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Primer diagnóstico de Chlamydia en tritón del pirineo (Calotriton asper ) y tritón del Montseny (Calotriton arnoldi) vinculada al coleccionismo ilegal de anfibios

Authors:
  • CRARC (Catalonian Reptiles and Amphibians Rescue Center). Masquefa. Barcelona. Spain
Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2020) 31(2)
Preprint-173
Albert Martínez-Silvestre1, Elena Obón2 & Aïda Tarragó3
Primer diagnóstico de Chlamydia en tritón del pirineo
(Calotriton asper ) y tritón del Montseny (Calotriton arnoldi)
vinculada al coleccionismo ilegal de anfibios
1 Centro de Recuperación de Anfibios y Reptiles de Cataluña (CRARC). 08783 Masquefa. Barcelona. España. C.e.: crarc@amasquefa.com
2 Centre de Fauna Salvatge de Torreferrussa. Crta. B-140, Km 4'5. 08130 Santa Perpètua de Mogoda. Barcelona. España.
Servei de Fauna i Flora. Direcció General Polítiques Ambientals i Medi Natural. Departament de Territori i Sostenibilitat. Carrer de
Provença, 204. 08036 Barcelona. España.
Fecha de aceptación: 24 de septiembre de 2020.
Key words: Chlamydia, emerging diseases, Montseny brook newt, Pyrenean brook newt.
Durante la primavera de 2020 se efectuó
una intervención policial en una colección
privada en Barcelona que mantenía anfibios
urodelos. Las instalaciones poseían un gran
número de especies, tanto exóticas como
autóctonas ibéricas. Entre las especies autóc-
tonas, se detectaron 31 ejemplares de tritón
del Pirineo (Calotriton asper) y 10 ejemplares
de tritón del Montseny (Calotriton arnoldi)
en distintos acuarios. Ambas especies están
protegidas e incluidas en el Real Decreto
139/2011, de 4 de febrero, para el desarrollo
del listado de Especies en Régimen de Pro-
tección Especial y el Catálogo Español de
Especies Amenazadas, así como en el Decre-
to legislativo 2/2008, de 15 de abril, por el
que se aprueba el Texto Refundido de la Ley
de Protección de los Animales, por lo que su
posesión particular está estrictamente prohi-
bida. El tritón del Montseny (C. arnoldi) está
además sujeto a un programa LIFE (LIFE15
NAT/ES/00757) de conservación ex situ e
in situ de sus poblaciones. En consecuencia,
todos los tritones fueron decomisados y tras-
ladados a las instalaciones del CRARC y del
Centro de Recuperación de Torreferrussa.
Los animales manifestaban evidentes sig-
nos de desnutrición y debilidad. Siguiendo el
protocolo sanitario recomendado en urodelos
en Cataluña (Martínez-Silvestre, 2019), se recogie-
ron muestras cutaneas con hisopo para estudio
mediante técnica de PCR de los patógenos Ba-
trachochytrium dendrobatidis, Batrachochytrium
salamandrivorans y Ranavirus. Todos los ani-
males dieron resultados negativos. Sin embar-
go, y ante el cuadro de progresivo adelgaza-
miento y debilidad, se decidió también tomar
muestras para detectar mediante PCR Salmo-
nella y Chlamydia, enfermedades descritas en
urodelos cautivos en otros países y asociadas a
la terrariofilia (Densmore & Earl-Green, 2007). Las
muestras para estas determinaciones consistie-
ron en hisopado cloacal de todos los animales
decomisados de ambas especies. Las muestras,
mantenidas en refrigeración, se remitieron al
laboratorio para su estudio mediante técnica de
PCR. Dicha PCR se realizó utilizando como
PCR-Target el gen RNA ribosomal 23S, que
detecta genéricamente todos los miembros de
la família Chlamydiaceae (Pantchev et al., 2006).
Los resultados fueron negativos para Salmone-
lla pero positivos para Chlamydia en todos los
animales. Para la confirmación de Chlamydia,
descartar falsos positivos y al tener una po-
blación reproductora cautiva sanitariamente
controlada, se decidió repetir el análisis, mues-
treando de nuevo a todos los tritones y esta vez
añadiendo un grupo control negativo utilizan-
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do para ello una pareja reproductora sana de C.
arnoldi del Centro de Recuperación de Fauna
de Torreferrussa. El resultado fue nuevamen-
te positivo para todos los animales de las dos
especies del género Calotriton excepto en los
animales de la población control.
Entre uno y siete días después del decomiso
murieron cinco C. asper y un C. arnoldi. A tres
de estos animales se les pudo realizar necropsia
e histología. Se tomaron muestras de vísceras
internas (hígado e intestino) para confirmar
Chlamydia mediante un nuevo PCR que resul-
tó nuevamente positivo. El análisis histológico
mostró congestión esplénica, si bien no permitió
detectar otras lesiones específicas tisulares.
Durante el tiempo que duro el diagnós-
tico, el resto de animales manifestaron le-
targia, despigmentación irregular, petequias
cutáneas (pequeñas hemorragias puntuales)
en áreas ventrales y digitales, y edema subcu-
táneo (Figura 1), todo ello coincidente con
la patogenicidad descrita para Chlamydia en
anfibios (Taylor et al., 2001).
En base a los resultados obtenidos se de-
cidió aplicar el tratamiento descrito para
Chlamydia en anfibios (Taylor et al., 2001). To-
dos los tritones fueron tratados mediante an-
tibioterapia tópica (Doxiciclina; 5 a 10 mg/kg
percutánea en gel o en baños) durante 2 pe-
riodos de 12 días separados por 14 días. A los
10 días del primer tratamiento, los C. arnoldi
seguían desarrollando lesiones cutáneas que
consistían en enrojecimiento de la piel, áreas
de despigmentación y algunas petequias cutá-
neas. Por ese motivo se decidió continuar con
un tercer ciclo de antibioterapia de 12 días.
Tras este último tratamiento, los animales
empezaron a ganar peso (incrementando en
un 6% del peso en los 2 meses de tratamiento;
Figura 2). Tras 4 meses después del decomi-
so, un nuevo PCR de todos los animales dio
resultados negativos. Los animales siguieron
durante dos semanas incrementando su peso,
con lo que se les consideró fuera de peligro. Sin
embargo, esta bacteria forma cuerpos de per-
sistencia, lo que hace muy difícil su erradica-
ción a largo plazo y convierte a estos tritones
en portadores irrecuperables.
Chlamydia es una bacteria sin pared celu-
lar, parásita intracelular obligada, que forma
inclusiones intracitoplásmicas en las células
infectadas (Densmore & Earl-Green, 2007). El
animal enfermo manifiesta cuadros clíni-
cos variables dependiendo de la especie de
Chlamydia y del grado de afectación. Este
cuadro puede incluir edema, letargia, ano-
rexia, posiciones anormales y, en casos más
avanzados, encefalomielitis, ganglionitis, der-
matitis, hepatitis o enteritis; llegando a oca-
sionar la muerte. Se ha descrito que también
puede haber cuadros totalmente asintomáti-
cos (Martel et al., 2012). La detección de la en-
fermedad se confirma básicamente al unir la
sintomatología con los resultados por PCR y
Figura 1: Petequias cutáneas (flecha roja) y áreas de
despigmentación (flecha amarilla) en el área ventral de
un Calotriton arnoldi positivo en Chlamydia. Se apre-
cia también el marcaje por elastómeros subcutáneos
(dos puntos rosados) en el espacio inguinal.
Foto A. Martínez-Silvestre
Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2020) 31(2)
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la respuesta al tratamiento, ya que parece ser
que en anfibios las lesiones macroscópicas (de
necropsia) e incluso citológicas o histológicas
no son características de clamidiosis si no se
hace immunohistoquímica (tinciones espe-
cificas utilizando anticuerpos monoclonales
contra lipopolisacáridos de Chlamydia; Blum-
mer et al., 2007; Pessier, 2007).
Las observaciones realizadas en los tritones
afectados en este caso hacen sospechar que las
áreas de despigmentación cutánea se corres-
ponden con el proceso de cicatrización de zo-
nas que días antes estaban hemorrágicas. A las
pocas semanas, en los animales curados, la des-
pigmentación volvió a tener el color normal.
Hasta el momento este agente tan solo se
ha descrito en estado salvaje en anuros como
Mixophyes iterates en Australia (Berger et al., 1999)
o Rana temporaria en Suiza (Blummer et al., 2007)
por lo que se considera una enfermedad emer-
gente de riesgo en el resto del mundo que puede
ser introducida asociada principalmente a libe-
raciones no controladas de anfibios (Félix, 2016).
Dentro del género Chlamydia hay varias especies
patógenas que pueden detectarse, si bien en an-
fibios la más común produciendo enfermedad
es Chlamydia pneumoniae (Fratzke et al., 2019). En
Europa, se ha descrito un brote de mortalidad
en Bélgica en salamandras cautivas (Salamandra
corsica entre otras), por un tipo de Chlamydia
que se ha propuesto como especie nueva (Am-
phibiichlamydia salamandrae) (Martel et al., 2012).
Cabe destacar que este género bacteriano tam-
bién puede representar peligro de transmisión a
personas, por lo que se considera, además, enfer-
medad de riesgo zoonótico. Hasta la realización
de la presente nota, esta enfermedad no se había
descrito aún para anfibios en España.
Es probable que la bacteria entrara en la
colección a través de alguno de los múltiples
tritones exóticos que estaban en las instalacio-
nes contiguas a los decomisados y que care-
cían de unas mínimas medidas higiénico-sa-
nitarias. Este caso es un ejemplo claro del
elevado riesgo que existe de introducción de
enfermedades emergentes a través del merca-
do ilegal de fauna salvaje y que pueden tener
resultados devastadores si se propagan en li-
bertad. La posesión de especies amenazadas
como C. asper o en estado crítico como C. ar-
noldi sólo debe ser permitida en instalaciones
oficiales, con los permisos correspondientes
y cuando se justifique su posesión. La pose-
sión de estas especies por mero coleccionismo
debe ser perseguida, no sólo por su estado de
protección legal sino, también, por la grave
amenaza que puede representar para la con-
servación de estas especies la introducción de
nuevas enfermedades en vida salvaje contraí-
das en cautividad.
Para terminar, se recomienda incluir la
Chlamydiosis en los protocolos diagnósti-
cos diferenciales de urodelos debilitados, y
la detección por PCR de Chlamydia en los
análisis rutinarios de anfibios sintomáticos
y debilitados.
Figura 2: Aspecto de las lesiones tras tres semanas de
tratamiento en el mismo tritón. Se aprecia menor en-
rojecimiento cutáneo, áreas blanquecinas cicatriciales
y una mejoría en la condición corporal general del
individuo.
Foto A. Martínez-Silvestre
Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2020) 31(2)
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A: Los autores desean expresar su
agradecimiento por la rápida respuesta y profesional ac-
tuación realizada en este caso por las siguientes personas
y entidades: Al cuerpo de Bomberos de la Ciudad de
Barcelona; Policía Local (Guardia Urbana) de Barcelo-
na; URMA (Unitat Regional de Medi Ambient, Barce-
lona) y la ACME (Area Central de Medi AMbient) del
Cos de Mossos d’esquadra; F. Carbonell, M. Alonso,
R. Larios, R. Gutiérrez i D. Nicolau (Centre de Recu-
peracio de Fauna de Torreferrussa); R. Casanovas y V.
Cadenas (Departament de Medi Ambient de la Gene-
ralitat de Catalunya); Z. Alonso y J. Soler (CRARC);
Laboratorios Laboklin (LABOKLIN, BadKissingen,
Alemania); R. Velarde (Facultad de Veterinaria, Univer-
sitat Autònoma de Barcelona); J. Bosch y B. Thumsova
(Museo Nacional de Ciencias Naturales-CSIC, Madrid)
por su colaboración en las tareas diagnósticas. Este es-
tudio ha estado cofinanciado por el programa Life Tritó
del Montseny (LIFE15 / NAT/ES/000757) y Forestal
Catalana (Generalitat de Catalunya).
RefeRencias
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bandry. Malabar, Kreger. Florida. USA.
... Albert Martínez-Silvestre (1) Alexis Ribas (2) Barbora Thumsová (3) Jaime Bosch (4) Roser Velarde (5) ...
Conference Paper
Full-text available
En abril de 2020 se realizó un control veterinario de 106 salamandras y tritones de una colección privada de más de 500 urodelos exóticos y autóctonos dedicados al intercambio de estas especies en Barcelona. Las pruebas analíticas realizadas fueron negativas a todos los patógenos excepto a Chlamydia y a Bd . Además, se detectaron formas larvarias (metacercarias) de parásitos digéneos (clase Trematoda)
Article
Consulta de Difusion Veterinaria. 30(287):45-51. En la naturaleza, los cambios en el medio ambiente pueden modificar las dinámicas existentes entre huéspedes y patógenos, dando lugar a la aparición de enfermedades. En las últimas décadas, ha habido cambios ambientales que están afectando a los anfibios y la presencia y persistencia de ciertos patógenos. Algunos patógenos que siempre habían estado presentes sin ocasionar síntomas, ahora pueden ser causa de enfermedad. Otros patógenos aparecen en nuevas áreas geográficas a consecuencia de la actividad humana (transportes a largas distancias, liberaciones o escapes desde la cautividad, etc.). En consecuencia, el delicado equilibrio que existe entre huésped, patógeno y medio ambiente hace de los anfibios unos de los animales más vulnerables a padecer este tipo de dolencias. Los problemas de los anfibios han sido, desde hace mucho tiempo, un medidor indirecto del estado de salud de los ecosistemas, considerando este grupo animal como bioindicadores de las áreas naturales. La aparición evidente y visible de enfermedades en los anfibios en España ha provocado que exista una especial preocupación por cómo estas pueden afectar al estado de conservación de las especies de nuestra geografía. Algunas de ellas son enfermedades de nueva instauración: las enfermedades emergentes. En el presente trabajo se describen las principales enfermedades que ocasionan preocupación a nivel mundial, haciéndose especial énfasis en las que están empezando a detectarse en colecciones privadas o en bajo número en libertad en España, pero que en otros países ya están provocando epidemias. Además, tres de ellas (ocasionadas por dos hongos y un virus) son enfermedades de declaración obligatoria a la Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE), y otra es de riesgo zoonótico, lo que hace que la vigilancia de todos los veterinarios clínicos tenga especial importancia para su detección temprana.
Article
Full-text available
Amphibians are threatened globally and emerging diseases are some of the most important drivers of their catastrophic situation. There is increasing evidence that the international trade in live amphibians is one of the most important mechanisms driving pathogen pollution. Here, we report the presence of Batrachochytrium dendrobatidis (Bd) and Ranavirus in 11% of tested individuals in legal amphibian trade fairs in Spain. Although none of the Bd infected animals in trade fairs presented disease symptoms, symptoms of ranavirosis were observed in some specimens, which were nonetheless still offered for sale. None of the traders who were selling infected animals showed interest in engaging in collaboration to control infections when offered for free. In addition, a large private urodele collection confiscated by the police in Barcelona comprised a number of illegally wild-caught species. Many confiscated individuals presented signs of poor welfare and several were positive for Bd. Our results indicate the urgent need for implementation of real sanitary regulations or effective legislation governing the practice of trade in living amphibians to prevent pathogen spread in Europe.
Conference Paper
Full-text available
Les infections par Batrachochytridium dendrobatidis (Bd), Batrachochytridium salamandrivorans (Bsal) ou Ranavirus sont l'une des principales causes d'extinction des amphibiens. Des études de détection ont été menées dans toutes les provinces incluant les Pyrénées et les Pré-Pyrénées. Les résultats de différents projets dans le nord-est de l'Espagne, en Andorre et dans le sud de Ia France seront présentés. Les trois maladies ont été détectées dans et autour des Pyrénées. En Catalogne en particulier, deux d'entre elles (Bd et Bsal) ont été associées á des épidémies de mortalité chez les anoures et les urodéles. D'autres maladies, telles que Dermocystidium ont également été détectées. Les calotritons (Calotriton asper) ont quant á eux été détectés positifs non associés á Ia maladie. Le diagnostic a été réalisé par différentes techniques de PCR (technique d'amplification de I'ADN) permettant une détection rapide du pathogéne et estimant la charge de I'agent mycotique. L'histologie reste néanmoins essentielle pour confirmer que les animaux, excluant les porteurs sains, souffraient de la maladie.
Article
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Chlamydia pneumoniae is a ubiquitous pathogen causing disease in humans, mammals, birds, reptiles, and amphibians. Since 2012, C. pneumoniae infection has caused neurologic disease and mortality in a breeding colony of endangered Houston toads (Anaxyrus houstonensis) at the Houston Zoo. The purpose of this report is to present the histopathologic and ultrastructural characteristics of C. pneumoniae infection in Houston toads. Fourteen cases were evaluated by histopathology and 1 case was evaluated by electron microscopy. The major histopathologic finding was necrotizing and histiocytic polioencephalomyelitis and ganglionitis. Bacteria formed intracytoplasmic inclusions within neurons but frequently extended into the surrounding tissue from necrotic cells. Ultrastructural evaluation showed the bacteria formed reticulate and elementary bodies characteristic of Chlamydia spp.
Article
Full-text available
TO THE EDITOR: Although 2 major diseases of amphibians, chytridiomycosis and ranavirosis, have been relatively well studied, enigmatic amphibian disease and death not attributable to any of the known amphibian diseases frequently occur (1). We describe an apparently new disease in salamanders that is associated with a novel genus within the family Chlamydiaceae.
Article
Full-text available
The koala biovar of Chlamydia pneumoniae was identified in lung tissue from a sick, free-ranging giant barred frog (Mixophyes iteratus) by using electron microscopy, C. pneumoniae-specific fluorescent-antibody staining, cell culture, and sequencing of the ompA, ompB and 16S rRNA genes. This is the first report of a chlamydial strain infecting both a homeotherm and a poikilotherm and only the fourth host (in addition to humans, koalas, and horses) to be naturally infected with this species of Chlamydia. The frog had severe, chronic, mononuclear pneumonia and nonregenerative anemia and pancytopenia.
Article
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A total of 210 frog samples originating either from a mass mortality (1991/1992) or from routine postmortem investigations of the years 1990 to 2004 were examined retrospectively for a possible involvement of Chlamydiae. For a prevalence study of Chlamydia in a selected Swiss amphibian population, 403 samples from free-ranging Rana temporaria were examined. Histopathology, immunohistochemistry using a monoclonal antibody against chlamydial lipopolysaccharide, and a 16S rRNA polymerase chain reaction (PCR) followed by DNA sequencing were performed on the formalin-fixed and paraffin-embedded tissues. Using PCR, 8 of 54 (14.8%) frog samples from the mass mortality (1991/1992) were positive for Chlamydia suis S45. A control group of healthy Xenopus laevis had 3 of 38 positive samples, sequenced as C suis S45 (2/3) and an endosymbiont of Acanthamoeba species UWE1 (1/3). Chlamydophila pneumoniae TW-183 was detected from exotic frogs kept in a zoo. Of the frogs collected for the prevalence study, 6 of 238 (2.5%) tested positive, 1 each for C suis S45, Cp pneumoniae TW-183, and uncultured Chlamydiales CRG22, and the remaining 3 revealed Chlamydophila abortus S26/3. In immunohistochemistry, there were 2 positive labeling reactions, 1 in intestine and the other in the epithelium coating the body cavity, both testing positive for Cp pneumoniae TW-183 in PCR. Histologically there were no lesions recorded being characteristic for Chlamydia. Although there is a prevalence of Chlamydia in Swiss frogs, no connection to a mass mortality (1991/1992) could be established. For the first time, C suis S45 and Cp abortus S26/3 were detected in frog material.
Article
Cytology is an inexpensive yet powerful diagnostic tool that allows for rapid diagnosis of many common disease conditions in amphibian patients. Although the emphasis of this article is on infectious diseases, there is great potential for application of cytologic diagnosis to variety of medical conditions as the knowledge base in amphibian medicine and pathology continues to grow. Routine methods used that may fall under the umbrella of cytology range from wet mount examination of skin scrapings (or gill biopsies of larvae) to examination of stained impression smears. Routine Romanowsky's-type stains work well for amphibian samples. Preparation of multiple smears is always recommended to allow for use of special staining procedures.
Article
The development and refinement of amphibian medicine comprise an ongoing science that reflects the unique life history of these animals and our growing knowledge of amphibian diseases. Amphibians are notoriously fastidious in terms of captive care requirements, and the majority of diseases of amphibians maintained in captivity will relate directly or indirectly to husbandry and management. Investigators have described many infectious and noninfectious diseases that occur among various species of captive and wild amphibians, and there is considerable overlap in the diseases of captive versus free-ranging populations. In this article, some of the more commonly reported infectious and noninfectious diseases as well as their etiological agents and causative factors are reviewed. Some of the more common amphibian diseases with bacterial etiologies include bacterial dermatosepticemia or "red leg syndrome," flavobacteriosis, mycobacteriosis, and chlamydiosis. The most common viral diseases of amphibians are caused by the ranaviruses, which have an impact on many species of anurans and caudates. Mycotic and mycotic-like organisms cause a number of diseases among amphibians, including chytridiomycosis, zygomycoses, chromomycoses, saprolegniasis, and ichthyophoniasis. Protozoan parasites of amphibians include a variety of amoeba, ciliates, flagellates, and sporozoans Common metazoan parasites include various myxozoans, helminths (particularly trematodes and nematodes), and arthropods. Commonly encountered noninfectious disease etiologies for amphibians include neoplasia, absolute or specific nutritional deficiencies or overloads, chemical toxicities, and inadequate husbandry or environmental management.
Health assessment in Madagascar: invasive asian toad (Duttaphrynus melanostictus) as a vector for emerging pathogens
  • I A Felix
Felix, I.A. 2016. Health assessment in Madagascar: invasive asian toad (Duttaphrynus melanostictus) as a vector for emerging pathogens. Tese de doutoramento. Faculdade de Medicina Veterinária (Universidade de Lisboa). Lisboa. Portugal.
Chlamydiosis-but who is the real offender? Detection of chlamydiae in domestic animals using species-specific real-time PCR assays
  • A Pantchev
  • R Bauerfeind
  • K Sachse
  • J Tyczka
  • R Sting
Pantchev, A., Bauerfeind, R., Sachse, K., Tyczka, J. & Sting R. 2006. Chlamydiosis-but who is the real offender? Detection of chlamydiae in domestic animals using species-specific real-time PCR assays. Proceedings of the 4 th Annual Workshop of COST Action 855 "Animal Chlamydioses and Zoonotic Implications". Edinburgh. UK.