Supervivencia observada en tres familias de tilapia del Nilo (Oreochromis niloticus) infectadas con Streptococcus agalactiae

Abstract

La estreptococosis es una de las principales enfermedades en los peces de agua dulce que causa altas tasas de mortalidad. El objetivo de este estudio fue evaluar la respuesta en la supervivencia a la infección por Streptococcus agalactiae en tres familias de tilapia. El experimento se llevó a cabo en el Laboratorio de Enfermedades de los Peces de la Universidad Federal de Lavras. Se utilizaron peces con un peso de 93,7 ± 5,4 g de tres familias diferentes (FA, FB y FC). Se utilizaron 36 peces en cada unidad experimental, inoculados intraperitonealmente con 107 UFC/mL de Streptococcus agalactiae por peces y un grupo control por familia con 9 peces con 1 mL de caldo BHI (Infusión Cerebro Corazón) evaluados durante 15 días. No hubo mortalidad del grupo control. Se observó la presencia de exoftalmia, coloración oscura en todo el cuerpo, letargo y dilatación abdo­minal antes de la muerte en las tres familias evaluadas expuestas al patógeno. El estimador no paramétrico de Kaplan-Meier se utilizó para observar las curvas de supervivencia. Durante los 15 días del desafío, el tiempo promedio de supervivencia de un individuo en las familias FA, FB y FC fue de 9,4; 6,90 y 8,14 días, respectivamente. Pruebas de Log-rank y Peto & Peto para evaluar la diferencia entre las curvas de supervivencia arrojaron que no hubo diferencias significativas entre las familias evaluadas (P=0,08 y P= 0,09), respectivamente.

Full text

Rev Med Vet Zoot. 69(3), - : - ________________________________ I
236236 Sánchez y Fonseca, Supervivencia observada en tres familias de tilapia del Nilo
(OreOchrOmis nilOticus) infectadas con streptOcOccus agalactiae
https://doi.org/10.15446/rfmvz.v69n3.103804
Supervivencia observada en tres familias de tilapia del Nilo
(Oreochromis niloticus) infectadas con Streptococcus agalactiae
C. O. Sánchez Roncancio1* , R. T. Fonseca de Freitas2
Recibido: 15/06/2021. Aprobado: 02/01/2022
RESUMEN
La estreptococosis es una de las principales enfermedades en los peces de agua dulce
que causa altas tasas de mortalidad. El objetivo de este estudio fue evaluar la respuesta
en la supervivencia a la infección por Streptococcus agalactiae en tres familias de tilapia.
El experimento se llevó a cabo en el Laboratorio de Enfermedades de los Peces de la
Universidad Federal de Lavras. Se utilizaron peces con un peso de 93,7 ± 5,4 g de tres
familias diferentes (FA, FB y FC). Se utilizaron 36 peces en cada unidad experimental,
inoculados intraperitonealmente con 107 UFC/mL de Streptococcus agalactiae por peces
y un grupo control por familia con 9 peces con 1 mL de caldo BHI (Infusión Cerebro
Corazón) evaluados durante 15 días. No hubo mortalidad del grupo control. Se observó
la presencia de exoftalmia, coloración oscura en todo el cuerpo, letargo y dilatación abdo-
minal antes de la muerte en las tres familias evaluadas expuestas al patógeno. El estimador
no paramétrico de Kaplan-Meier se utilizó para observar las curvas de supervivencia.
Durante los 15 días del desafío, el tiempo promedio de supervivencia de un individuo
en las familias FA, FB y FC fue de 9,4; 6,90 y 8,14 días, respectivamente. Pruebas
de Log-rank y Peto & Peto para evaluar la diferencia entre las curvas de supervivencia
arrojaron que no hubo diferencias significativas entre las familias evaluadas (P=0,08 y
P= 0,09), respectivamente.
Palabras clave: estreptococosis, Streptococcus agalactiae, Oreochromis niloticus, tilapia,
Kaplan-Meier.
Survival observed in three families of Nile tilapia
(Oreochromis niloticus) infected with Streptococcus agalactiae
ABSTRACT
Streptococcosis is one of the main diseases in freshwater fish that causes high mortality
rates. e objective of this study was to evaluate the survival response to Streptococcus
agalactiae infection in three families of tilapia. e experiment was carried out at the
Laboratory of Fish Diseases of the Federal University of Lavras. Fish weighing 93.7
1 Universidade Federal de Lavras (UFLA), Departamento de Zootecnia, Campus Universitário. Caixa
Postal 3037–CEP: 37.200-000 Lavras, Minas Gerais, Brasil. Universidad Nacional de Colombia,
Departamento de Producción Animal-Docente ocasional, Bogotá, Colombia.
2 Professor titular do departamento de Zootecnia da Universidade Federal de Lavras (UFLA), Campus
Universitário. Caixa Postal 3037– CEP: 37.200-000 Lavras, Minas Gerais, Brasil.
* Correo electrónico: cosanchezr@unal.edu.co

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Sánchez y Fonseca, Supervivencia observada en tres familias de tilapia del Nilo
(OreOchrOmis nilOticus) infectadas con streptOcOccus agalactiae
INTRODUCCIÓN
La aparición de brotes de enfermedades
infecciosas ha demostrado ser una de las
principales limitaciones para la pisci-
cultura intensiva. La estreptococosis es
una enfermedad bacteriana causada por
Streptococcus agalactiae responsable de las
altas tasas de morbilidad y mortalidad de
muchas especies de peces de agua dulce,
marinos y estuarinos, y se caracteriza por
septicemia y meningoencefalitis (Evans
et al. 2002; Mian et al. 2009). Los efectos
ambientales, sociales y económicos de los
brotes de enfermedades en la acuicultura
son muchos y pueden ser muy importantes
(FAO 2020). En 2017, la tilapia fue uno
de los 10 principales grupos de especies
acuícolas (clasificada en el cuarto lugar) en
términos de cantidad y valor de producción
(Cai et al. 2019).
La tilapia Oreochromis niloticus es la más
afectada por enfermedades producidas por
Streptococcus agalactiae, lo que resulta en
una alta mortalidad que puede alcanzar
entre 30% y 90% al año, asociada con
grandes pérdidas económicas para la
industria de la acuicultura anualmente (Li
et al. 2015). En los cultivos de tilapia, se
ha observado un aumento en el número de
casos informados durante la última década,
como consecuencia de la intensificación
de la producción (Mian et al. 2009).
En condiciones naturales, la interac-
ción pez–patógeno habitualmente no es
causa de enfermedad; sin embargo, en los
sistemas intensivos de producción y según
las condiciones de manejo, los agentes
etiológicos se exacerban y producen cuadros
clínicos asociados a pérdidas económicas
(Fu et al. 2014). Los principales factores
de riesgo para la aparición de brotes de
estreptococosis son el aumento de la tem-
peratura del agua (por encima de 27 °C),
el manejo intensivo, las altas densidades de
población, la interacción con los individuos
y las altas concentraciones de amoníaco
y nitrito (Evans et al. 2002; Mian et al.
2009; Yannog y Francis-Floid 2013). La
presentación clínica de estreptococosis en
la forma clásica de la enfermedad es atípica
y puede ocurrir de manera concomitante
en las fincas (Leal y Figuereido 2018). La
tilapia puede infectarse debido a varias
razones, incluido el estrés como factor
predisponente (Liao et al. 2020).
Los métodos para controlar la enfer-
medad son la vacunación como medida
preventiva y el uso de tratamientos con
± 5.4 g from three different families (FA, FB, and FC) were used. 36 fish were used in
each experimental unit, intraperitoneally inoculated with 107 CFU/mL of Streptococcus
agalactiae per fish and a control group per family with 9 fish with 1 mL of BHI broth
(Brain Heart Infusion) evaluated for 15 days. ere was no mortality in the control
group. e three evaluated families exposed to the pathogen observed the presence of
exophthalmia, dark coloration throughout the body, lethargy, and abdominal dilation
before death. e Kaplan-Meier nonparametric estimator was used to observe the survival
curves. During the 15 days of the challenge, the average survival time of an individual
in the FA, FB, and FC families was 9.4, 6.90, and 8.14 days, respectively. Log-rank
and Peto & Peto test to evaluate the difference between the survival curves showed no
significant differences between the assessed families (P=0.08 and P= 0.09), respectively.
Keywords: streptococcus, Streptococcus agalactiae, Oreochromis niloticus, tilapia, Kaplan-Meier.

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238238 Sánchez y Fonseca, Supervivencia observada en tres familias de tilapia del Nilo
(OreOchrOmis nilOticus) infectadas con streptOcOccus agalactiae
antibióticos, lo que conlleva el aumento de
los costos de la producción. Otra alternativa
es la selección genética de peces resistentes
a la enfermedad. Es posible que los genes
de resistencia y tolerancia estén asociados
con los principales factores de la respuesta
inmune (Glass 2012). Se puede utilizar
la información presente en los candidatos
seleccionados o en padres cercanos, especial-
mente en el caso de enfermedades (Yáñez
et al. 2014). Varios estudios en diferentes
especies acuícolas han demostrado que
la resistencia a enfermedades tiene una
moderada heredabilidad (h²) en condicio-
nes de desafío a patógenos bacterianos y
virales varían entre 0,03 a 0,60 (Ødegárd
et al. 2011). La variación genética aditiva
de Streptococcus sp. en tilapia cultivada se
determinó con una h² del 0,42 ± 0,07 para
S. iniae y 0,58 ± 0,09 para S. agalactiae
(Lafrentz et al. 2016) y 0,38 ± 0,11 en la
selección para S. agalactiae (Shoemaker et
al. 2016). Mediante el uso de diferentes
modelos de estimación en el desarrollo de
líneas resistentes de tilapia del Nilo a S.
agalactiae se han encontrado h² que oscilan
entre 0,15 ± 0,03 y 0,26 ± 0,05 (Joshi et al.
2021). El desarrollo de individuos resistentes
representa una estrategia sostenible a largo
plazo para controlar esta enfermedad.
Se deben considerar diferentes variables
al elegir mejorar la resistencia, como la
supervivencia. La metodología de Kaplan-
Meier (Kaplan y Meier 1958) permite el
análisis de las respuestas de supervivencia,
definidas como la probabilidad de que
un individuo sobreviva en un periodo de
tiempo dado frente a un desafío o trata-
miento considerando el tiempo en muchos
intervalos pequeños; cuando algunos de
los sujetos pueden no experimentar el
evento o la muerte antes del final del
estudio, se conoce como observaciones
censuradas (Goel et al. 2010). Analizar
la supervivencia y estimar el tiempo que
los animales sobreviven bajo condiciones
de enfermedad son buenos estimadores,
en contraste con la comparación de los
porcentajes de individuos que desarrollan
el evento (Goel et al. 2010). La selección
indirecta de candidatos permite la selec-
ción de peces más resistentes dentro de
la familia.
Comprender el panorama en relación
con la sanidad de los peces y programar
una estrategia para seleccionar genes
resistentes a una enfermedad determinada
reducirá sustancialmente la probabilidad
de epidemias porque se observa que,
incluso en casos de brotes causados por
diferentes bacterias, hay algunos animales
que no muestran síntomas de enfermedad
y sobreviven. El objetivo de este trabajo
fue evaluar la respuesta en la supervivencia
a la infección por Streptococcus agalactiae
en tres familias de tilapia.
MATERIALES Y MÉTODOS
El experimento se llevó a cabo en el Labo-
ratorio de Enfermedades de los Peces de la
Universidad Federal de Lavras (UFLA) en
Brasil. Se utilizaron 135 peces con un peso
de 93,7 ± 54 g. Se utilizaron 45 peces para
cada una de las tres familias (FA, FB y FC),
provenientes del plantel de piscicultura de
la UFLA, distribuidos aleatoriamente en
cada unidad experimental (cuatro réplicas
+ grupo de control), en acuarios de vidrio
de 57 litros con flujo continuo de agua.
Los parámetros de calidad del agua fueron
monitoreados al principio y al final de cada
día, temperatura promedio de 26 °C, pH
(7,3 ± 0,8 ) y concentración de oxígeno
disuelto (OD = 6 mg/L ± 1), alimentados
dos veces al día con alimento comercial
extruido (30% PC), en la proporción de
2% de peso vivo.

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Sánchez y Fonseca, Supervivencia observada en tres familias de tilapia del Nilo
(OreOchrOmis nilOticus) infectadas con streptOcOccus agalactiae
Comité de ética
El experimento se realizó de acuerdo con el
Comité de Ética sobre el Uso de Animales
(CEUA) de la Universidade Federal de
Lavras (UFLA), protocolo 017/13.
Para el estudio, se utilizó un aislado
patogénico de Streptococcus agalactiae
obtenido de un brote de estreptococosis
en tilapia del Nilo en el estado de Minas
Gerais, Brasil, perteneciente al banco
bacteriano del Laboratorio de Bacteriología
del Departamento de Medicina Veterinaria
de la UFLA. La muestra utilizada fue
previamente identificada en términos
fenotípicos y genotípicos mediante pruebas
bioquímicas y posteriormente mediante
PCR especie–específico para S. agalactiae
(Berridge et al. 2001). El aislado bacteriano
fue almacenado en un congelador a -80 °C,
se descongeló y se sembró en agar tripticasa
de soya suplementado con sangre equina
al 5% (TSA sangre) a 28 °C durante 24
h. Transcurrido este tiempo, se inocularon
en caldo BHI (Infusión Cerebro Corazón)
durante 18h a 30° C hasta alcanzar una
densidad óptica de 0,1 a 600 nm, equivalente
a una carga bacteriana de 10
7
UFC/mL.
Los peces se aclimataron por 10 días,
después de lo cual se suspendió la ali-
mentación durante un día. Durante el
experimento de inoculación, los peces
fueron anestesiados por inmersión con
benzocaína con una dosis de 100 mg / L.
Posteriormente, cada pez fue inoculado
por vía intraperitoneal (IP) con (107 UFC/
mL) de Streptococcus agalactiae. El grupo
control negativo fue solo inoculado vía IP
con 1 mL de caldo BHI. Luego de esto,
la temperatura del agua de los acuarios se
elevó de los 26 °C a 30 °C y fueron mo-
nitoreados durante 15 días. Los peces que
morían en cada acuario fueron contados
y sometidos a exámenes bacteriológicos
de riñón y cerebro.
Para visualizar las curvas de supervi-
vencia, se realizó un Kaplan-Meier y las
pruebas de Log-rank y Peto & Peto para
comparar los resultados de supervivencia
entre grupos de familias de tilapia desa-
fiadas con Streptoccocus agalactiae con un
α = 0,05. Los análisis se realizaron con el
software RStudio 3.2.3.
RESULTADOS
Durante el experimento, no hubo mor-
talidad en los grupos de control de las
tres familias. Por tanto, se evaluaron 36
peces por familia, excluyendo el grupo
de control de estos análisis. En los peces
inoculados, independientemente del día
de muerte, se obtuvo crecimiento de S.
agalactiae en todas las placas en las que se
sembraron muestras de riñón y cerebro, lo
que resultó en una eficiente inoculación de
todas las familias evaluadas. Los peces que
murieron 24 h después de la inoculación
mostraron un comportamiento similar
en las tres familias con natación errática,
lenta y balanceo lateral del cuerpo y no
mostraron signos clínicos de la enfermedad
antes de la muerte. Después de 48 h del
desafío, se observó la presencia de exoftal-
mos, coloración oscura en toda el cuerpo,
letargo y dilatación abdominal antes de la
muerte en varios peces de las tres familias
evaluadas. En la necropsia, se confirmó
la presencia de S. agalactiae en los peces
inoculados. Se presentó mortalidad del
2,8%, 25% y 8,3% para las familias FA,
FB y FC, respectivamente a las 24 horas
de iniciado el desafío. Sin embargo, en
el último día del estudio se presentaron
valores del 78%, 91% y 75% como pro-
medio acumulado de mortalidad para las
familias FA, FB y FC, respectivamente.
Se observa en la tabla 1 que la variable
“sin censura” es la cantidad de peces

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240240 Sánchez y Fonseca, Supervivencia observada en tres familias de tilapia del Nilo
(OreOchrOmis nilOticus) infectadas con streptOcOccus agalactiae
muertos durante el desafío por familia.
Los peces censurados fueron los que
sobrevivieron al desafío, siendo inferiores
en FB. Durante los 15 días del desafío, el
tiempo promedio de supervivencia de un
individuo en las familias FA, FB y FC fue
de 9,4, 6,90 y 8,14 días, respectivamente.
La mediana de supervivencia que se estimó
con el percentil 50 de la distribución en
las familias FA, FB y FC fue de 9, 8 y 7
días, respectivamente.
La tabla 2 muestra dos pruebas no
paramétricas para la comparación de las
curvas de supervivencia Log-rank propuesta
por Mantel-Haenszel y la Peto & Peto, en
la que se evidencia que no hubo diferencia
significativa entre las familias (p > 0,05).
Las funciones de supervivencia estima-
das de Kaplan-Meier (figura 1) no fueron
estadísticamente significativas entre las
curvas de supervivencia de las tres familias
evaluadas (p > 0, 05), la estimación de las
curvas solo cambió en momentos en que
ocurría un evento, siendo más pronun-
ciados a medida que se censuraron más
peces, number risk indica que después de
10 días de desafío quedan en riesgo de
evento 14,5 y 12 individuos de la FA,
FB y FC, respectivamente. En el tiempo
cero, la probabilidad de supervivencia es
1,0 (100% vivos) para las tres familias, en
el día 1, la mayor caída fue observada en
la familia FB, llegando al 0,75 (75%) y
muy leve en la familia FA 0,97 (97%); en
TABLA 1. Supervivencia promedio de la tilapia del Nilo hasta el día 15 después de la inoculación de
Streptococcus agalactiae, con el número de peces censurados y sin censura por familia
Famílias N.° Supervivencia % Mediana Censurados** No censurados**
FA 36 9,40 9 8 28
FB 36 6,90 8 3 33
FC 36 8,14 7 9 27
*Peces sobrevivientes al desafío.
**Peces muertos por familia.
Fuente: elaboración propia.
TABLA 2. Pruebas no paramétricas de Log-rank y Peto & Peto utilizadas para comparar curvas de
supervivencia de diferentes familias
Familias N.° Observado Esperado (O-E)²/E (O-E)²/V
FA 36 28 34,3 1,14 2,17
FB 36 33 24,4 2,99 4,90
FC 36 27 29,3 0,18 0,31
Log-rank : Chisq= 5,1 on 2 degrees of freedom, p= 0,08
Familias N.° Observado Esperado (O-E)²/E (O-E)²/V
FA 36 15,4 21 1,450 3,71
FB 36 21,6 16,4 1,663 3,63
FC 36 18,1 17,8 0,005 0,01
Peto & Peto : Chisq= 4,9 on 2 degrees of freedom, p= 0,09
Fuente: elaboración propia.

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Sánchez y Fonseca, Supervivencia observada en tres familias de tilapia del Nilo
(OreOchrOmis nilOticus) infectadas con streptOcOccus agalactiae
el día 6, la probabilidad de supervivencia
es aproximadamente 0,78 (78%) para la
familia FA, 0,61 (61%) para la familia FB
y 0,52 ( 52%) para la familia FC; al final
del desafío (día 15), la probabilidad de
supervivencia es del 0,08% de la familia
FB y del 22% y 25% de las familias FA y
FC, respectivamente.
En la evaluación de frecuencias (figura 2),
es posible observar las distribuciones de
cada familia según cada grupo de barras
en el histograma, en los días 8, 1 y 2 hubo
una mayor incidencia de mortalidad para
las familias FA, FB y FC, respectivamente.
DISCUSIÓN
Gjedrem (2015) reporta que la selección en
los programas de mejoramiento genético
reduce con éxito la mortalidad, con una
ganancia genética bastante baja en la su-
pervivencia de (5%-8,4%) por generación
en diferentes especies, siendo del 5% en
Oreochromis spp. Joshi et al. (2021) observan
en 35 días de desafío con S. agalactiae una
mortalidad promedio del 60,2 % y osciló
entre 49,5% y el 67% en todas las líneas de
tilapia del Nilo. Joshi et al. (2020) encuen-
tran que el porcentaje de mortalidad para
tilapias del Nilo desafiadas a S. agalactiae
vía IP en líneas seleccionadas y normales
es del 28,67% y 49,67%, respectivamente,
y el Kaplan-Meier arroja significancias
estadísticas, entre ellas P < 0, 0001. En el
presente estudio, la mortalidad promedio
esdel 81,3% con 15 días de desafío, y el
gráfico de supervivencia de Kaplan-Meier no
revela diferencias significativas entre las tres
familias FA, FB, FC (P > 0,05). Fagundes et
al. (2016) evalua la supervivencia en tilapias
del Nilo con pesos de (100 ± 10 g) las cuales
fueron inoculadas con suero inactivado y
suero activado que contenía anticuerpos
anti Streptococcus agalactiae y, luego de 48
horas de desafío, con LD50 (1 x 108 UFC/
mL) de S. agalactiae; en la evaluación de
FIGURA 1. Función de distribución de supervivencia de Kaplan-Meier por familias durante el desafío
de 15 días.
Fuente: elaboración propia.

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242242 Sánchez y Fonseca, Supervivencia observada en tres familias de tilapia del Nilo
(OreOchrOmis nilOticus) infectadas con streptOcOccus agalactiae
supervivencia, el grupo control muestra
una tasa de supervivencia del 0%.
Anshary et al. (2014) observan una
supervivencia promedio de 1,83 días en el
análisis de supervivencia de Kaplan-Meier
en tilapia del Nilo infectada con 107 UFC
de S. agalactiae. En comparación con esta
investigación, en los resultados obtenidos
en este estudio se encuentra un mayor
valor de supervivencia, con 9,4, 6,9 y
8,14 días para las familias FA, FB y FC,
respectivamente. Sukhavachana et al.
(2019) encuentran después de 14 días de
inoculación por vía intraperitoneal (1 x 109
UFC/mL) de S. agalactiae en tilapia roja
(Oreochromis spp.) en las 128 familias de
las generaciones base (G0) evaluadas una
tasa de supervivencia del 15% y 19 % para
los lotes 1 y 2, respectivamente.
Delannoy et al. (2014), tras inocular,
vía intraperitoneal, diferentes dosis (102,
105 e 107 UFC/mL) de la cepa S 60 de
S. agalactiae en tilapia, encuentran, por
la metodología de Kaplan-Meier, con la
dosis de 107 UFC, en el día 5 después
de la inoculación, una mortalidad del
100%. Se observa que en las tres familias
evaluadas no se presentó mortalidad del
100 % a los 15 días de la posinoculación
en peces llamados censurados.
Abuseliana et al. (2011) evaluan dife-
rentes dosis de S. agalactiae en juveniles
de tilapia roja infectadas por vía intrape-
ritoneal (IP), e identifican que la dosis (3
x107CFU / ml) presenta en el día 5 después
de la infección un 80% de mortalidad
(16/20) y el día con mayor mortalidad
es el día 2 (7 peces), siendo el más letal.
Suebsong et al. (2019) inocularon por vía
intraperitoneal 30 peces por familia con S.
agalactiae con una dosis (1 × 107 UFC /
ml), después de 14 días de desafío observan
una supervivencia promedio de 9,9% y
18,7% para los lotes 1 y 2, respectivamente.
Según la metodología de Kaplan-Meier,
las familias evaluadas no difieren entre sí,
siendo un resultado confiable para incluir
en programa de selección.
FIGURA 2. Frecuencias de mortalidad de peces después de la exposición a Streptococcus agalactiae.
Fuente: elaboración propia.

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Sánchez y Fonseca, Supervivencia observada en tres familias de tilapia del Nilo
(OreOchrOmis nilOticus) infectadas con streptOcOccus agalactiae
CONCLUSIONES
Aunque no se presentaron diferencias
al análisis de supervivencia en los peces
expuestos a la bacteria S. agalactiae entre
las diferentes familias, los resultados
demuestran que este análisis en desafíos
contra patógenos es un punto importante
para incluir en los planes de selección de
peces para resistencia a enfermedades.
AGRADECIMIENTOS
Universidad Federal de Lavras, UFLA,
MG /Brasil.
CONFLICTO DE INTERESES
Los autores declaran no tener conflictos
de intereses.
FUENTES DE FINANCIACIÓN
Este trabajo fue financiado con recursos
de la Fundação de Amparo à Pesquisa do
Estado de Minas Gerais–FAPEMIG-CVZ
APQ 02098/13.
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Forma de citación del artículo:
Sánchez Roncancio CO, Fonseca de Freitas RT. 2022. Supervivencia observada en
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v69n3.103804