Chemical Composition of Mussel Mytilus galloprovincialis Cultivated at the Seashore of Sevastopol (Black Sea)

Full text

Экологическая безопасность прибрежной и шельфовой зон моря. № 4. 2021 67
УДК 594. 1:639.42(262.5) DOI: 10 . 22449/2413-557 7-2021-4-67- 80
Содержание микроэлементов в мягких тканях и
раковинах мидии Mytilus galloprovincialis,
культивируемой на взморье г. Севастополя
Н. В. Поспелова*, А. С. Приймак, В. И. Рябушко
Институт биологии южных морей им. А. О. Ковалевского РАН,
Севастополь, Россия
*e-mail: nvpospelova@mail.ru
Поступила 20.09.2021 г.; принята к публикации 8.11.2021 г.; опубликована 24.12.2021 г.
Двустворчатые моллюски Mytilus galloprovincialis выращены на мидийно-
устричной ферме в прибрежных водах г. Севастополя (Черное море). Данный район
характеризуется гидролого-гидрохимическими и гидробиологическими условиями,
благоприятными для выращивания двустворчатых моллюсков и функционирования
марихозяйства, что имеет большое социально-экономическое значение для этого
региона. Устойчивое развитие аквакультуры основано на выращивании безопасно-
го продукта. В мидиях могут накапливаться вещества, опасные для здоровья чело-
века, в том числе тяжелые металлы. Поэтому необходима региональная информа-
ция о биоаккумуляции поллютантов объектами аквакультуры. Цель данной
работы – определить содержание микроэлементов Hg, Cd, Pb, Cr, Ni, As, Cu и Zn в
мягких тканях и раковинах мидии, культивируемой на взморье г. Севастополя. Для
аналитического определения концентраций элементов в тканях и раковинах мидий
использовали метод масс-спектрометрии с индуктивно связанной плазмой. Средние
концентрации тяжелых металлов в мягких тканях мидиях промыслового размера
(более 50 мм) не превышали предельно допустимой концентрации для пищевых про-
дуктов, за исключением As, концентрация которого в 2.2 раза превосходила ПДК.
Мягкие ткани мидий меньшего размера накапливали Cu, Cd, Zn и As в концентраци-
ях, превышающих предельно допустимую концентрацию. Для моллюсков с размером
раковины более 50 мм концентрации микроэлементов в мягких тканях по степени
убывания составляли следующий ряд: Zn > Mn > Cu > As > Cd, Pb, Co > Ni > Hg.
Концентрации элементов в раковинах мидий по степени убывания представляют
ряд: Zn > Co > Mn > Cu, As, Pb, Ni > Cd > Hg. Отмечено, что при мониторинговых
исследованиях фонового содержания поллютантов в воде с помощью мидий, обес-
печении безопасности использования мидий в пищу и для биотехнологических це-
лей следует отбирать пробы моллюсков разных размерных групп.
Ключевые с л ов а : тяжелые металлы, мышьяк, Mytilus galloprovincialis, мари-
культура, Черное море.
Контент доступен по лицензии Creative Commons Attribution-Non Commercial 4.0
International (CC BY-NC 4.0)
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-Non Commercial 4.0
International (CC BY-NC 4.0) License
© Поспел ова Н. В., Приймак А. С., Рябуш к о В. И . , 2021

68 Ecological Safety of Coastal and Shelf Zones of Sea. No. 4. 2021
Благода р н ос ти: исследование выполнено при финансовой поддержке РФФИ и
Правительства Севастополя в рамках научного проекта № 20-44-925001, а также
в рамках темы НИР государственного задания ФИЦ ИнБЮМ (№ гос. регистрации
121030300149-0).
Для ц итирования: Поспелова Н. В., Приймак А. С., Рябушко В. И. Содержание
микроэлементов в мягких тканях и раковинах мидии Mytilus galloprovincialis, куль-
тивируемой на взморье г. Севастополя // Экологическая безопасность прибрежной
и шельфовой зон моря. 2021. № 4. С. 67–80. doi:10.22449/2413-5577-2021-4-67-80
Chemical Composition of Mussel Mytilus galloprovincialis
Cultivated at the Seashore of Sevastopol (Black Sea)
N. V. Pospelova*, A. S. Priimak, V. I. Ryabushko
A.O. Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of RAS, Sevastopol, Russia
* e-mail: nvpospelova@mail.ru
Submitted 20.09.2021; revised 8.11.2021; published 24.12.2021
Mytilus galloprovincialis is cultivated at the mussel-oyster farm at the seashore of Se-
vastopol (Black Sea). The hydrochemical and hydrobiological conditions of this water
area are too favourable enough to maintain the seafarm, therefore it is of great eco-
nomical importance for our region. Sustainable development of aquaculture is based on
producing qualitative and harmless food. A lot of harmful for human health elements
(including heavy metals) can be accumulated in mussels. Some of them are essential in
low concentrations and toxic in extra-increased values. The concentration of heavy
metals in mollusks indicates their availability for living organisms which is important
in terms of using bivalves as a food source. That is why information on bioaccumulation
of pollutants by bivalves is required at the regional level. The aim of this work is to
determine the concentration of trace elements Hg, Cd, Pb, Cr, Ni, As, Cu, Zn in tissues
and shells of mussel cultivating at the seashore of Sevastopol. The average trace met-
als concentration in tissues of mussels with commercial value (>50 mm) didn’t ex-
ceed threshold limit value (TLV) excluding As. The concentration of As was
2.2 times more than TLV. Generally the concentration of elements in tissues is
looked as: Zn > Mn > Cu > As > Cd, Pb, Co > Ni > Hg. The concentration of elements
in mussels’ shells is looked as: Zn > Co > Mn > Cu, As, Pb, Ni > Cd > Hg. It is noticed
that using mussels of different size groups for indication the level of water pollution or
biotechnology is necessary.
Keywor ds: metals, arsenic, cultivated mussels, Mytilus galloprovincialis, Black Sea.
Acknow l e d g me nt s : the study was funded by the Russian Foundation for Basic Research
and the Government of Sevastopol (project number 20-44-925001), and also by
the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation (grant
no. 121030300149-0).
For citation : Pospelova, N.V., Priimak, A.S. and Ryabushko, V.I., 2021. Chemical
Composition of Mussel Mytilus galloprovincialis Cultivated at the Seashore of Sevasto-
pol (Black Sea). Ecological Safety of Coastal and Shelf Zones of Sea, (4), pp. 67–80.
doi:10.22449/2413-5577-2021-4-67-80 (in Russian).

Экологическая безопасность прибрежной и шельфовой зон моря. № 4. 2021 69
Аквакультура мидий является важным источником органических
веществ, а также способом биотического самоочищения морской среды
от загрязняющих веществ. Морские фермы чаще всего устанавливают
в районах с высокой продуктивностью вод, которые в то же время являются
зонами повышенного антропогенного воздействия. В настоящее время ак-
вакультура двустворчатых моллюсков в прибрежных водах Крыма интен-
сивно развивается. На внешнем рейде Севастопольской бухты более 20 лет
функционирует ферма по выращиванию мидий и устриц. Мидий здесь вы-
ращивают на веревочных коллекторах, производительность марихозяйства
в разные годы составляла от 10 до 50 тонн в год. Многочисленные исследо-
вания гидролого-гидрохимических и гидробиологических параметров [1–4]
показали, что данный район является благоприятным для выращивания дву-
створчатых моллюсков и функционирования марихозяйства, что имеет
большое социально-экономическое значение для этого региона.
Устойчивое развитие аквакультуры основано на выращивании безопас-
ного продукта. Ряд веществ, опасных для здоровья человека, в том числе
тяжелые металлы, могут накапливаться в мидиях. Некоторые из них явля-
ются эссенциальными при низких концентрациях и становятся токсичными
при избытке. Многие морские моллюски естественным образом накаплива-
ют металлы, даже когда их содержание ниже предельно допустимых кон-
центраций (ПДК) в воде [5–7]. Поэтому анализ содержания металлов в мол-
люсках активно используют для биомониторинговых исследований. Одна
из наиболее распространенных программ мониторинга загрязнений морской
среды Mussel Watch, в которой используют мидий, длится уже более 40 лет
[8]. За последние десятилетия проведено множество измерений концентра-
ций тяжелых металлов в тканях и раковинах разнообразных видов морских
двустворчатых моллюсков. Такой интерес обусловлен тем, что концентра-
ции металлов в моллюсках могут указывать на биодоступность этих эле-
ментов в среде, что необходимо учитывать для безопасного потребления
морепродуктов человеком.
С целью уменьшения загрязнения культивируемых двустворчатых мол-
люсков металлами необходимо учитывать факторы, влияющие на биоакку-
муляцию поллютантов. Такими факторами могут быть условия окружаю-
щей среды, размер раковины и возраст моллюсков, стадия репродуктивного
цикла, качество и количество пищи и др. [7, 9–11]. Размер моллюсков явля-
ется одним из наиболее важных факторов, определяющих накопление ме-
таллов в организме, поскольку он связан с возрастом и весом моллю-
сков/мидий, а также усвояемостью пищи. Показаны различия в концентра-
ции металлов в тканях моллюсков в зависимости от размера и веса мягких
тканей [12, 13]. Также отмечена индивидуальная изменчивость содержания
металлов в тканях моллюсков [12, 14, 15]. В связи с этим многие исследова-
тели определяют концентрации металлов в тканях моллюсках одного раз-
мера, чтобы избежать высокой вариабельности при получении эксперимен-
тальных данных. Однако если рассматривать моллюсков как безопасный
пищевой продукт, такой поход неприемлем, поскольку промысловый раз-
мер моллюсков имеет широкий диапазон и может быть расширен произво-
дителем.

70 Ecological Safety of Coastal and Shelf Zones of Sea. No. 4. 2021
Большое количество литературы посвящено изучению концентрации
металлов в моллюсках из природных популяций. Однако работы, в которых
приведены данные по зависимости концентрации металлов от размера рако-
вины культивируемых мидий, немногочисленны [12, 16]. К тому же все мо-
ниторинговые исследования проводятся большей частью по накоплению
металлов в мягких тканях моллюсков. Данные по одновременному накоп-
лению металлов в мягких тканях и раковинах мидий ограничены, в особен-
ности для моллюсков разных размерных групп. Известно, что культивируе-
мые мидии используются также для изготовления биологически активных
добавок, удобрений, кормов для животных и т. д. [17–20]. Поэтому необхо-
дима региональная информация о биоаккумуляции поллютантов объектами
аквакультуры. Таким образом, цель данной работы – определить содержание
элементов, преимущественно тяжелых металлов, в мягких тканях и ракови-
нах мидии Mytilus galloprovincialis, культивируемой на взморье г. Севасто-
поля.
Материал и методы
Образцы мидий, выращенных на мидийно-устричной ферме, собраны
в феврале 2020 г. с глубины 6–8 м с веревочных коллекторов на внешнем
рейде Севастопольской бухты (44°44'34" с. ш. 33°32'6" в. д.) (рис. 1). В ла-
боратории мидии были разделены на размерные группы по длине раковины
(10–20, 20–30, 30–40, 40–50 и ≥ 50 мм). В каждой размерной группе отбирали
по 10 экземпляров. Мягкие ткани отделяли от раковин, взвешивали ткань,
после чего сушили в шкафу при t = 105 °С до постоянной массы. Сухие тка-
ни и раковины измельчали в фарфоровой ступке.
Подготовку проб мягких тканей и раковин мидий проводили методом ки-
слотной минерализации в соответствии с ГОСТ Р 53218-2008. Аналитическое
определение концентраций элементов в пробах осуществляли в НО ЦКП
«Спектрометрия и хроматография» ФИЦ ИнБЮМ методом масс-спектро-
метрии с индуктивно связанной плазмой на масс-спектрометре PlasmaQuant
Р ис . 1 . Район исследования
F ig . 1 . Study area

Экологическая безопасность прибрежной и шельфовой зон моря. № 4. 2021 71
MS Elite (Analytik Jena AG, Германия) в соответствии с ГОСТ Р 56219-2014
и руководством по эксплуатации прибора. По измеряемым элементам при-
бор калибровали с использованием специального мультиэлементного стан-
дартного раствора IV-28 (Inorganic Ventures, США). Ошибка при определе-
нии большинства исследуемых элементов составляла не более 10 %. Кон-
центрацию токсичных элементов рассчитывали в мкг на 1 г сухой массы.
Для сравнения полученных данных с ПДК (Технический регламент Тамо-
женного союза) использовали коэффициент перехода от сырой массы к су-
хой, который для мягких тканей мидий в среднем равен 5.3 [21].
Статистический анализ проводили с использованием пакета, встроенно-
го в MS Office Excel. Данные в табл. 1–2 представлены как средняя концен-
трация металла MC, стандартная ошибка SI и коэффициент вариации CV.
Результаты и обсуждение
Концентрации тяжелых металлов и As в мягких тканях мидий
Средние концентрации тяжелых металлов (ТМ) и As в мягких тканях
мидий промыслового размера (размер раковины более 50 мм, согласно
Правилам рыболовства 1)) не превышали ПДК для пищевых продуктов,
за исключением As, концентрация которого превосходила ПДК в 2.2 раза
(табл. 1). Коэффициенты вариации концентраций ТМ и As довольно высо-
кие для всех размерных групп мидий и изменялись от 37.8 до 97.1 %.
Полученные концентрации были такими же или несколько превышали
значения, приведенные для мидий природных и искусственных поселений
из других регионов Черного моря [21, 22–26]. Проведенные ранее исследо-
вания по содержанию As в мягких тканях культивируемых мидий, отобран-
ных на этой же ферме и в сопредельных районах, не показали превышения
ПДК, а максимальные концентрации были меньше 5 мкг/г сухой массы мяг-
кой ткани [27–30]. Для моллюсков с размером раковины более 50 мм кон-
центрации ТМ и As в мягких тканях по степени убывания составляли сле-
дующий ряд: Zn > Mn > Cu > As > Cd, Pb, Co > Ni > Hg. У мидий меньших
размерных групп тенденция расположения ТМ в порядке убывания сохраня-
лась, за исключением As, концентрация которого превышала концентрацию
Mn в размерных группах 10–40 мм. Мягкие ткани мидий с размером ракови-
ны менее 50 мм накапливали As и Cd в концентрациях, превышающих ПДК.
Концентрации ТМ и As в раковинах мидий
Средние концентрации ТМ и As в раковинах мидий соответствовали
значениям, полученным ранее для черноморских мидий [21–23]. Концен-
трации ТМ и As в раковинах мидий по степени убывания представляют
следующий ряд: Zn > Co > Mn > Cu, As, Pb, Ni > Cd > Hg. Коэффициенты
вариации концентраций ТМ и As довольно высокие во всех размерных
группах мидий и варьируют от 2.1 до 98.1 % (табл. 2).
1) Правила рыболовства для Азово-Черноморского рыбохозяйственного бассейна в ред.
от 28.07.2020 [Электронный ресурс]. URL: https://sudact.ru/law/prikaz-minselkhoza-rossii-ot-
09012020-n-1/ (дата обращения 13.12.2021).

72 Ecological Safety of Coastal and Shelf Zones of Sea. No. 4. 2021

Экологическая безопасность прибрежной и шельфовой зон моря. № 4. 2021 73
Т а б л и ц а 2 . Содержание ТМ и As в раковине мидий разных размерных групп (L)
T a b l e 2 . Heavy metal and As concentration in the shell of mussels of different size
groups (L)
L, мм / L, mm
Элемент /
Element 10–20 20–30 30–40 40–50 ≥50
Cu 5.1 ± 0.5
11.6
3.3 ± 1.2
54.3
2.8 ± 1.5
92.3
3.5 ± 2.2
98.1
2.9 ± 0.7
49.2
Zn 109.1 ± 3.5
3.6
62.2 ± 13.8
32.1
35.3 ± 12.6
60.3
37.2 ± 9.7
42.1
38.9 ± 7.5
40.5
Cd 0.7 ± 0.5
78.1
0.4 ± 0.1
51.2
0.5 ± 0.3
92.6
1.1 ± 0.8
86.9
0.8 ± 0.4
89.7
Pb 1.4 ± 1.1
90.2
1.1 ± 0.4
54.2
0.8 ± 0.2
37.3
1.7 ± 1.4
93.5
1.0 ± 0.2
38.2
As 1.0 ± 0.03
3.7
1.3 ± 0.3
31.0
1.7 ± 0.8
79.6
2.2 ± 0.9
63.9
3.1 ± 0.8
54.1
Hg 0.1 ± 0.01
10.2
0.05 ± 0.02
67.7
0.04 ± 0.02
88.7
0.03 ± 0.02
73.3
0.04 ± 0.02
91.1
Mn 9.8 ± 0.9
11.0
7.4 ± 1.1
20.6
9.4 ± 3.6
65.2
11.3 ± 5.0
68.0
8.2 ± 1.7
42.4
Ni 1.6 ± 0.8
55.3
1.4 ± 0.4
43.2
1.5 ± 0.5
59.9
2.6 ± 1.4
83.8
1.4 ± 0.3
47.9
Co 38.6 ± 0.7
2.1
31.1 ± 4.4
20.3
30.9 ± 7.4
40.7
36.1 ± 8.9
37.9
35.6 ± 7.3
43.3
Прим ечание. Над чертой MC ± SI (при p ≥ 0.05), мкг/г сухой массы; под чертой –
CV, %. MC – средняя концентрация элемента; SI – стандартная ошибка; CV – коэф-
фициент вариации.
Not e. Above the line is MC ± SI (at p ≥ 0.05), µg/g of dry weight; below the line is CV, %.
MC – mean element concentration; SI – standard error; CV – coefficient of variation.
Концентрация ТМ и As в мягких тканях мидий как функция массы
мягких тканей и длины раковины
Зависимость содержания элементов ТМ и As в мягких тканях от сухой
массы тканей статистически не достоверна (коэффициент детерминации R2
изменяется от 0.04 до 0.29). Между концентрацией ТМ и As в тканях и дли-
ной раковины моллюсков отмечена более тесная связь. С увеличением дли-
ны раковины содержание ТМ и As в мягких тканях несколько снижается
(R2 изменяется от 0.20 до 0.43), за исключением Mn. Отрицательная связь
более выражена для Cu и Zn (R2 = 0.43 и 0.41). Также не отмечена зави-
симость содержания ТМ в раковине мидий от веса или длины раковины
(R2 не превышал 0.1). Это показывает, что для культивируемых мидий
на взморье г. Севастополя ни размер раковины, ни вес мягких тканей не яв-
ляются значимыми при накоплении ТМ и As. Следует отметить, что макси-
мальные концентрации всех ТМ (в том числе превышающие ПДК) харак-
терны для моллюсков с размером раковины менее 50 мм и сухой массой
тканей менее 0.5 г, то есть для моллюсков не промыслового размера.

74 Ecological Safety of Coastal and Shelf Zones of Sea. No. 4. 2021
Ранее показано, что для мидий рода Mytilus [12, 31] с увеличением раз-
мера моллюска концентрации ТМ в мягких тканях достоверно снижаются.
С другой стороны, отмечено [32], что при увеличении скорости роста
концентрация металлов в организме моллюсков становится независимой
от массы. Однако, как указывают авторы, эти модели применимы не всегда.
Известно, что культивируемые мидии имеют бóльшую скорость роста,
чем моллюски из природных популяций [33], а размеры и масса мягких тка-
ней зависят от их скорости роста и возраста. В настоящем исследовании
влияние размера и массы тканей на накопление ТМ и As незначительно,
поскольку оседание на коллекторы фермы происходит синхронно и обычно
все моллюски одного размера имеют примерно одинаковый возраст. Отсут-
ствие зависимости концентрации ТМ в раковинах мидий от веса и длины
раковины может указывать на консервативность раковин в отношении на-
копления ТМ.
Отмечена высокая индивидуальная вариабельность концентраций всех
ТМ и для мягких тканей, и для раковин. Такая изменчивость в накоплении
металлов мидиями отмечена ранее и для других районов [12, 14, 15], что
характерно как для культивируемых моллюсков, так и для мидий из при-
родных популяций [34]. Такой высокий уровень вариабельности может
быть связан с изменчивостью внешних факторов среды и с физиологиче-
скими особенностями организма (скорость фильтрации, стадия зрелости
гонад, пол и т. д.) [7, 9, 10, 15].
Мидия M. galloprovincialis в условиях культивирования в Черном море
достигает промысловых размеров за 1.5–2 года в зависимости от времени
оседания личинок на коллекторы и внешних факторов [35]. В период роста
моллюски интенсивнее накапливают микроэлементы, а с возрастом у них по-
степенно снижается метаболическая активность и концентрации ТМ в тканях
стабилизируются около средних показателей, не превышающих ПДК.
Заключение
Показано, что концентрации ТМ и As в мягких тканях и раковинах
культивируемых на взморье г. Севастополя мидий имеют высокую индиви-
дуальную изменчивость и слабо зависят от размера и массы мягких тканей и
раковин моллюсков. Промысловые мидии с размером раковины более 50 мм
способны накапливать ТМ и As в меньших концентрациях, чем мелкие
моллюски. Поскольку мидий используют в мониторинговых исследовани-
ях для определения фонового содержания поллютантов в воде, следует от-
бирать образцы моллюсков разных размерных групп. Кроме того, необхо-
дим контроль содержания токсичных элементов как в культивируемых миди-
ях промыслового размера, так и для моллюсков других размерных групп,
особенно если они используются для производства биологически активных
добавок, кормов и т. д.
СПИСОК Л ИТ ЕР АТ УРЫ
1. Микроводоросли эпизоона культивируемого моллюска Mytilus Galloprovincialis
Lam. 1819, фитопланктон и гидролого-гидрохимические характеристики аква-
тории мидийно устричной фермы (Севастополь, Чёрное море) / Л. И. Рябушко
[и др.] // Морской биологический журнал. 2017. Т. 2, № 4. С. 67–83.
doi:10.21072/mbj.2017.02.4.07

Экологическая безопасность прибрежной и шельфовой зон моря. № 4. 2021 75
2. Long-term variations of thermohaline and hydrochemical characteristics in
the mussel farm area in the coastal waters off Sevastopol (Black Sea) in 2001–2018 /
S. V. Kapranov [et al.] // Continental Shelf Research. 2020. Vol. 206. 104185.
https://doi.org/10.1016/j.csr.2020.104185
3. Трощенко О. А., Субботин А. А., Еремин И. Ю. Изменчивость основных лими-
тирующих факторов среды в процессе выращивания двустворчатых моллюсков
на ферме в районе Севастополя // Ученые записки Крымского федерального
университета имени В. И. Вернадского. География. Геология. 2019. Т. 5, № 2.
С. 308–321.
4. Поспелова Н. В., Приймак А. С. Особенности питания мидии Mytilus
galloprovincialis Lam., культивируемой в прибрежье г. Севастополя // Труды
Карадагской научной станции им. Т.И. Вяземского – Природного заповедника
РАН. 2021. № 1. С. 24–34. https://doi.org/10.21072/eco.2021.17.03
5. Mance G. Pollution threat of heavy metals in aquatic environments. Dordrecht :
Springer, 1978. 372 p. https://doi.org/10.1007/978-94-009-3421-4
6. Wang W. X., Lu G. Heavy metals in bivalve mollusks // Chemical Contaminants and
Residues in Food (Second Edition). Woodhead Publishing, 2017. P. 553–594.
https://doi.org/10.1016/B978-0-08-100674-0.00021-7
7. Stankovic S., Jovic M. Health risks of heavy metals in the mediterranean mussels as
seafood // Environmental Chemistry Letters. 2012. Vol. 10, iss. 2. P. 119–130.
https://doi.org/10.1007/s10311-011-0343-1
8. Goldberg's proposal of “the Mussel Watch”: Reflections after 40 years /
J. W. Farrington [et al.] // Marine Pollution Bulletin. 2016. Vol. 110, iss. 1.
P. 501–510. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2016.05.074
9. Effects of increasing temperatures on biomarker responses and accumulation of haz-
ardous substances in rope mussels (Mytilus galloprovincialis) from Bizerte lagoon /
N. Kamel [et al.] // Environmental Science and Pollution Research. 2014. Vol. 21,
iss. 9. P. 6108–6123. https://doi.org/10.1007/s11356-014-2540-5
10. Seasonal assessment of biological indices, bioaccumulation and bioavailability of
heavy metals in mussels Mytilus galloprovincialis from Algerian west coast, applied
to environmental monitoring / O. Rouane-Hacene [et al.] // Oceanologia. 2015.
Vol. 57, iss. 4. P. 362–374. https://doi.org/10.1016/j.oceano.2015.07.004
11. The use of Mytilus spp. mussels as bioindicators of heavy metal pollution in the
coastal environment. A review / G. Azizi1 [et al.] // Journal of Materials and Envi-
ronmental Sciences. 2018. Vol. 9, iss. 4. P. 1170–1181.
12. Richir J., Gobert S. The effect of size, weight, body compartment, sex and reproduc-
tive status on the bioaccumulation of 19 trace elements in rope-grown Mytilus gallo-
provincialis // Ecological Indicators. 2014. Vol. 36. P. 33–47.
https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2013.06.021
13. Lu G.-Y., Wang W.-X. Trace metals and macroelements in mussels from Chinese coastal
waters: National spatial patterns and normalization // Science of the Total Environment.
2018. Vol. 626. P. 307–318. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.01.018
14. Chernova E. N. Changes in trace metal concentrations in the tissues of the White Sea
mussel Mytilus edulis over the reproductive cycle // Russian Journal of Marine Biol-
ogy. 2010. Vol. 36, iss. 1. P. 63–69. https://doi.org/10.1134/S1063074010010086
15. Chelyadina N. S., Smirnova L. L. Variation in copper content in the cultivated mussel
Mytilus galloprovincialis Lam. // Inland Water Biology. 2019. Vol. 12, iss. 3. P. 365–369.
doi:10.1134/S1995082919030040

76 Ecological Safety of Coastal and Shelf Zones of Sea. No. 4. 2021
16. The effect of size on trace metal levels in raft cultivated mussels (Mytilus gallo-
provincialis) / Y. Saavedra [et al.] // Science of the Total Environment. 2004. Vol.
318, iss. 1–3. P. 115–124. https://doi.org/10.1016/S0048-9697(03)00402-9
17. Use of mussel shells as a soil amendment: Effects on bulk and rhizosphere soil and
pasture production / E. Álvarez [et al.] // Pedosphere. 2012. Vol. 22, iss. 2. P. 152–164.
https://doi.org/10.1016/S1002-0160(12)60002-2
18. Битютская О. Е. Систематизация способов комплексной переработки мидий //
Известия высших учебных заведений. Пищевая технология. 2019. № 5–6. С. 9–15.
19. Morris J. P., Backeljau T., Chapelle G. Shells from aquaculture: a valuable biomate-
rial, not a nuisance waste product // Reviews in Aquaculture. 2019. Vol. 11, iss. 1. P.
42–57. https://doi.org/10.1111/raq.12225
20. Suplicy F. M. A review of the multiple benefits of mussel farming // Reviews in Aq-
uaculture. 2020. Vol. 12, iss. 1. P. 204–223. https://doi.org/10.1111/raq.12313
21. Козинцев А. Ф. Сезонная динамика содержания тяжелых металлов в мидии
(Mytilus galloprovincialis) из бухты Казачья Чёрного моря // Морской экологи-
ческий журнал. Т. 5, № 4. С. 41–47.
22. Демина Л. Л., Будько Д. М. Микроэлементы в карбонатной биоминерализации
на примере Bivalva Mytilus spp. из литорали Черного моря // Фундаментальные
исследования. 2014. № 11–10. С. 2185–2189.
23. Поспелова Н. В., Смирнова Л. Л., Челядина Н. С. Влияние культивируемой ми-
дии Mytilus galloprovincialis Lam. 1819 на поток Cu, Zn, Cd, Pb в акватории ми-
дийной фермы (Крым, Чёрное море) // Вода: химия и экология. 2019. № 3–6.
С. 86–91.
24. Ртуть в мидиях Mytilus galloprovincialis Lam. из бухт крымского побережья
Черного моря / В. И. Рябушко [и др.] // Морской экологический журнал. 2002.
Т. 1, № 1. С. 99–107.
25. Содержание тяжелых металлов в мидии Mytilus galloprovincialis Lam. из бухты
Казачья Черного моря / В. И. Рябушко [и др.] // Морські біотехнічні системи.
Вип. 2. Севастополь, 2002. С. 215–221.
26. Козинцев А. Ф., Рябушко В. И. Накопление тяжелых металлов в мидиях, куль-
тивируемых в бухте Казачья Черного моря // Морські біотехнічні системи.
Вип. 2. Севастополь, 2002. С. 222–230.
27. Рябушко В. И., Козинцев А. Ф., Тоичкин А. М. Концентрация мышьяка в тканях
культивируемой мидии Mytilus galloprovincialis lam., воде и донных осадках
(Крым, Чёрное море) // Морской биологический журнал. 2017. Том 2, № 3.
С. 68–74. https://doi.org/10.21072/mbj.2017.02.3.06
28. Рябушко В. И., Козинцев А. Ф., Тоичкин А. М. Концентрация мышьяка в мидии
Mytilus galloprovincialis Lam. 1819 из бухт Крымского полуострова (Черное мо-
ре) // Вода: химия и экология. 2017. № 10. С. 30–36.
29. Рябушко В. И., Козинцев А. Ф., Тоичкин А. М. Пространственное распределение
мышьяка в прибрежье Крымского полуострова (Черное и Азовское моря) //
Вестник Московского университета. Серия 5: география. 2020. № 4. С. 14–20.
30. Рябушко В. И., Козинцев А. Ф., Тоичкин А. М. Содержание мышьяка в аквато-
рии Карадагского природного заповедника (Чёрное море) // Труды Карадагской
научной станции им. Т. И. Вяземского – природного заповедника РАН. 2020.
Вып. 1. С. 3–9.

Экологическая безопасность прибрежной и шельфовой зон моря. № 4. 2021 77
31. Mubiana V. K., Vercauteren K., Blust R. The influence of body size, condition in-
dex and tidal exposure on the variability in metal bioaccumulation in Mytilus
edulis // Environmental Pollution. 2006. Vol. 144, iss. 1. P. 272–279.
https://doi.org/10.1016/j.envpol.2005.12.017
32. Wang W.-X., Fisher N. S. Modeling the influence of body size on trace element ac-
cumulation in the mussel Mytilus edulis // Marine Ecology Progress Series. 1997.
161. P. 103–115. https://doi:10.3354/meps161103
33. Холодов В. И., Пиркова А. В., Ладыгина Л. В. Выращивание мидий и уст-
риц в Чёрном море. Воронеж : ООО «ИЗДАТ-ПРИНТ», 2017. 508 с. URL:
https://repository.marine-research.org/handle/299011/5523 (дата обращения:
10.11.2021)
34. Daskalakis K. D. Variability of metal concentrations in oyster tissue and implications
to biomonitoring // Marine Pollution Bulletin. 1996. Vol. 32, iss. 11. P. 794–801.
https://doi.org/10.1016/S0025-326X(96)00042-2
35. Пиркова А. В., Ладыгина Л. В., Щуров С. В. Формирование поселений мидий
Mytilus galloprovincialis (Lamarck, 1819) на коллекторах фермы в бухте Ласпи
в зависимости от экологических факторов // Ученые записки Крымского феде-
рального университета имени В. И. Вернадского. Биология. Химия. 2019. Т. 5,
№ 1. С. 92–106.
Об авторах:
Поспелова Наталья Валериевна, ведущий научный сотрудник, Институт биоло-
гии южных морей им. А. О. Ковалевского РАН (299011, Россия, Севастополь,
пр. Нахимова, 2), кандидат биологических наук, ORCID ID: 0000-0002-3165-2090,
Scopus Author ID: 56884605100, Researcher ID: C-7572-2016, nvpospelova@mail.ru
Приймак Анастасия Сергеевна, младший научный сотрудник, Институт биологии
южных морей им. А. О. Ковалевского РАН (299011, Россия, Севастополь, пр. На-
химова, 2), ORCID ID: 0000-0003-4366-474X, Scopus Author ID: 57215722245, Re-
searcher ID: A-5754-2019, 123klimova321@gmail.com
Рябушко Виталий Иванович, главный научный сотрудник, Институт биологии
южных морей им. А. О. Ковалевского РАН (299011, Россия, Севастополь, пр. На-
химова, 2), доктор биологических наук, ORCID ID: 0000-0001-5052-2024, Scopus
Author ID: 7801673501, Researcher ID: H-4163-2014, rabushko2006@yandex.ru
Заявленный вклад авторов:
Поспелова Наталья Валериевна – постановка цели и задач исследования, хими-
ческий анализ, анализ полученных данных и подготовка рукописи
Приймак Анастасия Сергеевна – отбор проб, подготовка проб для анализа, стати-
стический анализ
Рябушко Виталий Иванович – научные консультации, подготовка и редактирова-
ние рукописи
Все авторы прочитали и одобрили окончательный вариант рукописи.
RE F E R EN C E S
1. Ryabushko, L.I., Pospelova, N.V., Balycheva, D.S., Kovrigina, N.P., Troshchenko, O.A.
and Kapranov, S.V., 2017. Epizoon Microalgae of the Cultivated Mollusk Mytilus
galloprovincialis Lam. 1819, Phytoplankton, Hydrological and Hydrochemical Char-
acteristics in the Mussel-and-Oyster Farm Area (Sevastopol, Black Sea). Marine
Biological Journal, 2(4), pp 67–83. doi:10.21072/mbj.2017.02.4.07

78 Ecological Safety of Coastal and Shelf Zones of Sea. No. 4. 2021
2. Kapranov, S.V., Kovrigina, N.P., Troshchenko, O.A. and Rodionova, N.Yu., 2020.
Long-Term Variations of Thermohaline and Hydrochemical Characteristics in
the Mussel Farm Area in the Coastal Waters off Sevastopol (Black Sea) in 2001–
2018. Continental Shelf Research, 206, 104185. doi:10.1016/j.csr.2020.104185
3. Troshchenko, O.A., Subbotin, A.A. and Eremin, I.Yu., 2019. Variability of Main
Limiting Environmental Factors in the Process of Bivalve Mollusk Cultivation at the
Mussel Farm in Sevastopol. Scientific Notes of V.I. Vernadsky Crimean Federal Uni-
versity. Geography. Geology, 5(2), pp. 308–321 (in Russian).
4. Pospelova, N.V. and Priimak, A.S., 2021. The Feeding of Mytilus galloprovincialis
Lam. Cultivating in coastal waters of Sevastopol. Proceedings of the T.I. Vyazemsky
Karadag Scientific Station – Nature Reserve of the RAS, (1), pp. 24–34.
https://doi.org/10.21072/eco.2021.17.03 (in Russian).
5. Mance, G., 1987. Pollution Threat of Heavy Metals in Aquatic Environments. Dor-
drecht: Springer, 372 p. https://doi.org/10.1007/978-94-009-3421-4
6. Wang, W.X. and Lu, G., 2017. Heavy Metals in Bivalve Mollusks. In: D. Schrenk
and A. Cartus, eds., 2017. Chemical Contaminants and Residues in Food (Second
Edition). Woodhead Publishing, pp. 553–594. doi:10.1016/B978-0-08-100674-
0.00021-7
7. Stankovic, S. and Jovic, M., 2012. Health Risks of Heavy Metals in the Mediterranean
Mussels as Seafood. Environmental Chemistry Letters, 10(2), pp. 119–130.
doi:10.1007/s10311-011-0343-1
8. Farrington, J.W., Tripp, B.W., Tanabe, S., Subramanian, A., Sericano, J.L., Wade, T.L.
and Knap, A.H., 2016. Goldberg's Proposal of “the Mussel Watch”: Reflections after
40 Years / J. W. [et al.] // Marine Pollution Bulletin, 110(1), pp. 501–510.
https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2016.05.074
9. Kamel, N., Burgeot, T., Banni, M., Chalghaf, M., Devin, S., Minier, C. and
Boussetta, H., 2014. Effects of Increasing Temperatures on Biomarker Responses
and Accumulation of Hazardous Substances in Rope Mussels (Mytilus galloprovin-
cialis) from Bizerte Lagoon. Environmental Science and Pollution Research, 21(9),
pp. 6108–6123. doi:10.1007/s11356-014-2540-5
10. Rouane-Hacene, O., Boutiba, Z., Belhaouari, B., Guibbolini-Sabatier, M. E., Fran-
cour, P. and Risso-de Faverney, C., 2015. Seasonal Assessment of Biological Indices,
Bioaccumulation and Bioavailability of Heavy Metals in Mussels Mytilus gallo-
provincialis from Algerian West Coast, Applied to Environmental Monitoring.
Oceanologia, 57(4), pp. 362–374. doi:10.1016/j.oceano.2015.07.004
11. Azizi, G., Akodad, M., Baghour, M., Layachi, M. and Moumen, A., 2018. The Use
of Mytilus spp. Mussels as Bioindicators of Heavy Metal Pollution in the Coastal
Environment. A Review. Journal of Materials and Environmental Sciences, 9(4),
pp. 1170–1181.
12. Richir, J. and Gobert, S., 2014. The Effect of Size, Weight, Body Compartment, Sex
and Reproductive Status on the Bioaccumulation of 19 Trace Elements in Rope-
Grown Mytilus galloprovincialis. Ecological Indicators, 36, pp. 33–47.
doi:10.1016/j.ecolind.2013.06.021
13. Lu, G.-Y. and Wang, W.-X., 2018. Trace Metals and Macroelements in Mussels from
Chinese Coastal Waters: National Spatial Patterns and Normalization. Science of the
Total Environment, 626, pp. 307–318. doi:10.1016/j.scitotenv.2018.01.018

Экологическая безопасность прибрежной и шельфовой зон моря. № 4. 2021 79
14. Chernova, E.N., 2010. Changes in Trace Metal Concentrations in the Tissues of the
White Sea Mussel Mytilus edulis over the Reproductive Cycle. Russian Journal of
Marine Biology, 36(1), pp. 63–69. doi:10.1134/S1063074010010086
15. Chelyadina, N.S. and Smirnova, L.L., 2019. Variation in Copper Content in
the Cultivated Mussel Mytilus galloprovincialis Lam. Inland Water Biology, 12(3),
pp. 365–369. doi:10.1134/S1995082919030040
16. Saavedra, Y., González. A., Fernández. P. and Blanco, J., 2004. The Effect of Size on
Trace Metal Levels in Raft Cultivated Mussels (Mytilus galloprovincialis). Science of
the Total Environment. 318(1–3), pp. 115–24. doi:10.1016/S0048-9697(03)00402-9
17. Álvarez, E., Fernández-Sanjurjo, M.J., Seco, N. and Núñez, A., 2012. Use of Mussel
Shells as a Soil Amendment: Effects on Bulk and Rhizosphere Soil and Pasture Pro-
duction. Pedosphere, 22(2), pp. 152–164. doi:10.1016/S1002-0160(12)60002-2
18. Bityutskaya, O.E., 2019. [Classification of Methods of Complex Mussel Processing].
Izvestiya vysshih uchebnyh zavedenij. Pishchevaya tekhnologiya [Bulletin of Higher
Education Institutions. Food Technology], 5–6 (371–372), pp. 9–15 (in Russian).
19. Morris, J.P., Backeljau, T. and Chapelle, G., 2019. Shells from Aquaculture:
a Valuable Biomaterial, not a Nuisance Waste Product. Reviews in Aquaculture,
11(1), pp. 42–57. doi:10.1111/raq.12225
20. Suplicy, F.M., 2020. A Review of the Multiple Benefits of Mussel Farming. Reviews
in Aquaculture, 12(1), pp. 204–223. doi:10.1111/raq.12313
21. Kozintsev, A.F., 2006. Season Dynamics of the Heavy Metals Contents in Mussel
(Mytilus galloprovincialis) from the Kazachjya Bay (the Black Sea). Marine
Ecological Journal, 5(4), pp. 41–47 (in Russian).
22. Demina, L.L. and Budko, D.M., 2014. Trace Metals in Carbonate Biomineralization
by the Example of Bivalvia mytilus spp. From the Black Sea. Fundamental Research,
(11–10), pp. 2185–2189 (in Russian).
23. Pospelova, N.V., Chelyadina, N.S. and Smirnova, L.L., 2019. The Influence of Cul-
tivated Musel Mytilus galloprovincialis Lam. 1819 on the Flow of Cu, Zn, Cd, Pb in
Water Area of Musel Farm (Crimea, the Black Sea). Water: Chemistry and Ecology,
(3–6), pp. 86–91 (in Russian).
24. Ryabushko, V.I., Egorov, V.N., Kozintsev, A.F., Kostova, S.I. and Shinkarenko,
V.K., 2002. Mercury in the Mussel Mytilus galloprovincialis Lam. from the Bays
of he Crimean Peninsula of the Black Sea. Marine Ecological Journal, 1(1),
pp. 9–107 (in Russian).
25. Ryabushko, V.I., Kozintsev, A.F., Makarchuk, T.L. and Shinkarenko, V.K., 2002.
[Heavy Metal Content in Mytilus galloprovincialis Lam. Mussels from the Kazachya
Bay (Black Sea)] In: NAS of Ukraine, 2002. Mors'kі bіotekhnіchnі sistemi [Marine
Biotechnical Systems]. Sevastopol, Iss. 2, pp. 215–221 (in Russian).
26. Ryabushko, V.I. and Kozintsev, A.F., 2002. [Accumulation of Heavy Metals
in ussels Cultivated in the Kazachya Bay (Black Sea)]. In: NAS of Ukraine, 2002.
Mors'kі bіotekhnіchnі sistemi [Marine Biotechnical Systems]. Sevastopol, Iss. 2,
pp. 22–230 (in Russian).
27. Ryabushko, V.I., Kozintsev, A.F. and Toichkin, A.M., 2017. Concentration of Arse-
nic in the Tissues of Cultivated Mussel Mytilus galloprovincialis Lam., Water and
Bottom Sediments (Crimea, Black Sea). Marine Biological Journal, 2(3), pp. 8–
74. https://doi.org/10.21072/mbj.2017.02.3.06
28. Ryabushko, V.I., Kozintsev, A.F. and Toichkin, A.M., 2017. Concentration of Arse-
nic in the Mussel Mytilus galloprovincialis Lam. 1819 from Crimean Peninsula Bays
(Black Sea) // Water: Chemistry and Ecology, (10), pp. 30–36 (in Russian).

80 Ecological Safety of Coastal and Shelf Zones of Sea. No. 4. 2021
29. Ryabushko, V.I., Kozintsev, A.F. and Toichkin, A.M., 2020. Spatial Distribution of
Arsenic in the Coastal Areas of the Crimean Peninsula (the Black Sea and the Sea of
Azov). Vestnik Moskovskogo Universiteta. Seria 5, Geografia, (4), pp. 14–20.
30. Ryabushko, V.I., Kozintsev, A.F. and Toichkin, A.M., 2020. Arsenic Concentrations
in the Karadag Nature Reserve Area (Black Sea) // Proceedings of the T.I. Vyazemsky
Karadag Scientific Station – Nature Reserve of the RAS, 1(13), pp. 3–9 (in Russian).
31. Mubiana, V.K., Vercauteren, K. and Blust, R., 2006. The Influence of Body Size,
Condition Index and Tidal Exposure on the Variability in Metal Bioaccumulation
in M ytilus edulis. Env i ronment al Pol lutio n, 144(1), pp. 272–279.
doi:10.1016/j.envpol.2005.12.017
32. Wang, W.-X. and Fisher, N.S., 1997. Modeling the Influence of Body Size on Trace
Element Accumulation in the Mussel Mytilus edulis. Marine Ecology Progress
Series, 161, pp. 103–115. doi:10.3354/meps161103
33. Holodov, V.I., Pirkova, A.V. and Ladygina, L.V., 2017. Cultivation of Mussels and
Oysters in the Black Sea. Voronezh: OOO “IZDAT-PRINT”, 508 p. (in Russian).
34. Daskalakis, K.D., 1996. Variability of Metal Concentrations in Oyster Tissue and
Implications to Biomonitoring. Marine Pollution Bulletin, 32(11), pp. 794–801.
doi:10.1016/S0025-326X(96)00042-2
35. Pirkova, A.V., Ladygina, L.V. and Shchurov, S.V., 2019. Formation of Settlements
of Mussel Mytilus galloprovincialis (Lamarck, 1819) on Collectors of the Laspi Bay
Farm Depending on Environmental Factors. Scientific Notes of V.I. Vernadsky Cri-
mean Federal University. Biology. Chemistry, 5(1), pp. 92–106 (in Russian).
About the authors:
Natalia V. Pospelova, Leading Research Associate, A. O. Kovalevsky Institute of Biol-
ogy of the Southern Seas of RAS (2 Nakhimov Av., Sevastopol, 299011, Russian Federa-
tion), Ph.D. (Biol.), ORCID ID: 0000-0002-3165-2090, Scopus Author ID:
56884605100, ResearcherID: C-7572-2016, nvpospelova@mail.ru
Anastasia S. Priimak, Junior Research Associate, A. O. Kovalevsky Institute of Biology
of the Southern Seas of RAS (2 Nakhimov Av., Sevastopol, 299011, Russian Federation),
ORCID ID: 0000-0003-4366-474X, Scopus Author ID: 57215722245, ResearcherID:
A-5754-2019, 123klimova321@gmail.com
Vitaly I. Ryabushko, Chief Research Associate, A. O. Kovalevsky Institute of Biology
of the Southern Seas of RAS (2 Nakhimov Av., Sevastopol, 299011, Russian Federation),
Dr.Sci. (Biol.), ORCID ID: 0000-0001-5052-2024, Scopus Author ID: 7801673501,
ResearcherID: H-4163-2014, rabushko2006@yandex.ru
Contribution of the authors:
Natalia V. Pospelova – statement of the problem, chemical analysis of samples, data
processing, paper writing
Anastasia S. Priimak – samples collection and preparation for further analysis, statistical
processing of material
Vitaly I. Ryabushko – consultation, paper writing and editing
All the authors have read and approved the final manuscript.