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Bienestar, comportamiento y estilos de afrontamiento al estrés en peces de cultivos acuícolas: estado del arte.

Authors:

Abstract

A nivel mundial, se está evaluando el bienestar en peces, mediante técnicas no invasivas como el monitoreo del comportamiento por videograbaciones y la respuesta a situaciones generando un estrés en los animales o EAE. Este documento revisa los principios y métodos básicos y más comunes utilizados en acuicultura para evaluar los EAE y su impacto sobre el bienestar y comportamiento de los peces bajo cultivo.
Revista Bio Ciencias
https://revistabiociencias.uan.edu.mx
ISSN 2007-3380
Memorias del 3er
Coloquio de
Nutrigenómica y
Biotecnología Acuícola
2020
Resumen en extenso
Bienestar, comportamiento y estilos de afrontamiento al estrés en peces de
cultivos acuícolas: estado del arte.
Linares-Cordova,* J., Jimenez-Rivera, J., Peña-Messina, E., Boglino, A., Ibarra-Zatarain, Z.
Programa de Posgrado del Colegio en Ciencias Agropecuarias, Universidad Autónoma de
Sinaloa UAS Culiacán, México.
*E-mail: jlinarescordova26@gmail.com
Cite this paper/Como citar este artículo: Linares-Cordova, J., Jimenez-Rivera, J., Peña-
Messina, E., Boglino, A., Ibarra-Zatarain, Z. (2021). Bienestar, comportamiento y estilos
de afrontamiento al estrés en peces de cultivos acuícolas: estado del arte. Revista Bio
Ciencias 8: (Suppl) Memorias del 3er Coloquio de Nutrigenómica y Biotecnología
Acuícola 2020 (CONYBA) e1132. http://doi.org/10.15741/revbio.08Suppl.e1132
Resumen
Este trabajo revisa la contribución de la
investigación al campo emergente del bienestar
animal y de los estilos de afrontamiento al estrés
(EAE) en peces de cultivos acuícolas. Desde
varias décadas, el bienestar en animales
terrestres cultivados ha sido centro de interés de
investigaciones, centrándose sobre las
condiciones ambientales de cultivo, como el tipo
de instalaciones y las técnicas de manipulación
de los animales. Sin embargo, las características
biológicas y ecológicas de los animales, las
propiedades de su entorno y la especificad de los
cultivos de peces, llevan a desarrollar y dominar
métodos diferentes y adecuados para este grupo
taxonómico, con el fin de recopilar datos
conductuales adaptados al tipo de cultivo y de
animales. A nivel mundial, se está evaluando el
bienestar en peces, mediante técnicas no
invasivas como el monitoreo del comportamiento
por videograbaciones y la respuesta a
situaciones generando un estrés en los animales
o EAE. Este documento revisa los principios y
métodos básicos y s comunes utilizados en
acuicultura para evaluar los EAE y su impacto
sobre el bienestar y comportamiento de los peces
bajo cultivo.
Abstract
This work reviews the research contribution to the
emerging field of animal welfare and stress
coping styles (SCS) in aquaculture fish. For
several decades, welfare in farmed terrestrial
animals has been a focus of research interest,
focusing on the environmental conditions of
culture, such as the type of infrastructure and the
techniques for handling animals. However, the
biological and ecological characteristics of the
animals, the properties of their environment and
the specificity of fish cultures, lead to the
development and mastery of different and
appropriate methods for this taxonomic group, in
order to obtain behavioral data in accordance to
the type of culture and animals. Worldwide, fish
welfare is being evaluated using non-invasive
techniques such as monitoring behavior by
videotapes and responding to situations
generating stress in animals or SCS. This
document reviews the basic and most common
principles and methods used in aquaculture to
assess SCS and their impact on the welfare and
behavior of fish farmed.
Introducción
Considerando el incremento exponencial de la
demografía mundial y de los problemas de
malnutrición; la acuicultura se presenta como una
actividad que podrá cubrir e incrementar la
producción de alimentos para la demanda en
proteína animal de la población. Sin embargo, el
continuo crecimiento de la actividad (5.3% entre
2001-2018, FAO, 2020); en particular, de los
cultivos intensivos y super intensivos de
organismos marinos, genera estrés en los
individuos debido a los procedimientos de
manejo: densidades, biometrías frecuentes,
intervención humana en las unidades de cultivo,
etc. El estrés desencadena respuestas
neuroendocrinas que pueden afectar la habilidad
de los organismos a restablecer su homeostasis
(Shreck, 2010), impactando negativamente su
salud, crecimiento, supervivencia, funciones
reproductivas, y por lo tanto pudiendo reducir la
productividad de las unidades de producción
acuícolas y conllevando a concientizar al sector
productivo y científico sobre el bienestar de los
peces bajo cultivo.
A la fecha actual, la definición del término de
bienestar en peces genera debate, ya que los
animales no muestran su estado mental y
emocional, como se puede observar en humanos
o ciertos mamíferos terrestres de cultivo. Se
puede dividir en tres categorías: sentimiento,
estado interno y estado físico. En este contexto,
la evaluación de los EAE representa una
herramienta útil para fortalecer la medición
comportamental, conocer la variación individual
del comportamiento, la respuesta conductual,
fisiológica y cognitiva/emocional de los
organismos ante situaciones estresantes de su
ambiente de cultivo. En el ámbito de la
producción acuícola, el estudio de estas
diferencias comportamentales en peces de
cultivo ha tenido un rápido crecimiento e impacto
a nivel mundial.
Bienestar animal
La mayoría de las investigaciones sobre
bienestar en peces se han enfocado en la
perspectiva de sensaciones, como son el miedo
y el dolor, ya que son los más afectados por la
captura y el manejo de los organismos, el
transporte, las altas densidades de cultivo, las
fluctuaciones de la calidad del agua, la
exposición a nuevos ambientes y la incidencia de
enfermedades, entre otros. Esta relación de
causa-efecto en estos parámetros sobre
bienestar ha sido reportado para el bacalao del
Atlántico Gadus morhua, la trucha Oncorhynchus
mykiss, el salmón del Atlántico Salmo salar, entre
otros.
La cuestión del bienestar y sufrimiento animal en
condiciones de cautiverio estresantes es un tema
ético de gran interés actualmente, que requiere el
desarrollo de métodos adecuados para su
evaluación, que sean, sencillos, económicos y
factibles de ser aplicados por el personal de
granjas de cultivo. Asimismo, se necesita de una
perspectiva holística que combine indicadores
del comportamiento, neurofisiología, así como
indicadores patológicos y moleculares para una
mejor comprensión del bienestar y de las
posibles causas de su deterioro, con el propósito
de restablecerlo y mantenerlo a lo largo del
cultivo (Huntingford et al. 2010). Sin embargo,
para la evaluación del bienestar de los animales
en cautiverio es fundamental el comportamiento,
ya que es un importante indicador del estado
biológico de un organismo permitiendo
comprender no sólo el estado fisiológico sino
también el estado emocional. Por tanto, el
conocimiento de la etología de las especies de
peces bajo cultivo es una condición relevante
para la correcta evaluación de su bienestar.
Comportamiento
El comportamiento es generalmente la primera
línea de defensa del animal en la interacción con
su entorno, el cual proporciona una gran cantidad
de información sobre requisitos, preferencias y
estados internos del animal. Los peces, como
muchos otros animales, muestran un alto grado
de plasticidad conductual, así como diferencias
individuales de comportamiento.
Estas diferencias individuales en las respuestas
a los estresores se reconocen cada vez más
como una variación adaptativa y, por lo tanto,
como un factor relevante para la evolución y las
mejoras en la acuicultura, incluida la cría
selectiva. El estudio de esas diferencias
individuales y consistentes de comportamiento
en especies de peces de acuicultura inició en el
pez espinoso (Gasterosteus aculeatus)
Huntingford (1976) y desde entonces, se ha
reportado en numerosas otras especies, como
son: dorada (Sparus aurata), tilapia (O. niloticus),
lenguado senegalés (Solea senegalensis), lubina
europea (Dicentrarchus labrax), entre otros.
Entre distintos indicadores de bienestar, el
comportamiento de los peces es probablemente
el más relevante para el productor, el cual se
relaciona con su experiencia subjetiva de
observación diaria de los animales. Por ejemplo,
el monitoreo del comportamiento por cámaras
acuáticas en jaulas flotantes brinda información
inmediata sobre el estado de los peces, tanto a
nivel grupal como individual. Las mediciones del
comportamiento se pueden realizar de manera
cuantitativa y cualitativa, a través de diferentes
parámetros como el modo de natación, las
exhibiciones de aletas, las frecuencias de
ventilación branquiales, los patrones de
pigmentación y coloración de la piel, su respuesta
a la alimentación (Martins et al., 2012). Los
indicadores comportamentales tienen la ventaja
de ser rápidos y fáciles de observar y, por lo
tanto, son candidatos para su uso en el centro de
cultivo, con el fin de conocer las preferencias y
requerimientos de los animales y adaptar los
protocolos de manejo conforme a su bienestar.
Estilos de afrontamiento al estrés
Los estilos de afrontamiento del estrés (EAE) se
definen como conjuntos consistentes de patrones
conductuales, o también como rasgos
fisiológicos consistentes y divergentes que
muestran los individuos de una misma población
al estrés (Koolhaas et al., 1999). Se ha reportado
que los EAE se expresan en dos patrones
extremos: perfiles proactivos y reactivos, en
varios vertebrados, incluidos en peces
teleósteos. Las principales diferencias
conductuales y fisiológicas entre ambos perfiles
de comportamiento se detallan en la Tabla 1, las
cuales explican la variabilidad adaptativa
individual ante situaciones de estrés.
Se ha demostrado que el estudio de los EAE
tiene implicaciones positivas en la acuicultura,
apoyando a determinar el nivel de bienestar y de
salud de los organismos, así como su
susceptibilidad a enfermedades, capacidad de
crecimiento y sobrevivencia y éxito reproductivo.
Para caracterizar los EAE en peces, se han
utilizado diversos enfoques metodológicos.
Tabla 1. Diferencias conductuales y fisiológicas entre peces proactivos y reactivos
Proactivo
Reactivo
Eficiencia de Alimentación
Alto
Bajo
Agresividad
Alto
Bajo
Influencia Social
Bajo
Alto
Zona de riesgo y Exploración
Alto
Bajo
Escape activo al estresor
Alto
Bajo
Plasticidad/Flexibilidad/Formación rutina
Bajo
Alto
Reactividad HPI
Bajo
Alto
Respuesta al estrés por cortisol
Bajo
Alto
Inmunidad
Alto
Bajo
Consumo de Oxígeno
Alto
Bajo
Reactividad Simpática
Alto
Bajo
Plasticidad Neuronal
Bajo
Alto
Reactividad Parasimpática
Bajo
Alto
HPI: eje Hipotálamo Pituitario Interrenal
Para mayor referencia leer: Castanheira et al. 2017
Las pruebas individuales, como el confinamiento,
la recuperación de la motivación alimentaria en
un entorno novedoso, la exposición a un objeto
novedoso, y pruebas de agresión, entre otras, se
realizan en condiciones de aislamiento, pero el
carácter gregario de ciertas especies, puede
influir en las respuestas conductuales y debe
tenerse en cuenta al interpretar los datos. Por lo
tanto, se han desarrollado algunas pruebas
basadas en grupos de animales, la mayoría
refiriéndose a la toma de riesgos y a la exposición
a la hipoxia (Figura 1)
Prueba
Tipo de prueba
Observaciones
Especie
Toma de riesgo
Grupal
La tasa de exploración y la capacidad
competitiva son constantes a lo largo del
tiempo y están relacionadas con la conducta
de asumir riesgos: las personas que
exploraron más rápidamente el entorno
novedoso fueron las primeras en obtener
acceso a alimentos restringidos
Carpa (Cyprinus carpio),
lubina europea (Dicentrarchus
labrax)
Confinamiento
Individual
Los peces más reactivos mostraron mayor
suceptibilidad a infecciones. Diferencias en
el grado de pigmentación
Salmón del Atlántico (Salmo
salar), trucha arco iris
(Oncorhynchus mykiss)
Objeto nuevo
Individual
El contexto social es un modulador
importante de EAE individuos proactivos
pueden ser más flexibles a las condiciones
cambiantes como opuesto a los reactivo
Dorada (Sparus aurata),
trucha trucha arco iris
(Oncorhynchus
Agresión
Pareja
Diferencias individuales en la alimentación
residual la ingesta están relacionados con
diferencias en comportamiento agresivo:
más eficiente los individuos son más
agresivos
Bagre africano (Clarias
gariepinus), dorada (Sparus
aurata)
Figura 1. Pruebas empleadas en peces para evidenciar EAE
Conclusión
Las diversas investigaciones en especies de
peces de acuicultura a la fecha confirman la idea
de que el estudio de los EAE ayuda a determinar
la vulnerabilidad individual a situaciones
relacionadas con el estrés, debido a que los
animales se adaptan de manera diferente a
diversas condiciones ambientales.
Asimismo, investigar sobre ello, mediante la
aplicación de diferentes pruebas
comportamentales (individuales y/o grupales) y
del estudio de la relación entre las respuestas
fisiológicas y conductuales contribuye a mejorar
el bienestar y la salud de los animales.
Referencias
Food and Agriculture Organization [FAO]. (2020). The State of World Fisheries and Aquaculture 2020
Sustainability in action. Rome. https://doi.org/10.4060/ca9229en
Castanheira, M. F., Conceição, L. E. C., Millot, S., Rey, S., Bégout, M., Damsgård, B., Kristiansen, T.,
Höglund, E., Øverli, Ø. and Martins, C. I. M. (2017). Coping styles in farmed fish: consequences for
aquaculture. Reviews in Aquaculture, 9(1): 23-41. http://dx.doi.org/10.1111/raq.12100
Huntingford, F. A. (1976). The relationship between anti-predator behaviour and aggression among
conspecifics in the three-spined stickleback, Gasterosteus aculeatus. Animal Behaviour, 24(2): 245-
260. https://doi.org/10.1016/S0003-3472(76)80034-6
Huntingford, F. A., Andrew, G., Mackenzie, S., Morera, D., Coyle, S.M., Pilarczyk, M. and Kadri, S. 2010.
Coping strategies in a strongly schooling fish, the commom carp Cyprinus carpio. Journal of Fish
Biology, 76: 1576-1591. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2010.02582.x
Koolhaas, J. M., Korte, S. M., De Boer, S. F., Van Der Vegt, B. J., Van Reenen, C. G., Hopster, H., De Jong,
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and stress-physiology. Neurosciences and Biobehavioral Reviews, 23: 925-935.
https://doi.org/10.1016/S0149-7634(99)00026-3
Martins, C. I. M., Schaedelin, F. C., Mann, M., Blum, C., Mandl, I., Urban, D., Grill, J., Wender, J. and
Wagner, R.H. (2012) Exploring novelty: a component trait of behavioural syndromes in a colonial fish.
Behaviour, 149: 215-231. https://doi.org/10.1163/156853912X634430
Shreck C. B. (2010). Stress and reproduction: the roles of allostasis and hormesis. General and Comparative
Endocrinology, 165: 549-556. https://doi.org/10.1016/j.ygcen.2009.07.004
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Article
Full-text available
Individual differences in exploratory behaviour have been shown to be consistent across contexts and suggested to be part of behavioural syndromes in a diversity of species, including fish. Exploration has also been shown to be a key factor in understanding complex ecological processes such as sexual selection and cooperation. Another important question in ecology is why animals breed in colonies. Exploration syndromes, by affecting prospecting behaviour, dispersal and public information use may also contribute to our understanding of coloniality. This study aims at investigating whether an exploration syndrome exists in a colonial fish species, Neolamprologus caudopunctatus. Individuals of this species were subjected to two consecutive tests, a novel environment and a novel object test. Results show that more explorative individuals in a novel environment are also less neophobic in the presence of a novel object, suggesting that the tendency to engage with novelty per se is a consistent trait and part of an exploration syndrome. These results are discussed in light of the contribution of an exploration syndrome to explain colony formation in animals.
Article
Full-text available
Individual common carp Cyprinus carpio were screened repeatedly for risk taking (rate of exploration of a novel, potentially dangerous environment) and for competitive ability (success in gaining access to a spatially restricted food source). Marked differences in behaviour were evident, and significant consistency in individual responses across trials was found for both risk taking and competitive ability. In addition, there was a significant positive relationship between individual performance in these two contexts, with fish that explored more quickly in the novel environment tending to be among the first to gain access to restricted food. In two follow-up studies, resting metabolic rate, blood lactate and glucose and the expression of the cortisol receptor gene in the head kidney and brain were compared in fish from the two extremes of the risk-taking spectrum. Mass-specific metabolic rate was significantly higher in risk-taking than in risk-avoiding fish, while plasma lactate and glucose concentrations and expression of the cortisol receptor gene were lower. It was concluded that a behavioural syndrome based on boldness and aggression exists in C. carpio, as it does in many other animals, and that this is associated with differences in metabolic and stress physiology (down to the genomic level) similar to those described in animals with different coping strategies.
Article
Individual differences in physiological and behavioural responses to stressors are increasingly recognised as adaptive variation and thus raw material for evolution and fish farming improvements including selective breeding. Such individual variation has been evolutionarily conserved and is present in all vertebrate taxa including fish. In farmed animals, the interest in consistent trait associations, that is coping styles, has increased dramatically over the last years because many studies have demonstrated links to performance traits, health and disease susceptibility and welfare. This study will review (i) the main behavioural, neuroendocrine, cognitive and emotional differences between reactive and proactive coping styles in farmed fish; (ii) the methodological approaches used to identify coping styles in farmed fish, including individual (group) mass-screening tests; and (iii) how knowledge on coping styles may contribute to improved sustainability of the aquaculture industry, including welfare and performance of farmed fish. Moreover, we will suggest areas for future research, where genetic basis (heritability/epigenetic) of coping styles, and the neuroendocrine mechanisms behind consistent as well as flexible behavioural patterns are pinpointed as central themes. In addition, the ontogeny of coping styles and the influence of age, social context and environmental change in coping styles will also be discussed.
Article
The response of individual breeding three-spined sticklebacks to territorial intruders of various species was compared with their response to a predator outside the breeding season. The nature of the territorial response to the different intruders, as revealed by factor analysis, was very similar and the level of aggression shown to the different species co-varied across individuals and during each breeding cycle. The level of territorial aggression of the individual fish was positively correlated with their ‘boldness’ towards a predator. These results provide tentative support for the idea that anti-predator behaviour and aggression towards conspecifics are linked in this species. Supporting evidence for and possible adaptive significance of these results are discussed.
Article
This paper is a review of the effects of stress on reproduction in fishes. I hope to further the development of the concepts of allostasis and hormesis as relevant to understanding reproduction in general and in fish in particular. The main contentions I derive in this review are the following: Stressors affect fish reproduction in a variety of ways depending on the nature and severity of the stressor. The effects are transduced through a hormonal cascade initiated by perception of the stressor and involving the hypothalamus–pituitary–interrenal axis, the catecholamines, and also cytokines. Mounting a stress response and resisting a stressor is an energetically costly process, including costs associated with allostasis, attempting to reset homeostatic norms. Responses in emergency situations (e.g., being chased by a predator or a net) can be different from those where fish can cope (e.g., being in a more crowded environment) with a stressor, but both situations involve energy re-budgeting. Emergency responses happen in concert with the onset of energy limitations (e.g., the fish may not eat), while coping with allostatic overload can happen in a more energy-rich environment (e.g., the fish can continue to eat). Low levels of stress may have a positive effect on reproductive processes while greater stress has negative effects on fish reproduction. The concept of hormesis is a useful way to think about the effect of stressors on fish reproduction since responses can be nonmonotonal, often biphasic.
Article
This paper summarizes the current views on coping styles as a useful concept in understanding individual adaptive capacity and vulnerability to stress-related disease. Studies in feral populations indicate the existence of a proactive and a reactive coping style. These coping styles seem to play a role in the population ecology of the species. Despite domestication, genetic selection and inbreeding, the same coping styles can, to some extent, also be observed in laboratory and farm animals. Coping styles are characterized by consistent behavioral and neuroendocrine characteristics, some of which seem to be causally linked to each other. Evidence is accumulating that the two coping styles might explain a differential vulnerability to stress mediated disease due to the differential adaptive value of the two coping styles and the accompanying neuroendocrine differentiation.
The State of World Fisheries and Aquaculture 2020 -Sustainability in action
Referencias Food and Agriculture Organization [FAO]. (2020). The State of World Fisheries and Aquaculture 2020 -Sustainability in action. Rome. https://doi.org/10.4060/ca9229en