ArticlePDF Available

Сосудистые эпифиты – растения, порвавшие с землей

Authors:

Abstract

В обзоре, первом на русском языке, затронуты вопросы экологического и ботанического феномена эпифитизма сосудистых растений. Обсуждается проблема происхождения эпифитизма, его экологических границ и современного понимания экоморфологических особенностей эпифитов. Рассмотрены различные подходы к классификации эпифитов, включая авторские, обсуждается соотношение современной англоязычной терминологии и традиционной для русскоязычной литературы. Обсуждены наиболее дискуссионные проблемы в понимании феномена эпифитизма в мировой литературе. Рассмотрены механизмы существования растений, порвавших с наземными источниками минерального питания и воды. Изложена проблематика и степень изученности САМ (crassulacean acid metabolism) у эпифитов в контексте их ксероморфоза. Рассмотрен механизм и функциональная роль образования подвешенных почв. Отражены существующие теории и дискуссионные проблемы минерального питания эпифитов, в частности азотного питания. Обобщены различные биологические аспекты освоения крон: диаспорология, строение эпифитных сообществ и экосистемная роль эпифитов.
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ, 2021, том 82, № 5, с. 337–367
337
СОСУДИСТЫЕ ЭПИФИТЫ – РАСТЕНИЯ, ПОРВАВШИЕ С ЗЕМЛЕЙ
© 2021 г. А. К. Еськов1, 2, *, Г. Л. Коломейцева2
1Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, биологический факультет
Ленинские горы, 1, стр. 12, Москва, 119234 Россия
2Главный ботанический сад им. Н.В. Цицина РАН
Ботаническая ул., 4, Москва, 127276 Россия
*E-mail: A.K.Eskov@yandex.ru
Поступила в редакцию 09.06.2021 г.
После доработки 21.06.2021 г.
Принята к публикации 28.06.2021 г.
В обзоре, первом на русском языке, затронуты вопросы экологического и ботанического феномена
эпифитизма сосудистых растений. Обсуждается проблема происхождения эпифитизма, его экологи-
ческих границ и современного понимания экоморфологических особенностей эпифитов. Рассмотре-
ны различные подходы к классификации эпифитов, включая авторские, обсуждается соотношение
современной англоязычной терминологии и традиционной для русскоязычной литературы. Обсуж-
дены наиболее дискуссионные проблемы в понимании феномена эпифитизма в мировой литературе.
Рассмотрены механизмы существования растений, порвавших с наземными источниками мине-
рального питания и воды. Изложена проблематика и степень изученности САМ (crassulacean acid
metabolism) у эпифитов в контексте их ксероморфоза. Рассмотрен механизм и функциональная
роль образования подвешенных почв. Отражены существующие теории и дискуссионные пробле-
мы минерального питания эпифитов, в частности азотного питания. Обобщены различные биоло-
гические аспекты освоения крон: диаспорология, строение эпифитных сообществ и экосистемная
роль эпифитов.
DOI: 10.31857/S0044459621050043
Эпифиты (от греч. πι – “на” и ϕυτόν – “рас-
тение”) – это организмы, которые произрастают
на других растениях, используя последние только
в качестве опоры и субстрата, при этом не являясь
паразитами. В самом широком смысле эпифита-
ми являются многие организмы: бактерии, гри-
бы, водоросли, лишайники, мхи и сосудистые
растения. В русскоязычной научной литературе
этот термин употребляется чрезвычайно широко.
Например, поиск в Google Scholar на словосоче-
тание “эпифитные микроорганизмы” выдает бо-
лее 2000 результатов (русскоязычные статьи и
употребление словосочетания в статьях). Термин
“эпифит” широко употребляется даже примени-
тельно к подводным объектам (напр., Виноградова,
1989). Однако, говоря об эпифитах как о жизнен-
ной форме, как правило, имеют в виду сосуди-
стые растения, произрастающие на стволах и вет-
вях деревьев. Это связано с тем, что они, в основ-
ной своей массе, гомойогидрические растения с
приспособлениями для эпифитного образа жиз-
ни (в отличие от пойкилогидрических бессосуди-
стых эпифитных мхов и лишайников). Именно в
этом контексте мы будем говорить о феномене
эпифитизма в рамках этой статьи. В ряде случаев
(довольно редких) можно говорить о гиперэпифи-
тах (эпифитах, произрастающих на других эпи-
фитах) или о произрастании сосудистых растений
как эпифиллов1 (т.е. растущих на листьях других
растений).
Данный обзор преследует несколько целей.
Во-первых, познакомить русскоязычных ботани-
ков с состоянием проблемы изучения сосудистых
эпифитов, ведь традиционно все, что касается
тропических экосистем, остается по большей ча-
сти вне поля внимания отечественной науки. Во-
вторых, мы постарались подчеркнуть и выделить
те существенные черты (от физиологических до
популяционных), которые отличают сосудистые
эпифиты от наших северных растений. В-тре-
тьих, мы ставили своей целью систематизировать
многочисленную литературу о сосудистых эпи-
фитах в контексте эволюционной схемы, в рам-
ках которой эпифиты стали уникальным биоло-
гическим объектом, когда впечатляющее биораз-
нообразие было достигнуто в очень узких
экологических рамках. Эти рамки могут быть све-
дены к трем экологическим “вызовам” обитания
на стволе дерева: (1) баланс факторов увлажнения
1В подавляющем большинстве это явление характерно для
мхов и лишайников.
УДК 581.55
338
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
ЕСЬКОВ, КОЛОМЕЙЦЕВА
и освещенности; (2) строго лимитированное ми-
неральное питание; (3) закрепление растений и
их диаспор в кронах деревьев.
Все эпифиты для освоения эпифитных место-
обитаний должны были решить эти проблемы,
преобразуя не только свой габитус, но и систему
воспроизведения и прорастания (рис. 1). Таким
образом, структура данной работы идет вслед за
этой схемой: мы рассматриваем сначала сам фе-
номен эпифитизма (включая проблему класси-
фикации эпифитов), переходим к их экофизио-
логии и минеральному питанию и заканчиваем
проблемой расселения в кронах, структурой эпи-
фитных сообществ и их экосистемной ролью. На
большее мы не претендовали, так как полноцен-
ный обзор современной литературы обо всех ас-
пектах биологии эпифитов возможен только в
рамках обширной монографии.
1. ЭКОМОРФОЛОГИЯ И ПРОБЛЕМЫ
ГРАНИЦЫ ЭПИФИТИЗМА
1.1. Жизненная форма или экогруппа?
Масштабность и распространение
В начале XIX в. эпифиты были определены как
растения, произрастающие на других растениях,
“не получая от них питание” (Brisseau-Mirbel,
1815). Исторически эпифиты рассматривались
как отдельная жизненная форма. Этот взгляд
предложен еще Гумбольтом, выделившим от-
дельную форму эпифитов – “форму орхидей”
(Горышина, 1979). По Раункиеру (Raunkiaer,
1934), эпифиты являются жизненной формой,
входящей в группу фанерофитов. Другой крайне
распространенный в русскоязычной литературе
подход, характерный для отечественной школы
биоморфологии (классификация И.Г. Серебря-
кова, 1964 г.), предполагает разделение жизнен-
ных форм на кустарники, кустарнички, травы и
т.п., но он не оставляет места для эпифитов как
для особой категории жизненных форм.
До недавнего времени насчитывалось около
27600 видов сосудистых эпифитов из 73 семейств
и 913 родов, что составляет 9% от всех видов сосу-
дистых растений (Zotz, 2013a). Однако публика-
ция первого полного списка сосудистых эпифи-
тов показала существенно большее их число:
28227 цветковых и 3084 споровых видов (Zotz
et al., 2021a). Основная часть сосудистых эпифи-
тов приходится на папоротники и однодольные,
особенно на семейства Orchidaceae, Bromeliaceae,
Araceae (Zotz, 2013a). Небольшое число эпифитов
и полуэпифитов приходится на двудольные рас-
тения, в том числе из семейств Ericaceae, Gesneri-
aceae, Piperaceae (Krömer, Gradstein, 2016). Тради-
ционное пренебрежение сосудистыми эпифита-
ми в отечественной научной литературе можно
объяснить и тем фактом, что они почти полно-
стью отсутствуют на территории исторической
России (включая Российскую империю и СССР).
Большая часть биоразнообразия эпифитов сосре-
доточена в тропических и субтропических обла-
стях земли (Benzing, 1990; Zotz, 2016). Однако со-
судистые эпифиты широко распространены и в
умеренных областях южного полушария с океа-
ническим климатом (Кэмпбел, 1948; Вальтер,
Рис. 1. Схема основных экофизиологических и био-
морфологических адаптаций эпифитов при освоении
вертикальных местообитаний. Снизу вверх дерева
растет увеличение освещенности и перепадов влаж-
ности (как сезонных, так и суточных). От центра к пе-
риферии кроны уменьшаются размеры эпифитов и
растет их ксероморфоз. На тонких краевых ветках до-
минируют небольшие суккулентые эпифиты с САМ
(а), основным источником их минерального питания
являются атмосферные депозиты (б). Ближе к центру
кроны располагаются аккумулятивные эпифиты:
гнездовые (в) – накапливающие подвешенные поч-
вы, мирмекофильные (г), скобочные (д) и куртинооб-
разующие (е). Минеральное питание аккумулятив-
ных эпифитов намного богаче, благодаря опаду (ж),
смывам по стволам и с крон (з), мутуализму с мура-
вьями (и) и другими консортными организмами. На-
конец, полуэпифиты (к) имеют в той или иной степе-
ни связь с землей и получают часть минерального пи-
тания и воды из почвы. В нижней части стволов
располагаются сциофильные эпифиты (л), наименее
приспособленные к длительному пересыханию и ко-
лебаниям влажности воздуха.
а
а
а
б
в
г
д
е
ж
з
и
к
л
Уменьшение размера
Увеличение ксероморфоз
а
Увеличение освещенности и перепадов влажности
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
СОСУДИСТЫЕ ЭПИФИТЫ 339
1974). Например, эпифитная флора характерна
для Новой Зеландии (включая эпифитные орхид-
ные) и для Южного Чили (вальдивийский лес)
(Zotz, 2005). Предполагается, что лимитирующим
фактором для распространения сосудистых эпи-
фитов являются границы распространения
устойчивых отрицательных температур зимой
(Nieder, Barthlott, 2001). Так, единственный пред-
ставитель сосудистых эпифитов в умеренной зоне
Центральной Европы – Polypodium vulgare (Ричардс,
1961; Вальтер, 1968), который в южных частях Ев-
ропы и на Черноморском побережье Кавказа
(колхидский лес) сменяется близким видом P. c am-
bricum (Берг, 1952). Эти два вида являются насто-
ящими эпифитами, никогда не становясь назем-
ными. P. v ul ga re в северных частях своего ареала
становится литофитом (Фомин, 1934). Однако та-
кой взгляд игнорирует обилие эпифитной формы
P. v ul g ar e во влажных горных лесах Альп (Stäger,
1908; Wilmanns, 1968). Плотность его сообществ
достигает 300 экз./га, а высота произрастания на
форофитах – до 14 м, причем в этих лесах бывают
длительные периоды зимних морозов (Zotz, 2002;
Zotz, List, 2003). Помимо обилия в горных лесах
на севере Альп, P. v ul gar e также регулярно встре-
чается как эпифит в более мягком климате Юж-
ной Европы, например, в Италии (Beguinot, Tra-
verso, 1905), на Корсике (Fliche, 1902) или влаж-
ных лесах Северной Португалии (Schimper, 1888).
В Великобритании, на Азорских и Канарских
островах появляются эпифитные таксоны папо-
ротников семейств Hymenophyllaceae или Gram-
mitidaceae (Rübel, 1912; Tansley, 1939; Page, 1977;
Bennert et al., 1992).
В целом, однако, эпифиты редки во всех этих
флорах. Например, на Канарских островах эпи-
фиты составляют лишь 0.2% от общего числа ви-
дов (Kunkel, 1993). В то время как юг Северной
Евразии отделен от возможного флористического
влияния тропической Центральной Африки Са-
харой, а от тропиков Юго-Восточной Азии –
огромными массивами Гималаев и Памира, Се-
верная Америка более доступна для расселения
крупных тропических родов эпифитов (Gentry,
Dodson, 1987). Например, представитель крупного
эпифитного неотропического рода, Tillandsia us-
neoides, заходит далеко на север, достигая 36° с.ш.
(Garth, 1964). В целом же умеренные регионы Се-
верного полушария намного беднее эпифитами,
чем Южного (Zotz, 2005). При изменении широт-
ного или высотного градиента в сторону похоло-
дания в эпифитных сообществах растет доля спо-
ровых растений (Zotz, 2005). Однако проблема
водоснабжения или низких температур не может
быть признана единственной причиной крайне
скудного присутствия эпифитов на большей ча-
сти Голарктики (Zotz, 2005). Ряд видов наземных
цветковых растений Европы достаточно часто
становится в подходящих условиях факультатив-
ными эпифитами. Так, Л.С. Берг (1952) указывает
для колхидского леса факультативный эпифи-
тизм Оxalis villosa, а для гирканского леса – Сar-
damine hirsuta, Geranium robertianum и ту же О. vil-
losa. Целенаправленные исследования феномена
случайного эпифитизма у северных растений по-
казывают его впечатляющие масштабы: так, в
условиях Центральной Европы (горы Гарц, Гер-
мания) выявлено 100 видов случайных эпифитов
из 39 семейств, при этом они наблюдались на чет-
верти исследованных деревьев (Hoeber et al., 2019).
Между факультативностью и облигатностью
эпифитов граница не очевидна. В более поздних
работах был предложен ряд критериев для реше-
ния проблемы разной степени вовлеченности
растений в эпифитный образ жизни (Benzing,
1990; Ibisch, 1996; Burns, 2010). Например, Ибиш
(Ibisch, 1996) выделял “облигатные” эпифиты
(более 95% всех представителей вида в опреде-
ленном регионе растут как эпифиты), “случай-
ные” эпифиты (более 95% представителей вида
растут на земле) и “факультативные” эпифиты
(процент эпифитов распределен между этими
двумя полярными вариантами). Однако практи-
ческое применение подобного подхода оказалось
неосуществимо из-за сложности подробного под-
счета. Таким образом, о степени эпифитизма мно-
гих видов мы можем только гадать. Кроме того,
обычна ситуация, когда один и тот же вид растет
как эпифит и как наземное растение в разных ти-
пах леса (Gomes-da-Silva, Costa, 2011; Kirby, 2014).
Другой стороной проблемы границ эпифитиз-
ма является утрата связи с почвой у полуэпифи-
тов. Одни авторы различают первичные и вторич-
ные полуэпифиты, предполагая, что первичные
полуэпифиты проходят стадию эпифитизма до
установления контакта корней с почвой, а вто-
ричные полуэпифиты прорастают на земле, но в
процессе развития утрачивают связь с почвой из-
за отмирания нижней, проксимальной части побе-
га (Kress, 1986; Putz, Holbrook, 1986; Vargas, Andel,
2005). Однако изучение нескольких видов Philo-
dendron и Monstera, которые обычно считаются
вторичными полуэпифитами (Croat, 1978; Wil-
liams-Linera, Lawton, 1995), показало, что у всех
взрослых растений присутствует связь корней с
почвой (Zotz, 2016). Было предложено отказаться
от использования термина “вторичный полуэпи-
фит” (secondary hemiepiphyte) (Zotz, 2013b) в пользу
термина “кочевая лоза” (nomadic vine), предло-
женного Моффеттом (Moffett, 2000). Консенсус-
ным на сегодняшний момент является использо-
вание термина “полуэпифит” исключительно для
первичных полуэпифитов (Zotz et al., 2021b). Эти
растения начинают свою жизнь в виде эпифит-
ных молодых особей, а затем устанавливают кон-
такт корнями с почвой, а в некоторых случаях
(как у фикусов-душителей) даже развиваются в
полноценные деревья. Применение этого опре-
340
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
ЕСЬКОВ, КОЛОМЕЙЦЕВА
деления не должно находиться в контексте “полу-
эпифитной” фазы. Скорее, термин “полуэпи-
фит” описывает конкретный тип онтогенеза или
программы роста (Moffett, 2000), который вклю-
чает ювенильную эпифитную фазу, за которой
следует наземная фаза с укоренением в почве. Бо-
лее того, этот термин не зависит от конкретной
жизненной формы: гемиэпифиты могут быть
древовидными, кустарниковидными, лианами,
травянистыми растениями. В целом эпифиты
вместе с полуэпифитами рассматриваются в
группе структурно зависимых растений (structural-
ly dependent plants): лиан, “кочующих лоз”, полу-
паразитов (Zotz, 2016). Таким образом, можно
сказать, что эпифиты являются одной из эволю-
ционных стратегий для освоения небольшими
растениями полога и крон лесных экосистем.
1.2. Классификации эпифитов
Попытки классифицировать морфологиче-
ские структуры травянистых многолетников, а
именно к ним можно в основной массе отнести
эпифиты, в отечественной литературе предпри-
нимались неоднократно (Голубев, 1958; Серебря-
ков, Серебрякова, 1965; Любарский, 1973; Смир-
нова, 1990; Татаренко, 1996; Нухимовский, 1997,
2002; Коломейцева, 2003, 2006; Мазуренко, Хох-
ряков, 2010, и др.). Одни из этих систем преследо-
вали узко специфические цели (например, сде-
лать обработку какой-либо систематической
группы растений или разработать методику фло-
ристических описаний), другие пытались решить
глобальные филогенетические задачи или создать
единую биоморфологическую систему в рамках
одного сем. Orchidaceae (Смирнова, 1990). Суще-
ствует множество признаков, по которым можно
охарактеризовать биоморфы растительных орга-
низмов, но в зависимости от целей исследований
обычно анализируется только часть признаков.
Попытки проанализировать и включить в систе-
му все известные морфологические признаки,
как правило, приводили к созданию громоздких и
трудно прочитываемых систем (Нухимовский,
1997, 2002). Однако эпифиты, как правило,
ускользали от зрения отечественных ботаников
ввиду сосредоточенности последних на террито-
рии бывшей СССР.
Европейская и, в особенности, англоязычная
наука намного дальше продвинулась в этом во-
просе. В связи с тем, что тропические сосудистые
эпифиты морфологически довольно своеобраз-
ны, их еще в XIX в. пытались классифицировать в
соответствии с экологией и биоморфологией
(Schimper, 1888). Описанные в этой работе типы
эпифитов (протоэпифиты, гнездовые и скобоч-
ные эпифиты, резервуарные эпифиты, полуэпи-
фиты) переходили из сводки в сводку (Ричардс,
1961), так и не получив четких дефиниций с точки
зрения более современных взглядов на экомор-
фологию и экофизиологию растений. В основ-
ном проблема этой классификации обнажается
при проведении границы между эпифитами и
биоморфами наземных и водных растений.
Первой серьезной попыткой вписать эпифиты
в биоморфологический контекст на современном
уровне следует, по-видимому, считать вышеупо-
мянутою классификацию Раункиера (Raunkiaer,
1934). Однако невозможно избежать некоторой
курьезности, применяя в отношении эпифитов
методики, основанные на учете небольшого чис-
ла признаков. Так, например, согласно общепри-
нятому принципу выделения жизненных форм по
Раункиеру, эпифиты следует отнести к фанеро-
фитам. Отнесение к фанерофитам эпифитных
трав – довольно парадоксальная, но вполне
оправданная мера. Поскольку автор концепции
конкретно не пояснил, что фанерофиты непре-
менно должны играть роль средообразователей и
сами поднимать свои почки возобновления высо-
ко над землей, мы вправе причислить большую
часть эпифитов именно к фанерофитам. При
этом основанные на ранних европейских нарра-
тивах традиционные взгляды российских морфо-
логов (занимающихся изучением травянистых
растений умеренного климата) на средообразую-
щую, защитную и опорную функцию горизон-
тально расположенного субстрата, как на един-
ственно возможный вариант, не работают в слу-
чае с эпифитами, которые растут в условиях
недостатка влаги, сильной солнечной радиации,
вертикальных олиготрофных субстратов.
По нашему мнению, к изучению морфологии
тропических эпифитов необходимо подходить
шире, опираясь на более свободную трактовку
средообразующей роли климатических и эдафи-
ческих факторов в условиях тропического клима-
та. Проблема соотношения отечественного мор-
фологического мышления и принятого в англо-
язычной литературе подхода проиллюстрирована
на рис. 2. При формально-морфологическом под-
ходе останется отнести все гигантское разнообра-
зие эпифитов к трем–четырем моделям и этим
ограничиться. Но и в англоязычной литературе
существует мнение, что определяющей характе-
ристикой эпифитов является их образ жизни, и
что эпифиты должны быть отнесены к различ-
ным жизненным формам, например, кустарни-
кам, лианам или травам (Mori et al., 2002). Для со-
временного прагматичного взгляда характерно
понимание эпифитов как единого экологическо-
го феномена, что отображено, по крайней мере, в
важнейших монографиях по их биологии (Ben-
zing, 1990; Zotz, 2016).
В кронах деревьев неизменными остаются та-
кие биоморфологические характеристики, как
способ ветвления, характер основной оси (нали-
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
СОСУДИСТЫЕ ЭПИФИТЫ 341
чие или отсутствие корневища), но при этом ста-
новятся почти бесконечными варианты их видо-
изменений на пути адаптивной эволюции. Такие
признаки, как метаморфы побегов (стеблей
и/или листьев) и корней, могут быть как гомоло-
гичными, так и аналогичными у разных таксоно-
мических групп и отражать общие адаптации к
получению, рациональному использованию и со-
хранению воды. Обычно последний критерий
рассматривают как базовый адаптивный отклик
растения на условия освещенности и увлажне-
ния. Поэтому традиционно выделяют два основ-
ных экологических типа эпифитов: гелиофиты
(солнечные эпифиты) и сциофиты (теневые
эпифиты) (напр., Pittendrigh, 1948). Согласно
представлениям Бензинга (Benzing, 1986a, b),
определяющим фактором в заселении полога
дерева эпифитами является степень доступно-
сти влаги – постоянная или временная. Йоханс-
сон (Johansson, 1975) рассмотрел возможную кор-
реляцию между двумя группами экологических
факторов и распределением эпифитных орхидей
вдоль больших ветвей дерева-хозяина. Согласно
его модели, в первую группу факторов входят от-
носительная влажность воздуха, структура и
влажность коры дерева, а также наличие на ней
питательного слоя (гумуса). Во вторую группу
факторов входят освещенность, температура воз-
духа и сила ветра. По направлению от ствола к
концам ветвей влияние первой группы факторов
ослабевает, а второй – усиливается, и наоборот.
Эта модель показывает, что граница между раз-
личными группами эпифитов хотя и видна на
морфологическом уровне, но может отсутство-
вать на экологическом (или, по крайней мере, не
очевидна). Аккумулирование и сохранение воды
являются основными абиотическими факторами
роста эпифитных видов, в то время как наличие
элементов минерального питания (ЭМП) и сол-
нечное излучение остаются второстепенными
(Zotz et al., 2001; Laube, Zotz, 2003). Этот вывод
подтверждается и исследованиями, в которых
эпифиты сравниваются напрямую с растениями,
независимыми от дефицита влаги – полупаразита-
ми: показано, что свет преимущественно опреде-
ляет распространение омел, а влажность – эпи-
фитов (Taylor, Burns, 2016).
У большинства эпифитов есть адаптивные
структуры, такие как псевдобульбы (Orchidaceae),
веламен воздушных корней (Orchidaceae, Araceae),
а также трихомы листьев (Bromeliaceae), которые
помогают поглощать и рационально использо-
вать воду (Benzing, Sheemann, 1978). Кроме того,
стебли и столоны могут становиться дополни-
тельными фотосинтезирующими и сберегающи-
ми воду органами (Rodrigues et al., 2013).
Учитывая вышесказанное, мы пришли к мне-
нию, что экоморфологическая классификация в
первую очередь должна отражать именно те адап-
тивные особенности вегетативного тела расте-
ний, которые помогают им переживать дефицит
влаги в естественных местообитаниях, а выбор
основных признаков для экологической классифи-
кации эпифитов склоняется в пользу пары ксеро-
фильность/гигрофильность, а не гелиофиль-
ность/сциофильность. Ксерофильность связана со
способностью растений переносить атмосферную
и субстратную засуху, используя особый тип ме-
таболизма (САМ-фотосинтез), видоизменения
побегов и корней, сезонное отмирание органов
во время периода покоя, и в конечном итоге осва-
ивать олиготрофные местообитания в кронах
(рис. 1, 3).
На сегодняшний день в англоязычной литера-
туре имеется несколько классификационных
схем эпифитов, приведенных в монографии Бен-
зинга (Benzing, 1990), а также в других работах,
которые вошли почти без изменения в один из
Рис. 2. Один из самых известных “классических”
эпифитов Старого Света Asplenium nidus. В зависимо-
сти от биоморфологического подхода это может быть
моноподиальный корневищный травянистый много-
летник (российская морфологическая школа), гнез-
довой эпифит (“epiphytes with bird-nest”; Zotz, 2016, и
др.), эпифит “мусорной корзины” (“trash-basket epi-
phyte”; Benzing, 1990). Южный Вьетнам, н.п. Бидуп
Нуй-Ба.
342
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
ЕСЬКОВ, КОЛОМЕЙЦЕВА
a
б
в
г
е
и
о п р с
д
ж
з
кл
м
н
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
СОСУДИСТЫЕ ЭПИФИТЫ 343
последних крупных обзоров биологии эпифитов
Зотца (Zotz, 2016):
I. По отношению к форофиту (дереву-хозяину):
1. Случайные
2. Факультативные
3. Облигатные эпифиты
4. Полуэпифиты
4.1. Душители
4.2. Недушители
5. “Кочевые лозы” (только когда показано, что
они независимы от земли)
II. По характеру роста:
1. Деревья
2. Кустарники
3. Травянистые растения
3.1. Клубневые
3.1.1. Запасающие, деревянистые или тра-
вянистые
3.1.2. Мирмекофильные, в основном тра-
вянистые
3.2. Сильно ползучие: деревянистые или
травянистые
3.3. Слабо ползучие: в основном травянистые
3.4. Розеточные: травянистые
3.5. Корневой/листовой “клубок”: травянистые
3.6. “Гнездовые” эпифиты: травянистые
III. По требованию к увлажнению:
1. Пойкилогидрические (количество воды в
тканях зависит от уровня влажности среды)
2. Гомойогидрические (способные поддержи-
вать в тканях относительно постоянное содержа-
ние воды)
2.1. Гигрофиты
2.2. Мезофиты
2.3. Ксерофиты
2.3.1. Засухоустойчивые
2.3.2. “Избегатели” засухи
2.4. Суккуленты
IV. По требованию к освещению (по: Pittendrigh,
1948):
1. Гелиофильные (солнцелюбивые)
2. Промежуточные
3. Сциофильные (теневыносливые)
V. По трофической зависимости от форофита:
1. Относительно независимые от форофита
1.1. Атмосферные эпифиты
1.2. Обитатели тонких ветвей и коры
1.3. Эпифиты, образующие “подвешенные”
почвы или привлекающие муравьиные колонии
2. Использующие опад форофита и стекаю-
щую по стволу воду
2.1. Гумусовые эпифиты
2.1.1. Мелкие гумусовые формы
2.1.2. Глубокие гумусовые формы
2.2. “Скобочные” эпифиты
Как видно, существующие классификации од-
нофакторны, фактически предложены разные
классификации для разных целей (Benzing, 1990;
Zotz, 2016), без попыток свести их воедино. Вме-
сте с тем любое биологическое явление обладает
внутренним единством, и чем подробнее класси-
фикация отображает различные аспекты биоло-
гии, тем она полнее. Наиболее совершенной яви-
лась бы иерархическая классификация, способ-
ная отразить как экологические “вызовы”,
стоящие перед эпифитами, так и экофизиологи-
ческие “ответы” на эти вызовы, выраженные в
конкретных экоморфологических моделях. Это
заставило нас ранее предложить такую синтети-
ческую классификацию, которая была призвана
типизировать эпифиты по экоморфологическим
особенностям и трофическим связям, и вместе с
тем показать все разнообразие приспособлений
эпифитов к жизни в кроне дерева (Еськов, 2012,
2018). Мы применили трехуровневую иерархию,
разделив изначально все эпифитные растения на
типы гелиофитов и сциофитов – уровень, отража-
ющий первый базовый “вызов” эпифитизма. Ко
второму уровню мы отнесли подтипы, как набор
основных адаптивных схем в ходе эволюционно-
го ответа на освоение крон в условиях лимитиро-
ванного увлажнения и минерального питания.
И наконец, третьим уровнем классификации
явились конкретные морфологические схемы ре-
Рис. 3. Биоморфологическое разнообразие эпифитов. Листовые суккулентные эпифиты: a – небольшая моноподи-
альная орхидея (резерват Данум Вэлли, Сабах, Борнео), бBulbophyllum semiteretifolium (слева) и B. pinicolum (справа)
(н.п. Бидуп Нуй-Ба, Вьетнам); эпифитные лианы: вHoya merrillii (оранжерея ГБС РАН); “атмосферные” эпифиты:
гTillandsia sp. (Коста-Рика, с разрешения О. Тюкаева), д – проростки Tillandsia sp., самосев на рабице (оранжереи
ГБС РАН), е – трихомы на листьях Tillandsia recurvata (оранжереи ГБС РАН); корнефотосинтезирующие безлиствен-
ные эпифиты: жTaeniophyllum pusillum (оранжереи ГБС РАН); “накипные” эпифиты: зEria spirodela (оранжереи
ГБС РАН); “скобочные” эпифиты: иAglaomorpha brooksii (резерват Данум Вэлли, Сабах, Борнео); “гнездовые” эпи-
фиты: кMicrosorum punctatum (н.п. Кат-Тьен, Вьетнам); куртинообразующие эпифиты: лPleurothallis sp. (оранже-
реи ГБС РАН); стеблевые мирмекофиты: мMyrmecophila sinuosa, нHydnophytum formicarium (н.п. Бако, Саравак,
Борнео); факультативный полуэпифит: оMedinilla sp. (н.п. Кинабалу, Сабах, Борнео); полуэпифитная лиана: п
Freycinetia sp. (н.п. Кинабалу, Сабах, Борнео); сциофильные эпифиты: р – орхидея Podochilus sp. растет вперемежку с
пойкилогидрическим папоротником из сем. Hymenophyllaceae (н.п. Фу-Куок, Вьетнам), с – в горном моховом лесу
эпифитные Hymenophyllaceae не нуждаются в затенении (н.п. Кинабалу, Сабах, Борнео).
344
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
ЕСЬКОВ, КОЛОМЕЙЦЕВА
Таблица 1. Классификация сосудистых эпифитов с примерами (по: Еськов, 2012)
Экологический
тип
Экофизиологический
подтип
Экобиоморфологическая
модель (экобиоморфа) Типичные представители
Гелиофиты
Ксерофильные эпифиты Листовые суккулентные эпи-
фиты
Cattleya Lindl. sp. nonn.,
Vanda Jones ex R.Br. sp. nonn.
(Orchidaceae)
Эпифитные лианы Vanilla Mill. sp. nonn. (Orchida-
ceae),
Hoya R.Br. sp. nonn. (Asclepiad-
aceae)
Редуктокормофитные ксеро-
фильные эпифиты*
(редуктокормофиты)
“Атмосферные” эпифиты Tillandsia usneoides L. (Bromeli-
aceae) и множество других
представителей этого рода
Корнефотосинтезирующие,
безлиственные эпифиты
Chiloschista Lindl.,
Taeniophyllum Blume
(Orchidaceae)
Стеблевые суккулентные эпи-
фиты
Rhipsalis Gaertn.
(Cactaceae)
“Накипные” эпифиты Drymoda Lindl.,
Eria spirodela Aver. (Orchida-
ceae)
Аккумулятивные эпифиты “Скобочные” эпифиты Platycerium Desv. (Polypodia-
ceae),
Bulbophyllum beccarii Rchb.
(Orchidaceae)
“Гнездовые” эпифиты Asplenium australasicum Hook.
(Aspleniaceae)
“Гнездовые” эпифиты с отри-
цательным геотропизмом кор-
ней
Cymbidium finlaysonianum Wall.
ex Lindl.,
Catasetum Rich. ex Kunth sp.
nonn. (Orchidaceae)
Стеблевые мирмекофилы Myrmecodia Jack.
(Rubiaceae),
Lecanopteris Reinw. (Polypodia-
ceae)
Лиственные мирмекофилы Dischidia R.Br. sp. nonn. (Ascle-
piadaceae)
Куртинообразующие эпифиты Bulbophyllum Thouars. sp. nonn.,
Pleurothallis R.Br. (Orchidaceae)
“Резервуарные” эпифиты Большинство представителей
сем. Bromeliaceae Juss.
Пограничная форма Кустарниковые (вплоть до
небольших деревьев) эпи-
фиты, с различными клубне-
выми органами (или без
них)**
Эпифитные Ericaceae, Melas-
tomataceae, Araliaceae.
Возможно, все или большин-
ство являются факультатив-
ными полуэпифитами (Zotz
et al., 2021b)
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
СОСУДИСТЫЕ ЭПИФИТЫ 345
ализации таких адаптивных схем – экобиоморфы
(табл. 1, рис. 3).
Интересна (и редка для отечественной ботани-
ки) классификация эпифитов, предложенная не-
давно Н.М. Державиной (2019). Выделенные ав-
тором морфофункциональные типы отображают
приспособления сосудистых эпифитов разных
жизненных форм к условиям обитания в пологе
тропического леса. В пределах морфофункцио-
нальных типов (факультативные эпифиты, обли-
гатные эпифиты, гемиэпифиты) выделены мор-
фологические группы и подгруппы по особенно-
стям минерального питания и водоснабжения.
Основным недостатком этой классификации, по
нашему мнению, является сосредоточение на па-
поротниках (которые являются меньшинством
среди эпифитов) и некоторая терминологическая
вольность. Так, автор употребляет термин “фа-
культативные” эпифиты в том смысле, в котором
мы употребляем “сциофильные” (“теневые”) эпи-
фиты, а не в значении случайного или необяза-
тельного эпифитизма. Кроме того, непонятно от-
несение к эпифитам полупаразитов из семейств
Loranthaceae и Viscaceae. По нашим данным, ма-
ловероятно наличие у эпифитов и опосредован-
ного паразитизма через грибы (Eskov et al., 2020),
тем более странно рассматривать классические
полупаразиты как эпифиты. Несмотря на то, что
исторически такой взгляд имел место (напр., Ben-
zing, 1990; Assede et al., 2012), сегодня он скорее
может рассматриваться как анахронизм (Zotz,
2016).
2. ЭКОФИЗИОЛОГИЯ
И МИНЕРАЛЬНОЕ ПИТАНИЕ
2.1. Ассимиляция углерода и его изотопный состав
Известно, что многим наземным (Bone et al.,
2015) и эпифитным (Silvera et al., 2005, 2009; Qiu
et al., 2015, и др.) орхидеям, а также эпифитам
других семейств (Griffiths, Smith, 1983; Winter
et al., 1983; Medina, 1996; Zotz, Ziegler, 1997; Zotz,
2004; Зитте и др., 2008; Silvera et al., 2010; Silvera,
Lasso, 2016, и др.) свойственен САМ-фотосинтез
(crassulacean acid metabolism – кислотный мета-
болизм толстянковых). В эволюционном смысле
САМ явился очень удобным механизмом для
эпифитов на пути ксероморфоза для освоения
наиболее экстремальных местообитаний.
Разница изотопного состава углерода между
С3-растениями (к которым принадлежат множе-
ство хорошо знакомых нам бореальных растений)
и С4- или САМ-растениями существенна (Martin
et al., 1990, 1992; Diels et al., 2004) и может отли-
чаться на 10‰ и более (Тиунов, 2007). Теоретиче-
ски максимальный показатель δ13С (доля отклоне-
ния от стандарта составляющего 0) у САМ-рас-
тений 12‰ (Зитте и др., 2007). Низкая
дискриминация 13С у САМ-растений связана с
сильным сужением устьиц во время усвоения
СО2 (Зитте и др., 2007) – механизм, препятству-
Примечание. sp. nonn. – некоторые представители рода (лат.); род или семейство без указания видов дается в случае принад-
лежности большинства их таксонов к данной модели; полное название вида дается в случае принадлежности только единич-
ных представителей рода к модели.
* Смысл названия в упрощении побега, редукция одних органов приводит к сосредоточению различных функций в других
(как то: всасывание, фотосинтез и запасание), данный термин не имеет аналогов в англоязычной литературе.
** Данная группа выделяется нами в рамках этой статьи по итогам дисскуссии, вылившейся в публикацию Zotz et al., 2021b.
*** В данном случае термин употребляется в чисто физиономическом смысле, аналог термина “rosulate epiphytes” по суще-
ствующим классификациям (Benzing, 1990; Zotz, 2016).
Полуэпифиты “Душители” Ficus L. sp. nonn. (Moraceae)
Гелиофиты Полуэпифитные лианы Monstera Adans. sp. nonn.
Philodendron Schott sp. nonn.
(Araceae)
Сциофиты
Гомойогидрические мезо-
фильные и полуксерофиль-
ные эпифиты
“Розеточные” эпифиты*** Vittaria Sm. sp. nonn.
(Vittariaceae)
Куртинообразующие эпифиты Barbosella Schltr. sp. nonn.
(Orchidaceae),
Microgramma C.Presl sp. nonn.
(Polypodiaceae)
Пойкилогидрические эпи-
фиты
Куртинообразующие эпифиты Большинство представителей
сем. Hymenophyllaceae Link
Экологический
тип
Экофизиологический
подтип
Экобиоморфологическая
модель (экобиоморфа) Типичные представители
Таблица 1. Окончание
346
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
ЕСЬКОВ, КОЛОМЕЙЦЕВА
ющий потерям воды. Таким образом, δ13 С служит
очень хорошим и точным маркером того или ино-
го пути фотосинтеза в исследуемом материале
(Зитте и др., 2007; Тиунов, 2007).
Прямая связь сужения устьиц и сниженной
дискриминации 13 С говорит о том, что растения,
проявляющие этот эффект, находятся в условиях
острого дефицита влаги (Зитте и др., 2007). Для
эпифитов это должны быть так называемые эпи-
фиты крон или гелиофильные эпифиты, находя-
щиеся в тех частях крон форофитов, которые ис-
пытывают регулярные существенные суточные
перепады влажности (Johansson, 1974, 1975, 1978;
Sugden, 1981; Benzing, 1981, 1986a, b, 1987; Jacome
et al., 2004, и др.). И в самом деле, доля эпифитов
с САМ растет снизу вверх по высоте дерева (Silvera,
Lasso, 2016) и уменьшается по мере продвижения
в горы (Hietz et al., 1999).
Вопрос связи САМ-фотосинтеза с экологиче-
ской пластичностью в пограничных условиях
(например, при затенении) мало изучен у эпифи-
тов. Деацидификация (процесс высвобождения
СО2 из яблочной кислоты) зависит от облучения,
дальний красный свет этот процесс стимулирует
(Barrow et al., 1982). Изучение влияния кратко-
срочного и долгосрочного влияния затенения на
эпифитное бромеливое (Aechmea) с САМ показа-
ло при краткосрочном ограничении света непри-
способленность (гибель хлоренхимы, изменение
содержания яблочной кислоты, баланса СО2), а
при долгосрочном — более успешную приспособ-
ляемость (Ceusters et al., 2011).
Модель распределения типа фотосинтеза
внутри группы с большой долей эпифитов хоро-
шо изучена на бромелиевых. Для определения
САМ- и С3-фотосинтеза был сделан изотопный
анализ углерода в тканях 1893 видов бромелиевых
(57% от общего числа видов) из 57 родов. У 1074
видов (57%) значение δ13С типичное для С3-фото-
синтеза (дневная фиксация С), тогда как у 819 ви-
дов (43%) показана ночная фиксация углерода и
САМ-фотосинтез. По высотному распределению
наибольшее число С3-бромелий было обнаруже-
но на средней высоте от 500 до 1500 м над ур. м.,
тогда как частота встречаемости САМ-видов мо-
нотонно уменьшалась с увеличением высоты
(Crayn et al., 2004, 2015).
Обсуждается также облигатный и факульта-
тивный характер САМ у эпифитов и его связь с
жизненными формами и местообитанием. Виды
с облигатным САМ имели значение 10–20‰, об-
лигатным С3 – 23–35‰ δ13С. Наиболее ксеро-
фитные виды (атмосферные бромелиевые) все
имели САМ-фотосинтез и произрастали в более
сухих условиях, резервуарные бромелии имели
широкое географическое распространение, они
включали факультативные С3-виды и факульта-
тивные САМ. Теневыносливые бромелии, расту-
щие при высокой влажности воздуха, все были С3
(Griffiths, Smith, 1983). У орхидей на примере
18 эпифитных, литофитных и наземных видов
р. Cymbidium были обнаружены три категории
фотосинтетической активности: сильный САМ,
слабый САМ и С3. САМ обнаружен у эпифитных
и литофитных видов, у наземных видов – всегда
С3, независимо от их местообитаний. Авторы де-
лают вывод, что слабый САМ – наследованный
признак у цимбидиумов, а сильный САМ и С3 по-
явились последовательно в ходе эволюции рода
(Motomura et al., 2008).
САМ не всегда является необходимым услови-
ем для освоения эпифитных местообитаний. Од-
но из главных семейств эпифитов (Araceae) имеет
единственный вид с САМ и то среди наземных
представителей (Zamioculcas zamiifolia) (Holtum
et al., 2007). Генетические причины САМ мало
понятны, во многом они остаются “черным ящи-
ком” (Lüttge, 1989). Таким образом, не известно
почему, например, у группы близкородственных
видов, среди которой превалируют С3-растения,
встречаются виды с САМ (Tsen, Holtum, 2012). Не
всегда очевидны и экологические причины этого
(Silvera et al., 2010). САМ может переключаться на
С3 внутри одного вида эпифита, нося факульта-
тивный характер, в зависимости от условий про-
израстаний (Qiu et al., 2015). При этом САМ и С4
не совместимы и не имеют взаимных переходов
(Sage, 2002). Хотя имеются единичные данные,
что это не так и возможен факультативный САМ
у С4-растений (Winter, Holtum, 2017).
Интригующим моментом является недавно
обнаруженное различие типов фотосинтеза у раз-
ных вегетативных органов эпифитов. Так, пока-
зано, что у Cattleya walkeriana в сочных, сукку-
лентных листьях имеется САМ, а в корнях и псев-
добульбах – нет; Oncidium же сорта “Aloha”,
обладающий тонкими листьями, имел САМ в
корнях и псевдобульбах, но не в листьях (Ro-
drigues et al., 2013). Это говорит о том, что разные
вегетативные органы эпифита самодостаточны в
гораздо большей степени, чем у наземного расте-
ния, органы которого строго функциональны и
соответственно взаимосвязаны. Функциональ-
ная диверсификация органов у эпифитов воз-
можно является причиной редукции некоторых
из них в процессе эволюции. Она заходит намно-
го дальше, чем у наземных суккулентов, напри-
мер, кактусов или молочаев. Так, экобиоморфо-
логический тип эпифитных орхидей, именуемый
в англоязычной литературе “shootless”, имеет пол-
ностью редуцированные листья, превратившиеся
в катафиллы и седячий уплощенный побег. Та-
ким образом, все фотосинтетические функции
берут на себя воздушные корни (Benzing, 1996).
Эти фотосинтезирующие корни (рис. 3ж), явля-
ющиеся единственным “зеленым” органом (хотя
на вид они и не выглядят так) у shootless, также ис-
пользуют тип фотосинтеза, являющегося вариан-
том САМ, несмотря на отсутствие устьичного ап-
парата (Cockburn et al., 1985; Winter et al., 1985).
Такие корни более успешно сопротивляются вы-
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
СОСУДИСТЫЕ ЭПИФИТЫ 347
сыханию при более тонком (в две клетки толщи-
ной) веламене (Benzing et al., 1983). Тонкий вела-
мен является, по-видимому, необходимым усло-
вием газообмена при фотосинтезе в корнях.
2.2. Рост
Общая связь процессов роста и фотосинтеза
растений является одной из фундаментальных
проблем современной биологии (Зитте и др.,
2007). Рост с экологической точки зрения – это
процесс инвестиции и перераспределения асси-
милятов. Так, показано, что сухая масса корней и
листьев с возрастом падает у эпифитной орхидеи
Dimerandra emarginata, а масса стеблей (видоиз-
менных в псевдобульбы) растет (Zotz, 1998; Zotz
et al., 2001), что говорит об экологической страте-
гии инвестирования в запасающие органы. Кро-
ме того, концентрации азота в сухой массе ниже у
эпифитов, чем у наземных растений (Schulze
et al., 1994; Roderick et al., 2000). Это, однако, не
обязательно является признаком недостатка
ЭМП, а может быть свидетельством иной модели
азотного питания у эпифитов, связанной с мед-
ленным ростом (Stuntz, Zotz, 2001). Таким обра-
зом, из всего вышеизложенного становится по-
нятно, что рост эпифитов должен иметь ряд осо-
бенностей, связанных со спецификой их
экофизиологии.
Мы изучили рост воздушных корней 20 видов
эпифитов и полуэпифитов ex situ из 8 семейств
(Orchidaceae, Bromeliaceae, Araceae, Cactaceae,
Moraceae, Rubiaceae, Asclepiadaceae, Zingiberaceae)
(Еськов, 2018). Было показано следующее:
1) у воздушных корней цветковых эпифитов
вместо четко выраженной апикальной меристе-
мы выявлена единая зона роста, которая характе-
ризуется отсутствием у меристемы явной грани-
цы и продолжающимися митотическими делени-
ями в зонах коровой паренхимы и ризодермы на
протяжении значительной части зоны растяже-
ния (рис. 4), длина зоны растяжения прямо про-
порциональна скорости роста;
2) скорость роста воздушного корня, его длина
и толщина коррелируют со следующими функци-
ональными параметрами цветковых эпифитов:
положительно – с удельной листовой поверхно-
стью живых листьев, отрицательно – с удельной
длиной корней, содержанием и изотопным соста-
вом азота и углерода в листьях и корнях.
Это свидетельствует о том, что эпифиты с
САМ (диагностируемым повышенным содержа-
нием 13С) имеют низкую потребность в азоте и
медленнее растут (Еськов, 2018).
2.3. Подвешенные почвы и симбиотические связи
2.3.1. Что такое подвешенные почвы? Эволю-
ция эпифитов шла не только в направлении стро-
гого ксероморфоза, возможна и альтернативная
стратегия, когда эпифит выступает как своего ро-
да эдификатор в кронах леса. В рамках реализа-
ции этой стратегии вокруг корневой системы
эпифитов образуются особые почвоподобные
субстраты – подвешенные почвы. Образование та-
ких подвешенных почв подчиняется несколько
иным закономерностям, чем процессы “нор-
мального” почвообразования в тропических
условиях. Подвешенные почвы относятся к кате-
гории органических почв или почвоподобных об-
разований, хотя им не уделяется должного вни-
мания ни в одной классификации почв России и
мира.
Недооценена роль подвешенных почв в круго-
вороте органических веществ и биофильных эле-
ментов. Для некоторых почв, в частности органо-
генных, Ю.С. Толчельников (1985) ввел термин
“вырожденное почвообразование”, при котором,
в частности, непропорционально уменьшается
роль того или иного фактора почвообразования
(в данном случае почвообразующей породы), что
исключает возможность их функционирования
как почв в экосистеме. К подобным функцио-
нально почвоподобным телам относят и зооген-
ные почвы, все более активно изучаемые в по-
следнее время (Абакумов, 2014). Однако имеются
лишь единичные работы, воспринимающие зоо-
генные почвы как функциональный блок экоси-
стем (напр., Frouz, Jílková, 2008). Существует так-
же понятие о почве как элементе “экосистемы од-
ного растения” (Чертов, 1983), но собственно
подвешенные почвы, сопровождающие эпифит-
ную колонизацию в тропиках, остаются малоизу-
ченными.
Подвешенные почвы определяются как орга-
нические субстраты и растительные остатки, за-
держанные в эпифитных сообществах, которые
не прошли полную стадию детритизации и не
превратились в гумус наземных почв (Shaw, 2013).
Детритизация является одним из важных процес-
сов функционирования лесных экосистем, обес-
печивающим круговорот веществ. Скорость разло-
жения органических веществ часто находится в за-
висимости от климатических условий (температуры
и количества осадков) (Trofymow, Moore, 2002),
биологической доступности разлагающегося мате-
риала и состава сообществ редуцентов. Данный
процесс начинается со старения листьев, листо-
пада и осаждения опада в лесной подстилке
(Hempfling et al., 1991). Однако если эта последо-
вательность нарушается, органическое вещество
не попадает в подстилку сразу, а накапливается
на поверхности препятствий. Такие почвы могут
долгое время существовать в форме неразложив-
шегося органического вещества, удерживаемого в
кронах различными видами эпифитов.
Подвешенные почвы в лесном пологе испыты-
вают бóльшие перепады температур и влажности,
чем в лесной подстилке (Bohlman et al., 1995), и
скорость разложения органического вещества в
пологе по сравнению с подстилкой может быть
иной (Lindo, Winchester, 2006, 2007). Так, по ана-
348
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
ЕСЬКОВ, КОЛОМЕЙЦЕВА
лизу разложения целлюлозных дисков экспери-
ментально был показан более медленный распад
органического вещества в условиях “воздушных
почв”, чем на земле (Nadkarni, 1986). В подвешен-
ных почвах присутствует и почвенная фауна, на-
пример, клещи (Lindo, Winchester, 2007) и ного-
хвостки (Shaw, 2015). Процесс заселения кроны
деревьев нелетающей фауной изучен плохо, но
предположительно включает в себя миграцию по
коре дерева (Shaw, 2015).
Таким образом, подвешенные почвы являются
интересным объектом изучения не только из-за
нетрадиционного процесса почвообразования,
но и вследствие того, что представляют собой
важный фактор сохранения биоразнообразия
“эпифитной фауны”. Видовое богатство и видо-
вой состав муравьев зависят от размера эпифита и
наличия подвешенной почвы (DaRocha et al.,
2015). Отмечено, что биомасса обитателей подве-
шенных почв в 20 раз превышает таковую в наи-
более обитаемом почвенном горизонте (Сергеева
Рис. 4. Разница в организации процессов роста подземных корней (на примере Arabidopsis) и воздушных корней эпи-
фитов и полуэпифитов (на примере Monstera). Подземный корень (а) обычно относительно тонкий (1 мм), имеет хо-
рошо развитый корневой чехлик и четко локализованные зоны меристемы, удлинения и дифференциации, что диа-
гностируется по появлению корневых волосков; средняя длина клетки экспоненциально увеличивается на границе
меристемы и зоны растяжения (б), длина клеток ризодермы больше, чем длина клеток коры; в – меристема закрытого
типа. У воздушного корня (г), который намного толще подземного корня (1 мм), редуцированный корневой чехлик,
меристема и зона растяжения сливаются в комбинированную зону роста, которая не имеет четкой границы с зоной
дифференциации, корень в зоне дифференциации (волоски не развиваются); средняя длина клетки линейно растет
на большой площади (д), в то время как рост может сопровождаться клеточными делениями, длина завершивших рост
клеток коры больше, чем клеток ризодермы; е – меристема открытого типа.
а
б
в
г
д
е
Зона
дифференциацииЗона растяженияМеристемаКорневой чехлик
100 мкм
Длина клеток
Расстояние от апекса
Единая зона роста
Редуцированный
чехлик
1 см
Отсутсвие четкой
границы с зоной
дифференциации
Длина клеток
Расстояние от апекса
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
СОСУДИСТЫЕ ЭПИФИТЫ 349
и др., 1989). В нескольких “гнездах” одного толь-
ко вида Asplenium nidus, собранных из трех место-
обитаний во Вьетнаме, найдено 150 видов беспо-
звоночных (Сергеева и др., 1997).
В ходе наших исследований было выявлено,
что подвешенные почвы характеризуются ма-
лым содержанием ароматических соединений
(Abakumov et al., 2018; Rodina et al., 2020). Со-
гласно термодинамической концепции гумифи-
кации (Schnitzer, 1978), происходит термодина-
мический отбор гуминовых веществ на основе
отбора устойчивых ароматических колец, сопря-
женных с карбоксилами, а алифатическая пери-
ферия незначительно уменьшается за счет мине-
рализации. Полученные нами результаты соответ-
ствуют данной концепции: доля ароматических
веществ в составе структурных соединений гуми-
новых кислот выше, чем в валовом органическом
веществе. Таким образом, можно сделать вывод,
что в подвешенных почвах происходят процессы
гумификации. Это важное наблюдение, показы-
вающее, что, хотя существование подвешенной
почвы лимитировано временем жизни самого фо-
рофита, это почва в буквальном смысле этого сло-
ва, где происходят процессы гумификации, схо-
жие с настоящими, наземными почвами (Abaku-
mov et al., 2018; Rodina et al., 2020).
2.3.2. Механизмы накопления подвешенных почв.
Для эпифитов характерны разные способы обра-
зования подвешенных почв. У ряда эпифитов
почвы формируются под самой куртиной. Очень
часто в куртине эпифита поселяются муравьи, иг-
рающие важную роль в генезисе подвешенной
почвы (DaRocha et al., 2015). В случае “гнездового”
эпифитизма улавливание опада осуществляется
воронкой листьев, а разрастание корней, форми-
рующее вокруг корневой системы мощный поч-
венный ком, визуально напоминает птичье гнездо.
“Скобочные” эпифиты используют похожий
механизм, образуя с помощью специализирован-
ных листьев-скобок воронки для сбора опада и
дождевой воды (Benzing, 1990; Zotz, 2016). У р. Dry-
naria роль “скобок” выполняют стерильные цель-
ные жесткие вайи особой морфологии, живые тка-
ни которых рано отмирают, но сами вайи сохраня-
ются на растении многие годы. Масса корневого
кома у “скобочных” эпифитов меньше, чем у
“гнездовых”. Так, измеренная масса “гнезда”
(субстрат + корни) для Asplenium nidus в конце су-
хого сезона составляла 5099 г, а листьев 958 г; для
“скобочного” эпифита Drynaria laurentii при об-
щей массе 938 г масса корней и перегноя состав-
ляла всего 222 г (Вальтер, 1968). В целом гнездо-
вые эпифиты способны накапливать до 30–40 кг
органического субстрата на экземпляр, а в рамках
сообщества – до 277.9 кг/га (Pocs, 1976). Послед-
няя оценка, скорее всего, сильно занижена.
В ненарушенном лесу число гнездовых эпифи-
тов может достигать 600 экз./га при средней массе
“гнезда” 3–5 кг (Зонн, Ли Чан-Квей, 1958). Боль-
шая масса подвешенных почв очень серьезно ме-
няет режим водоснабжения эпифитов. Влагоем-
кость у “гнездовых” эпифитов, в зависимости от
морфологии и специфики “гнездового” кома, ко-
леблется от 45.4 до 334.9% по отношению к их су-
хой массе (Pocs, 1976). Даже в сухой сезон влаж-
ность эпифитных субстратов в 2.5 раза выше
влажности верхнего почвенного горизонта (Сер-
геева и др., 1989) и близка к 80%. Это связано с пе-
рехватыванием капельного конденсата, оседаю-
щего ночью в кроне и практически не достигаю-
щего земли (Панфилов, 1961).
В ряде случаев гнездовые эпифиты образуют
специальные придаточные (или боковые у прида-
точных) корни с отрицательным геотропизмом,
выполняющие роль “щетки”, в которой застрева-
ет опад (рис. 5). В англоязычной литературе эти
корни именуются “impoundment” – “корни-
улавливатели” (Benzing, 1996). Ранее эти корни
были отмечены у орхидных родов Catasetum (Ben-
zing, 1996), Ansellia и Graphorkis (Johansson, 1974).
По нашим наблюдениям, они характерны также
для других родов орхидей трибы Cymbidieae: Cym-
bidium, Acriopsis, Stanhopea, Gongora, Cycnoches,
Grammatophyllum (Orchidaceae) и некоторых дру-
гих. Среди иных семейств они есть у ряда пред-
ставителей р. Anthurium (Araceae).
Гнездовые эпифиты с этими корнями, а также
другими приспособлениями для удержания воды
и опада, получили в англоязычной литературе
устойчивое наименование “мусорной корзины”
(trash-basket) (Benzing, 1990). Морфология корне-
вой системы “гнезда” у представителей двух раз-
личных семейств схожа, что позволяет рассматри-
вать это явление как проявление конвергенции.
Физиологическая же причина отрицательного
геотропизма в данном случае малопонятна. Тем
не менее в литературе встречаются данные, ука-
зывающие на зависимость образования таких
корней от уровня освещения (Werckmeister, 1971).
В ходе наших исследований мы выяснили, что
агеотропные воздушные корни-улавливатели
обычно лишены меристемы, имеют ярко выра-
женный детерминированный рост и обладают
особой механической прочностью за счет видоиз-
менения клеток стели (Еськов и др., 2017). С точ-
ки зрения функциональной роли можно сказать,
что данное приспособление является примером
адаптивной эволюции, благодаря которой расти-
тельный организм в ходе онтогенеза формирует
среду, облегчающую его существование. Таким
образом, характер роста воздушного корня на-
прямую связан с его эдификаторной ролью, если
для данного вида эпифита характерно депониро-
вание органического вещества в виде подвешен-
ных почв.
2.3.3. Колонизация муравьями. Ряд таксономи-
ческих групп эпифитов является высокоспециа-
лизированными мирмекофитами (Janzen, 1974;
Davidson, Epstein, 1989; Benzing, 1990; Gibernau
et al., 2007; Zotz, 2016). Таковы, например, пред-
ставители подтрибы Hydnophytinae, семейства
350
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
ЕСЬКОВ, КОЛОМЕЙЦЕВА
мареновые (Rubiaceae), включающей пять родов
(Chomicki, Renner, 2017), распространенных в
Юго-Восточной Азии и Австралазии. Для этих
растений характерны каудесоподобные домации
(полые образования мирмекофильных растений,
предназначенные для поселения муравьев), обра-
зованные путем разрастания гипокотиля. Это яв-
ление не специфично и происходит вне зависи-
мости от наличия или отсутствия муравьиной ко-
лонизации. Показано, что неспецифичность
симбиоза с муравьями является для группы исход-
ной, хотя и утрачивалась в ходе эволюции 12 раз
(Chomicki, Renner, 2017). При этом 13 раз возник-
ший (включая существующий) мутуализм с мура-
вьями ограничивается почти полностью родом
Philidris (Chomicki et al., 2017).
Также облигатными мирмекофитами являют-
ся эпифитные папоротники из семейства Polypo-
diaceae родов Solanopteris (Forel, 1904; Gómez,
1974, 1977), Lecanopteris (Gay, 1991, 1993a, b; Gay,
Hensen, 1992; Haufler et al., 2003) и одного пред-
ставителя рода Polypodium (Koptur et al., 1998). До-
мациями в таком случае служат расширенные по-
лые корневища, или клубнеподобные образова-
ния корневого происхождения. В ряде случаев
домацием выступает, судя по всему, сама курти-
на, как это было показано для эпифитного папо-
ротника Antrophyum lanceolatum (Vittariaceae)
(Watkins et al., 2008).
Вопрос, зачем именно нужен консортизм с му-
равьями эпифитам, сложен. Совершенно очевид-
но, что для части эпифитов важна мирмекохория
при расселении и завоевании эпифитных место-
обитаний (Janzen, 1974). В ряде случаев муравьи,
обитающие в эпифите, могут быть неплохой за-
щитой растению. Так, если для мирмекофитов
Старого Света обычны консорты из сравнительно
безобидных представителей р. Philidris (Chomicki
et al., 2017), то для Америки часто характерно по-
селение в эпифитах р. Azteca, яростных защитни-
ков растения-хозяина (Gómez, 1974). Для тропи-
ческих лесов о. Борнео показано, что удаление
Рис. 5. Агеотропные корни: a – небольшая куртина орхидеи Acriopsis indica с хорошо развитой “щеткой” агравиотроп-
ных корней (н.п. Бако, Саравак, Борнео), б – эпифитная орхидея Grammatophyllum speciosum (оранжереи ГБС РАН),
в– ароидный эпифит Anthurium crassinervium (оранжерея ГБС РАН).
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
СОСУДИСТЫЕ ЭПИФИТЫ 351
муравьев-консортов вида Crematogaster difformis
резко увеличило повреждаемость фитофагами не
только эпифитов, но и форофитов, на которых
последние растут (Tanaka et al., 2009).
Но самая очевидная причина симбиоза – тро-
фическая. Муравьи тропических экосистем в це-
лом могут влиять на азотное питание древесных
растений, среди которых обитают (Pinkalski et al.,
2015). Помимо “традиционных” источников азо-
та, мирмекофильные эпифиты могут получать его
из продуктов жизнедеятельности муравьев. Это
было, в частности, доказано применением мече-
ного азота в продуктах, которыми кормили мура-
вьев, и который по истечении определенного вре-
мени оказывался в мирмекофильных эпифитах
(Gay, 1993a). Для эпифитного р. Squamellaria (Ru-
biaceae) отмечен случай “истинного фермерства”
муравьев. Они не только защищают хозяина, но и
откладывают экскременты исключительно на вы-
росты стенок полостей-домаций, в которых оби-
тают муравьи. Эти выросты обладают гиперад-
сорбционными свойствами для соединений азота.
Эта адаптация является итогом длительной сов-
местной эволюции муравьев и эпифитов
(Chomicki, Renner, 2019). Муравьи, как и прочие
животные, имеют отличный от растений изотоп-
ный состав азота (Vanderklift, Ponsard, 2003), что
позволяет зачастую точно установить факт полу-
чения азота эпифитом от консорта. Таким обра-
зом, изотопный состав азота эпифита отражает
трофическое влияние “животного” консортизма.
Например, было изучено влияние лягушки (Sci-
nax hayii) на минеральное питание танковой бро-
мелии Vriesea bituminosa, в которой эта лягушка
днем находит себе убежище. Показано, что бро-
мелии с живущими в них лягушками имели более
высокие значения 15N, чем без них (в полевом
эксперименте). В условиях оранжереи получены
сходные результаты (Romero et al., 2010). Похоже-
го эффекта можно ожидать и для мирмекофиль-
ных эпифитов, что и было показано на Dischidia
major (Asclepiadaceae), у которой 29% азота оказа-
лось “муравьиного” происхождения. Интересно
отметить, что 39% углерода это растение, домаци-
ями которого служат сами зеленые листья, имею-
щие мешковидные полости, также получает от
дыхания муравьев (Treseder et al., 1995). В ходе на-
ших исследований получены данные, которые
позволяют говорить о влиянии муравьиной коло-
низации эпифитов на минеральное питание дере-
вьев-хозяев (рис. 6). В данном случае не форофит
через опад формирует подвешенную почву, а эпи-
фитный ком, благодаря муравьиной колониза-
ции, влияет на азотное питание форофита и его
органическое вещество, во многом зоогенной
природы (Еськов и др., 2017).
2.4. Минеральное питание эпифитов
2.4.1. Замена функциональной роли корней в ми-
неральном питании. Минеральное питание эпи-
фитов остается малоисследованной областью
(Clarkson et al., 1986; Benzing, 1990). Функцио-
нальная роль воздушных корней в минеральном
питании эпифитов обсуждается и не очевидна
(Benzing, Renfrow, 1974; Antibus, Lesica, 1990; Ben-
zing, 1990, 1996; Alien et al., 1993). Наиболее полно
особенности минерального питания эпифитов
изучены для тропиков Нового Света, в частности,
для бромелиевых. Прямое участие листьев броме-
лиевых в минеральном питании и поглощении
ионов было показано авторадиографией мечен-
ных тритием аминокислот через листовые трихо-
мы (Benzing et al., 1976). Бромелиевые получают
элементы минерального питания (ЭМП) из до-
ждя, тумана, пыли, путем выщелачивания или
разложения опада форофитов, а также из остат-
ков животных (Benzing, 1990; Bermudes, Benzing,
1991; Romero et al., 2010). Это происходит благо-
даря наличию у бромелиевых особой биоморфо-
логической модели: розеток, или “танков”, в ко-
торых происходит аккумуляция воды, опада и,
возможно, поселение животных (Benzing, 1990,
2000; Romero et al., 2010).
Розеточные бромеливые имеют толстые кути-
кулы листьев, высокий устьичный контроль, ло-
кализованы в верхней части крон и благодаря
этому успешно противостоят высокой степени
инсоляции и высыханию (Reyes-Garcia et al.,
2008). Виды с большими резервуарами выдержи-
вают длительные периоды засухи. Накопленная
вода может высохнуть через одну–две недели
(Zotz, Thomas, 1999), и поэтому резервуарные
бромелиевые полагаются на способность пере-
ключаться с C3- на CAM-фотосинтез, чтобы пе-
режить эти периоды нехватки воды (Benzing,
2000). Наличие ЭМП, как правило, менее важно,
чем доступность воды (Laube, Zotz, 2003), но мо-
жет быть лимитирующим фактором при наличии
воды.
2.4.2. Есть ли трофическая связь между форофи-
том и эпифитом? Экспериментальные данные о
возможной трофической связи между форофита-
ми и эпифитами противоречивы. В горных лесах
ЭМП менее доступны, чем в низинах леса (Grubb,
1977). Однако исследования ЭМП вдоль высот-
ного градиента в Коста-Рике не показали связи
между химизмом листьев эпифитов и высотой
для любой из изученных эпифитных групп, кото-
рые включали папоротники, орхидеи и бромелии
(Cardelús, Mack, 2010), т.е. не показывали связи в
трофизме между эпифитами и форофитами. С
другой стороны, многолетние опыты внесения
минеральных подкормок в “эльфийском” лесу
Пуэрто-Рико показали, что добавление ЭМП в
почву стимулирует рост деревьев (Walker et al.,
1996) и увеличивает содержание ЭМП в листвен-
ных породах (Yang et al., 2007), что, в свою оче-
редь, повлияло на рост эпифитов на этих дере-
вьях. Эпифитные бромелии, произрастающие на
подкормленных деревьях, четко реагировали на
ЭМП: увеличением темпа роста, образования
352
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
ЕСЬКОВ, КОЛОМЕЙЦЕВА
плодов и продолжительности жизни (Lasso, Ack-
erman, 2013).
Эти исследования (см. также Benner, Vitousek,
2007; Boelter et al., 2014) предполагают, что эпи-
фиты ограничены в минеральном питании, и что
между форофитами и эпифитами существует тро-
фическая связь. Эта связь может быть особенно
актуальной для бромелиевых, поскольку их био-
морфолия позволяет улавливать опад с форофита.
Однако эпифиты с другими механизмами сбора
ЭМП могут быть не связаны с их деревом (Car-
delús, Mack, 2010).
Биомасса эпифитов может быть сравнима с та-
ковой у лиственных деревьев (Nadkarni, 1984;
Hofstede et al., 1993), вследствие чего эпифиты
могут играть важную роль в циклах ЭМП в облач-
ных лесах (Coxson, Nadkarni, 1995). Это было под-
тверждено в многолетних исследованиях полога
леса и экосистемы в Монтеверде, Коста-Рика
(Nadkarni et al., 2000a, b). Показано, что эпифиты
и сопровождающее их отмершее органическое
вещество влияют на циклы ЭМП в лесу Мон-
теверде за счет их высокой биомассы (Nadkarni
et al., 2000b), высокой способности несосудистых
эпифитов к поглощению атмосферного и
(Clark et al., 1998), вклада эпифитов в общий
опад (Nadkarni, Matelson, 1992), а также медлен-
ные темпы разложения эпифитов, упавших на
почву (Matelson et al., 1993).
Хотя эти исследования показывают, что эпи-
фиты воздействуют на содержание азота в тропи-
ческих облачных лесах, взаимодействия между
циклами питания эпифитов и форофитов остают-
ся неясными. Наши исследования показали, что в
двух из трех местообитаний Южного Вьетнама
изотопный состав азота эпифитов и форофитов
значимо скоррелирован, что говорит о взаимной
трофической связи (рис. 7) (Eskov et al., 2019).
2.4.3. Азотное питание эпифитов. За последние
десятилетия методы изотопной экологии стали
важными инструментами для экофизиологии и
изучения экосистем (Ehleringer et al., 1993; Hög-
berg, 1997; Griffiths, 1998). Резкий естественный
градиент изотопного состава “животного” и
“растительного” азота позволяет понять возмож-
ные пути его миграции в эпифитном сообществе
и его источники. В классическом исследовании
3
NO
+
4
NH
Рис. 6. Схема движения энергии и азота в эпифитном сообществе. Указан характер влияния различных компонентов
системы друг на друга: стрелка – высокая степень корреляции, обратная стрелка – отрицательная или очень слабая
корреляция. Видно, что муравьи-консорты эпифитов оказывают существенное влияние на систему, включая форо-
фиты (по: Еськов и др., 2017).
Подвешенные
почвы
15N (r = 0.81)
15
N (r = 0.38)
13
C (r = 0.08)
15
N (r = 0.73)
13
C (r = –0.2)
15
N (r = 0.6)
13
C (r = 0.31)
15N (r = 0.42)
13C (r = 0.22)
13C (r = 0.16)
13C (r = 0.21)
15N(r = 0.61)
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
СОСУДИСТЫЕ ЭПИФИТЫ 353
Хайтса с соавторами (Hietz et al., 2002) выяснили,
что эпифиты на небольших ветвях без подвешен-
ной почвы имели более низкие концентрации N в
листьях и пониженный δ15N, чем наземные расте-
ния, в силу того, что первые получают большую
долю N непосредственно от дождя (содержащего
обедненный тяжелым изотопом азот). У эпифи-
тов было меньше δ15N (–3.9 ± 2.3‰), чем у форо-
фитов (–1.1 ± 1.6‰), а подвешенные почвы име-
ли более низкие значения (0.7 ± 1.2‰), чем на-
земные (3.8 ± 0.7‰). Авторы делают вывод, что
азотный цикл, по-видимому, в значительной сте-
пени отделен от цикла дерева-хозяина.
В дополнение к азоту осадков, разлагающейся
органики и экскрементов животных, некоторые
виды эпифитов могут иметь доступ к атмосфер-
ному N2, фиксированному микроорганизмами,
живущими на листьях (Brighigna et al., 1992), или
живущих как симбионты в корнях (Dighe et al.,
1986). Прямой перенос азота, фиксируемый сво-
бодноживущими эпифиллами – цианеями, был
обнаружен для наземного растения (Bentley, Car-
penter, 1984). Это также может быть важным ис-
точником для некоторых эпифитов, растущих в
ярусах крон, благоприятных для обитания азот-
фиксирующих свободноживущих и симбионтных
цианобактерий (Forman, 1975).
В корнях эпифитов встречаются микоризы
разных типов, важные для усвоения ЭМП (Ber-
mudes, Benzing, 1989; Janos, 1993). Стюарт с соав-
торами (Stewart et al., 1995), основываясь на зна-
чении δ15N и общей концентрации азота, выдели-
ли две группы эпифитов: одну – с низким общим
азотом и низким содержанием 15N, другую – с бо-
Рис. 7. Корреляция между значениями δ15N типичных эпифитов (группа 1) и растений крон (полуэпифиты, полупа-
разиты), имеющих доступ к автохтонному азоту (группа 2), и значениями δ15N форофитов в трех изученных средах
обитания: Бидуп (a), Фу-Куок (б) и Кат-Тьен (в). Средние нормализованные по почве значения Δ15N (+ 1 SE) для
групп 1 и 2 в трех местах обитания приведены внизу справа (г). Во всех местах обитания разница между средними зна-
чениями Δ15N в группах 1 и 2 была достоверной (P < 0.01, тест HSD) (по: Eskov et al., 2019).
Группа 1
Группа 2
6
2
10
6
2
14
–8 –4 0 4
a
δ15N Эпифиты
δ15N Форофиты
R2 = 0.736
P = 0.003
R2 = 0.310
P < 0.001
6
2
10
6
2
14
–8 –4 0 4
б
δ15N Форофиты
R2 = 0.471
P < 0.001
R2 = 0.499
P < 0.001
6
2
10
6
2
14
–8 –4 0 4
в
δ15N Эпифиты
Δ15N
δ15N Форофиты
R2 = 0.196
P = 0.379
R2 = 0.007
P = 0.279
2
6
2
10 Бидуп Фу-Куок Кат-Тьен
г
354
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
ЕСЬКОВ, КОЛОМЕЙЦЕВА
лее высоким общим значением азота и δ15N. Это
говорит как минимум о двух основных источни-
ках азота для эпифитов.
2.4.4. Остальные ЭМП и микроэлементы. Сосу-
дистые эпифиты низменных тропических лесов
ограничены ЭМП, в основном фосфором, а ино-
гда азотом, или фосфором и азотом одновремен-
но (Zotz, Richter, 2006; Zotz, Asshoff, 2010; Wanek,
Zotz, 2011). В горном лесу наблюдается резкое
увеличение численности и видового богатства
эпифитов при внесении фосфора в течение 15 лет,
но этого не наблюдается при внесении азота или
других ЭМП (Benner, Vitousek, 2007). Исследова-
ния бромелиевых также указывают на лимитиру-
ющий характер содержания фосфора для роста и
развития эпифитов (Zotz, Richter, 2006; Lasso,
Ackerman, 2013). Накопление P, Zn, Al, Fe, Na в
ткани листьев Werauhia sintenissi, растущей на
участках, удобряемых регулярно в течение 10 лет
макро- и микро-ЭМП (Lasso, Ackerman, 2013),
предполагает потребление и хранение не только
фосфора, как сообщалось ранее для Vriesea san-
guinolenta (Wanek, Zotz, 2011), но также и других
ЭМП.
В лесах, растущих на ультраосновных породах
(Новая Каледония), богатых тяжелыми металла-
ми и микроэлементами, не наблюдается накопле-
ния их в эпифитах (Morat et al., 1984). Гораздо бо-
лее очевидно поступление их из атмосферы во
время дождей: K, Ca, Mg, Na для резервуарных
бромелий (Benzing, 1990), и даже улавливание та-
ких ионов, как Zn, Pb, Cd, Cu, Ni, Cr, Sn, V, атмо-
сферными бромелиями (Shacklette, Connor, 1973;
Schrimpff, 1984), что позволяет использовать их
как индикатор атмосферных загрязнений.
3. ДИАСПОРОЛОГИЯ, СТРУКТУРА
СООБЩЕСТВ И ЭКОСИСТЕМНАЯ РОЛЬ
3.1. Структура эпифитных сообществ
Структурность эпифитных сообществ – это,
пожалуй, первое, что бросается в глаза при на-
блюдении эпифитов тропических местообита-
ний, поэтому совершенно неудивительно, что
этой теме посвящена обширная литература, тем
не менее степень изученности вопроса далека от
завершенности. Эпифиты являются структурно
зависимыми растениями, а среда их обитания
трехмерна, будучи пространством древесных
крон, в освоении которой роль играют не только
отношения с форофитом (Hietz, 1997), но также
климат и топография (Rees et al., 2001). Следова-
тельно, можно ожидать, что процессы, формиру-
ющие эпифитные сообщества, будут по своей
природе отличны от процессов формирования
самого леса (Watkins et al., 2006).
Доступные результаты исследований с несосу-
дистыми эпифитами (например, мхами или ли-
шайниками) также могут иметь ограниченную
применимость к сосудистым эпифитам (Ellis,
2012). Так, лишайники и мхи в лесах с умеренным
климатом ведут себя как “почвопокровные” ме-
тапопуляции (Snäll et al., 2005), и это подразуме-
вает, что локальные отмирания обычно происхо-
дят из-за повреждения куртин (т.е. падения дере-
вьев; Löbel et al., 2006). Напротив, немногие
данные, доступные для сосудистых эпифитов,
указывают на очень разную динамику, при кото-
рой отмирания происходят часто не из-за паде-
ния деревьев или ветвей (Laube, Zotz, 2007).
В ботанической литературе было неоднократ-
но описано зонирование эпифитных сообществ в
зависимости от места произрастания растений в
кронах деревьев (Johansson, 1974, 1975, 1978; Sug-
den, 1981; Benzing, 1981, 1986a, b, 1987), а также их
видовой состав (Sugden, Robins, 1979; Ter Steege,
Cornelissen, 1989). В последнее время исследова-
тели стали уделять внимание изучению законо-
мерностей видового богатства (Krömer et al., 2005;
Cardelús et al., 2006). Хотя это полезно в несколь-
ких контекстах: например, при анализе измене-
ний разнообразия по градиентам высоты или в
контексте сохранения, сравнивая растительность
эпифитов в нарушенных и ненарушенных лесах
(Wolf, Flamenco-S, 2003; Köster et al., 2009), но по-
тенциал такого подхода для понимания про-
странственно-временных изменений в структуре
эпифитных сообществ ограничен (Mendieta-Leiva,
Zotz, 2015).
Основной массив исследований, посвящен-
ных структуре эпифитных сообществ, оперирует
масштабами всего форофита (Bennett, 1986; Gotts-
berger, Morawetz, 1993; Carlsen, 2000; Annaselvam,
Parthasarathy, 2001; Arévalo, Betancourt, 2006; Cas-
cante-Marín et al., 2006; Goode, Allen, 2008; Hirata
et al., 2009; Aguirre et al., 2010; Adhikari et al., 2012a,
b, и многие другие). Гораздо реже рассматрива-
ются отдельно эпифиты различных зон дерева,
например, ствола и кроны (Rudolph et al., 1998;
Rosenberger, Williams, 1999; Pos, Sleegers, 2010).
Масштаб исследований эпифитных сообществ
самый разный: от 3–5 видов (Winkler, Hietz, 2001;
Winkler et al., 2007, 2009) до 336 видов (Kluge, Kes-
sler, 2011) и от 127 отдельных экземпляров, вовле-
ченных в исследования (Adhikari et al., 2012a, b),
до 39735 (Linares-Palomino et al., 2009). Динами-
ческой стороне трансформации структуры эпи-
фитных сообществ во времени посвящено срав-
нительно немного исследований (напр., Bennett,
1986; Rosenberger, Williams, 1999; Schmit-Neuer-
burg, 2002; Laube, Zotz, 2007; Winkler et al., 2007,
2009; Goode, Allen, 2008; Werner, 2011). Времен-
ные диапазоны составляют от 4 месяцев (Goode,
Allen, 2008) до 8 лет (Laube, Zotz, 2007).
Трехмерное распределение сосудистых эпи-
фитов объединяет различные градиенты экологи-
ческой неоднородности (Stein et al., 2014) и таким
образом предлагает несколько вариантов мас-
штабирования при исследованиях. Такими могут
быть: 1) зоны дерева, либо ветви, крона или ствол
(Mehltreter et al., 2005; Irume et al., 2013, и др.);
2) отдельное дерево (Nieder et al., 2000; Irume
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
СОСУДИСТЫЕ ЭПИФИТЫ 355
et al., 2013, и др.) и 3) стационарная площадка (Li-
nares-Palomino et al., 2009, и др.). Эти экологические
масштабы определяются различными внешними
факторами или организационными задачами. На-
пример, при изучении видоспецифичности эпи-
фитов и форофитов требуются исследования в
масштабах стационарных площадок (Vergara-Tor-
res et al., 2010).
Таким образом, число исследований эпифит-
ных сообществ довольно велико. В недавней по-
пытке формализировать изучение этой темы об-
наружено в общей сложности 318 исследований,
из которых только 26% описывают как видовой
состав, так и видовое разнообразие, т.е. в полной
мере можно говорить о структуре эпифитных со-
обществ (Mendieta-Leiva, Zotz, 2015). Однако да-
же эти исследования настолько разнородны, что
не пригодны для метаанализа. В связи с этим ав-
торы предлагают стандартизировать изучение
эпифитных сообществ, беря за единицу выборки
форофит, а само сообщество принимать как ком-
плекс сосудистых эпифитов (vascular epiphytes as-
samblages – VEAs) (Mendieta-Leiva, Zotz, 2015).
Наши исследования эпифитных сообществ
лесов Вьетнама показали, что представители раз-
личных семейств сильно отличаются своей чув-
ствительностью к нарушениям. Наиболее уязви-
мы виды орхидей – будучи доминирующей груп-
пой в эпифитном сообществе первичного леса,
они почти полностью выпадают при антропоген-
ном воздействии. Увеличение видового разнооб-
разия эпифитов в менее нарушенных лесах про-
исходит прежде всего за счет видов “нижних”
ярусов и напрямую зависит от ярусности форма-
ции. Снижение числа ярусов формации приводит
к выпадению видов “нижних” синузий (Еськов,
2013). Этот вывод подтверждается и при изучении
эпифитных сообществ искусственных лесопоса-
док, в которых папоротниковые эпифиты доми-
нируют над орхидными (Еськов и др., 2020).
3.2. Диаспорология эпифитов
Распространение и расселение эпифитных
растений имеет ряд особенностей, связанных с про-
блемами их прикрепления к субстратам высоко над
землей и, соответственно, транспорта диаспор
эпифитов к этим субстратам. Как мы обозначили
выше, это один из базовых экологических вызо-
вов, стоящих на пути эпифитизма. Эволюция
диаспор у эпифитов довольно однообразна и идет
по двум направлениям: 1) уменьшение семени
для распространения ветром при аэрохории,
2) образование сочных небольших и ярких ягод
при различных видах зоохории, в подавляющем
большинстве осуществляемой птицами или му-
равьями. В целом эти тенденции были положены
в основу классификации Шимпера (Schimper,
1888), который выделил три группы диаспор:
1) “пылевидные” (у орхидей и папоротников),
2) другие аэрохорические семена с различными
типами придатков (например, у Bromeliaceae –
Tillandsioideae) и 3) зоохорические диаспоры (на-
пример, у Cyclanthaceae, Araceae, Gesneriaceae,
Cactaceae). Эта классификация остается актуаль-
ной до сего дня и в целом не пересматривалась.
У семян орхидных наблюдается корреляция
между образом жизни, размером и формой семян.
Для 18 видов р. Paphiopedilum (Orchidaceae) было
весьма наглядно показано, что размер и отноше-
ние длины к ширине семени уменьшаются при
переходе от наземных форм к литофитным, и за-
тем к эпифитным (Коломейцева и др., 2012).
У бромелиевых также наблюдается зависи-
мость строения плодов и семян от экологии вида.
Так, у наземного ананаса развивается большое
сочное соплодие, и распространение семян идет
через эндозоохорных агентов среди наземных
животных. Крупные “резервуарные” бромели-
вые, растущие в развилках деревьев, часто имеют
сочные ягоды и, по всей видимости, распростра-
няются птицами, поедающими их. Наиболее спе-
циализированными эпифитами из бромелиевых
являются представители р. Tillandsia, мелкие се-
мена которых, распространяющиеся воздушным
путем, имеют характерные волосовидные выро-
сты тесты и при перепадах влажности воздуха со-
вершают винтовые гигроскопические движения.
Благодаря этому, семя весьма цепко прикрепля-
ется к самым, казалось бы, неподходящим суб-
стратам, где и прорастает (рис. 3д). Это не только
очень тонкие ветви верхушек деревьев, где обыч-
но эпифиты не встречаются, но и линии электро-
передач, что часто удивляет многих путешествен-
ников по Южной Америке.
Диаспорология эпифитных представителей
семейства кактусовых также имеет ряд особенно-
стей. Так, при проращивании большого числа се-
мян эпифитных кактусов было отмечено, что за-
родышевый корень сразу после появления из
оболочки семени обильно обрастает корневыми
волосками и прекращает свой рост. При этом
первых митотических делений апикальной мери-
стемы на таких корнях обнаружено не было.
Лишь по истечении пяти–семи дней у пророст-
ков стали появляться адвентивные корни. Види-
мо, это обусловлено необходимостью проростков
как можно более прочно закрепиться на эпифит-
ном субстрате после прорастания (Панкин, 2005).
Семена цветковых эпифитов весьма мелкие,
достигая рекордных значений у орхидей, у кото-
рых носят столь редуцированный характер, что в
естественных условиях совершенно не способны
прорастать вне симбиотических связей с гриба-
ми. В целом для диаспорологии цветковых эпи-
фитов характерно почти полное отсутствие фак-
тических данных о способности к рассеиванию
семян (Zotz, 2016).
Менее понятна диаспорология споровых сосу-
дистых эпифитов. Также мы наблюдали в приро-
де (Южный Вьетнам), что упавшие экземпляры
Drynaria quercifolia не гибнут, а продолжают расти
356
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
ЕСЬКОВ, КОЛОМЕЙЦЕВА
наземно, в условиях саванноподобного редколе-
сья, но никогда не размножаются на земле само-
стоятельно. Ювенильные экземпляры спорофита
Platycerium grande в том же редколесье встреча-
лись на стволах деревьев на высоте не выше одно-
го метра и никогда не наблюдались на поверхно-
сти земли. Таким образом, может иметь место об-
лигатность типичных споровых эпифитов, но
сами причины и механизм селективного прорас-
тания спор пока не ясен. Сравнивая же морфоло-
гию спор и гаметофитов эпифитных папоротни-
ков, очень трудно выявить какую-либо четкую
тенденцию, предполагающую облигатный эпи-
фитизм. На приведенных ниже примерах видно,
насколько затруднительно выявить связь между
эпифитным образом жизни и морфологией спор
и заростков.
Для р. Ophioglossum (Ophioglossaceae) описаны
заростки эпифитных видов O. pendulum и O. pal-
matum, которые чаще всего имеют вытянутую
форму, но могут быть и относительно бесфор-
менными. Они, как правило, очень хрупкие, мя-
систые, имеют микоризу и не содержат хлоро-
филла. Их споры, как и у прочих представителей
семейства, прорастают строго в темноте (Арнау-
това, 2008), что делает не совсем понятным меха-
низм их распространения в природе. Споры дру-
гого эпифитного сем. Vittariaceae зачастую про-
растают в спорангиях. Их заростки имеют
необычную лентовидную форму и многочислен-
ные органы вегетативного размножения – геммы
(Арнаутова, 2008). Кроме того, заростки р. Vittaria
способны долго жить независимо. По гаметофиту
был описан вид V. appalachiana, спорофит которо-
го неизвестен (Farrar, Mickel, 1991). Тут просле-
живаются параллели с другим обширным эпи-
фитным семейством – Hymenophyllaceae, зарост-
ки которого также имеют необычную
лентовидную или нитевидную форму и нередко
образуют эндомикоризу. Они могут жить незави-
симо на протяжении длительного периода. В про-
цессе изучения таких автономных гаметофитов
было описано два новых вида, спорофиты кото-
рых не найдены: Trichomanes intricatum и Hymeno-
phyllum tayloriae (Арнаутова, 2008).
У полностью эпифитных родов сем. Polypodia-
ceae, таких как Platycerium и Pyrrosia, наблюдается
опушение заростков многоклеточными волоска-
ми сложной формы, что тоже можно рассматри-
вать как приспособление для выживания в строго
эпифитных условиях. Важно и то, что часто спо-
ры эпифитных папоротников содержат хлоро-
филл и маслянистые включения, вследствие чего
быстро теряют всхожесть из-за полного отсут-
ствия у таких спор периода покоя (Арнаутова,
2008). Ряд споровых сосудистых эпифитов обла-
дает интересными механизмами вегетативного
размножения. Так, эпифитные представители
р. Huperzia (Lycopodiaceae), попадая на подходя-
щий субстрат (например, покрытую мхом ветку),
способны образовывать выводковые почки на све-
шивающихся вниз спорофиллоносных частях по-
бега. Диаспорология споровых эпифитов, несо-
мненно, требует дополнительных исследований.
Надо отметить, что проблематика диаспоро-
логии эпифитов не исчерпывается только изуче-
нием морфологии их диаспор и стратегий рассе-
ления, но должна опираться на более глубокое
понимание биотических связей “форофит–эпи-
фит”, которые, помимо высказанных несколько
десятилетий назад соображений по поводу тек-
стуры коры и видоспецифичности, до последнего
времени были недостаточно очевидны. Не менее
важным для расселения эпифитов оказался также
возраст и размер дерева-хозяина (Zotz, Vollrath,
2003). Например, было показано, что с увеличе-
нием расстояния между деревьями Brosimum ali-
castrum (Moraceae) увеличиваются и генетические
отличия у исследуемых экземпляров, что, в свою
очередь, влияет на сообщество эпифитов, а также
беспозвоночных, живущих на стволе и в опаде.
Вполне возможно, что в данном случае лимити-
рующим фактором для расселения диаспор и
успешного прорастания являются более тонкие
связи, например, присутствие нужных штаммов
эндофитных грибов, химический состав стекаю-
щей по стволу воды с вторичными метаболитами
растения-хозяина, толщина мохового и лишай-
никового покрова ствола (Zytynska et al., 2011).
3.3. Экосистемная роль эпифитов
Из всего вышеизложенного становится понят-
но, что эпифиты вносят существенный вклад в
экосистему. Но какого рода этот вклад и насколь-
ко он масштабен? Только сравнительно недавно
было начато осмысление экосистемной роли
эпифитов (рис. 8). Было предложено считать саму
живую биомассу плюс разлагающуюся в эпифи-
тах органику и подвешенные почвы в целом как
эпифитный материал (epiphytic material – ЕМ)
(Gotsch et al., 2016). Похожий подход использова-
ли при исследовании эпифитов в горном субтро-
пическом лесу в Китае, где авторы для эпифит-
ных сообществ вместе с сопровождающей его
косной органикой используют термин “органиче-
ское вещество крон” (canopy organic matter – СОМ)
(Chen et al., 2010). Авторы оценили депонирован-
ные в СОМ ЭМП (N = 37.9 ± 9.0; P = 1.97 ± 0.47; K =
= 9.6 ± 2.3; Ca = 9.6 ± 2.3; Mg = 2.64 ± 0.63 и Na =
= 0.25 ± 0.06 кг/га) при общей массе СОМ 2261 ±
± 537 кг/га, в которой преобладали мохообразные
(73.6%) и подвешенные почвы (13.9%) (Chen et al.,
2010).
Фукциональное разделение сосудистых и бес-
сосудистых растений при изучении экосистем-
ной роли эпифитов не целесообразно, и послед-
ние должны учитываться, по меньшей мере, в тех
лесах, где они имеют явную средообразующую
роль: например, в горных моховых или в субтро-
пических и умеренных лесах. Так, при изучении
азотофиксации ассоциированных с мохообраз-
ными цианобактерий в Британской Колумбии
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
СОСУДИСТЫЕ ЭПИФИТЫ 357
было выяснено, что через эпифитные мхи при-
вносится в экосистему существенно большее ко-
личество азота (0.76 кг/га в год), чем через назем-
ные (0.26 кг/га в год) (Lindo, Whiteley, 2011). Дру-
гой особенностью эпифитных мохообразных
является то, что они могут поглощать азот как в
органической, так и в неорганической форме
(Song et al., 2016), что делает их важным компо-
нентом удержания азота в биосистеме, препят-
ствующим его вымыванию.
Похожие результаты характерны и для тропи-
ческих местообитаний. Так, во влажных тропиче-
ских лесах Коста-Рики применение метки по 15N
показало, что , осаждаются ЕМ крон в
меньшей степени, чем растворенный органиче-
ский азот, который почти полностью поглощался
в кронах. Наибольшее количество поглощенного
15N было найдено в эпифитных мохообразных
(16.4%), хотя наибольшая доля биомассы ЕМ со-
стояла из сосудистых эпифитов (Umana, Wanek,
2010).
Для понимания масштабности экосистемной
роли эпифитов самым важным критерием явля-
ется количественное определение ЕМ. Самая
низкая оценка (0.5 кг/га) была зарегистрирована
для 8-летнего подроста в субтропическом облач-
ном лесу на Канарских островах (Patiño et al.,
2009); самая большая масса (44000 кг/га) была за-
регистрирована для горных лесов в Колумбии
(Hofstede et al., 1993). Рост массы ЕМ происходит
с течением времени экспоненциально: так, на
Канарских островах 0.5 кг/га ЕМ в 8-летнем лесу
увеличилось до 205 кг/га после 25 лет восстанов-
ления. В промежуток между 25–60 годами масса
ЕМ продолжала расти экспоненциально (от 205
до 1253 кг/га) (Patiño et al., 2009). В горном дожде-
вом лесу Монтеверде, Коста-Рика, биомасса ЕМ
в 40-летнем вторичном лесу была 200 кг/га, тогда
как ЕМ в старовозрастном лесу на два порядка
выше и составляла 33100 кг/га (Nadkarni et al.,
2004). Исследована масса эпифитов (растения +
гумус в пологе) в лесах Северного Таиланда. Она
значительно варьировала от 80 г/м2 для разрежен-
ных мохообразных до 5882 г/м2 для ковров орхид-
ных. С увеличением размеров дерева масса эпифи-
тов увеличивается в целом на дерево с 73 до 481 кг,
возрастает доля сосудистых эпифитов и подве-
шенных почв, в то время как биомасса мохооб-
разных снижается (Nakanishi et al., 2016).
Масштабное накопление ЕМ дает возмож-
ность массового удержания в кронах больших
объемов воды. Например, в Коста-Рике мхи в
горном лесу способны впитывать воду на 400% от
их сухого веса (Holscher et al., 2004; Köhler et al.,
2007), а неотропический мох Octoblepharum pulvi-
natum имеет влагоемкость 7000% от его сухой массы
(Wagner et al., 2014). На уровне всего древостоя
оцененные значения депонированной воды в ЕМ
составляли от 0.81 мм в тропическом горном лесу
Коста-Рики (Holscher et al., 2004) до 5 мм в мохо-
вом облачном лесу в Танзании (Pocs, 1976). При
3
NO
4
NH
+
этом участие мхов в депонировании осадков до-
статочно скромное (6%) из-за их обычно высокой
насыщенности влагой (Holscher et al., 2004). Мхи
также быстрее теряют депонированную влагу: в
течение 3-дневного периода без осадков макси-
мальная потеря воды составила 251% от сухого ве-
са для мохообразных и 117% для подвешенных
почв (Kоhler et al., 2007).
Источники ЭМП в ЕМ могут быть автохтон-
ными (перехваченный опад деревьев и т.п.) или
аллохтонными (ионы, полученные извне экоси-
стемы, например, через дождь или туман). С точ-
ки зрения экосистемной функции, важно разли-
чать эти два источника. Если эпифиты получают
все свои ЭМП из автохтонных источников, тогда
они просто участвуют в цикле ЭМП от почвы к
деревьям и не увеличивают общий пул ЭМП
(Gotsch et al., 2016). С другой стороны, депониро-
вание ЭМП, полученных извне экосистемы, по-
тенциально увеличило бы общий вклад ЭМП в
экосистему (Nadkarni, Matelson, 1992). Способ-
ность EМ к удержанию ЭМП весьма велика: было
исследовано поглощение неорганического азота
четырьмя компонентами крон: 1) эпифитными
мохообразными, 2) ЕМ (небольшие сосудистые
эпифиты, перехваченный опад и подвешенные
почвы), 3) крупная листва сосудистых эпифитов
и 4) листва форофитов. Эксперименты показали,
что сильнее поглощались эпифитными мо-
хообразными, но не листвой крупных сосудистых
растений. Поглощение эпифитными мохо-
образными и ЕМ был несколько ниже и отражал
внутреннюю цикличность в кронах. Авторы
исследования определили, что EМ депонируют
33–67% неорганического азота, растворенного в
атмосферных осадках (Clark et al., 2005). ЭМП из
EM становятся доступными для деревьев, когда
EM падают из крон на почву, когда ЭМП выще-
лачивается при дождях и в случае врастания ад-
вентивных корней форофитов в подвешенные
почвы (Gotsch et al., 2016).
И наконец, многочисленные организмы фил-
лосферы (печеночники, мхи, лишайники, бакте-
рии, грибы и другие микроорганизмы), которые
мы напрямую не включаем в эпифитное сообще-
ство, но которые можно отнести вместе с эпифи-
тами к подвешенной биоте, оказывают существен-
ное влияние на фотосинтетическую стратегию,
гидравлику, поглощение ресурсов, температуру
листа, защитные и многие другие свойства. Они
влияют на массу семени, устьичную проводи-
мость, длительность жизни листьев (Jones, Dangl,
2006; Lambers et al., 2008; Friesen et al., 2011; Saw-
inski et al., 2013; Kembel et al., 2014). Снижение фо-
тосинтеза за счет затенения эпифилльными мо-
хообразными может компенсироваться большим
поступлением ассоциативно фиксированного
азота. Продуцированный фитопатогенами цито-
кинин может увеличивать длительность жизни
листа. Листовые бактерии и грибные эндофиты
3
NO
+
4
NH
+
4
NH
358
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
ЕСЬКОВ, КОЛОМЕЙЦЕВА
Рис. 8. Экосистемная роль эпифитов (для каждого утверждения приведены работы, где рассматрены это явление или
тенденция). a – эпифиты могут образовывать сплошной ковер на скелетных ветвях, который регулирует потоки воды
по стволу и уменьшает поверхностный сток и вымывание элементов минерального питания из почвы (Gotsch et al.,
2015). “Гнeзда” самой большой эпифитной орхидеи (б) Grammatophyllum speciosum (резерват Данум Вэлли, Сабах, Бор-
нео) и огромного папоротника (в) Platycerium coronarium (н.п. Кат-Тьен, Вьетнам) способствуют накоплению в кронах
не очень богатого эпифитами низинного леса больших массивов органического вещества (Зонн, Ли Чан-Квей, 1958).
г – полуэпифиты-душители из р. Ficus (н.п. Кат-Тьен, Вьетнам) способны серьезно физиономически и флористиче-
ски менять низинные леса (Федоров, 1959). д – в горных моховых облачных лесах основой эпифитных сообществ ста-
новятся моховые подушки (н.п. Кинабалу, Сабах, Борнео), вокруг которых накапливаются огромные массивы эпи-
фитного материала (Hofstede et al., 1993). е – в олиготрофных условиях саваноподобной формации керангас (н.п. Ба-
ко, Саравак, Борнео), мирмекофильные эпифиты, возможно, играют для сообщества экосистемную роль как
поставщики зоогенного азота (Еськов, Дубовиков, 2015). ж – в то время как большая часть эпифитов в антропоцено-
зах вымирает (Turner et al., 1994; Leao et al., 2014), некоторые эпифиты способны процветать даже в тропических горо-
дах (г. Кучинг, Саравак, Борнео).
a
б в г
д
е
ж
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
СОСУДИСТЫЕ ЭПИФИТЫ 359
могут усиливать поступление воды с поверхности
растения в его ткани. Организмы филлосферы
могут синтезировать вещества, меняющие смачи-
ваемость листа и проницаемость кутикулы
(Schreiber et al., 2005; Beattie, 2011; Ritpitakphong
et al., 2016). В целом эпифитные и эндофитные
организмы листа изменяют многие свойства рас-
тений-хозяев (Rosado et al., 2018).
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Итак, на основе анализа существующей на се-
годняшний день литературы по экологии эпифи-
тов можно сделать следующее заключение. Эпи-
фиты представляют собой масштабный феномен,
свойственный в основном тропическим место-
обитаниям. Однако многие аспекты их биологии
остаются недоиследованными. Определенный
дисбаланс как в таксономическом составе, так и в
географическом распространении предполагает
довольно строгие эволюционные рамки, которые
позволили только некоторым семействам и в
определенных условиях освоить кроны деревьев.
Вместе с тем пограничные условия эпифитного
образа жизни намного шире, чем считалось ра-
нее. Вертикально-пространственная структура
эпифитных сообществ остается также малоиссле-
дованной, хотя этой теме посвящена довольно
обширная литература. Вертикальная стратифика-
ция эпифитов непосредственно связана как с их
экоморфологией, так и с экофизиологией.
Одним из адаптивных путей эпифитизма явля-
ется ксероморфоз всего организма, в частности,
образования особых корней, способных расти в
воздушной среде – воздушных корней. Для более
светолюбивых эпифитов характерен САМ, судя
по всему, позволяющий им переносить сильные
перепады влажности и мощную инсоляцию на
вершинах крон. Разнесенность стадий дыхания и
усвоения углерода во времени, постоянный де-
фицит влаги, а также скудость ЭМП, очевидно,
должны приводить к низкой скорости роста кор-
ня у эпифитов с САМ, что, в свою очередь, долж-
но выражаться в другой схеме “инвестирования”
углерода и азота в корни, как базовой функции
процесса роста по сравнению с наземными расте-
ниями. Функциональная морфология эпифитов в
целом, можно сказать, находится в зачаточном
состоянии.
Другой стороной освоения эпифитных место-
обитаний является “облегчение жизни” с помо-
щью ряда адаптаций, например, образования
подвешенных почв или консорций с животными,
в частности с муравьями. Азотное питание дре-
весных растений тропических экосистем может
быть связано с присутствием муравьев, а эпифи-
ты могут получать до трети азота из продуктов их
жизнедеятельности. Многим наземным и эпи-
фитным орхидеям, а также эпифитам других се-
мейств свойственен САМ-фотосинтез. Разница
изотопного состава углерода между С3-растения-
ми (к которым принадлежат форофиты) и С4- или
САМ-растениями, а также “животного” и “рас-
тительного” азота, позволяет понять возможные
пути миграции органического вещества в эпи-
фитном сообществе: от его источника до форми-
рования подвешенной почвы в комах гнездовых
эпифитов. Подобные исследования по изотопной
экологии эпифитов немногочисленны и касают-
ся Неотропических областей. Хотя отличия эпи-
фитов Старого и Нового Света существенны, в
cвязи с полным отсутствием в первом биоморфо-
логического аналога бромелиевых.
Перспективы и актуальность изучения эпифи-
тов многоразличны. С одной стороны, почти от-
сутствует цельная палеоботаническая картина
происхождения эпифитов (Zotz, 2016), что ставит
вопрос о причинах происхождения их впечатляю-
щего разнообразия. Эпифиты вносят непропорци-
онально большой вклад в большинстве глобаль-
ных центров разнообразия растений и играют важ-
ную роль в создании глобального градиента
широтного разнообразия растений (Taylor et al.,
2021). Это делает их крайне уязвимой группой,
ведь, будучи структурно зависимыми растения-
ми, они целиком и полностью зависят от лесов
произрастания. А 60% тропических лесов еще
20 лет назад были признаны деградировавшими
(ITTO, 2002). Судя по многочисленным исследо-
ваниям, эпифиты служат хорошим диагностиче-
ским критерием состояния лесов, как наиболее
уязвимая экогруппа (напр., Leao et al., 2014). На
примере семейства бромелиевых было показано,
какую огромную роль в экосистемных услугах
(ecosystem services) могут играть эпифиты (Ladino
et al., 2019). Кроме того, в связи с изменением
климата и увеличением антропогенных выбросов
не понятно как это скажется на эпифитах. Пред-
полагалось, что, возможно, повышение содержа-
ния СО2 сделает более эффективными механиз-
мы водопользования у эпифитов (иными словами
увеличивает их ксерофильность). Но в целом од-
нозначного доказательства положительного вли-
яния повышенного содержания СО2 на эпифиты
найдено не было (Raveh et al., 1995; Li et al., 2002;
Monteiro et al., 2009; Zotz et al., 2010).
Анализ литературы показывает, что вокруг
эпифитов происходит депонирование впечатля-
ющего массива органического вещества в кронах
леса. Нами высказана мысль, что подвешенные
почвы выполняют ту же функциональную роль,
что и лесная подстилка в лесах более высоких ши-
рот, которая в тропических лесах отсутствует (Es-
kov et al., 2021). Таким образом, эпифитные сооб-
щества (да и в целом подвешенная биота) являют-
ся не только существенным источником
биоразнообразия тропических лесов, но и недо-
оцененным депозитарием органического веще-
ства, структурированного вокруг эпифитов. Пра-
вильная и исчерпывающая оценка этой роли еще
ждет своего изучения и, возможно, изменит наши
взгляды на углеродный баланс тропических ле-
360
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
ЕСЬКОВ, КОЛОМЕЙЦЕВА
сов. А это, в свою очередь, изменит взгляд на эпи-
фиты как на приятную и красивую, но, в общем-
то, не обязательную группу растений, на осмыс-
ление их в качестве важнейшего функционально-
го блока тропических экосистем.
Исследование выполнено при финансовой под-
держке РФФИ в рамках научного проекта № 20-14-
50223 и в рамках ГЗ ГБС РАН № 118021490111-5 на
базе УНУ “Фондовая оранжерея”.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Абакумов Е.В., 2014. Зоогенный педогенез как основной
почвообразовательный процесс в Антарктиде //
Русс. орнитол. журн. Т. 23. № 972. С. 576–584.
Арнаутова Е.М., 2008. Гаметофиты равноспоровых па-
поротников. СПб.: Изд-во СПбГУ. 456 с.
Берг Л.С., 1952. Географические зоны Советского Со-
юза. Т. 2. М.: Географгиз. 510 с.
Вальтер Г., 1968. Растительность земного шара: эколо-
го-физиологическая характеристика. Т. 1. Тропи-
ческие и субтропические зоны. М.: Прогресс. 551 с.
Вальтер Г., 1974. Растительность земного шара: эколо-
го-физиологическая характеристика. Т. 2. Леса
умеренной зоны. М.: Прогресс. 423 с.
Виноградова К.Л., 1989. Эпифитизм водорослей: уточ-
нение терминологии // Бот. журн. Т. 74. № 9.
С. 1291–1293.
Голубев В.Н., 1958. О короткокорневищных растениях //
Бюлл. МОИП. Отд. биол. Т. 63. № 3. С. 97–103.
Горышина Т.К., 1979. Экология растений. М.: Высш.
Шк. 368 с.
Державина Н.М., 2019. Опыт синтетического подхода к
экологической классификации сосудистых эпи-
фитов // Сиб. экол. журн. Т. 26. № 5. С. 526–537.
Еськов А.К., 2012. Экофизиологическая классифика-
ция сосудистых эпифитов как теоретическая пред-
посылка формирования коллекций и сообществ
эпифитных растений в условиях оранжерейной
культуры // Естественные и технические науки.
№ 4. С. 93–98.
Еськов А.К., 2013. Эпифитные сообщества древесных
формаций Южного Вьетнама: анализ видового со-
става и строения синузий в зависимости от степе-
ни антропогенного влияния // Журн. общ. биоло-
гии. Т. 74. № 5. С. 386–398.
Еськов А.К., 2018. Рост и функциональная роль воз-
душных корней цветковых эпифитов. Дис. … канд.
биол. наук. М.: ГБС РАН. 133 с.
Еськов А.К., Дубовиков Д.А., 2015. Сообщество мирме-
кофильных эпифитов формации керангас острова
Борнео // Бюлл. МОИП. Отд. биол. Т. 120. № 4.
С. 60–69.
Еськов А.К., Прилепский Н.Г., Антипина В.А., Абакумов Е.В.,
Nguyen Van Thinh, 2020. Формирование эпифитных
сообществ в искусственных лесных посадках Юж-
ного Вьетнама // Экология. № 3. С. 171–180.
Еськов А.К., Абакумов Е.В., Тиунов А.В., Кузнецова О.В.,
Дубовиков Д.А. и др., 2017. Агеотропные воздушные
корни-улавливатели гнездовых эпифитов и их
роль в формировании подвешенных почв // Журн.
общ. биологии. Т. 78. № 3. С. 54–68.
Зитте П., Вайлер Э.В., Кадерайт Й.В., Брезински А.,
Кёрнер К., 2007. Ботаника. Т. 4. Экология / Под ред.
Еленевского А.Г., Павлова В.Н. М.: Академия. 248 с.
Зитте П., Вайлер Э.В., Кадерайт Й.В., Брезински А.,
Кёрнер К., 2008. Ботаника. Т. 2. Физиология расте-
ний / Под ред. Чуба В.В. М.: Академия. 496 с.
Зонн С.В., Ли Чан-Квей, 1958. Некоторые вопросы гене-
зиса и классификации тропических почв Китая //
Почвоведение. № 6. С. 58–69.
Коломейцева Г.Л., 2003. Морфологические типы ор-
хидных // Бюлл. Гл. бот. сада. Вып. 185. С. 112–137.
Коломейцева Г.Л., 2006. Морфо-экологические осо-
бенности адаптации тропических орхидных при
интродукции. Дис. … докт. биол. наук. М.: ГБС
РАН. 377 с.
Коломейцева Г.Л., Антипина В.А., Широков А.И., Хому-
товский М.И., Бабоша А.В., Рябченко А.С., 2012. Се-
мена орхидей: развитие, структура, прорастание.
М.: Геос. 352 с.
Кэмпбел Д.Х., 1948. Ботанические ландшафты земного
шара. М.: Изд-во иностр. лит. 434 с.
Любарский Е.Л., 1973. О биоморфологической границе
между длиннокорневищными и короткокорне-
вищными растениями // Экология. № 2. С. 94–95.
Мазуренко М.Т., Хохряков А.П., 2010. Некоторые поня-
тия биоморфологии // Бюлл. БСИ ДВО РАН. № 5.
С. 106–116.
Нухимовский Е.Л., 1997. Основы биоморфологии се-
менных растений. T. I. Теория организации био-
морф. М.: Недра. 630 с.
Нухимовский Е.Л., 2002. Основы биоморфологии се-
менных растений. Т. II. Габитус и формы роста в
организации биоморф. М.: Оверлей. 859 с.
Панкин В.Х., 2005. Кариологический анализ некото-
рых представителей эпифитных кактусов (Cactace-
ae Juss.) // Бюлл. Гл. бот. сада. Вып. 189. С. 136–150.
Панфилов Д.В., 1961. Насекомые в тропических лесах
Южного Китая. М.: Изд-во МГУ. 147 с.
Ричардс П.В., 1961. Тропический дождевой лес. М.:
Изд-во иностр. лит. 447 с.
Сергеева Т.К., Компанцев А.В., Компанцева Т.В., Второ-
ва В.Н., 1997. Разнообразие биоты “подвешенных”
почв в тропических лесах Вьетнама (на примере
папоротника Asplenium nidus L.) // Сб. работ
“Тропцентр-98”. Кн. 1. Биологическое разнообра-
зие и современное состояние тропических экоси-
стем Вьетнама. Москва-Ханой: Тропический
Центр. С. 261–279.
Сергеева Т.К., Холопова Л.Б., Нгуен Три Тьен, Нгуен
Шунг Ту, 1989. Животное население и свойства
“подвешенных почв” тропического эпифита Asple-
nium nidus L. // Экология. № 5. С. 29–40.
Серебряков И.Г., 1964. Жизненные формы высших рас-
тений и их изучение // Полевая геоботаника. Т. 3.
М.; Л.: Наука. С. 146–205.
Серебряков И.Г., Серебрякова Т.И., 1965. О двух типах
формирования корневищ у травянистых много-
летников // Бюл. МОИП. Отд. биол. Т. 70. № 2.
С. 67–81.
Смирнова Е.С., 1990. Морфология побеговых систем
орхидных. М.: Наука. 208 с.
Татаренко И.В., 1996. Орхидные России: жизненные
формы, биология, вопросы охраны. М.: Аргус. 208 с.
Тиунов А.В., 2007. Стабильные изотопы углерода и азо-
та в почвенно-экологических исследованиях //
Изв. РАН. Сер. Биол. Т. 4. С. 475–489.
Толчельников Ю.С., 1985. О сущности понятия “почва” //
Вестн. МГУ. Сер. 17. Почвоведение. № 3. С. 52–58.
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
СОСУДИСТЫЕ ЭПИФИТЫ 361
Федоров А.А., 1959. Древесные эпифиты и фикусы-уду-
шители в тропических лесах Китая // Бот. журн.
Т. 44. № 10. С. 1409–1424.
Фомин А.В., 1934. Род Многоножка – Polypodium L. //
Флора СССР. Т. I / Под ред. Ильина М.М. Л.: Изд-
во АН СССР. С. 84–86.
Чертов О.Г., 1983. Математическая модель экосисте-
мы одного растения // Журн. общ. биологии. Т. 44.
№ 3. С. 406–414.
Abakumov E.V., Rodina O.A., Eskov A.K., 2018. Humifica-
tion and humic acid composition of suspended soil in
oligotrophous environments in South Vietnam // Appl.
Environ. Soil Sci. V. 2018. Art. 1026237.
Adhikari Y.P., Fischer A., Fischer H.S., 2012a. Micro-site
conditions of epiphytic orchids in a human impact gra-
dient in Kathmandu valley, Nepal // J. Mt. Sci. V. 9.
P. 331–342.
Adhikari Y.P., Fischer H.S., Fischer A., 2012b. Host tree uti-
lization by epiphytic orchids in different land-use in-
tensities in Kathmandu Valley, Nepal // Plant Ecol.
V. 213. P. 1393–1412.
Aguirre A., Guevara R., García M., López J.C., 2010. Fate of
epiphytes on phorophytes with different architectural
characteristics along the perturbation gradient of Sabal
mexicana forests in Veracruz, Mexico // J. Veg. Sci.
V. 21. P. 6–15.
Alien M.R., Rincon E., Alien E.B. et al., 1993. Observations
of canopy bromeliad roots compared with plants rooted
in soils of a seasonal tropical forest, Chamela, Jalisco,
Mexico // Mycorrhiza. V. 4. P. 27–28.
Annaselvam J., Parthasarathy N., 2001. Diversity and distri-
bution of herbaceous vascular epiphytes in a tropical ev-
ergreen forest at Varagalaiar, Western Ghats, India //
Biodivers. Conserv. V. 10. P. 317–329.
Antibus K.A., Lesica P., 1990. Root surface acid phosphatase
activities of vascular epiphytes of a Costa Rican rain
forest // Plant Soil. V. 128. P. 233–240.
Arévalo R., Betancourt J., 2006. Vertical distribution of vas-
cular epiphytes in four forest types of the Serrania de
Chiribiquete, Colombian Guayana // Selbyana. V. 27.
P. 175–185.
Assede E.P.S., Adomou A.C., Sinsin B., 2012. Magnoliophy-
ta, Biosphere Reserve of Pendjari, Atacora Province,
Benin // Check List. V. 8. P. 642–661.
Barrow S.R., Cockburn W., 1982. Effects of light quantity
and quality on the decarboxylation of malic acid in
crassulacean acid metabolism photosynthesis // Plant
Physiol. V. 69. P. 568–571.
Beattie G.A., 2011. Water relations in the interaction of foliar
bacterial pathogens with plants // Ann. Rev. Phyto-
pathol. V. 49. P. 533–555.
Beguinot A., Traverso G.B., 1905. Richerche intorno alle ’ar-
boricole’ della flora italiana // Nuovo Giorn. Bot. Ital.
V. 12. P. 495–589.
Benner J.W., Vitousek P.M., 2007. Development of a diverse
epiphyte community in response to phosphorus fertil-
ization // Ecol. Lett. V. 10. P. 628–636.
Bennert H.W., Giers A., Güldenpfenning S., Herbik A., Kath-
eder A., 1992. Some new observations on the fern flora
of the Azores // Fern Gaz. V. 14. P. 146–148.
Bennett B.C., 1986. Patchiness, diversity, and abundance
relationships of vascular epiphytes // Selbyana. V. 9.
P. 70–75.
Bentley B.L., Carpenter E.J., 1984. Direct transfer of newly
fixed nitrogen from free-living epiphyllous microorgan-
isms to their host plant // Oecologia. V. 63. P. 52–56.
Benzing D.H., 1981. Bark surfaces and the origin and main-
tenance of diversity among angiosperm epiphytes: a hy-
pothesis // Selbyana. V. 5. P. 248–255.
Benzing D.H., 1986a. Origins of orchid diversity: Emphasis
on floral biology leads to misconceptions // Lindleya-
na. V. 1. № 2. P. 73–89.
Benzing D.H., 1986b. The vegetative basis of vascular epi-
phytism // Selbyana. V. 9. P. 23–43.
Benzing D.H., 1987. Vascular epiphytism: Taxonomic par-
ticipation and adaptive diversity // Ann. Missouri Bot.
Gard. V. 74. P. 183–204.
Benzing D.H., 1990. Vascular Epiphytes: General Biology
and Related Biota. Cambridge: Cambridge Univ. Press.
354 p.
Benzing D.H., 1996. Aerial roots and their environments //
Plant Roots: The Hidden Half / Eds Waisel Y., Eshel A.,
Kafkafi U. N.Y.: Marcel Dekker. P. 875–894.
Benzing D.H., 2000. Bromeliaceae: Profile of an Adaptive
Radiation. Cambridge: Cambridge Univ. Press. 710 p.
Benzing D.H., Renfrow A., 1974. The mineral nutrition of
Bromeliaceae // Bot. Gaz. V. 135. P. 281–288.
Benzing D.H., Sheemann J., 1978. Nutritional piracy and
host decline: A new perspective on the epiphyte-host
relationship // Selbyana. V. 2. P. 133–148.
Benzing D.H., Henderson K., Kessel B., Sulak J., 1976. The
absorptive capacities of bromeliad trichomes // Am. J.
Bot. V. 63. P. 1009–1014.
Benzing D.H., Friedman W.E., Peterson G., Renfrew A., 1983.
Shoodessness, velamentous roots, and the pre-emi-
nence of Orchidaceae in the epiphytic biotope // Am. J.
Bot. V. 70. P. 121–133.
Bermudes D., Benzing D.H., 1989. Fungi in neotropical epi-
phyte roots // Biosystems. V. 23. P. 65–74.
Bermudes D., Benzing D.H., 1991. Nitrogen f ixation in asso-
ciation with Ecuadorean bromeliads // J. Trop. Ecol.
V. 7. P. 531–538.
Boelter C.R., Dambros C.S., Nascimento H.E.M., Zartman C.E.,
2014. A tangled web in tropical tree-tops: Effects of
edaphic variation, neighbourhood phorophyte compo-
sition and bark characteristics on epiphytes in a central
Amazonian forest // J. Veg. Sci. V. 25. P. 1090–1099.
Bohlman S.A., Matelson T.J., Nadkarni N.M., 1995. Mois-
ture and temperature patterns of canopy humus and
forest floor soil of amontane cloud forest, Costa Rica //
Biotropica. V. 27. P. 13–19.
Bone R.E., Smith J.A., Arrigo N., Buerki S., 2015. A macro-
ecological perspective on crassulacean acid metabolism
(CAM) photosynthesis evolution in Afro-Madagascan
drylands: Eulophiinae orchids as a case stud // New
Phytol. V. 208. P. 469–481.
Brighigna L., Montini P., Favilli F., Carabez Trejo A., 1992.
Role of the nitrogen-fixing bacterial microflora in the
epiphytism of Tillandsia (Bromeliaceae) // Am. J. Bot.
V. 79. P. 723–727.
Brisseau-Mirbel C.F., 1815. Élém ens de physiologie vétale
et de botanique. Partie 2. Paris: Magimel. 470 p.
Burns K.C., 2010. How arboreal are epiphytes? A null model
for Benzing’s classifications // N. Z. J. Bot. V. 48.
№ 3–4. P. 185–191.
Cardelús C.L., Mack M.C., 2010. The nutrient status of ep-
iphytes and their host trees along an elevational gradi-
ent in Costa Rica // Plant Ecol. V. 207. P. 25–37.
Cardelús C.L., Colwell R.K., Watkins J.E., 2006. Vascular
epiphyte distribution patterns: Explaining the mid-ele-
vation richness peak // J. Ecol. V. 94. P. 144–156.
362
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
ЕСЬКОВ, КОЛОМЕЙЦЕВА
Carlsen M., 2000. Structure and diversity of the vascular ep-
iphyte community in the overstory of a tropical rain for-
est in Surumoni, Amazonas State, Venezuela // Selby-
ana. V. 21. P. 7–10.
Cascante-Marín A., Wolf J.H.D., Oostermeijer J.G.B., Nijs J.C.M.,
den, Sanahuja O., Durán-Apuy A., 2006. Epiphytic bro-
meliad communities in secondary and mature forest in
a tropical premontane area // Basic Appl. Ecol. V. 7.
P. 520–532.
Ceusters J., Borland A.M., Godts C., Londers E., Croonen-
borgs S. et al., 2011. Crassulacean acid metabolism un-
der severe light limitation: A matter of plasticity in the
shadows? // J. Exp. Bot. V. 62. P. 283–291.
Chen L., Liu W., Wang G., 2010. Estimation of epiphytic
biomass and nutrient pools in the subtropical montane
cloud forest in the Ailao Mountains, south-western
China // Ecol. Res. V. 25. № 2. P. 315–325.
Chomicki G., Renner S.S., 2017. Partner abundance controls
mutualism stability and the pace of morphological
change over geologic time // Proc. Natl. Acad. Sci.
V. 114. № 15. P. 3951–3956.
Chomicki G., Renner S.S., 2019. Farming by ants remodels
nutrient uptake in epiphytes // New Phytol. V. 223.
№ 4. P. 2011–2023.
Chomicki G., Janda M., Renner S.S., 2017. The assembly of
ant-farmed gardens: Mutualism specialization follow-
ing host broadening // Proc. Roy. Soc. B. Biol. Sci.
V. 284. № 1850. Art. 20161759.
Clark K., Nadkarni N., Gholz H., 2005. Retention of inor-
ganic nitrogen by epiphytic bryophytes in a tropical
montane forest // Biotropica. V. 37. P. 328–336.
Clark K.L., Nadkarni N.M., Schaefer D., Gholz H.L., 1998.
Atmospheric deposition and net retention of ions by the
canopy in a tropical montane forest, Monteverde, Cos-
ta Rica // J. Trop. Ecol. V. 14. P. 27–45.
Clarkson D.T., Kiniper P.J.C., Luttge U., 1986. Mineral nu-
trition: Sources of nutrients for land plants from outside
the pedosphere // Progress in Botany. V. 48 / Eds
Behnke H.D., Esser K., Kubitzki K., Runge M.,
Ziegler H. Berlin; Heidelberg: Springer. P. 80–96.
Cockburn W., Goh C.J., Avadhani P.N., 1985. Photosynthet-
ic carbon assimilation in a shootless orchid, Chiloschis-
ta usneoides (DON) LDL: A variant on crassulacean
acid metabolism // Plant Physiol. V. 77. № 1. P. 83–86.
Coxson D., Nadkarni N.M., 1995. Ecological roles of epi-
phytes in nutrient cycles of forest ecosystems // Forest
Canopies / Eds Lowman M., Nadkarni N. San Diego:
Academic Press. P. 495–543.
Crayn D.M., Winter K., Smith J.A.C., 2004. Multiple origins
of crassulacean acid metabolism and the epiphytic habit
in the Neotropical family Bromeliaceae // Proc. Natl.
Acad. Sci. V. 101. P. 3703–3708.
Crayn D.M., Winter K., Schulte K., Smith J.A.C., 2015. Pho-
tosynthetic pathways in Bromeliaceae: Phylogenetic
and ecological significance of CAM and C3 based on
carbon isotope ratios for 1893 species // Bot. J. Linn.
Soc. V. 178. P. 169–221.
Croat T.B., 1978. Flora of Barro Colorado Island. Stanford:
Stanford Univ. Press. 956 p.
DaRocha W.D., Ribeiro S.P., Neves F.S., Fernandes G.W.,
Leponce M., Delabie J.H.C., 2015. How does bromeliad
distribution structure the arboreal ant assemblage (Hy-
menoptera: Formicidae) on a single tree in a Brazilian
Atlantic forest agroecosystem? // Myrmecol. News.
V. 21. P. 83–92.
Davidson D.W., Epstein W. W. , 1989. Epiphytic associations
with ants // Vascular Plants as Epiphytes / Ed. Lüttge U.
Berlin: Springer Verlag. P. 200–233.
Diels J., Vanlauwe B., Meersch M.K., van der, et al., 2004.
Long-term soil organic carbon dynamics in a subhumid
tropical climate: 13C data in mixed C3/C4 cropping and
modeling with ROTHC // Soil Biol. Biochem. V. 36.
P. 1739–1750.
Dighe S., Raval M., Shah A.K., 1986. Detection of nitrogen-
fixing ability in an epiphytic orchid Vanda testacea
(Linde) Reichb. F. // Proc. Indian Natl. Sci. Acad.
V. 52. P. 515–517.
Ehleringer J.R., Hall A.E., Farquahr G.D., 1993. Stable Iso-
topes and Plant-Water Relations. San Diego: Academic
Press. 555 p.
Ellis C.J., 2012. Lichen epiphyte diversity: A species, com-
munity and trait-based review // Perspect. Plant Ecol.
Evol. Syst. V. 14. P. 131–152.
Eskov A.K., Zverev A.O., Abakumov E.V., 2021. Microbiomes
in suspended soils of vascular epiphytes differ from terres-
trial soil microbiomes and from each other // Microor-
ganisms. V. 9. № 5. Art. 1033.
Eskov A.K., Onipchenko V.G., Prilepsky N.G., Abakumov E.V.,
Kolomeitseva G.L. et al., 2019. Dependence of epiphytic
community on autochthonous and allochthonous
sources of nitrogen in three forest habitats of southern
Vietnam // Plant Soil. V. 443. № 1–2. P. 565–574.
Eskov A.K., Voronina E.Yu., Tedersoo L., Tiunov A.V., Manh V.
et al., 2020. Orchid epiphytes do not receive organic
substances from living trees through fungi // Mycorrhi-
za. V. 30. P. 697–704.
Farrar D.R., Mickel J.T., 1991. Vittaria appalachiana: A
name for the “Appalachian gametophyte” // Am. Fern
J. V. 81. P. 69–75.
Fliche M.P., 1902. Note sur l’epiphytisme du Polypodium
vulgare L. // Bull. Soc. Bot. France. V. 49. № 1. P. 53–
64.
Forel A., 1904. In und mit Pflanzen lebende Ameisen aus
dem Amazonas-Gebiet und aus Peru, gesammelt von
Herrn E. Ule // Zool. Jahrb. Abt. Syst. V. 20. P. 679–
707.
Fo rma n R.T.T. , 1975. Can opy lichens with blue-g reen alg ae:
A nitrogen source in a Colombian rain forest // Ecolo-
gy. V. 56. P. 1176–1184.
Friesen M.L., Porter S.S., Stark S.C., Wettberg E.J., Sachs J.L.,
Martinez-Romero E., 2011. Microbially mediated plant
functional traits // Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. V. 42.
P. 23–46.
Frouz J., Jílková V., 2008. The effect of ants on soil proper-
ties and processes (Hymenoptera: Formicidae) // Myr-
mecol. News. V. 1. P. 191–199.
Garth R.E., 1964. The ecology of Spanish moss (Tillandsia
usneoides): its growth and distribution // Ecology.
V. 45. № 3. P. 470−481.
Gay H., 1991. Ant-houses in the fern genus Lecanopteris Re-
inw. (Polypodiaceae) – The rhizome morphology and
architecture of L. sarcopus Teijsm. and Binned. and
L. darnaedii Hennipman // Bot. J. Linn. Soc. V. 106.
P. 199–208.
Gay H., 1993a. Animal-fed plants – An investigation into
the uptake of ant-derived nutrients by the far-eastern
epiphytic fern Lecanopteris Reinw. (Polypodiaceae) //
Biol. J. Linn. Soc. V. 50. P. 221–233.
Gay H., 1993b. Rhizome structure and evolution in the ant-
associated epiphytic fern Lecanopteris Reinw. (Polypo-
diaceae) // Bot. J. Linn. Soc. V. 113. P. 135–160.
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ том 82 № 5 2021
СОСУДИСТЫЕ ЭПИФИТЫ 363
Gay H., Hensen R., 1992. Ant specificity and behaviour in
mutualisms with epiphytes: The case of Lecanopteris
(Polypodiaceae) // Biol. J. Linn. Soc. V. 47. P. 261–
284.
Gentry A.H., Dodson C.H., 1987. Diversity and biogeogra-
phy of neotropical vascular epiphytes // Ann. Missouri
Bot. Gard. V. 74. № 2. P. 205–233.
Gibernau M., Orivel J., Delabie J., Barabé D., Dejean A.,
2007. An asymmetrical relationship between an arboreal
ponerine ant and a trash-basket epiphyte (Araceae) // Bi-
ol. J. Linn. Soc. V. 91. № 3. P. 341–346.
Gomes-da-Silva J., Costa A.F., da, 2011. Taxonomic revi-
sion of Vriesea corcovadensis group (Bromeliaceae: Til-
landsioideae) with description of two new species //
Syst. Bot. V. 36. № 2. P. 291–309.
Gómez L.D., 1974. Biology of the potato-fern Solanopteris
brunei // Brenesia. V. 4. P. 37–61.
Gómez L.D., 1977. The Azteca ants of Solanopteris brunei //
Am. Fern J. V. 67. P. 31.
Goode L.K., Allen M.F., 2008. The impacts of Hurricane
Wilma on the epiphytes of El Edén Ecological Reserve,
Quintana Roo, Mexico // J. Torrey Bot. Soc. V. 135.
P. 377–387.
Gotsch S.G., Nadkarni N., Amici A., 2016. The functional
roles of epiphytes and arboreal soils in tropical montane
cloud forests // J. Trop. Ecol. V. 32. № 5. P. 455–468.
Gotsch S.G., Nadkarni N., Darby A., Glunk A., Dix M. et al.,
2015. Life in the treetops: Ecophysiological strategies of
canopy epiphytes in a tropical montane cloud forest //
Ecol. Monogr. V. 85. № 3. P. 393–412.
Gottsberger G., Morawetz W., 1993. Development and distri-
bution of the epiphytic flora in an Amazonian savanna
in Brazil // Flora. V. 188. P. 145–151.
Griffiths H., 1998. Stable Isotopes: The Integration of Bio-
logical, Ecological and Geochemical Processes. Ox-
ford: BIOS Scientific Publishers. 438 p.
Griffiths H., Smith J.A.C., 1983. Photosynthetic pathways in
the Bromeliaceae of Trinidad: Relations between life-
forms, habitat preference and the occurrence of CAM //
Oecologia. V. 60. P. 176–184.
Grubb P.J., 1977. Control of forest growth and distribution
on wet tropical mountains // Annu. Rev. Ecol. Syst.
V. 8. P. 83–107.
Haufler C.H., Grammer W.A., Hennipman E., Ranker T.A.,
Smith A.R., Schneider H., 2003. Systematics of the ant-
fern genus Lecanopteris (Polypodiacee): Testing phylo-
genetic hypotheses with DNA sequences // Syst. Bot.
V. 28. P. 217–227.
Hempfling R., Simmleit N., Schulten H.R., 1991. Character-
ization and chemodynamics of plant constituents
during maturation, senescence and humus genesis in
spruce ec osyst ems / / Biog eoch emist ry. V . 13. P. 27–60.
Hietz P., 1997. Population dynamics of epiphytes in a Mex-
ican humid montane forest // J. Ecol. V. 85. P. 767–
775.
Hietz P., Wanek W., Popp M., 1999. Stable isotopic compo-
sition of carbon and nitrogen and nitrogen content in
vascular epiphytes along an altitudinal transect // Plant
Cell Environ. V. 22. P. 1435–1443.
Hietz P., Wanek W., Wania R., Nadkarni N.M., 2002. Nitro-