicted damage.

Full text

ARTIKEL
49
Vogelgriep panzoötie leidt tot
massastrandingen van Jan-van-genten
in Nederland, april-oktober 
Kees (C.J.) Camphuysen, Leon Kelder, Carl Zuhorn &
Ron Fouchier
In 2022 spoelden in een half jaar tijd ruim 2800
dode Jan-van-genten aan op de Nederlandse kust,
waar het er gezien de resultaten van langjarig
onderzoek ongeveer 170 hadden moeten zijn. Het
begon met een piekstranding in april, maar het
liep in het midden van de zomer pas echt uit de
hand toen in een periode van drie maanden ruim
1840 vogels aanspoelden. Hoog pathogene vogel-
griep H5N1 bleek de boosdoener te zijn; een virus-
uitbraak die nog harder toesloeg in de broedkolo-
nies. In deze bijdrage een overzicht van de
massastranding in Nederland in een historisch
perspectief.
In april 2022 werden meldingen ontvangen van opvallend
grote aantallen Jan-van-genten Morus bassanus, aange-
spoeld op het Nederlandse strand, met name op de Wad-
deneilanden. Navraag leverde op dat er geen stookolie in
het spel was, dat de vogels over het algemeen (onderhuids)
vet hadden en zwaar waren, maar bovendien aangevreten
en doorweekt. Wegens gebrek aan tijd werd de aprilstran-
ding niet nader onderzocht. Dat was een grote fout. Na
een afname van de strandingsfrequentie in mei namen de
aantallen dode Jan-van-genten in juni enorm toe, om een
nog nooit in ons land vertoonde piek te bereiken in juli met
ruim twee exemplaren per kilometer kust. Tot in oktober
2022 werden sterk van normaal afwijkende dichtheden
gevonden.
In de zomer van 2022 werden koloniebroedende zeevo-
gels in Noordwest-Europa getroen door een panzoötie
van het hoogpathogene vogelgriepvirus (HPAIV) H5N1.
Vooral Grote Jagers Stercorarius skua (Camphuysen et al.
2022), Grote Sterns Sterna sandvicensis (Rijks et al. 2022)
en Jan-van-genten (Falchieri et al. 2022) kregen het zwaar
Dode Jan-van-gent op het strand van Schiermonnikoog, in goede con-
ditie en adult, 15 juni 2022 (foto: Romke Kleefstra). Dead Northern
Gannet on the beach of Schiermonnikoog, in good condition and adult.
LIMOSA 95 (2023): 49-59

50
te verduren. De opkomst van H5N1-infecties in het mariene
milieu betekende, althans in Europa, een signicante ver-
andering in de dynamiek van een virus dat tot dan toe bijna
uitsluitend in zoetwatermilieus had weten toe te slaan. De
hoogpathogene H5N1 uitbraken in 2022 onder kolonie-
broeders met een pelagisch georiënteerd foerageergedrag
verrasten de meeste zeevogelecologen daarom volledig.
Binnen enkele maanden werden tientallen zeevogelsoorten
getroen en massale stere kwam voor in een groot aantal
broedkolonies, verspreid over de Noord-Atlantische Oce-
aan en uiteindelijk, binnen een jaar, zelfs wereldwijd.
De uitbraak onder Noordwest-Europese zeevogels ont-
vouwde zich in alle ernst vanaf mei 2022 (Camphuysen
& Gear 2022, Philip 2022), en de dode Jan-van-genten
die in april al op de Nederlandse kust aanspoelden waren
misschien wel de eerste aanwijzing dat er iets bijzonders
gaande was op zee. Rapporten van grote aantallen jan-van-
gentenlijken in zee, drijvend onder kolonies, maar ook
verspreid over het gehele Noordzeegebied, zoals die in de
loop van de zomer van 2022 op internet werden gedeeld,
vormden verdere aanwijzingen dat er sprake was van een
massale stere. In deze bijdrage een reconstructie van wat
er in 2022 plaatsvond onder Jan-van-genten in de Zuide-
lijke Noordzee, in vergelijking met het normale beeld, zoals
dat de afgelopen decennia op basis van systematisch stran-
dingsonderzoek in Nederland is vastgelegd.
METHODE
Het onderzoek aan gestrande zeevogels in Nederland wordt
al sinds jaar en dag gecoördineerd door de werkgroep
Nederlands Stookolie-onderzoek van de Nederlandse Zee-
vogelgroep (NSG/NSO), om het verloop in stookolie-gere-
lateerde strandingen onder vooral Zeekoeten Uria aalge te
volgen (Camphuysen 2022). Massastrandingen van zeevo-
gels worden eigenlijk altijd onderzocht, bijvoorbeeld door
aangespoelde vogels te verzamelen en inwendig te onder-
zoeken, waarbij de opgebouwde informatie over ‘achter-
grondstere’ (of ‘achtergrondruis’) op basis van langjarige
tijdreeksen strandingsgegevens van cruciaal belang is om
vals alarm zoveel mogelijk te voorkomen.
Systematische strandtellingen worden al sinds de jaren
vijig uitgevoerd (Tanis & Mörzer Bruijns 1962), maar in
elk geval tot in de jaren zeventig ging het daarbij hoofd-
zakelijk om tellingen in de winterperiode (Camphuysen
1989). Pas sinds 1980 is een dekking van alle maanden van
het jaar min of meer gegarandeerd. De laatste jaren moet
helaas in toenemende mate worden teruggevallen op gege-
vens die niet tijdens systematische tellingen door vaste tel-
lers werden verzameld, maar die digitaal worden verwerkt
in internetplatforms zoals Waarneming.nl. De laatste jaren
komt ongeveer de hel van de gegevens van Waarneming.
nl, en dat aandeel is het grootst voor gegevens uit Zeeland
en Zuid-Holland. Deze gegevens zijn goed bruikbaar voor
zover het soorten betre die zo bijzonder zijn dat de meeste
waarnemers er melding van willen maken (Jan-van-genten
horen daar bij), maar het verwijderen van dubbeltellingen
en het inschatten van de waarnemings inspanning (km
onderzocht) zijn noodzakelijke, tijdrovende voorbereidin-
gen voorafgaande aan eventuele analyses. Strandingsgege-
vens worden uitgewerkt voor vaste trajecten langs de kust,
waarvan er 62 langs de Noordzeekust gesitueerd zijn (381
km kustlijn) en 44 rondom de Waddenzee (299 km kust-
lijn; Camphuysen 1989). Alle tellingen en losse vondsten
worden toegewezen aan deze trajecten, waarna de maan-
delijkse waarnemingsinspanning kan worden bepaald door
een specieke opgave van tellers (km) of op grond van een
inschatting naar aanleiding van vondsten in een digitale
database. Het resultaat is een zo goed mogelijke benadering
van de werkelijke dichtheid (n km-1), vrijwel zonder dubbel-
tellingen, maar met het risico van onderschatting vanwege
gemiste of niet-gemelde kadavers. Alle digitaal gemelde
Jan-van-genten werden nagelopen, met daarbij een beoor-
deling van eventuele foto’s, om te zien of zij een handmatige
vergelijking met reeds gemelde gevallen konden doorstaan.
Vastgelegd werden (indien op foto’s zichtbaar of anders-
zins bekend) de leeijd (adult, onvolwassen of eerstejaars
kleed), oliebesmeuring, verstrikkingen in vistuig of tou-
wen, eventuele andere duidelijke doodsoorzaken, staat van
het kadaver (van zeer vers tot vrijwel compleet vergaan),
datum, vinder, vindplaats en bijzonderheden zoals ringen.
Dichtheden werden berekend per jaar (jan-dec), per win-
ter (nov-apr), per zomer (mei-okt), of per maand, voor elk
van de trajecten (kaartbeeld) of voor bepaalde tijdvakken
of deelgebieden, apart voor de Noordzeekust en voor vind-
plaatsen rondom de Waddenzee. Door middel van extrapo-
laties van gemiddelde dichtheden over ongetelde gebieden
werden maandelijks de gestrande aantallen vogels vastge-
steld, steeds afzonderlijk voor de Noordzeekust en trajec-
ten in het Waddengebied. Om jaarlijkse variaties te kun-
nen inschatten werden de standaarddeviatie en de maxima
(n km-1) berekend over verschillende tijdvakken voor het
Noordzeestrand. Gemiddelde waarden over de periode
1980-2021 werden daarbij als de verwachting gepresenteerd
(gemiddelde dichtheden op grond van langjarig onder-
zoek, als de ‘achtergrondruis’ waartegen hogere dichtheden
konden worden afgezet). De leeijdsverdeling (% adulte
vogels) zoals ‘verwacht’ op grond van de lange tijdserie, en
zoals gevonden in 2022, werd statistisch onderzocht met
een z-test in R versie 4.1.0.
Tijdens de massastranding in 2022 werd door Staats-
bosbeheer Vlieland/Noord-Holland Noord besloten om
aangespoelde Jan-van-genten te laten bemonsteren en te
testen op vogelgriep door het Erasmus Medisch Centrum
in Rotterdam. Hiertoe werden monsters van de cloaca en

51
de keel genomen die samen in een virus transportmedium
bewaard en ingestuurd werden voor diagnostiek zoals eer-
der beschreven (Poen et al. 2019). In het kort werd RNA
(ribonucleinezuur) dat uit deze gecombineerde monsters
werd geïsoleerd eerst getest met een RT-PCR (Reverse trans-
cription polymerase chain reaction) test om inuenzavirus
aan te tonen op basis van het virale matrix-gen en vervol-
gens om te zien of het een virus van het H5 subtype betrof.
Voor inuenza H5 positieve monsters met voldoende hoe-
veelheid virus werd bovendien de sequentievolgorde van
het virale erfelijk materiaal bepaald om te bevestigen dat
het om HPAI-varianten ging en wat de verwantschap was
tot HPAI H5 virussen elders in de wereld. De genoomse-
quenties van de virussen zijn beschikbaar via een publieke
database (http://www.gisaid.com, referentienummers EPI_
ISL_15267023-EPI_ISL_15267027 en EPI_ISL_15088298).
RESULTATEN
Strandingen van Jan-van-genten in Nederland sinds 
In vergelijking met andere zeevogelsoorten lieten Jan-van-
genten over de afgelopen ruim 40 jaren een opvallend con-
stant beeld zien wat betre het aantal aanspoelende dieren
in Nederland van seizoen tot seizoen en van jaar tot jaar
(tabel 1). De aantallen zijn de laatste jaren geleidelijk aan
iets groter geworden, maar de variaties van jaar op jaar
waren en bleven bijzonder klein. In tegenstelling tot zo
goed als alle andere zeevogels zijn massastrandingen bij
de Jan-van-gent uitzonderlijk. Wat wel veranderde is de
belangrijkste doodsoorzaak. Over de laatste decennia nam
het percentage olieslachtoers gestaag af (85% in 1972-76,
78% in 1977-81, tot 6% in 2009-13, en 2% in 2017-21), terwijl
het aandeel verstrikkingsslachtoers juist toenam, om sinds
de eeuwwisseling rond 11% te stabiliseren (1% in de jaren
zeventig). Het aandeel dieren waarvan de doodsoorzaak
niet onmiddellijk duidelijk was, nam daarmee gestaag toe,
tot maar liefst 84% in het laatste decennium. Bij sommige
(kleinschalige) massastrandingen ging het om bijvangsten
(verdronken, vette vogels met volle magen), maar ook dit
soort incidenten waren zeldzaam en het ging daarbij zelden
om meer dan een paar dozijn dieren.
Omdat aanspoelende zeevogels al 40 jaar lang jaarrond
worden bijgehouden, kan ook het seizoenpatroon van
strandingen bestudeerd worden. Het bleek dat bij Jan-van-
genten de dichtheid aanspoelende dieren ook van maand
tot maand niet veel verschilde (tabel 1, guur 1). Er is een
kleine maar opvallende strandingspiek in april, de periode
van voorjaarstrek langs de kust, en er zijn wat hogere stran-
dingsgemiddelden in de herfst, als de kolonies leeglopen en
de vogels naar het zuiden wegtrekken. Van alle tussen 1980
en 2021 aangespoelde Jan-van-genten was 70% volledig uit-
gekleurd (adult, n= 2227), maar dat percentage bedraagt
86% (n= 1165) in de eerste hel van het jaar en 53% (n=
1062) in de tweede hel. Juveniele vogels werden niet vaak
voor september aangetroen en de meeste zomervondsten
Tabel 1. Aangespoelde Jan-van-genten op de Nederlandse Noordzeekust, 1980-2021 (n km-1) en in 2022. Numbers of Northern Gannets washed
ashore in the Netherlands along the North Sea coast, 1980-2021 (n km-1) and in 2022.
Periode
Period J F M A M J J A S O N D Winter
Winter
Zomer
Summer
Gemiddeld Average 1980-1989 0.04 0.02 0.02 0.02 0.04 0.05 0.04 0.03 0.03 0.05 0.05 0.03 0.03 0.04
SD 0.0 0.0 0.0 0.0 0.1 0.1 0.0 0.1 0.0 0.1 0.0 0.0 0.0 0.0
Max 0.09 0.04 0.07 0.09 0.23 0.33 0.17 0.14 0.08 0.18 0.13 0.05 0.04 0.09
Gemiddeld Average 1990-1999 0.05 0.04 0.05 0.06 0.03 0.03 0.03 0.04 0.04 0.05 0.09 0.06 0.06 0.04
SD 0.0 0.0 0.0 0.1 0.1 0.1 0.0 0.0 0.1 0.0 0.1 0.0 0.0 0.0
Max 0.09 0.07 0.10 0.17 0.13 0.19 0.13 0.13 0.21 0.10 0.20 0.14 0.08 0.06
Gemiddeld Average 2000-2009 0.05 0.03 0.04 0.08 0.05 0.06 0.02 0.06 0.06 0.06 0.05 0.03 0.05 0.05
SD 0.0 0.0 0.0 0.1 0.1 0.0 0.0 0.0 0.0 0.1 0.0 0.0 0.0 0.0
Max 0.11 0.08 0.10 0.26 0.22 0.15 0.06 0.13 0.13 0.19 0.07 0.10 0.07 0.08
Gemiddeld Average 2010-2021 0.08 0.05 0.08 0.06 0.04 0.07 0.07 0.08 0.07 0.12 0.09 0.05 0.07 0.07
SD 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.0 0.1 0.1
Max 0.36 0.20 0.37 0.26 0.18 0.41 0.22 0.23 0.20 0.49 0.27 0.11 0.18 0.26
Gemiddeld Average 1980-2021 0.02 0.01 0.01 0.02 0.01 0.01 0.01 0.02 0.03 0.01 0.01 0.02 0.01 0.01
SD 0.03 0.02 0.01 0.09 0.03 0.03 0.03 0.06 0.13 0.02 0.04 0.03 0.02 0.03
2022 0.20 0.10 0.07 0.58 0.23 0.92 2.19 0.90 0.42 0.34 0.14 0.00 0.19 0.83

52
van geheel donkere Jan-van-genten waren dan ook vogels
in het 2e kalenderjaar.
Strandingen van Jan-van-genten in Nederland in 
In vergelijking met de gemeten strandingsdichtheden over
de afgelopen vier decennia was het aantal vondsten in de
eerste drie maanden van 2022 hoog, maar niet uitzonder-
lijk (guur 2). Langs de Noordzeekust lag de dichtheid van
januari tot en met maart respectievelijk 3.8x, 3.0x, en 1.4x
hoger dan die vastgestelde ‘achtergrondruis’ (gemiddelden
op basis van 40 eerdere jaren), maar ink lager dan eerder
in die maanden wel eens vastgestelde maxima. In het Wad-
dengebied ging het toen om 3x-4x de achtergrondruis. Over
het algemeen zijn het piekstrandingen van minimaal 5x de
achtergrondruis die de aandacht trekken en daarmee een
aanleiding kunnen zijn om over te gaan tot nader onder-
zoek, vooral als dergelijke dichtheden over grote gebieden
of over langere perioden aanhouden. De strandingspiek in
april 2022 (0.58 km-1 per km langs het Noordzeestrand, 10x
achtergrondruis, hoger dan de tot op dat moment hoog-
ste gemeten maandelijkse dichtheid ooit) trok daarom wel
meteen de aandacht, maar de stranding leek niet door te
zetten. Na een relatief rustige maand mei (0.23 km-1, overi-
gens wel 6.1x achtergrondruis) explodeerde de boel echter,
met dichtheden langs het Noordzeestrand van 0.92 (17x),
2.19 (63x) en 0.90 (17x achtergrondruis) Jan-van-genten per
kilometer strand in de zomermaanden (guur 2). In het
Waddengebied zelf waren de aantallen weliswaar kleiner,
zoals gebruikelijk, maar ver bovengemiddeld (1.0 km-1 in
juli, meer dan 100x achtergrondruis). Een extrapolatie van
de gevonden dichtheden langs het Noordzeestrand sugge-
reert dat er van april tot en met oktober 2022 tenminste
2127 dode Jan-van-genten in ons land zijn aangespoeld,
waar dat er op grond van tellingen in de jaren 1980-2021
ongeveer 138 zouden moeten zijn geweest. In het Wad-
dengebied ging het om nog eens ruim 700 dode Jan-van-
genten, waar het er normaal 30 vogels zouden zijn geweest.
Veruit de grootste aantallen Jan-van-genten werden op de
Noordzeekust van de Waddeneilanden gevonden, maar
strandingen vonden plaats langs de gehele kustlijn (guur
3). Tussen april en oktober 2022 was maar liefst 89.5% van
alle gevonden Jan-van-genten volledig uitgekleurd (adult,
0
0.01
0.02
0.03
0.04
0.05
0.06
0.07
0.08
J F M A M J J A S O N D
aantal per km - number per km
maand - month
Adult Adult Onvolwassen Immature Eerste jaar First year
Figuur 1. Seizoenpatroon en leeijdsverde-
ling van aangespoelde Jan-van-genten op
de Nederlandse Noordzeekust, 1980-2021 (n
km-1). Adult = volledig uitgekleurd, Onvolwas-
sen = kleedtypes 2-5, Eerste jaar = kleedtype
1, alle volledig donkere vogels, dikwijls 2e kj in
de eerste zomer. Seasonal pattern and age com-
position of Northern Gannets washed ashore in
the Netherlands, 1980-2021 (n km-1). Adult =
fully white adult plumage, immature = plumage
types 2-5, rst year = all blackish plumage head
included (oen 2cy in rst summer).
adult - adult
onvolwassen - immature
eerste jaar - rst year
gemiddelde 1980-2021 - average 1980-2021
max 1980-2021 - max 1980-2021
2022
0.00
0.20
0.40
0.60
0.80
1.00
1.20
1.40
1.60
1.80
J F M A M J J A S O N D
aantal per km - number per km
maand - month
Gemiddelde Average 1980-2021 Max 1980-2021 20 22
Figuur 2. Maandelijkse dichtheden van Jan-
van-genten over 1980-2021 (zie tabel 1 voor
SD), ooit gemeten maxima in die periode
en dichtheden in 2022 langs de Nederlandse
Noordzeekust. Monthly mean densities of
Northern Gannets washed ashore in the Nether-
lands along the North Sea coast in 1980-2021 (n
km-1, see Table 1 for SD), highest monthly values
ever recorded within that period and densities
measured in 2022.

53
n= 344). Het percentage volwassen vogels bedroeg normaal
ongeveer twee-derde van alle aangespoelde dieren over die
periode (apr-okt 1980-2021, 60.1% adult, n= 759, χ²1= 95.1,
P< 0.001). Bij de eerste strandingsgolf in het voorjaar was
het verschil nog niet signicant (88.7% adult over 1980-
2021, n= 221, 91.7% in 2022, n= 60, χ²1= 0.18, n.s.), maar in
dat jaargetijde worden altijd weinig volwassen vogels op het
strand gevonden. In zowel de zomer (mei-jun, 63.1% versus
94.7% adult), en in de vroege herfst (aug-okt, 44.8% ver-
sus 85.4% adult) was de leeijdsverdeling echter signicant
verschillend (χ²1= 31.2, P< 0.001 en 7.2, P< 0.01). Opvallend
was bovendien dat de jaarlijkse ‘inux’ van uitgevlogen
jongen (eerste kleedstadium) in het najaar zo goed als hele-
maal uitbleef uit (guur 4).
In vergelijking met eerdere tellingen valt niet alleen het
enorme aantal dieren op, maar ook het aantal vogels waarbij
geen duidelijke doodsoorzaak kon worden geconstateerd
(98%, n= 1181; guur 5). Op het hoogtepunt van de stran-
ding, op Vlieland in de periode juni-augustus, werden 19
aangespoelde Jan-van-genten met swabsticks bemonsterd.
Voor zover de vogels goed werden bekeken viel opnieuw
de ‘goede conditie’ op (vetreserves en gewicht). Van deze
vogels werden er 18 (95%) als ‘positief’ getypeerd voor
inuenzavirus, waarvan het in tenminste 16 gevallen het H5
subtype betrof (de PCR voor inuenza [M-gen] is gevoeli-
ger dan de PCR voor H5 gen, hetgeen de kleine discrepan-
tie verklaart). Vijfmaal werden de gevonden virussen geka-
rakteriseerd als HPAI en alle vijf bleken ze genetisch nauw
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
apr -
Apr
80-21
mei -
May
80-21
juni -
June
80-21
juli -
July
80-21
aug -
Aug
80-21
sep -
Sep
80-21
okt -
Oct
80-21
apr -
Apr
22
mei -
May
22
juni -
June
22
juli -
July
22
aug -
Aug
22
sep -
Sep
22
okt -
Oct
22
langjarige periode (1980-2021) -
long-term period (1980-2021)
massa strandingen 2022 -
mass strandings 2022
Adult Adult Onvolwassen Immature Eerste jaar First year
adult - adult
onvolwassen - immature
eerste jaar - rst year
Figuur 3. Strandingen van Jan-van-genten in
het voorjaar en de zomer van 2022 (n km-1) in
Nederland. Witte blokjes in gebieden waar wel
gezocht werd, maar waar geen Jan-van-genten
werden aangetroen. Strandings of Northern
Gannets in the Netherlands in late spring and
summer 2022 (Apr-Sep; n km-1). White rectang-
les in areas where searches did not produce any
gannets.
Figuur 4. Verwachte (1980-2021) en gevonden
(2022) procentuele leeijdsverdeling (%) van
Jan-van-genten in het voorjaar en de zomer in
Nederland. Expected (1980-2021) and observed
(2022) age composition (%) of Northern Gannets
in the Netherlands in late spring and summer.
dichtheden - densities
geen - none
0.01 - 0.25
0.26 - 0.99
1.00 - 1.99
2.00 - 2.99
3.00+

54
verwant aan virussen uit monsters van Jan-van-genten
die waren aangespoeld in Engeland, Schotland, Wales en
Zweden. Individuele Jan-van-genten bemonsterd in Stroe
NH (juli), Hippolytushoef NH (augustus) en Den Oever
NH (september) bleken ook positief voor H5 inuenzavi-
rus maar het virus uit Hippolytushoef bleek meer verwant
aan virussen uit Nederlandse ganzen dan uit de Europese
Jan-van-genten. Ook een bemonsterde volwassen vogel van
Texel NH (juni) testte positief voor HPAI H5N1 (analyse
Dutch Wildlife Health Centre, Utrecht; M.F. Leopold).
DISCUSSIE
Ruim 2800 dode Jan-van-genten op de Nederlandse kust in
zeven maanden tijd (april tot en met oktober 2022), waar
dat er op grond van langjarig onderzoek om en nabij 170
hadden mogen zijn, is een duidelijke aanwijzing voor een
sterk afwijkende massastere. Helaas zijn er weinig landen
waar dit soort gegevens gemakkelijk gegenereerd zouden
kunnen worden, maar verspreide, deels anekdotische mel-
dingen, aomstig van het gehele Noordzeegebied, zowel
op volle zee, op en rond kolonies, als langs de kust tot in
Frankrijk, Schotland en Denemarken aan toe, laten zien dat
de stere onder deze soort enorm moet zijn geweest. Voor
zover de vogels werden getest, zijn infecties met het hoog
pathogene H5N1 virus de grote gemeenschappelijk deler en
er is dus sprake (geweest) van een panzoötie van ongekende
proporties. De piek in strandingen van Jan-van-genten in
Nederland in juni en juli laat zien dat er al vroeg, in de
zomer in plaats van in de herfst, een trekbeweging naar
het zuiden is geweest, of dat besmette vogels de kolonies
massaal hebben verlaten om zich over de Noordzee te ver-
spreiden. Het minder opvallende gole in april suggereert
dat er al besmetting was opgetreden voordat de dieren hun
broedkolonies hadden bereikt. Onder de getroen vogels
waren buitenproportioneel veel volwassen (uitgekleurde)
exemplaren. De gebruikelijk golf juveniele vogels, normaal
in Nederland op het strand aanspoelend vanaf september,
ontbrak dit jaar bijna helemaal, hetgeen een aanwijzing zou
kunnen zijn voor een grotendeels mislukt broedseizoen in
de (getroen) kolonies.
Hoog pathogene vogelgriep, subtype H5N1, ontstond in
de jaren negentig in Zuid-China in de eenden- en ganzen-
houderij en werd al snel enzootisch met een stabiel reser-
voir in de Aziatische industriële pluimveehouderij (Chen
et al. 2005). Tamme ganzen, eenden, kippen en kalkoenen,
gehouden in onnatuurlijk hoge dichtheden, vormden het
reservoir waarbinnen het virus zich kon verspreiden en
waarin het muteerde. Aanvankelijk werd verondersteld dat
wilde watervogels doodlopende gastheren van het virus
zouden zijn, want er waren geen aanwijzingen dat hoogpa-
thogene varianten van het virus ook binnen wilde vogelpo-
pulaties voorkwamen en werden overgedragen (Chen et al.
2005). In 2005 werd echter een H5N1 uitbraak gedetecteerd
onder wilde Indische Ganzen Anser indicus, waarbij meer
dan 1500 exemplaren omkwamen in het natuurreservaat
Qinghai Lake in West-China (Chen et al. 2005). Dit was
het eerste (gemelde) geval van een hoog pathogene stam
van dit aviaire inuenzavirus, leidend tot massale stere
onder wilde vogels, en gevreesd werd dat trekvogels dit
gevaarlijke virus buiten Zuidoost-Azië zouden kunnen ver-
spreiden. De rest is geschiedenis. In Europa vond de eerste
uitbraak van het hoog pathogene subtype H5N1 begin 2006
plaats (Globig et al. 2009), uitbraken in de Noord-Amerika
en Canada volgden enkele jaren later via de Beringstraat
(Jhung & Nelson 2015), en opnieuw in 2021 na een trans-
Atlantische oversteek (Caliendo et al. 2022). Wereldwijd
zijn er inmiddels bijna 900 mensen met H5N1 besmet
geraakt, vooral in Azië, Afrika en Europa (hoofdzakelijk
werknemers in de intensieve pluimveehouderij), en 53%
van die besmettingen waren fataal. Dat er nu steeds meer
vogelsoorten aan het virus ten prooi vallen, leidt daarom
tot grote bezorgdheid, omdat bij verdere mutaties van het
virus een (vogel-)grieppandemie kan ontstaan die ook ons
zou kunnen treen (Kaplan & Webby 2013, WHO 2023).
De ecologie van hoog pathogene aviaire inuenza H5N1
is sinds de aanvankelijke, sporadische uitbraken veranderd,
daarbij leidend tot aanhoudende circulatie in wilde (trek-)
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
1972
-76 1977
-81 1982
-86 1987
-91 1992
-96 1997
-01 2002
-06 2007
-11 2012
-16
2017
-21 2022
aantal per km - number per km
vijaarlijke intervallen - ve year intervals
Schoon Unoiled Met olie Oiled Verstrikt Entangled
schoon - unoiled
met olie - oiled
verstriks - entangled
Figuur 5. Dichtheden aangespoelde Jan-van-genten (n km-1 ± SD)
per vijaarlijkse periode in Nederland, inclusief de vermoedelijke
doodsoorzaken, in vergelijking met de vondsten in 2022. Mean den-
sities of Northern Gannets washing ashore (n km-1 ± SD) in the Nether-
lands in ve-year intervals, including the likely cause of death, in com-
parison with nds in 2022.

55
vogels overal op het noordelijk halfrond (Sonnberg et al.
2013, STFAIWB 2022). Bij vrijwel alle eerder gemelde uit-
braken waren wilde ganzen en eenden in zoetwatermili-
eus betrokken, maar in de loop der jaren werden infecties
gedetecteerd bij steeds meer vogelsoorten, met daarnaast
sporadische gevallen bij zoogdieren zoals bij de Vos Vul -
pes vulpes, de Euraziatische Otter Lutra lutra, de Gewone
Zeehond Phoca vitulina en de Grijze Zeehond Halichoerus
grypus (Kaplan & Webby 2013, Huang et al. 2014, Wille et
al. 2014, Lang et al. 2016, STFAIWB 2022). In 2016 schreef
de Food and Agriculture Organisation (FAO) nog “We
verwachten niet dat we het H5N1-virus zullen uitroeien uit
mogelijke reservoirs van wilde vogels, maar we kunnen het
volledig indammen en beheersen in de pluimveesector, wat
de beste garantie is dat het niet zal muteren in een virus dat
gemakkelijk overdraagbaar is op de mens”. Dat stadium is
helaas gepasseerd en de overdracht naar het mariene milieu
en alle soorten die daarin nu getroen worden maken een
verdere controle nog veel uitzichtlozer, zo niet onmogelijk.
De doos van Pandora is wijdgeopend.
Een eerste waarschuwing voor wat komen kon onder zee-
vogels in het mariene milieu was feitelijk al in 2021 gegeven.
In de nazomer van 2021 werd een relatief kleine uitbraak
van het hoogpathogene H5N1 virus in Schotse kolonies van
de Grote Jager vastgesteld (Banyard et al. 2022). Zeevo-
gels bleven dus voor het eerst niet gespaard. De publicatie
werd door weinigen opgemerkt en het vormde bovendien
slechts de inleiding voor de massastere in alle kolonies
van de Grote Jager een jaar later, in 2022, die direct begon
na aankomst in de broedgebieden in mei (Camphuysen
et al. 2022). Toen bleek ook dat (veel) meer soorten zee-
vogels getroen werden in de broedgebieden, waaronder
ook de Jan-van-gent (Philip 2022). Bij de uitbraak onder
Grote Jagers werd nog gewezen op hun gedrag als aaseters
(Banyard et al. 2022), maar voor deze zeevogels moet dat
besmette aas dan wel in zee gelegen hebben. Was de stran-
dingspiek van Jan-van-genten in april 2022 (tijdens de
doortrek van Jan-van-genten door de zuidelijke Noordzee)
een concrete aanwijzing dat deze vogels al besmet waren,
terwijl zij nog onderweg waren naar de drukbevolkte kolo-
nies? Geen enkel exemplaar uit die periode werd onder-
zocht en getest, maar de conditie van de dode vogels op het
Nederlandse strand (vet en zwaar) zou een goede aanwij-
zing kunnen zijn voor het al aanwezige vogelgriepvirus. In
het prille begin van de uitbraak van 2022, toen de jagers
Dirk van Doorn
Zieke Jan-van-genten doken ook meer landinwaards op, De Rotte, Rotterdam, 18 september 2022. Infected Northern Gannets were also seen more
inland.

56
terugkeerden op hun kolonies, troen zij daar, maar ook
al onderweg (in elk geval in de Noordzee), veel dode Jan-
van-genten aan en tal van fotografen wisten Grote Jagers
vast te leggen die zich daaraan tegoed deden. Vette Jan-van-
genten, maar ook besmette Jan-van-genten? Dat is nu nog
moeilijk vast te stellen, maar het verschui het probleem
van besmetting van de aasetende Grote Jagers naadloos
naar de visetende Jan-van-genten, die ook al nooit bij land
in de buurt komen, zeker niet buiten de broedtijd. Hoe en
waar zijn deze pelagische viseters met het virus in aan-
raking gekomen? Eenzelfde probleem geldt de eveneens
zwaar getroen Grote Sterns (Rijks et al. 2022).
Bij eenden en ganzen vindt virusreplicatie primair in
de darm plaats en volgt uitscheiding van virus vooral met
de ontlasting (Webster et al. 1978). Roofvogels en aaseters
zijn vatbaar voor infecties doordat zij zieke vogels te pak-
ken krijgen of door besmette karkassen aangetrokken wor-
den (van Borm et al. 2005, Marinova-Petkova et al. 2012).
Hoog pathogene H5N1-virussen kunnen ook repliceren in
de luchtwegen van geïnfecteerde vogels (Kaplan & Webby
2013), maar eectieve transmissie door de lucht (via aero-
solen, uitgeademd virus) moet nog worden aangetoond.
Met de volgende vormen van overdracht van het virus moet
in elk geval rekening gehouden worden:
• via besmet water (als abiotisch reservoir, b.v.
besmetting via uitwerpselen of lijken),
• via uitwerpselen,
• bij consumptie van besmette prooidieren of aas, en
• (mogelijk) via de lucht
Hoge dichtheden van voor het H5N1 virus bevattelijke
vogels (op rustplaatsen, in foerageergebieden of in kolo-
nies) lijken een belangrijke voorwaarde om virusover-
dracht te bevorderen. Als virusdeeltjes lang abiotisch
kunnen ‘overleven’ en daarbij besmettelijk blijven na uit-
scheiding in het milieu, bijvoorbeeld in zoet water (een
veelgenoemd en klaarblijkelijk belangrijk medium om
overdracht te faciliteren; Roche et al. 2009, Ramey et al.
2022, Yoo et al. 2022), dan zijn de frequente uitbraken bij
waterwild in wetlands goed te begrijpen. De overleving van
de ziekteverwekker buiten de gastheer bepaalt dan in elk
geval deels het ‘window of opportunity’ voor transmissie
naar een nieuwe ontvangende gastheer en de dosis ziek-
Rebecca Nason / Shetland Seabird Tours - The Noss boat
Nog gezonde Grote Jager foeragerend op het lijk van een Jan-van-gent. De uitbraak van het vogelgriepvirus in de broedkolonies van de Grote Jager,
werd geweten aan het feit dat ze aaseters zijn maar dit geldt niet voor Jan-van-genten, Noss National Nature Reserve, 2 juni 2022. Still healthy Great
Skua feeding on the dead body of a Northern Gannet. e outbreak of avian u in breeding colonies of Great Skuas was said to be due to the fact that
they are scavengers but that doesn’t count for Northern Gannets.

57
teverwekkers die daarvoor beschikbaar is (Martin et al.
2018). De meest prangende vragen die nu resteren, waar het
gaat om besmettingen van pelagische zeevogels zijn vragen
zoals: hoe persistent is het virus in zout water en hoe of
waar komen pelagische zeevogels zoals Jan-van-genten en
andere soorten met dit virus in contact?
Bestudering van de epidemiologie, de overdracht van
vogelgriepvirussen bij wilde vogels, nu dus ook bij (pela-
gische) zeevogels, is essentieel om te kunnen begrijpen hoe
en waar uitbraken die grote stere in het mariene milieu
veroorzaken zich ontwikkelden en hoe zij zich hebben kun-
nen verspreiden. Er moeten nog een hoop zaken verklaard
worden en er moeten belangrijke lessen worden geleerd
bij de zo noodzakelijke voortzetting (waar mogelijk) van
wetenschappelijk onderzoek in besmette populaties. Het
documenteren en rapporteren van uitbraken en de eecten
daarvan kan daarom niet voldoende aangemoedigd wor-
den: wat geldt voor de ene soort kan heel anders zijn bij
een andere, als gevolg van een verschillende ecologie, habi-
tatkeuze of soort-specieke kwetsbaarheid voor het virus.
Rebecca Nason / Shetland Seabird Tours - The Noss boat
In de broedkolonies was de uitwerking van het virus ook niet te missen, tal van adulten lagen dood op het nest, Noss National Nature Reserve,
2 juni 2022. In the breeding colonies the eect of the avian ue was devastating, numerous birds were found dead on the nest.
DANKWOORD
Het olieslachtoeronderzoek langs de Nederlandse kust
wordt uitgevoerd door de werkgroep Nederlands Stook-
olieslachtoer-Onderzoek van de Nederlandse Zeevogel-
groep (NZG/NSO), tevens als onderdeel van het zeevo-
gelonderzoek op het Koninklijk Nederlands Instituut voor
Onderzoek op Zee (NIOZ), met nanciële ondersteuning
van RWS Centrale Informatievoorziening, Rijkswater-
staat, Den Haag. Virologie tests van het bij 22 aangespoelde
Jan-van-genten verzamelde materiaal, werden door Oanh
Vuong en Sanne ewessen uitgevoerd, binnen het Wild-
BirdSurveillance monitoringprogramma in het Erasmus
Universitair Medisch Centrum, Rotterdam. Vanzelfspre-
kend danken wij ook alle tellers en melders, maar dat is
een te groot aantal personen om ze hier allemaal te kunnen
noemen, inclusief de beheerders van Waarneming.nl, voor
het vastleggen of direct doorgeven van strandingsgegevens.
Wij danken Mardik Leopold en Suse Kühn en de redactie
van Limosa (Susanne van Donk en Romke Kleefstra) voor
waardevolle opmerkingen en aanvullingen waarmee het
manuscript kon worden verbeterd.

58
LITERATUUR
Banyard A.C., F.Z.X. Lean, C. Robinson, F. Howie, G. Tyler, C. Nisbet, J. See-
kings, S. Meyer, E. Whittard, H.F. Ashpitel, M. Bas, A.M.P. Byrne, T. Lewis,
J. James, L. Stephan, N.S. Lewis, I.H. Brown, R.D.E. Hansen & S.M. Reid
2022. Detection of Highly Pathogenic Avian Inuenza Virus H5N1 Clade
2.3.4.4b in Great Skuas: A Species of Conservation Concern in Great Bri-
tain. Viruses 14: 212.
van Borm S., I. omas, G. Hanquet, B. Lambrecht, M. Boschmans, G.
Dupont, M. Decaestecker, R. Snacken & T. van den Berg 2005. Highly
pathogenic H5N1 inuenza virus in smuggled ai eagles, Belgium. Emer-
ging Infectious Diseases 11: 702–705.
Caliendo V., N.S. Lewis, A. Pohlmann, S.R. Baillie, A.C. Banyard, M. Beer,
I.H. Brown, R.A.M. Fouchier, R.D.E. Hansen, T.K. Lameris, A.S. Lang,
S. Laurendeau, O. Lung, G. Robertson, H. van der Jeugd, T.N. Alkie, K.
orup, M.L. van Toor, J. Waldenström, C. Yason, T. Kuiken & Y. Berhane
2021. Transatlantic spread of highly pathogenic avian inuenza H5N1 by
wild birds from Europe to North America in 2021. Scientic Reports 12:
11729.
Camphuysen C.J. 1989. Beached Bird Surveys in the Netherlands 1915-1988;
Seabird Mortality in the southern North Sea since the early days of Oil
Pollution. Techn. Rapport Vogelbescherming 1, Werkgroep Noordzee,
Amsterdam.
Camphuysen C.J. 2022. Mission accomplished: chronic marine oil pollution
now at acceptable levels, with North Sea Guillemots as sentinels. Seabird
34: 1-32.
Camphuysen C.J. & S.C. Gear 2022. Great Skuas and Northern Gannets on
Foula, summer 2022 - an unprecedented, H5N1 related massacre. NIOZ
Report 2022-02, NIOZ Royal Netherlands Institute for Sea Research, Texel.
Camphuysen C.J., S.C. Gear & R.W. Furness 2022. Avian inuenza leads to
mass mortality of adult Great Skuas in Foula in summer 2022. Scottish
Birds 42: 312-323.
Chen H., G.J.D. Smith, S.Y. Zhang, K. Qin, J. Wang, K.S. Li, R.G. Webster,
J.S.M. Peiris & Y. Guan 2005. H5N1 virus outbreak in migratory water-
fowl - A worrying development could help to spread this dangerous virus
beyond its stronghold in southeast Asia. Nature 436: 191-192.
Falchieri M., S.M. Reid, C.S. Ross, J. James, A.M.P. Byrne, M. Zamr, I.H.
Brown, A.C. Banyard, G. Tyler, E. Philip & W. Miles 2022. Shi in HPAI
infection dynamics causes signicant losses in seabird populations across
Great Britain. Veterinary Record 191: 294-296.
FAO 2016. e H5N1 virus continues to spread in the world (FAO). Food and
Agriculture Organization United Nations, Rome, https://pandemieque-
bec.ca/2016/12/10/the-h5n1-virus-continues-to-spread-in-the-world-fao/.
Accessed 1 Dec 2022.
Globig A., C. Staubach, M. Beer, U. Köppen, W. Fiedler, M. Nieburg, H. Wil-
king, E. Starick, J.P. Teie, O. Werner, F. Unger, C. Grund, C. Wolf, H.
Roost, F. Feldhusen, F.J. Conraths, T.C. Mettenleiter & T.C. Harder 2009.
Epidemiological and ornithological aspects of outbreaks of highly patho-
genic avian inuenza virus H5N1 of Asian lineage in wild birds in Ger-
many, 2006 and 2007. Transboundary and Emerging Diseases 56: 57-72
Huang Y., G.J. Robertson, D. Ojkic, H. Whitney & A.S. Lang 2014. Diverse
inter-continental and host lineage reassortant avian inuenza A viruses in
pelagic seabirds. Infection, Genetics and Evolution 22: 103-111.
Jhung M.A. & D.I. Nelson 2015. Outbreaks of Avian Inuenza A (H5N2),
(H5N8), and (H5N1) Among Birds - United States, December 2014-Janu-
ary 2015. Morbidity and Mortality Weekly Reports 64: 111.
Kaplan B.S. & R.J. Webby 2013. e avian and mammalian host range of
highly pathogenic avianH5N1 inuenza. Virus Research 178: 3-11.
Lang A.S., C. Lebarbenchon, A.M. Ramey, G.J. Robertson & J. Waldenström
2016. Assessing the role of seabirds in the ecology of inuenza A viruses.
Avian Diseases 60: 378-386.
Marinova-Petkova A., G. Georgiev, P. Seiler, D. Darnell, J. Franks, S. Krauss,
R.J. Webby & R.G. Webster 2012. Spread of inuenza virus A (H5N1) clade
2.3.2.1 to Bulgaria in common buzzards. Emerging Infectious Diseases 18:
1596–1602.
Martin G., D.J. Becker & R.K. Plowright 2018. Environmental persistence
of inuenza H5N1 is driven by temperature and salinity: insights from a
Bayesian meta-analysis. Frontiers in Ecology and Evolution 6: 131.
Philip E. 2022. Seabird HPAI outbreak surveillance - weekly update. weekly
unpublished reports, June, July, August 2022 [in series], NatureScot, Avie-
more.
Poen M.J., D. Venkatesh, T.M. Bestebroer, O. Vuong, R.D. Scheuer, B.B. Oude
Munnink, D. de Meulder, M. Richard, T. Kuiken, M.P.G. Koopmans, L.
Kelder, Y.J. Kim, Y.J. Lee, M. Steensels, B. Lambrecht, A. Dan, A. Pohl-
mann, M. Beer, V. Savic, I.H. Brown, R.A.M. Fouchier & N.S. Lewis 2019.
Co-circulation of genetically distinct highly pathogenic avian inuenza A
clade 2.3.4.4 (H5N6) viruses in wild waterfowl and poultry in Europe and
East Asia, 2017-18. Virus Evolution 5: vez004.
Ramey A.M., A.B. Reeves, B.J. Lagassé, V. Patil, L.E. Hubbard, D.W. Kol-
pin, R.B. McCleskey, D.A. Repert, D.E. Stallknecht & R.L. Poulson 2022.
Evidence for interannual persistence of infectious inuenza A viruses in
Alaska wetlands. Science of the Total Environment 803: 150078.
Rijks J., M.F. Leopold, S. Kühn, R. in ‘t Veld, Ronald, F. Schenk, A. Bren-
ninkmeijer, S. Lilipaly, M. Ballmann, L. Kelder, J. de Jong, W. Courtens,
R. Slaterus, E. Kleyheeg, S. Vreman, M. Kik, A. Gröne, R. Fouchier, M.
Engelsma, M. de Jong, T. Kuiken & N. Beerens 2022. Highly Pathogenic
Avian Inuenza A(H5N1) Virus causes mass mortality in Sandwich Terns
during the breeding period, e Netherlands, 2022. Emerging Infectious
Diseases 28: 2538-2542.
Roche B., C. Lebarbenchon, M. Gauthier-Clerc, C.-M. Chang, F. omas, F.
Renaud, S. van der Werf & J.-F. Guégan 2009. Water-borne transmission
drives avian inuenza dynamics in wild birds: e case of the 2005-2006
epidemics in the Camargue area. Infection, Genetics and Evolution 9: 800-
805.
Scientic Task Force on Avian Inuenza and Wild Birds (STFAIWB) 2022.
H5N1 Highly Pathogenic Avian Inuenza in poultry and wild birds: Win-
ter of 2021/2022 with focus on mass mortality of wild birds in UK and
Israel. https://www.cms.int/sites/default/les/uploads/avian_inuenza_0.
pdf.
Sonnberg S., R.J. Webby & R.G. Webster 2013. Natural history of highly
pathogenic avian inuenza H5N1. Virus Research 178: 63-77.
Tanis J.J.C. & M.F. Mörzer Bruijns 1962. Het onderzoek naar stookolievogels
van 1958-1962. Levende Natuur 65: 133-140.
Webster R.G., M Yakhno, V.S. Hinshaw, W.J. Bean & K.G.Murti 1978. Intes-
tinalinuenza: replication and characterization of inuenza viruses in
ducks. Virology 84: 268-278.
World Health Organization 2023. Cumulative number of conrmed
human cases for avian inuenza A(H5N1) reported to WHO, 2003-2023.
https://www.who.int/publications/m/item/cumulative-number-of-con-
firmed-human-cases-for-avian-influenza-a(h5n1)-reported-to-who-
2003-2022-5-jan-2023
Wille M., Y. Huang, G.J. Robertson, P. Ryan, S.I. Wilhelm, D. Field, A.L.
Bond, A. Granter, H. Munro, R. Buxton, I.L. Jones, M.G. Fitzsimmons, C.
Burke, L. McFarlane Tranquilla, M. Rector, L. Takahashi, A.-L. Kouwen-
berg, A. Storey, C. Walsh, A. Hedd, W.A. Montevecchi, J.A. Runstadler,
D. Ojkic, H. Whitney & A.S. Lang 2014. Evaluation of seabirds in New-
foundland and Labrador, Canada, as hosts of inuenza A viruses. Journal
of Wildlife Diseases 50: 98-103.
Yoo D.-S., D-I. Kang, Y.-N. Lee, E.-K. Lee, W.-Y. Kim & Y.-J. Lee 2022. Brid-
ging the local persistence and long-range dispersal of highly pathogenic
avian inuenza virus (HPAIv): a case study of HPAIv-infected sedentary
and migratory wildfowls inhabiting infected premises. Viruses 14: 116.
Kees (C.J.) Camphuysen, NZG/NSO & Koninklijk Nederlands Instituut voor Onderzoek der Zee, Texel Postbus 59, 1790
AB Den Burg, Texel; kees.camphuysen@nioz.nl
Leon Kelder, Staatsbosbeheer Beheereenheid De Kop, Hippolytushoeverweg 4, 1774 MK Slootdorp.
Carl Zuhorn, Staatsbosbeheer Vlieland, Dennenlaan 4, 8899BM Vlieland.
Ron A.M. Fouchier, Erasmus University Medical Center, P.O. Box 2040, 3000 CA Rotterdam.

59
Avian inuenza panzootic leads to mass strandings of Northern Gannets
Morus bassanus in the Netherlands, April-October 
In April 2022, reports were received of an unprecedented
stranding of dead Northern Gannets along the Dutch
North Sea coast, especially on the Wadden Sea islands.
Some 221 individuals washed ashore within one month,
where around 22 dead birds would have been ‘normal’,
considering an average of 0.06 ± 0.07 stranded gannets
per km coastline from systematic beached bird surveys
(1980-present; or 10x ‘background levels’ in April 2022).
In addition, 15 birds were found within the Wadden
Sea, where 6 would have been normal (0.02 ± 0.09 km-1,
or 2.4x background levels). Numbers along the North
Sea coast decreased again in May (still 6x background
levels) and the incident was therefore not investigated,
but it was established that the stranded birds were
mostly adults, with a high body mass and that they
were (subcutaneous) very fat, with no indications for
an unnatural death such as oiling or entanglements.
Around the North Sea, the rst indications for what
would turn out to be a major avian inuenza panzootic
all over the Northern Hemisphere aecting colonial
seabirds, became apparent in May 2022: high mortality
of breeding gannets on nests, large numbers of corpses
of gannets aoat under several of the major breeding
colonies and widespread in the North Sea basin. Within
the Netherlands, stranding frequencies increased
again in June (17x background levels), soared to a peak
of 2.19 gannets km-1 in July (63x background levels),
and subsequently declined somewhat in autumn (Fig.
2). Strandings occurred all over the Dutch coastline
(Fig. 3), with at least 2837 casualties in total, as an
extrapolation based on monthly densities between
April and October (236, 116, 430, 1131, 465, 247, and 212
respectively), where ~170 dead birds in total would
have been normal given the long-term dataset (1980-
2021; Tab. 1). The data suggest that adults suered
disproportionally during the current panzootic, with
immature birds (2nd to 5th plumage types) thus far
relatively being spared. Between Apr-Oct 2022, 89.5%
of all gannets found dead were mature birds (n= 344),
while only 60.1% were adults in that period over 1980-
2021 (n= 759, χ²1= 95.1, P< 0.001). In the spring, during
the rst strandings (Apr-May), the dierence was not
(88.7% adult over 1980-2021, n= 221, 91.7% in 2022, n=
60, χ²1= 0.18, n.s.), but in that season adults normally
always outnumbered immatures. Both during the peak
in summer (May-June, 63.1% versus 94.7% adult), and
in early fall (Aug-Oct, 44.8% versus 85.4% adult), the
age distribution was signicantly dierent (χ²1= 31.2,
P< 0.001 and 7.2, P< 0.01 respectively; Fig. 4). Against a
background of long-term survey data, the signicance
of the mortality inicted in Northern Gannets could
clearly be appreciated. The results suggest that birds
were infected whilst underway towards their breeding
grounds (in April), but also that many birds returned to
the south, or at least abandoned the breeding grounds
early, in mid-summer. The April-October 2022 event
can be seen as an exceptional outlier in the long-term
database (Fig. 5), in terms of overall densities, age
composition and apparent cause of death. Of 19 tested
individuals sampled on the Wadden Sea island Vlieland
(June-July), 18 individuals (95%) tested positive for
avian inuenza, of which at least 16 cases involved the
H5 subtype. Of these, ve were characterised as HPAI
H5N1, and these were genetically closely related to
viruses found in gannets sampled in England, Scotland,
Wales, and Sweden in 2022. Individual gannets sampled
in Wieringen (1x July, 1x August, 1x September), also
tested positive for the H5 subtype, but the virus found
in the gannet sampled in August was genetically closer
to that found in Dutch geese than to the virus found in
other gannets sampled in Europe.
The panzootic of highly pathogenic avian inuenza
virus (HPAIV) H5N1 in summer 2022 posed an enormous
challenge to colonial (pelagic) seabird populations.
The emergence of H5N1 infections in the marine
environment signalled a signicant change in the
dynamics of the virus, with unprecedented mortalities
aecting dozens of seabird species in seabird colonies
throughout the North Atlantic. High densities of H5N1
susceptible birds (at roosts, foraging grounds or, now,
in colonies) are at risk to become infected and to
subsequently infect conspecics. Well-known routes of
transmission are through virus excreted in faeces, or,
for scavengers and predators, following consumption
of infected birds. High pathogenic H5N1 viruses are
exceptional, because they can also replicate in and
be shed from the respiratory tract of infected birds. If
the virus can ‘survive’ suciently long under abiotic
conditions, for example in freshwater basins, the
frequent virus outbreaks in wetlands aecting swans,
geese and various ducks are easily understood. Pelagic
seabirds were apparently not at risk, or not thus far, until
the most recent outbreaks in the marine environment.
Current pressing questions therefore include: how
persistent is avian inuenza in salt water and how and
where come piscivorous, strictly marine, Northern
Gannets in contact with the virus? It is therefore critical
to understand the incidence and mortality risks of
HPAIV H5N1 for seabirds, including the scale and timing
of inicted damage.