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Abanico Veterinario. Enero-Diciembre 2021; 11:1-12. http://dx.doi.org/10.21929/abavet2021.21
Nota Corta. Recibido: 26/01/2021. Aceptado: 20/04/2021. Publicado: 10/05/2021. Clave: e2021-8.
Seroprevalencia de Mycobacterium avium subespecie paratuberculosis en
bovinos sospechosos sacrificados en rastro de Sonora, México
Seroprevalence of Mycobacterium avium subspecie paratuberculosis in suspect cattle
slaughtered at slaughterhouse from Sonora, Mexico
Reyna Osuna-Chávez1 ID, Guadalupe López-Robles1ID, Hernán Celaya-Michel1ID,
Jesús Sosa-Castañeda1ID, Manuel Nieblas-López1ID, Cristina Ibarra-Zazueta1ID*
1Departamento de Agricultura y Ganadería, Universidad de Sonora. México. *Autor responsable y de
correspondencia: Ibarra-Zazueta Cristina. Departamento de Agricultura y Ganadería, Universidad de
Sonora. Carretera Bahía de Kino Km 21. Apartado postal 305. Hermosillo, Sonora, México.
reyna.osuna@unison.mx, guadalupe.lopez@unison.mx, hernan.celaya@unison.mx,
jesus.sosa@unison.mx, manuel.nieblas@unison.mx, cristina.ibarra@unison.mx
RESUMEN
La paratuberculosis en una enfermedad infecto-contagiosa causada por la bacteria Mycobacterium avium
subespecie paratuberculosis (MAP), y afecta al aparato digestivo de los rumiantes. MAP es de distribución
mundial, sin embargo, no hay publicaciones de la seroprevalencia en bovinos de esta enfermedad en el
estado de Sonora. Por lo anterior, el objetivo de este trabajo fue detectar la seropositividad a MAP en
ganado bovino de Sonora, así como conocer su prevalencia aparente en una población de bovinos adultos
con emaciación y caquexia. Se analizaron 385 muestras de suero de bovinos, 370 de hembras y 15 de
machos, mayores de 3 años, nacidos en la entidad con signos de emaciación y caquexia. Se recopilaron
datos sobre edad, raza, fin zootécnico y municipio de origen. La finalidad zootécnica de los animales fue
en su mayoría bovinos de doble propósito con 84.93% (370/385). Las muestras procesaron mediante la
prueba comercial ELISA. Los resultados muestran una seroprevalencia aparente de 2.08% (8/385) y los
municipios que presentaron animales seropositivos fueron Hermosillo con 3 muestras, así como, Guaymas,
Huachinera, Ures, Villa Pesqueira y Fronteras, con una muestra cada uno. El presente estudio demuestra
por primera vez la seropositividad a Mycobacterium avium subespecie paratuberculosis en ganado bovino
de Sonora. Además de una baja seroprevalencia aparente en la población de bovinos muestreada. La
presencia de MAP en Sonora, la cual podría ser considerada como una enfermedad olvidada, pone en
evidencia la necesidad de conocer su posible rol en la salud pública de México.
Palabras clave: Seroprevalencia, Mycobacterium avium subspecie paratuberculosis, Sonora.
ABSTRACT
Paratuberculosis is an infectious-contagious disease caused by the bacterium Mycobacterium avium
subspecie paratuberculosis (MAP), which affects the digestive tract of ruminants. MAP is distributed
worldwide; however, there are no publications on the seroprevalence of this disease in cattle in the state of
Sonora. Therefore, the objective of this study was to detect MAP seropositivity in cattle in Sonora, as well
as to know its apparent prevalence in a population of adult cattle with emaciation and cachexia. Three
hundred and eighty-five serum samples were analyzed from 370 female and 15 male cattle, older than 3
years, born in the state with signs of emaciation and cachexia. Data were collected on age, breed,
zootechnical purpose and municipality of origin. The zootechnical purpose of the animals was mostly dual
purpose cattle with 84.93% (370/385). The samples were processed using the commercial ELISA test. The
results show an apparent seroprevalence of 2.08% (8/385) and the municipalities that presented
seropositive animals were Hermosillo with 3 samples, as well as Guaymas, Huachinera, Ures, Villa
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Pesqueira and Fronteras, with one sample each. The present study demonstrates for the first time
seropositivity to Mycobacterium avium subspecies paratuberculosis in cattle in Sonora. In addition to a low
apparent seroprevalence in the cattle population sampled. The presence of MAP in Sonora, which could be
considered a neglected disease, highlights the need to know its possible role in public health in Mexico.
Keywords: Seroprevalence, Mycobacterium avium subspecie paratuberculosis, Sonora.
INTRODUCCIÓN
La paratuberculosis (PTBC) o enfermedad de Johne, es una enfermedad crónica y
contagiosa causada por la bacteria Mycobacterium avium, subespecie paratuberculosis
(MAP). En el acuerdo mediante el cual se dan a conocer en los Estados Unidos
Mexicanos las enfermedades y plagas exóticas y endémicas de notificación obligatoria
de los animales terrestres y acuáticos del Diario Oficial de la Federación, publicado en
noviembre del 2018, la PTBC se encuentra catalogada dentro del grupo 3 de
enfermedades y plagas, las cuales están constituidas por aquellas que se encuentran en
territorio nacional, consideradas como endémicas, que representan un menor riesgo
desde el punto de vista epidemiológico, económico, de salud púbica y para el comercio
nacional e internacional; ya que pueden ser controlables y son de notificación mensual
obligatoria (DOF, 2018). La infección por MAP, afecta a bovinos, ovinos y caprinos;
principalmente de producción lechera (Retamal et al., 2011; OIE, 2020). Causa lesiones
granulomatosas en aparato digestivo y se caracteriza por causar enteritis granulomatosa
proliferativa y linfadenitis con infiltración mononuclear, lo que provoca síndrome de mala
absorción a los animales infectados, afectando el desempeño productivo de los animales
(Rathanaiah et al., 2017). Uno de los principales mecanismos de infección se da en los
terneros, cuando se infectan durante la lactancia por medio de infestación oral-fecal;
aunque no se descarta que pudieran contagiarse en la etapa de estabulación.
El periodo de incubación de MAP oscila entre 4 meses a 15 años, y los signos clínicos
pueden aparecer entre los dos y los cinco años (Eisenber et al., 2012). Debido a las
similitudes fisiopatológicas entre la PTBC en rumiantes y la enfermedad de Crohn en
humanos, se ha sugerido que se pudiera tratar de una enfermedad zoonótica (Naser et
al., 2004); sin embargo, hasta el momento no se ha podido demostrar la relación directa
entre la infección por MAP y la enfermedad de Crohn en humanos (Chaubey et al., 2017).
Se ha realizado PCR del gen IS900 y la prevalencia real de MAP en pacientes afectados
por enfermedad de Crohn y la enfermedad intestinal no inflamatoria fue de 47 y 13 %
respectivamente; sólo el 7 % de los pacientes con la enfermedad de Crohn fueron
moderadamente positivos a la tinción Zielh Nelseen. En los hallazgos en histopatología
se observó enteritis granulomatosa (83 y 90 %), enteritis linfoplasmocítica (17 y 14 %),
edema y linfagiectasia (67 y 96 %) y vasculitis (20 y 73 %), para enfermedad de Crohn y
MAP, respectivamente (Zarei et al., 2019).
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El diagnóstico de la PTB puede ser por medio de pruebas de ELISA, PCR, aislamiento
bacteriano, fijación de complemento, inmunodifusión en gel de agar; así como tinción de
Ziehl Neelsen en muestras de histopatología y heces; también se puede realizar por
medio de la detección de inmunidad mediada por células (prueba de piel ano caudal); sin
embargo presenta reacción cruzada con Mycobacterium bovis (Whittington et al., 2019).
La PTBC se encuentra distribuida a nivel mundial, en una encuesta realizada a 48 países
se encontró que la PTBC es muy común, en aproximadamente la mitad de estos países,
más del 20% de los rebaños estaban infectados por MAP (Whittington et al., 2019). Se
ha demostrado que sólo Suecia, Noruega y algunos estados de Australia se encuentran
libres de la enfermedad, porque en estos lugares realizan informes válidos y medidas de
control de MAP, y porque el objetivo es la erradicación de la enfermedad (Collins et al.,
2010; Eslami et al 2019; Whittington et al., 2019). La PTBC presenta una prevalencia en
los bovinos a nivel mundial entre 7 a 60 %, siendo menor en ganado de carne que en
ganado lechero; además, se ha calculado que en ovinos es del 16 % en América Latina
y el Caribe (Fernández et al., 2014).
En México, la información que se tiene sobre seroprevalencia de MAP en bovinos es
escasa, los estudios realizados han sido principalmente en ganado ovino y caprino. En
ovinos de San Luis Potosí se detectó una seropositividad de 9.48% (Morón et al., 2013);
mientras que en Jalisco, Guanajuato y el estado de México fue de 44.6% (Jaimes et al.,
2008), en Nayarit 5.16% (Mejía et al., 2017), en Baja California 7.8% (Correa et al., 2013).
En Sonora se reportó una seroprevalencia general para ovinos del 7.48% y al analizarlo
por regiones, la mayor seropositividad fue observada en el sur del estado con 11.10%
(Morales et al., 2020). En otros estudios de México se ha reportado la presencia de MAP
en caprinos, en Veracruz se detectó una seropositividad del 0.6% (Martínez et al., 2012),
en la parte central de México de 8.29-9.67% (Favila et al., 2010) y en Puebla se encontró
una seroprevalencia del 48.1% (Gallaga et al., 2017). En el estudio realizado por Morales
et al. (2020), se analizaron los factores de riesgo para la presentación de seropositividad
a MAP en ovinos de Sonora y se encontró que el riesgo fue mayor cuando los animales
nacieron fuera de la explotación y también en explotaciones con más de 300 animales.
Aunque en bovinos la información sobre MAP es limitada, se ha observado que existe
una seroprevalencia del 8.29-9.67% en el área central de México (Favila et al., 2010).
En un estudio realizado por Milián et al. (2015), donde analizaron la seroprevalencia de
MAP en bovinos de diferentes estados de México, se detectó una seroprevalencia de 5%
para el país; y los estados que mostraron mayor seroprevalencia fueron Jalisco y
Guanajuato, con 11% y 10%, respectivamente. En este mismo estudio también se
incluyeron los estados de Chihuahua y Sinaloa, los cuales colindan con Sonora y se
detectó una seroprevalencia de MAP de 2% y 6%, respectivamente. Lamentablemente
no existe información disponible sobre la situación actual de MAP en bovinos de Sonora,
pero la presencia de la enfermedad en ovinos de este estado; así como en ovinos y
bovinos de estados colindantes, sugieren que la enfermedad podría estar circulando en
el ganado bovino del estado de Sonora.
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El objetivo de este trabajo fue detectar la presencia de seropositividad a Mycobacterium
avium subespecie paratuberculosis en ganado bovino de diferentes municipios de
Sonora, así como conocer cuál sería su prevalencia aparente en una población de
bovinos clínicamente sospechosos (con emaciación y caquexia) y mayores de 3 años.
MATERIAL Y MÉTODOS
Diseño del estudio, tamaño de la muestra y colecta.
Se realizó un estudio epidemiológico observacional transversal entre mayo de 2018 y
mayo de 2019; el tamaño de la muestra (n=385), se determinó con la metodología
descrita por Segura y Hondhold (2015); para esto se consideró la población total de
1,728,001 bovinos del estado de Sonora: 1,709,366 de producción de carne y 18,635 de
leche (SIAP, 2018), con un nivel de confianza del 95 %, un error estimado del 5 % y una
prevalencia esperada del 5 %. Se realizó un muestreo no probabilístico por conveniencia.
Los animales se seleccionaron de un rastro TIF de la ciudad de Hermosillo, que recibe
bovinos de todo el estado de Sonora. Como criterio de inclusión se consideró que los
animales tuvieran arete SINIIGA y marca de herrar que los identificara como procedentes
de Sonora, que fueran mayores de 3 años y que mostraran signos de emaciación y
caquexia. El criterio de exclusión fue que no se colectarían muestras de animales
menores de 3 años y con condición corporal de 3-5. Además, se recopilaron datos sobre
la finalidad zootécnica de los animales, edad, sexo y municipio al que pertenecían. Para
clasificar las muestras de acuerdo con la situación geográfica de donde provenían los
animales, se utilizó el Sistema Estatal de Información para el Ordenamiento Territorial del
Estado de Sonora (SEIOT), que agrupa a diferentes municipios en unidades territoriales,
que se muestran en la figura 1 (SEIOT, 2020).
Figura 1. Unidades Territoriales Estado de Sonora muestreados (SEIOT, 2020)
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Obtención y procesamiento de las muestras.
Se colectaron muestras de sangre de la vena yugular de cada animal en tubos de 10 mL
sin anticoagulante (Vaccutainer®); el procedimiento se realizó de acuerdo con la NOM-
062-ZOO-1999. La detección de anticuerpos anti-MAP se realizó a través de la técnica
de ELISA indirecta (Jark et al.,1997), con un estuche comercial (IDEXX Laboratories, Inc.,
EUA), y se realizaron de acuerdo con las instrucciones del fabricante. La medición se
realizó en un lector de ELISA (Stat Fax ®4700), a una absorbancia de 450 nm. Se
consideraron positivas las muestras con un S/P > 55 %, dudosas de 45 a 55 % y negativo
< 45 %.
Análisis de datos. Para conocer la seroprevalencia aparente de MAP en la población de
bovinos analizada (adultos con emaciación y caquexia), se consideraron los animales
positivos a MAP por la prueba de ELISA y se dividieron entre el número total de la
población muestreada.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se muestrearon 96.10 % (370/385) hembras y 3.90 % (15/385) machos. Se encontró que
el 3.90 % (15/385) de los animales muestreados fueron bovinos productores de carne, el
84.93 % (327/385) doble propósito (producción de carne y leche) y el 11.17 % (43/385);
la finalidad zootécnica fue la producción de leche. El promedio de edad de los animales
seropositivos a MAP fue de 7.5 ± 2 años, lo cual, de acuerdo con la literatura e infección
por MAP, usualmente ocurre en los primeros meses de vida de los animales, en la etapa
de lactancia por leche contaminada con heces, pero los signos clínicos se observan
después de un largo periodo de incubación y generalmente aparecen entre los dos y los
cinco años (Craven et al., 2000). Los animales muestreados en este estudio fueron
principalmente bovinos de desecho; además presentaron los signos característicos de
PTBC que son emaciación y caquexia. Aunque el diagnóstico presuntivo de la
enfermedad puede realizarse con base en los signos clínicos y los hallazgos a la
necropsia, existen otras enfermedades que tienen las mismas manifestaciones clínicas;
debido a ésto, se requiere la confirmación de laboratorio y pruebas serológicas
(Bustamante et al., 2011).
Se obtuvieron muestras serológicas de ganado bovino de 55 de los 72 municipios del
estado de Sonora (tabla 1), lo que corresponde a un 76.39 % del territorio estatal; dichos
municipios se encuentran en la parte centro norte del estado (fig. 1).
El municipio con mayor número de muestras fue Hermosillo con un 45.45 % (175/385).
En el análisis serológico para la detección de anticuerpos anti-MAP, se observó que los
municipios donde se detectaron muestras dudosas fueron: Hermosillo (n = 3), Guaymas
(n = 1), Huachinera (n = 1), Ures (n = 1), Villa Pesqueira (n = 1) y Fronteras (n = 1) (fig.
2).
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Tabla 1. Municipios del estado de Sonora evaluados en el estudio
Unidad Territorial Básica
No. de
Animales
Municipios que se incluyen
Hermosillo
175
Hermosillo, San Miguel de Horcasitas, La Colorada, San Javier, Carbo
Guaymas
13
Guaymas, Empalme
Cajeme
12
Cajeme, Suaqui Grande, Rosario, Quiriego, San Ignacio Río Muerto, Bácum
San Luis Río Colorado
2
San Luis Rio Colorado, Puerto Peñasco, Gral. Plutarco Elías Calles
Caborca
16
Caborca, Pitiquito, Saric, Áltar, Tubutama, Átil, Oquitoa
Nogales
23
Nogales, Santa Cruz, Ímuris, Magdalena, Santa Ana, Benjamín Hill, Trincheras,
Cucúrpe
Agua Prieta
11
Agua Prieta, Fronteras, Nacozari de García, Bacoachi, Cananea, Naco
Moctezuma
49
Moctezuma, Bacerac, Huachinera, Nacori Chico, Bacadehuachi, Huasabas,
Granados, Divisaderos, Cumpas, Bavispe, Villa Hidalgo, Tepache
Banámichi
8
Arizpe, Banamichi, Huepac, Aconchi, Baviacora, San Felipe de Jesús
Sahuaripa
24
Sahuaripa, Arivechi, Yecora, Bacanora, Soyopa, Onavas
Ures
49
Ures, Opodepe, Rayón, Villa Pesqueira, Mazatán, San Pedro de la Cueva
Navojoa
3
Álamos, Etchojoa, Navojoa, Benito Juárez, Huatabampo
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Figura 2. Unidades territoriales con muestras positivas a MAP
Existen diversos estudios de seroprevalecia de la enfermedad, en donde a las muestras
que presentan resultados dudosos se les considera positivas (Velez et al., 2016; Jaramillo
et al., 2017). La seroprevalencia aparente estimada para el estado fue de 2.08 % (8/385);
estos resultados coinciden con lo detectado en Chihuahua por Milián et al. (2015). Es
sugestivo observar que, aunque Sonora también colinda con Sinaloa y Baja California,
donde se detectaron seroprevalencias más altas (Milián et al., 2015), la introducción de
ganado al estado se encuentra prohibida por su elevado estatus sanitario; esto es debido
a que Sonora se encuentra en etapa de erradicación de Mycobacterium bovis
(Tuberculosis bovina). Dentro de las pruebas oficiales para el diagnóstico de tuberculosis
bovina en México, se utiliza la prueba de tuberculinización; las cuales se consideran la
prueba de pliegue ano caudal, cervical comparada y cervical simple. Esta prueba es
altamente sensible y presenta baja especificidad, y la prueba de pliegue ano caudal es
ideal para identificar poblaciones reactoras a las micobacterias; por lo que para
discriminar a quien pudiera corresponder esta reacción se utiliza la doble cervical
comparada (NOM-031-ZOO-1995).
Existen similitudes inmunogénicas de MAP con Mycobacterium bovis, y dado a que se
hizo un barrido con la prueba de tuberculina mediante el Plan Estratégico conjunto entre
Estados Unidos – México para la colaboración en Tuberculosis bovina 2013-2018, y a
que el estado de Sonora tiene avance como acreditado modificado avanzado para el
USDA (Departamento de Agricultura de los Estados Unidos); la estrategia estatal se basa
en la eliminación de reactores y despoblación de hatos positivos a pruebas de
histopatología y aislamiento bacteriano (SENASICA, 2021). Esto ha permitido un gran
Hermosillo Ures Moctezuma Guaymas Agua Prieta
Positivo 31111
Negativo 172 48 48 12 10
0
50
100
150
200
Sueros de bovinos analizados por la prueba
ELISA
Unidades territoriales
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avance en la campaña de tuberculosis bovina y de manera indirecta minimizar la
presencia de MAP en los bovinos de la entidad; sin embargo, existe la evidencia de
seropositividad para MAP en ovinos del estado (Morales et al., 2020); esto incrementa la
posibilidad de haya la presencia de anticuerpos circulantes de MAP en la entidad y que
en algún momento los bovinos tengan contacto con la enfermedad.
CONCLUSIONES
Los resultados obtenidos en el presente estudio demuestran por primera vez la
seropositividad a Mycobacterium avium subespecie paratuberculosis en ganado bovino
de Sonora. Además, se observó una baja seroprevalencia aparente en la población de
bovinos muestreada. Sin embargo, para tener información más precisa sobre el
comportamiento epidemiológico de este agente etiológico en la población de ganado
bovino de Sonora, es necesario que a futuro se realicen más análisis en animales
productivamente activos dentro de las unidades de producción. Por otro lado, la presencia
de MAP en Sonora, la cual es una enfermedad olvidada, pone en evidencia la necesidad
de conocer su posible rol en la salud pública de México.
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