Colonization of epizoic diatoms on larvae of Aliger gigas (Mollusca: Gastropoda)

Abstract

Background. In Mexico, few studies have been carried out on epibiosis. Epizoic diatoms are used as biological
indicators of ecosystems due to their apparent epibiont specificity with host animals. Little is known
about this specificity in the planktonic larval phases. There have been no studies focused on epizoic diatoms
on the marine gastropod Aliger gigas larval shells. Goals. The objective of this work was to determine the
species composition of epizoic diatoms in the larvae of A. gigas in the Xel-Há cove, the Mexican Caribbean.
Methods. Mollusk egg masses were collected from their natural environment, and the larvae were cultured
in seawater filtered through a 5 μm mesh under controlled conditions and fed with the eustigmatophycean
alga Nannochloropsis oculata (1000 cells/ml). Shell surface of 60 larvae aged between 2 and 42 days was
analyzed using scanning electronic microscopy. A relative abundance index was calculated to quantify diatoms.
Results. In total, 83% of the examined larvae carried diatoms. Twenty-four diatom species were found:
68% were mobile, 24% were erect sessile and 8% were adnate species. Conclusions. The highest richness
and abundance of epizoic diatoms in the A. gigas larvae were observed on bigger shells due to a larger available
colonization area and a more stable substrate.

Full text

Vol. 32 No. 3 • 2022
Colonización de diatomeas epizóicas sobre larvas de Aliger gigas (Mollusca: Gastropoda)
Colonization of epizoic diatoms on larvae of Aliger gigas (Mollusca: Gastropoda)
Rocío Elizabeth Muciño-Márquez1* , Dalila Aldana-Aranda2, José Francisco Chavez-Villegas3, María Guadalupe Figueroa-Torres4,
Luis Amado Ayala-Pérez5, Yuri B. Okolodkov6 y Rolando Gelabert-Fernández7
Recibido: 21 de junio de 2022. Aceptado: 17 de septiembre de 2022. Publicado: diciembre de 2022.
1 Programa de Doctorado en Ciencias Biológicas
y de la Salud, Universidad Autónoma Metropoli-
tana Unidad Xochimilco. Calz. del Hueso 1100,
Coapa, Villa Quietud, Coyoacán, Ciudad de Mé-
xico, 04960, México
2 Departamento de Recursos Marinos. CIN-
VESTAV-Mérida. Instituto Politécnico Nacional,
México. Carr. Mérida - Progreso, Loma Bonita,
Mérida, Yucatán, 97205, México
3 Docente en el Instituto de Ciencias y Estudios
Superiores de Tamaulipas, A.C., y Colaborador
en la asociación Restauración de Ecosistemas,
A.C. Calle Gral. Prim 67, Juárez, Cuauhtémoc,
Ciudad de México, 06600, México
4 Laboratorio de Ficología. Universidad Autóno-
ma Metropolitana Unidad Xochimilco. Calz. del
Hueso 1100, Coapa, Villa Quietud, Coyoacán,
Ciudad de México, 04960, México
5 Laboratorio de Ecología Aplicada. Universidad
Autónoma Metropolitana Unidad Xochimilco.
Calz. del Hueso 1100, Coapa, Villa Quietud,
Coyoacán, Ciudad de México, 04960, México
6 Laboratorio de Botánica Marina y Planctología,
Instituto de Ciencias Marinas y Pesquerías, Uni-
versidad Veracruzana, Boca del Río, Veracruz.
Calle Mar Mediterráneo 314, Río Jamapa, Boca
del Río, Veracruz, 94294, México
7 Centro de Investigación de Ciencias Ambienta-
les. Facultad De Ciencias Naturales. Universidad
Autónoma del Carmen. Campus III, Avenida
Central s/n, entre Mundo Maya, Ciudad del Car-
men, Campeche, 24153, México
*Corresponding author:
Rocío Elizabeth Muciño-Márquez e-mail:
mucinoelizabeth@gmail.com
To quote as:
Muciño-Márquez, R. E., D. Aldana-Aranda,
J. F. Chavez-Villegas, M. G. Figueroa-Torres,
L. A. Ayala-Pérez, Y. B. Okolodkov & R.
Gelabert-Fernández. 2022. Colonización de
diatomeas epizóicas sobre larvas de Aliger
gigas (Mollusca: Gastropoda). Hidrobiológica
32 (3): 331-340.
DOI:10.24275/uam/izt/dcbs/hidro/2022v32n2/
Vargas
RESUMEN
Antecedentes. En México son escasos los estudios sobre epibiosis en organismos marinos. Las diatomeas
epizóicas son utilizadas como indicadores biológicos del ecosistema por su aparente especificidad epibionte
con los organismos. De este aspecto poco se conoce de esa especificidad en las fases larvarias planctónicas.
No existen estudios enfocados al estudio de las diatomeas epizóicas en larvas de Aliger gigas. Objetivos.
El objetivo de este trabajo fue determinar la composición de diatomeas epizóicas en larvas de A. gigas en
la caleta Xel-Há del Caribe mexicano. Métodos. Se recolectaron una masa de huevos del molusco de su
medio natural; las larvas fueron cultivadas en un ambiente controlado con agua de mar filtrada a través de
una malla de 5 µm, alimentadas con eustigmatoficeas Nannochloropsis oculata (1000 céls/ml). Se analizó la
superficie de conchas del molusco de 60 larvas de edades entre 2 y 42 días. El material encontrado se revisó
y se identificó empleando técnicas de microscopia electrónica de barrido. Resultados. Para la cuantificación
de las diatomeas se utilizó el índice de abundancia relativa. El 83% de las larvas presentaron diatomeas
epizóicas. La taxocenosis de diatomeas estuvo constituida por 24 especies: el 68% fueron móviles, 24%
especies sésiles erectas y el 8% fueron formas adnadas. Conclusiones. La mayor riqueza y abundancia de
especies de diatomeas epizóicas en larvas de A. gigas se presentó en las conchas más grandes debido a una
mayor área de colonización disponible y estabilidad del sustrato.
Palabras clave: diatomeas epizóicas, larvas de gasterópodos, Aliger gigas, microfitobentos, Caribe mexi-
cano.
ABSTRACT
Background. In Mexico, few studies have been carried out on epibiosis. Epizoic diatoms are used as bio-
logical indicators of ecosystems due to their apparent epibiont specificity with host animals. Little is known
about this specificity in the planktonic larval phases. There have been no studies focused on epizoic diatoms
on the marine gastropod Aliger gigas larval shells. Goals. The objective of this work was to determine the
species composition of epizoic diatoms in the larvae of A. gigas in the Xel-Há cove, the Mexican Caribbean.
Methods. Mollusk egg masses were collected from their natural environment, and the larvae were cultured
in seawater filtered through a 5 µm mesh under controlled conditions and fed with the eustigmatophycean
alga Nannochloropsis oculata (1000 cells/ml). Shell surface of 60 larvae aged between 2 and 42 days was
analyzed using scanning electronic microscopy. A relative abundance index was calculated to quantify dia-
toms. Results. In total, 83% of the examined larvae carried diatoms. Twenty-four diatom species were found:
68% were mobile, 24% were erect sessile and 8% were adnate species. Conclusions. The highest richness
and abundance of epizoic diatoms in the A. gigas larvae were observed on bigger shells due to a larger avai-
lable colonization area and a more stable substrate.
Keywords: epizoic diatoms, gastropod larvae, Aliger gigas, microphytobenthos, Mexican Caribbean.
OPEN ACCESS
Research Article
December, 2022
Hidrobiológica 2022, 32 (3): 331-340
http:/hidrobiologica.izt.uam.mx
ISSN: 2448-7333
HIDROBIOLÓGICA

332 Muciño-Márquez R. E. et al.
Hidrobiológica
1,100 mOsM; pH 7.2) durante 2 h a 4°C. Transcurrido este tiempo, se
realizaron 3 lavados en una solución de cacodilato (0.1 M), cada uno en
un intervalo de 30 min., después se eliminó el cacodilato. Por último, se
realizó el proceso de deshidratación: se lavaron a las larvas a 30, 50,
70 y 100% de acetona. Cada lavado duró 10 min., y después del último
lavado las muestras se conservaron a 4°C.
Para la identificación y cuantificación de diatomeas epizóicas so-
bre las conchas de las larvas se observaron bajo magnificación hasta
3040× en un microscopio electrónico de barrido de emisión de campo
JEOL JSM-7600F (voltaje 30.0 kV y distancia de trabajo de 13.5 a 18.0
mm) del Laboratorio Nacional de Nano y Biomateriales del Centro de
Investigación y de Estudios Avanzados (CINVESTAV), Unidad Mérida,
del Instituto Politécnico Nacional (IPN). Previamente, la superficie de
conchas fue cubierta con Au/Pd utilizando el equipo Polaron SC7640
(Quorum Technologies, Newhaven, East Sussex, U.K.). Se midió la lon-
gitud sifonal (µm) de las larvas.
Para la identificación de las diatomeas epizóicas se consultaron
las obras de Cox (1999), Siqueiros-Beltrones & Argumedo-Hernández
(2005) y Ashworth et al. (2012). Se consultó el sitio web AlgaeBase para
verificar los nombres taxonómicos aceptados (Guiry & Guiry, 2022).
Para la cuantificación de las diatomeas epizóicas se expresó la pro-
porción del número de organismos de cada especie con relación a la
abundancia total de las células contadas en cada larva de diferentes
edades (Sullivan, 1982).
Las diatomeas se clasificaron en tres tipos de acuerdo con su
forma de crecimiento diferenciado para colonizar un sustrato: sésiles
adnadas o erectas y móviles (Round et al., 1990; D’Alelio et al., 2011;
Tiffany, 2011).
Para analizar la relación entre las edades de las larvas y el número
de especies de diatomeas epizóicas se realizaron modelos de regresión
lineal y polinomial buscando el mejor ajuste con ayuda del programa R.
Las regresiones polinomiales permiten ofrecer un modelo de regresión
con mejor ajuste, asociado al comportamiento de las variaciones indivi-
duales de las variables involucradas (Kerns, 2010).
RESULTADOS
Característica de las larvas de Aliger gigas
La edad de la larva se estableció a partir del momento de su eclosión.
Las larvas de 2 a 5 días de edad poseen una concha formada por dos
vueltas en la espira, presentando pequeños gránulos en su ápice, con
un velum que se caracteriza por tener dos lóbulos y el desarrollo de
un tentáculo derecho (Figs. 1A, B y F). Tienen una longitud entre 290
y 400 µm.
En las larvas veliger jóvenes de 8 días de edad la concha se
caracteriza por tener tres espiras, presentando líneas de ornamentación
bien definidas. El velum presenta cuatro lóbulos, se observa el tentácu-
lo derecho y la formación del tentáculo izquierdo (Fig. 1C). Tienen una
longitud promedio de 450 µm.
Las larvas de 15 a 18 días de edad tienen una concha con tres y
media vueltas en la espira, el cuerpo presenta cuatro líneas paralelas
concluyendo al final en un canal sifonal. El velum tiene seis lóbulos,
además de tentáculos y probóscide. Muestran un intervalo de longitud
de 600 a 689 µm.
INTRODUCCIÓN
A nivel mundial, se han realizado diversos estudios sobre diatomeas
epizóicas adheridas en diferentes tipos de animales acuáticos como
copépodos (Fee & Drum, 1965; Hiromi et al., 1985; Winemiller &
Winsborough, 1990; Gárate-Lizárraga & Muñetón-Gómez, 2009), cla-
dóceros (Gaiser & Bachmann, 1993), hidrozoos (Round et al., 1990;
Romagnoli et al., 2007), krill (McClatchie et al., 1990), mamíferos ma-
rinos (Hart, 1935; Holmes, 1985; Frankovich et al., 2015, 2018; Violan-
te-Huerta et al., 2018), aves buceadoras (Croll & Holmes, 1982; Hol-
mes & Croll, 1984), cocodrilos (Cupul-Magaña & Cortés-Lara, 2005),
entre otros. En México son pocos los estudios que se han realizado
sobre epibiosis, como la presencia de la diatomea Pseudohimanti-
dium pacificum Hustedt & Krasske sobre copépodos (Gárate-Lizárraga
& Muñetón-Gómez, 2009; Gárate-Lizárraga & Esqueda-Escárcega,
2018), así como una proliferación de dos diatomeas epizóicas: Cylin-
drotheca closterium (Ehrenberg) Reimann & J. Lewin en el copépodo
Paracalanus sp. y Falcula hyalina Takano adherida al copépodo Acartia
tonsa Dana (Gárate-Lizárraga & Esqueda-Escárcega, 2016). Asimismo,
López-Fuerte et al. (2015) reportan 27 especies de diatomeas epizói-
cas adheridas a gasterópodos Megastraea undosa Wood en el norte de
México. Sin embargo, son pocos los estudios enfocados en las diato-
meas epizóicas en larvas de gasterópodos, como en el caso de Aliger
gigas (Linnaeus, 1758) (= Strombus gigas Linnaeus, 1758; Mollusca:
Gastropoda: Strombidae). El objetivo de este trabajo fue determinar la
composición de diatomeas epizóicas sobre larvas de esta especie en
el Caribe mexicano.
MATERIAL Y MÉTODOS
En la caleta Xel-há se localiza en la costa este de la península de Yu-
catán en el Caribe mexicano, 15 km al norte del poblado de Tulum y
48.3 km al sur de Playa del Carmen, en el Estado de Quintana Roo,
México (20°18’51’’N-20°19’00’’N y 87°21’20’’W-87°21’25’’O). Se re-
colectó una masa de huevos de A. gigas se obtuvo al momento de la
ovoposición en el medio natural, ya que los huevos son fecundados al
momento de atravesar el conducto ovígero. De esta manera se aseguró
la fecha de realización de los huevos se conoce la fecha de su eclosión,
y se asegura que correspondan a la especie de molusco, sujeto de la
presente investigación.
Las larvas recién eclosionadas se cultivaron en contenedores,
compuestos de una estructura triangular fabricada a base de fibra de
vidrio, que dispone de 3 cilindros de 1 m de largo y 50 cm de diámetro.
Cada cilindro tiene tres ventanas de malla a los costados, de 55 cm de
largo por 25 cm de ancho con una abertura de malla de 50 µm que per-
mite el paso de fitoplancton como alimento natural. Con flujo constante
de agua marina proveniente directamente del ecosistema natural, sin
aireación, ni filtración o esterilización alguna, con una temperatura am-
biente de verano de trópico (29-30°C), utilizando un termohalino-con-
ductivímetro YSI 85 (Yellow Springs, Ohio, U.S.A.) durante 42 días. Las
larvas fueron alimentadas con la eustigmatoficea Nannochloropsis ocu-
lata (Droop) Hibberd a una concentración de 1000 células por mililitro.
Se procesaron 60 larvas planctónicas de edades entre 2 y 42 días.
Primero, se realizó el proceso de relajación y fijación rápida, se agrega-
ron 3 gotas al 2% de glutaraldehído durante 1 min. y posteriormente se
eliminó este fijador. Después se realizó el proceso de fijación. Para ello,
se colocaron las larvas con glutaraldehído (2.5%) y cacodilato (0.1 M:

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Colonización de diatomeas epizóicas sobre larvas Aliger gigas
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a diferentes sustratos por medio de almohadillas de mucílago o por
pedicelos. Algunas especies pueden desarrollar pedicelos después de
una fase móvil (Figs. 2C, H y 3), dentro de este grupo se encuentra Cy-
clophora sp. que tiene frústulas tabuladas-rectangulares. Las células se
unen en los vértices por medio de almohadillas de mucílago, formando
cadenas en zigzag (Figs. 3B-D). Las células tienen un tamaño de 26–98
μm de largo y 2.5–3.5 μm de ancho, con presencia de pseudosepto. Las
valvas son más o menos lineales, ligeramente constreñidas debajo del
ápice. El campo del poro apical posee numerosas hendiduras pervalva-
res, en donde se secretan las almohadillas de mucílago (Figs. 3D y E).
Individuos de Psammodictyon panduriforme var. minor estaban encima
de las colonias de Cyclophora sp. (Fig. 3B). Se observaron células de
Cyclophora sp. adheridas al velum de las larvas (Fig. 3C) junto con P.
panduriforme var. minor. También se encontraron frústulas de Halam-
phora sp. (Fig. 2C), caracterizada por poseer células semi-lanceoladas
con las terminaciones truncadas, con un margen dorsal arqueado y un
margen ventral cóncavo. Los extremos de las valvas son poco prolon-
gados, con valvas de 9.5-11 μm de largo y 2.0-2.5 μm de ancho. Tiene
numerosas costillas dorsales y estrías transapicales gruesas y radiales.
Las células se unen de dos en dos, extendiéndose a lo largo de las
conchas de las larvas para formar las colonias (Fig. 2D). Además, se en-
contraron Halamphora sp. adheridas a cianobacterias Haloleptolyngbya
sp. por medio de pedicelos, siendo ésta otra estrategia observada para
colonizar al sustrato (Fig. 2C).
Junto con las especies anteriores, se observaron unas células so-
litarias de Stephanodiscus minutullus (Fig. 2H) de forma discoide, con
estrías radiales y espinas en el borde de las valvas. Las valvas planas
con el centro convexo o cóncavo, de 3.5 a 12 µm de diámetro.
En las larvas de 20 a 28 días de desarrollo, la concha tiene 3.5
vueltas, con una banda uniforme de estrías. Se forma la rádula y co-
mienza el proceso de reabsorción del velum, por lo que la larva empieza
a tener una conducta más asociada al fondo marino (Figs. 1D y F). La
longitud varía de 705 a 997 µm.
En las larvas de 30 a 42 días de edad, la concha se caracteriza
por presentar cuatro vueltas, con una banda de estrías; la probóscide y
rádula están presentes y activas y el velum ha sido reabsorbido, con un
opérculo (Fig. 1E). La longitud va de 1 a 1.3 mm.
Estructura de la taxocenosis de diatomeas epizóicas
Se encontraron diatomeas epizóicas en el 83% de las larvas de A. gigas
analizadas, se presentaron 24 taxa a nivel especie o taxa infraespecí-
fico (Tabla 1).
Características morfológicas de diatomeas epizóicas y su hábitat
De las especies registradas, el 68% fueron móviles, seguido de espe-
cies con formas erectas con 24%, y el 8% restante fueron especies
formas adnadas (Tabla 1, Fig. 2).
Diatomeas adnadas. Solo se encontraron dos especies de diatomeas
con formas de crecimiento adnata, Cocconeis lineata y C. scutellum
(Tabla 1, Figs. 2A y B). Estas especies presentan valvas elípticas ligera-
mente convexas. La valva superior de ambas posee estrías dispuestas
en filas y costillas gruesas radiales hacia el margen, con un rafe lineal
en la hipovalva y un pseudorafe en la epivalva. A través del rafe y de los
nódulos polares y centrales secretan mucílago con el que se adhiere
firmemente al sustrato.
Diatomeas erectas. De diatomeas erectas se encontraron seis es-
pecies arráfidas, birráfidas, o monorráfidas. Estas algas se adhieren
Figura 1. Larvas del gasterópodo Aliger gigas de diferentes edades: A y B) larva de 4 días, C) de 8 días, D) de 28 días, E) detalle de la corona del velum de una larva
de 28 días, F) concha de una larva de 42 días. Escala: 100 µm.

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Hidrobiológica
Tabla 1. Taxa de diatomeas epizóicas encontradas sobre las conchas de larvas del molusco gasterópodo Aliger gigas. FdeC: Formas de crecimiento:
A adnadas, E erectas, M móviles.
Edad (días) de larvas8 15 16 18 20 26 28 30 36 42 FdeC
Número de larvas examinadas 4 3 7 4 3 3 7 3 5 5
Bacillariophyta
Amphora sp. - - - - - - - X - - E
Cocconeis lineata Ehrenberg - - - - X X - X - - A
C. scutellum Ehrenberg - - - - X X X - - - A
Craspedostauros sp. - X - - - - X - X - M
Cyclophora sp. -XXXXXXXXXE
Cylindrotheca closterium (Ehrenberg) Reimann & J.C.Lewin X X X X X X X - - - M
Entomoneis cf. paludosa (W.Smith) Reimer - - X X X X X X X X M
Halamphora coffeaeformis (C. Agardh) Mereschkowsky --------XXE
Halamphora sp. - X X X X X X - - - E
Hippodonta cf. pseudacceptata ----X-----M
Hyalosynedra sp. - - - - - X X - - X E
Licmophora sp. - - - X - - - - - - E
Navicula tsukamotoi (Sterrenburg & Hinz) Yuhang Li & Kuidong Xi - - - - - X X X - X M
Navicula sp. - - - X - X X X - - M
Nitzschia dissipata (Kützing) Rabenhorst - - - - X - X - - - M
N. inconspicua Grunow - - - - - X - - - X M
N. linearis W.Smith - - - - - - - - - X M
N. microcephala Grunow - - X - - - X - - - M
Nitzschia sp. - - X X X - - - - - M
Pleurosigma sp. X - - X - - - - - - M
Psammodictyon panduriforme (W.Gregory) D.G.Mann var. panduriforme--X-------M
P. panduriforme var. minor (Grunow) E.Y.Haworth & M.G.Kelly X X X X X X X X X X M
Pseudachnanthidium sp. - - - - - X - - - - M
Scalariella sp. - - X - - - - - X X M
Stephanodiscus minutulus (Kützing) Cleve & Möller - - X - - - - - - - E
Diatomeas móviles. Entre las formas móviles de diatomeas, se en-
contraron 17 taxa (Tabla 1, Figs. 2I-O y 4), algunas birráfidas y otras
monorráfidas, dominadas por Hippodonta cf. pseudacceptata, de valvas
pequeñas con forma rómbica a rómbica-lanceolada y con el ápice re-
dondeado. Las estrías se arreglan de manera suavemente radial en la
mitad de la valva, volviéndose paralelas, convergentes cerca de los vér-
tices. El área axial es estrecha, y el rafe es filiforme (Fig. 4D). El tamaño
de las células fue de 11.0-14.5 µm de largo y 3.0-3.8 µm de ancho.
Estas células se extendieron sobre las conchas del gasterópodo hasta
colonizar todo el sustrato (Fig. 4A), y algunas células se observaron en
el velum de las larvas (Fig. 4B).
Psammodictyon panduriforme var. minor muestra valvas en forma
de pandora, longitudinalmente onduladas, con una ligera constricción
media y ápices ampliamente redondeados, con estrías transapicales
compuestas por areolas hexagonales, con una estructura de poros en
la superficie de la valva y en la banda lateral; la matriz de poros es
habitual en la valva. El borde de la banda está lleno de estructuras de
mesoporos; las células con una longitud de 96-135 μm y 33-36 μm de
ancho (Fig. 2I). Las frústulas se encontraron adheridas sobre Halolep-
tolyngbya sp. y sobre la concha del gasterópodo por medio de la valva
del rafe (Figs. 2I-J).
Otra especie abundante fue la diatomea plancto-bentónica Cylin-
drotheca closterium. Sus células son puntiagudas sin torsión, forman
agregados de mucílago, las valvas están débilmente silicificadas de 30
hasta 400 µm de largo y 2.5-8.0 µm de ancho y el rafe posee series
de orificios transversales. Las células se encuentran adheridas tanto
en la superficie de la concha (Fig. 2H), como en el velum de las larvas
(Fig. 2I).
También, se encontró Entomoneis cf. paludosa de 85 a 101 µm lar-
go, con frústulas comprimidas, con la superficie valvar estriada, radial y
un cíngulo compuesto de varias bandas estrechas y estriadas (Fig. 2M).
Colonización de diatomeas epizóicas en las conchas de las larvas
de Aliger gigas
Se observa que la colonización por diatomeas inició en larvas de 8 días
con una longitud de 450 µm, con tres especies de diatomeas (Tabla 1).
Luego se incrementa la riqueza de especies sobre las conchas de las
larvas. En larvas de 28 días, cuando tienen una longitud de 997 µm, se
presentan 12 especies de diatomeas. Sin embargo, se observó menor
cantidad de taxa, de 5 a 7 especies sobre larvas de 30 a 36 días con
una longitud de 1 mm. En larvas de 42 días con una longitud de 1.3
mm, se notó mayor riqueza de especies de diatomeas.

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Colonización de diatomeas epizóicas sobre larvas Aliger gigas
Vol. 32 No. 3 • 2022
móviles estuvieron representadas por Hippodonta cf. pseudacceptata,
P. panduriforme var. minor y Cylindrotheca closterium, y las erectas por
Cyclophora sp. y Halamphora sp. P. panduriforme var. minor se observó
en larvas de 8 días de edad. Halamphora sp. estuvo presente en larvas
de 16 días. Hippodonta cf. pseudacceptata en larvas de 20 días y Cy-
clophora sp. en larvas de 36 y 42 días.
Una de las posibles causas de porque las diatomeas epizóicas no
permanecieron en las larvas en las diferentes edades, se debe a sus
estrategias para colonizar el sustrato. Las diatomeas de formas móviles
están parcialmente adheridas, se extienden sobre el sustrato, pero son
menos estables, por lo que pueden desprenderse con los movimien-
tos del agua. Las diatomeas de formas erectas al adherirse por una
superficie pequeña son menos estables; en cambio, las diatomeas de
formas adnadas se adhieren fuertemente al sustrato y son más esta-
bles (Round et al., 1990; D’Alelio et al., 2011). De éstas últimas, solo se
encontraron dos especies del género Cocconeis Ehrenberg, las cuales
han sido reportadas como especies abundantes como epífitas sobre
macroalgas bentónicas, pastos marinos, manglar, formando biofilm
y adheridos en placas de fibra de vidrio (Siqueiros-Beltrones, 2002;
López-Fuerte et al., 2015; Martínez et al., 2019) y en este trabajo como
epizóicas en larvas de Aliger gigas.
Relación entre edad larval y riqueza de especies epizóicas
El modelo lineal muestra una correlación positiva moderada (r2 = 0.5).
Los datos ajustados a un modelo polinomial de cuarto grado presenta-
ron un mejor ajuste entre la riqueza de especies de diatomeas epizói-
cas y la edad de las larvas, presentando una correlación positiva alta
(r2 = 0.9) (Fig. 6).
DISCUSIÓN
En este estudio se observó que las conchas examinadas de larvas de
A. gigas provenientes de cultivos en condiciones de laboratorio propor-
cionan un sustrato adecuado para el asentamiento y colonización de
diatomeas epizóicas. En este sentido, Wahl et al. (2012) mencionan que
la primera fase de la colonización de un sustrato se da principalmente
por bacterias en conjunto con diatomeas, hongos y protozoarios, las
cuales generan una película delgada sobre la superficie del basibionte.
Los resultados evidencian que las primeras especies que coloniza-
ron las conchas de las larvas fueron las especies de diatomeas móviles.
Con el paso de los días se detectan especies erectas y solo dos espe-
cies adnadas. Los taxa más frecuentes que pertenecen a las formas
Figura 2. Tipos de diatomeas de acuerdo con su forma de crecimiento diferenciado para colonizar un sustrato. Adnadas: A) Cocconeis scutellum, B) Cocconeis lineata.
Erectas: C) Halamphora sp. adherida a Haloleptolyngbya sp., D) colonia de Halamphora sp. , E) Amphora sp., F) Halamphora coffeaeformis, G) Licmophora sp., H)
Stephanodiscus minutullus. Móviles: I) Psammodictyon panduriforme var. minor adheridos a Haloleptolyngbya sp., J) células de Psammodictyon panduriforme var.
minor, K) células de Cylindrotheca closterium, L) células de Cylindrotheca closterium adheridas en el velum, M) Entomoneis cf. paludosa, N) Nitzschia inconspicua,
Ñ) Haslea tsukamotoi, O) Navicula sp. Escala: 5 µm.

336 Muciño-Márquez R. E. et al.
Hidrobiológica
móviles en las conchas de C. cruciatus, G. adansoni y J. striatus. D’Ale-
lio et al. (2011) mencionan que el tamaño de las conchas de los gas-
terópodos bentónicos no influye en la colonización de las microalgas
epizóicas, observando que las conchas más grandes (B. reticulatum, G.
adansoni, C. rustica y C. cruciatus) presentaban una mayor abundancia
y las conchas más pequeñas (A. lineata, N. incrassatus y J. striatus) una
mayor riqueza de especies.
En un estudio realizado por D’Alelio et al. (2011), quienes trabaja-
ron con siete especies de gasterópodos adultos (Alvania lineata Risso,
Bittium reticulatum (da Costa), Clanculus cruciatus (Linnaeus), Colum-
bella rustica (Linnaeus), Gibbula adansonii (Payraudeau), Nassarius in-
crassatus (Strøm) y Jujubinus striatus (Linnaeus), reportan taxocenosis
de diatomeas epizóicas bien estructuradas con dominio de las formas
adnadas, seguido de las erectas y con menor abundancia de las formas
Figura 3. Diatomeas epizóicas sobre las conchas de larvas de Aliger gigas. A) Cyclophora sp. cubriendo una larva de 42 días; B) cadenas en zigzag arriba de Psam-
modictyon panduriforme var. minor; C) células adheridas en el velum; D) formación de almohadillas de mucílago; E) hendiduras pervalvares. Escala: A) 100 µm, B-D)
5 µm.

337
Colonización de diatomeas epizóicas sobre larvas Aliger gigas
Vol. 32 No. 3 • 2022
En larvas de 26, 28 y 42 días se observó un número mayor de
especies de diatomeas, lo que puede deberse a que la concha de los
26 a 28 días presentaban una longitud de 705 a 997 µm y las de 42
días un tamaño aproximado de 1.3 mm y con mayor ornamentación,
sobre todo, en las larvas de 42 días, en donde se presenta un periostra-
co, capa más externa de la concha compuesta de una matriz orgánica
(Enriquez-Diaz et al., 2015; Chávez-Villegas et al., 2017). Esta carac-
terística puede constituir un mejor sustrato para el crecimiento de las
microalgas epizóicas.
Durante los 42 días de este estudio se observó que la edad de las lar-
vas podría influir en la colonización de las diatomeas epizóicas. El tamaño
y la estructura (sobre todo, el relieve de la superficie) de la concha de las
larvas de Aliger gigas en los diferentes días de desarrollo va cambiando.
Las larvas de dos a cinco días no presentaron microalgas epizóicas, ya
que la concha tiene una longitud de 290 a 400 µm, es delgada, lisa y se
va formando a través de un carbonato de calcio amorfo transitorio que
actúa como un precursor en la secuencia de la cristalización de aragonita
(Brito-Manzano et al., 2006; Chávez-Villegas et al., 2017).
Figura 4. Hippodonta cf. pseudacceptata cubriendo extensas áreas de la concha en fase larval de A. gigas de 20 días. A) células sobre la concha; B) las flechas
muestran las células adheridas en el velum; C) un conjunto de células; D) células mostrando las estructuras de la frústula; E) células cubiertas de mucílago. Escala:
A) 100 µm, B-E) 5 µm.

338 Muciño-Márquez R. E. et al.
Hidrobiológica
En las larvas de 30 a 36 días con una longitud de 1 mm, se obser-
vó una disminución en la presencia de diatomeas, lo que se asocia al
predominio de Cyclophora sp. Esta diatomea forma colonias en zigzag,
ocupando todo el caparazón de la larva, impidiendo que se adhieran
otras microalgas, lo cual ocasiona una disminución en la riqueza de
especies. También es conocido que algunas especies de diatomeas co-
lonizan un sustrato al producir sustancias alelopáticas que inhiben el
crecimiento de otras microalgas (Tanaka & Asakawa, 1988).
Cylindrotheca closterium es una especie oportunista que forma flo-
recimientos algales; se le considera una especie planctónica, bentónica
o epizóica (Gárate-Lizárraga & Esqueda-Escárcega, 2016; Merino-Vir-
gilio et al., 2019; Poot-Delgado & Okolodkov, 2020). En la bahía de La
Paz se reportó a C. closterium, formando por primera vez una prolife-
ración sobre un basibionte, como fue el caso del copépodo Paracala-
nus sp., aparentemente, sin causarle daño alguno (Gárate-Lizárraga &
Esqueda-Escárcega, 2016). En el presente estudio C. closterium fue
una especie abundante. No se registraron otras diatomeas adheridas o
a su alrededor. Tampoco se observó ningún daño en las larvas debido
a su presencia.
Siqueiros-Beltrones (2002) menciona que las diatomeas son es-
pecies oportunistas y aparecen desde temprano en los sustratos natu-
rales o artificiales. Martínez-Hernández (2014) y Martínez-Hernández
et al. (2019) realizaron un estudio sobre la colonización de diatomeas
bentónicas sobre placas de fibra de vidrio a una profundidad de 10 m
en un periodo de 16 semanas en Telchac, Yucatán. En las primeras
semanas observaron que los primeros géneros presentes en las placas
fueron Amphora Ehrenberg ex Kützing, Biddulphia S.F.Gray, Cocconeis,
Cyclotella (Kützing) Brébisson, Fragilaria Lyngbye, Grammatophora
Ehrenberg, Gyrosigma Hassall, Mastogloia Thwaites ex W.Smith, Petro-
neis A.J.Stickle & D.G.Mann, Plagiotropis Pfitzer, Pleurosigma W.Smith,
Rhabdonema Kützing, Shionodiscus A.J.Alverson, S.H.Kang & E.C.The-
riot, Trachyneis P.T.Cleve y Triceratium Ehrenberg. En la octava semana
las abundancias comenzaron a bajar debido a la colonización de molus-
cos, poliquetos tubícolas y macroalgas. La última semana registraron
la llegada de otras especies de los géneros Achnanthes Bory, Auliscus
Ehrenberg, Campylodiscus Ehrenberg ex Kützing, Diploneis Ehrenberg
ex Cleve, Ehrenbergia A.Witkowski, Lange-Bertalot & Metzeltin, Lyrella
Karayeva, Navicula Bory, Nitzschia Hassall, Podosira Ehrenberg, Surire-
lla Turpin y Terpsinoë Ehrenberg.
En este estudio, P. panduriforme var. minor y Cyclophora sp. es-
tuvieron presentes desde el inicio hasta el final de la colonización. Así
mismo, Stephanodiscus minutulus, Pleurosigma sp., Nitzschia sp. y
Licmophora sp. se observaron en los primeros días de la colonización y
no volvieron aparecer. Amphora sp. y Halamphora coffeaeformis estu-
vieron presentes solo en los últimos días de la colonización.
Se observó una mayor riqueza y abundancia de especies en las
conchas de mayor tamaño debido a que forman sustratos más amplios
y estables para las microalgas. Comparando nuestros resultados obte-
nidos con lo reportado por Martínez-Hernández (2014) y Martínez-Her-
nández et al. (2019) sobre placas de fibra de vidrio que son más gran-
des (10x5x0.4 cm), donde se encontraron de 66 a 75 especies, el área
superficial del sustrato parece ser uno de los factores que influye en la
colonización de diatomeas epizóicas.
Otro factor importante es la estrategia para colonizar el sustrato
donde habitan las diatomeas epizóicas. Las especies de diatomeas que
estuvieron presentes en las larvas de 8 a 42 días de edad presentaron
diferentes estrategias para colonizar el sustrato. Unas especies forma-
ron colonias en forma de zigzag verticales, otras células se adherían
horizontalmente al sustrato o formaban almohadillas de mucílago para
adherirse al sustrato. Asimismo, también se observaron especies que
se adhirieron a otras microalgas. Esta diferencia en las estrategias de
colonización permite explicar por qué algunas larvas presentaban me-
nos microalgas epizóicas que otras.
Teniendo en consideración las condiciones y los métodos emplea-
dos para evaluar la colonización de diatomeas epizóicas en larvas de
A. gigas, se puede arribar a la siguiente conclusión: la mayor riqueza y
abundancia de especies de diatomeas epizóicas en larvas de A. gigas
Figura 5. Regresión lineal y polinomial de cuarto grado de la riqueza de especies de diatomeas epizóicas en larvas de Aliger gigas.

339
Colonización de diatomeas epizóicas sobre larvas Aliger gigas
Vol. 32 No. 3 • 2022
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holMes, R.W. & D.A. CRoll. 1984. Initial observations on the composition
of dense diatom growths on the body feathers of three species of
se presentó en las conchas más grandes, lo cual se asocia a una mayor
área de colonización disponible y constituye un sustrato más estable.
En el proceso intervienen otros factores como la competencia por el es-
pacio y sucesión en la colonización, posiblemente relacionadas con la
producción de substancias alelopáticas por parte de algunas especies
y la respuesta a estas por parte de otras (Band-Schmidt et al., 2011).
Dada la poca información científica sobre la colonización de dia-
tomeas epizóicas en fase larval planctónica de moluscos marinos, es
recomendable profundizar en el estudio de microalgas epizóicas, así
como en sus interacciones ecológicas.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a Dora A. Huerta-Quintanilla y Ana Ruth Cristóbal-Ramos
por su ayuda técnica con el microscopio electrónico de barrido, al Con-
sejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) de México por la beca
otorgada a R.E. Muciño-Márquez (N° 269167), al proyecto CONACyT
“El caracol rosado como indicador del cambio climático en el Caribe:
Calentamiento y acidificación de los océanos” (CB-2011-01/181329).
El estudio fue apoyado con los proyectos FOMIX-Yucatán N° 108160
y CONACYT LAB-2009-01 N° 123913 dirigidos por Patricia Quinta-
na-Owen del CINVESTAV-IPN, Unidad Mérida. Al parque Xel-Há por la
facilidades y apoyo en el trabajo de muestreo. Los dos revisores anóni-
mos mejoraron la calidad del manuscrito con sus comentarios críticos
y correcciones.
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