Cover crops and main production crops pathogens - Cultivos de cobertura y los principales patogenos de cultivos de produccion agricola

Abstract

Se discuten los posibles efectos de los cultivos de cobertura sobre los niveles de las enfermedades que afectan a los cultivos de producción agrícola poniendo énfasis en la necesidad de generar información local de manera integrada.

Full text

En los cultivos de cobertura ¿Se “esconden” los patógenos que afectan a los
principales cultivos agrícolas?
*Lic. Cs. Biol. Ignacio Erreguerena, **Ing. Agr. (Dra.) Norma Formento,
***Ing. Agr. (MSc) Lucrecia Couretot
Junio 2020
Introducción
En Argentina, con más de un 90% de cultivos en siembra directa, el uso de los cultivos de
cobertura (CC) aumentó significativamente de 3 a 14% entre 2014-15 y 2018-19; el 41 % son gramíneas
(Bolsa de Cereales de Buenos Aires, 2019) y su elección depende de las características y requerimientos
de cada zona de producción.
Los efectos benéficos de los CC, ampliamente estudiados, entre otros disminuyen la erosión
(Langdale
et al.,
1991), mejoran las propiedades fisicoquímicas del suelo y reducen las pérdidas de
nitratos (Valkama
et al.,
2015) en muchos agroecosistemas. Además, son fuente de nitrógeno para
los cultivos subsiguientes por fijación simbiótica (Li
et al.,
2015); actualmente, la inclusión de CC entre
dos cultivos de interés económico, genera mejoras como la disminución en el uso de insumos como
herbicidas y fertilizantes. También, contribuyen al mantenimiento y/o aumento de los rendimientos
de los cultivos de manera sustentable y amigable con el ambiente. Sin embargo, otros aspectos como
el costo de implantación (Snapp
et al.,
2005) y la disminución del agua disponible para los cultivos
posteriores en ambientes con restricción hídrica (Blanco-Canqui
et al.,
2015) requieren de más
estudios.
La interacción de los CC y los cultivos extensivos como soja, girasol, maíz, trigo y cebada es
positiva, por la mitigación de algunas problemáticas más limitantes, como el manejo de malezas
resistentes o tolerantes a herbicidas. Sin embargo, un dilema a resolver es conocer si los CC influyen
en la dinámica de las principales enfermedades. Naturalmente, se observa inóculo disponible en las
plantas voluntarias (“guachas”) de un determinado hospedante y sus numerosas cohortes a través del
tiempo, en trigos ciclo largo sembrados a fines de mayo - comienzos de junio para los subsiguientes
cultivos de ciclo intermedio y corto sembrados hasta fines de julio, en las hojas verdes remanentes de
los maíces tempranos para los de siembra tardía, en las numerosas especies de la flora natural y
malezas dentro de un agroecosistema.
En términos generales, se discuten los posibles efectos de la inclusión de los CC en una
secuencia de cultivos sobre la intensidad de las enfermedades prevalentes en los cultivos extensivos
más importantes. Además, se destaca la importancia de la generación de conocimiento con estudios
epidemiológicos que exceden, aunque constituye un gran avance, a la mera identificación de
patógenos comunes.
Enfermedades fúngicas y los “puentes verdes” y “marrones”
Los fitopatógenos pueden sobrevivir en la semilla, rastrojo o en el suelo (necrotróficos) y otros,
sólo lo hacen sobre el tejido vegetal vivo (biotróficos), conocido como “puente verde”. Este, es un
mecanismo que utilizan numerosos patógenos foliares y habitantes del suelo para nutrirse de otros
hospedantes iguales o diferentes, de malezas o especies alternativas, de plantas voluntarias
(“guachas”) y de los CC. Allí, sobreviven el tiempo suficiente para infectar los cultivos comerciales de
un nuevo ciclo agrícola. Los patógenos habitantes del suelo se nutren de las raíces de diversos
hospedantes y luego penetran las raíces de los nuevos cultivos, provocando amarillez,
marchitamientos y muerte de plantas. Los patógenos foliares que utilizan “puentes verdes”, se
diseminan por insectos, aire, gotas de lluvia o rocío (West, 2014) y a partir de los CC verdes o
Estación Experimental Agropecuaria Pergamino
“Ing. Agr. Walter Kugler”
Fitopatología
*Profesional INTA Balcarce, ** Profesional INTA Paraná, *** Profesional INTA Pergamino

senescentes (“rolados”); de esta manera, llegan a los cultivos comerciales en emergencia o en su fase
juvenil, a nivel local y/o a otras regiones comenzando desde ese momento la reducción del
rendimiento potencial. Estudiar y comprender las posibles implicancias de los CC, hospedantes
voluntarios y/o alternativos y malezas, además de su papel específico en el ciclo de vida de los
diferentes patógenos permitirá mejorar el manejo del agroecosistema. Los "puentes verdes" en
siembra directa podrían proveer una respuesta a la variabilidad de los rendimientos de cultivos
extensivos (Álvarez, 2017).
Cultivos de cobertura y enfermedades de importancia agronómica
Diversas especies se utilizan como CC y son variables según las regiones, destacándose centeno
(
Secale cereale
), avena blanca (
Avena sativa
) y trigo (
Triticum aestivum
) dentro de la poáceas y
Vicia
villosa
, en las fabáceas (Figura 1). Estas especies se pueden usar solas o en combinaciones de dos o
más.
Figura 1. Principales especies utilizadas como cultivos de cobertura (CC) en Argentina.
Fuente: https://www.aapresid.org.ar/rem/wp-content/uploads/sites/3/2018/03/Analisis-encuesta-sobre-CC-web.pdf.
(2018).
Numerosos patógenos pueden parasitar tanto a algunos de los CC más utilizados en Argentina
(Tabla 1) como a cultivos extensivos de mayor área sembrada y producción, es decir que comparten
el mismo nicho. Algunas asociaciones se han determinado en Argentina y sólo unos pocos patógenos
muestran un riesgo alto que se podría traducir en grandes pérdidas de los rendimientos. En este primer
abordaje no se consideran las especies consideradas malezas, que también son “puentes verdes” en
numerosos patosistemas.
Patógenos biotróficos
Las royas del trigo
Los patógenos biotróficos que se alimentan exclusivamente de células de plantas vivas y son
marcadamente específicos de algunos géneros o especies vegetales, es decir que poseen un rango de
hospedantes relativamente estrecho (Agrios, 2005). Las royas, en este caso del género
Puccinia
, solo
pueden sobrevivir de un ciclo agrícola al siguiente en plantas vivas, principalmente de trigo y, en menor
medida, de cebada, triticale, centeno y
Phalaris
. Su éxito como parásitos, se debe mayormente a su
capacidad de lograr rápidos aumentos poblacionales a través de repetidos ciclos cortos de generación
de esporas, en aproximadamente dos semanas. La presencia de un “puente verde” da lugar a más
altas poblaciones iniciales, a partir de las cuales ocurre un desarrollo “explosivo”. Las epidemias de
royas fueron más graves después de veranos húmedos que permitieron el crecimiento generalizado

de hospedantes voluntarios como antecesor. Por lo tanto, cuanto más susceptibles sean las plantas
voluntarias que crecen durante el verano / otoño, mayor sería el riesgo de una epidemia temprana
de roya en cultivos invernales (Couretot, observ. personal) El mayor impacto de la roya temprana, será
en las zonas cultivables donde el verano y el otoño se superponen y es posible la implantación y
establecimiento temprana de los cultivos. Esto, conduce a diferencias regionales en la severidad de la
roya, particularmente en los primeros ataques de la roya amarilla (
P. striiformis
), roya de la hoja (
P.
triticina
) o del tallo (
P. graminis
) en trigo. En las áreas donde los hospedantes voluntarios mueren
antes de que se establezcan los nuevos cultivos, es probable que la enfermedad sea esporádica y
menos intensa (Bartimote, 2020). El impacto de las royas en los cultivos es proporcional a la duración
de la epidemia, por lo cual una roya “temprana” resultará en ataques severos y grandes pérdidas.
Varias especies de
Puccinia
son compartidas entre gramíneas de los CC y los cereales (Tabla 1) por
lo cual es relevante considerar el comportamiento sanitario de ambos cultivos y focalizar en la elección
de variedades, de fechas de siembra y momentos de rolado/control químico, en el diseño de una
estrategia productiva integral a nivel local y regional.
Patógenos necrotróficos
 Muerte o damping of de plántulas, pudrición de raíces y tallo
Los CC pueden ser anfitriones de patógenos habitantes de suelo; Bakker
et al.
(2016) demostraron
que las raíces necróticas de centeno de invierno como CC, albergaban altos niveles poblacionales de
patógenos de plántulas de maíz (
Zea mays
) como
Fusarium graminearum
y especies del género
Pythium
. De manera similar, Acharya
et al
. (2017) observaron alta incidencia de plantas muertas por
Fusarium
y
Pythium
, después de centeno de invierno como CC, cuando se eliminó 10 días antes de la
siembra de maíz; además marcaron la importancia del intervalo transcurrido entre la terminación de
un CC y la siembra del cultivo de interés; la enfermedad se redujo en un 70% cuando el centeno se
eliminó entre 14 y 21 días antes de la siembra. Por otro lado, Robertson (2017) en esta secuencia de
cultivos observó que el centeno como CC redujo el nivel de pudrición de tallo en maíz por
Colletotrichum graminicola
y diversas especies de
Fusarium
; posiblemente, el centeno como CC a través
de su rastrojo conservaría mejor la humedad del suelo previniendo el estrés hídrico al maíz y
representaría una barrera física entre el inóculo y las plántulas.
La pudrición del tallo de la soja (
Sclerotinia sclerotiorum
) se redujo con el uso de avena, cebada y
trigo como CC; en estos, se incrementó el número de apotecios observados, lo que podría haber
generado un desgaste y no disponibilidad del inóculo. La enfermedad fue significativamente menor
después de estos CC (Maloney & Grau, 2001). La pudrición de raíces por
Rhizoctonia solani
y
Fusarium
virguliforme
en soja se redujo cuando se utilizó centeno como CC (Wen
et al.,
2017).
Otros patógenos como el complejo
Fusarium
que afecta al maíz y trigo, sobreviven en el rastrojo:
Las especies más frecuentes como
F. graminearum
y
F. culmorum
, se aíslan a partir de muchas
fabáceas. La secuencia maíz-soja-trigo permite la supervivencia y desarrollo de algunas especies de
Fusarium
, cuando las condiciones ambientales son favorables (Peruzzo y Pioli, 2016). El rastrojo
infectado con especies de
Fusarium
fue la principal fuente de inóculo para maíz (Luongo
et al
., 2005),
observándose la prevalencia de
Fusarium solani
y
F. oxysporum
(Chiotta
et al.,
2015) al igual que en
rastrojo de trigo y avena (Tunali
et al.,
2012; Njeru
et al
., 2016; Hofgaard
et al.,
2016), cultivos que se
utilizan como CC.
 Manchas foliares
Los patógenos de los cultivos extensivos durante varios meses carecen de su hospedante natural,
ya que las plantas anuales y bianuales mueren parcial o totalmente al final de su estación de
crecimiento. En ausencia del hospedante, los patógenos sobreviven entre los ciclos agrícolas o entre
inviernos fríos o veranos secos como micelio en el rastrojo infectado o “puentes marrones”. Además,
pueden persistir en el suelo como esporas libres o durmientes (clamidosporas) y como esclerocios. El
rastrojo posee distintos tiempos de descomposición, el de maíz persiste después de 756 días (más de
2 años) hallándose una gran población fúngica (Broder y Wagner, 1988) y la intensidad de las

enfermedades se relaciona directamente con la densidad de inóculo y es máxima en SD y monocultivo
(Reis
et al.,
2011a; 2011b).
Las enfermedades foliares de maíz, a excepción de las royas y mildius son ocasionadas en su
mayoría por hongos necrótrofos que sobreviven en el rastrojo, entre ellos,
Exserohilum turcicum
,
organismo causal de la enfermedad más destructiva en siembras tardías. Este patógeno, sobrevivió
más de 7 meses en rastrojo enterrado o superficial (Fullerton y Fletcher, 1974) y se determinó en el
suelo, sorgo de Alepo (
Sorghum halepense
) y en especies de
Panicum
,
Paspalum
,
Pennisetum
y
Urochloa
. Por otro lado, los pseudotecios de su teleomorfo
Setosphaeria turcica
se producirían en
rastrojo de sorgo de Alepo o cebada y nunca sobre restos culturales de maíz (Pedersen y Oldham,
1992).
Las plantas voluntarias (“guachas”) logradas partir de semillas del hospedante no cultivado,
también son reservorio de patógenos. En general, son de porte más bajo, entrenudos cortos, hojas
más coriáceas, escasas flores, vainas, panojas y espigas. Además, pueden hospedar nematodos,
invertebrados vectores de virus, bacterias y spiroplasmas, como también organismos benéficos. El
marchitamiento bacteriano (
Clavibacter michiganensis
), tizón foliar (
E. turcicum
) y mancha gris
(
Cercospora
spp.) pueden potenciarse en presencia de maíces voluntarios infectados. La existencia de
híbridos resistentes a herbicidas incrementaron la presencia de plantas voluntarias de maíz,
convirtiéndose en una maleza problemática en la secuencia maíz/soja en SD (Marquardt
et al
., 2013;
Chahal
et al
., 2016). En Entre Ríos, el número de plantas voluntarias de maíz en diversos estadios
fenológicos, cuatro 4 hojas y grano ampolla (R2) fue alto en lotes cosechados, siempre con tejido
verde con síntomas y signos de tizón foliar, mancha ocular y roya común (
Puccinia sorghi
) según
Formento (2018).
La probabilidad que un patógeno pueda infectar dos especies de plantas decrece paralelamente
con la distancia genética entre las plantas y otras poáceas u otras familias botánicas también podrían
ser sustrato de sobrevivencia y de inóculo de patógenos de plantas (Gilbert y Webb, 2007). Hongos
que ocasionan manchas foliares como
Bipolaris cynodontis
,
Curvularia lunata
,
C. geniculata
y
Exserohilum
rostratum
afectaron severamente al sorgo de Alepo,
Bipolaris stenospila
a
Brachiaria
platyphylla
y
B. spicifera
a sorgo de Alepo y
Setaria glauca
. Un número importante de gramíneas como
el gramón (
Cynodon dactylon
) y seis especies de hongos, representaron un complejo de hospedantes
múltiples y patógenos, con infección cruzada (Pratt, 2006).
Rhynchosporium
secalis agente causal de la escaldadura de la cebada, ocasiona síntomas
típicos y atípicos en centeno,
Dactylis glomerata
y
Lolium perenne
(King
et al.
, 2011), lo que muestra
la importancia de otras poáceas como reservorio de patógenos. Especies de
Setaria
fueron reservorio
de
Clavibacter michiganensis
, enfermedad reemergente de maíz (Langemeier
et al.,
2014);
K. zeae
sobrevivió sobre
Setaria viridis
,
Sorghum bicolor
,
S. sudanense
y
Echinochloa crus-galli
(Reinfscheneider
y Arny, 1980) y 22 especies de 14 géneros de poáceas fueron susceptibles cuando se inocularon con
E. turcicum
, con excepción de la caña de azúcar, (Wathaneeyawech
et al.,
2015).
Conclusiones
Las interacciones entre plantas de los CC, cultivos extensivos, malezas, plantas voluntarias
“puentes verdes” y el rastrojo “puentes marrones” con los patógenos son complejas y si bien, se han
alcanzado algunos objetivos y existen avances en el conocimiento, exige a la brevedad posible una
mayor asignación de recursos humanos y financieros, así también como una fuerte y constante
articulación público-privado para el abordaje de estos nuevos paradigmas.

Tabla 1. Algunos patógenos (hongos, bacterias, virus y oomycetes) que comparten hospedantes, cultivos de
cobertura y cultivos extensivos de importancia en Argentina. 1cebada y trigo también son utilizados como cultivos de
cobertura. *Las subespecies del hongo Puccinia graminis difieren según los hospedantes.

Bibliografía citada
- Acharya, J., Bakker, M.G., Moorman, T.B., Kaspar, T.C., Lenssen A.W. and A.E. Robertson
2017. Time interval between cover crop termination and planting influences corn seedling
disease, plant growth, and yield. Plant Disease 101:591-600.
- Agrios, G. 2005. Plant Pathology. 5th Ed., Elsevier Academic Press, Amsterdam. pp. 26-27 y
398-401.
- Álvarez, R., Steinbach, H.S. and J.L. De Paepe 2017. ¿Son convenientes los cultivos de
cobertura en la región pampeana? Un análisis de la información existente. IPNI,
Informaciones Agronómicas de Hispanoamérica. Informaciones Agronómicas de
Hispanoamérica. http://www.ipni.net/publication/ia-
lacs.nsf/0/4616449FDCFB87F30325815D0063D5BC/
- Bakker, M.G., Acharya, J., Robertson, A.E., Moorman, T. and T. Kaspar 2016. The potential
for cereal rye cover crops to host corn pathogens. Phytopathology 106:591-601.
- Bartimote, T. 2020. Reduce pests by controlling green bridges. Local Land Services. NSW
Government.
https://www.lls.nsw.gov.au/regions/central-west/articles-and-publications/pest-
control/reduce-pests-by-controlling-green-bridges
- Blanco-Canqui, H., Shaver, T.M., Lindquist, J.L. et al. 2015. Cover crops and ecosystem
services: Insights from studies in temperate soils. Agron. J. 107:2449–2474.
Bolsa de Cereales de Buenos Aires, 2019. Lanzamiento campaña gruesa 2018-2019.
http://www.bolsadecereales.com/imagenes/informes/2018-09/67-paneliiibolsadecereales.pdf
Broder M.W. and G.W. Wagner 1988. Microbial colonization and decomposition of corn,
wheat and soybean residue. Soil Sci. Soc. Am. J. 52:112-117.
https://www.researchgate.net/publication/250127060_Microbial_Colonization_and_Decomp
osition_of_Corn_Wheat_and_Soybean_Residue
Chahal P.S., Jha P., Jackson-Ziems T., Wright R. and A.J. Jhala 2016. Glyphosate-resistant
volunteer maize (
Zea mays
L.): impact and management. In: Weed and Pest Control. Travlos
I.S., Bilalis D. and D. Chachalis (Eds). Chapter 5. p. 125-148.
Chiotta M.L., Chulze S. y G. Barros 2015. Fuentes de inóculo de especies de
Fusarium
potenciales productoras de micotoxinas en el agroecosistema soja. Rev. FCA UNCUYO
47(2):171-184.
Formento A.N. 2018. Identificación morfológica y molecular de los hongos
Kabatiella zeae
y
Exserohilum
turcicum
, patógenos de maíz (
Zea mays
). Caracterización de las estrategias
patogénicas y de sobrevivencia como un aporte al conocimiento de sus ciclos biológicos. Tesis
de doctorado. FCA- UN de Rosario. 283 p.
Gilbert G.S. and C.O. Webb 2007. Phylogenetic signal in plant pathogen–host range. PNAS
104:4979-4983.
Hofgaard I.S., Seehusen T., Aamot H.U., Riley H., Razzaghian J., Vinh H. Le V.H., Hjelkrem
A.G., Dill-Macky R. and G. Brodal 2016. Inoculum potential of
Fusarium
spp. relates to tillage
and straw management in norwegian fields of spring oats. Front Microbiol. 7:556.
https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4841101/#B3
King K.M., West J.S., Dyer P.S. and B.D.L. Fitt 2011. Development of typical and atypical
Rhynchosporium
lesions on different grass hosts. Aspects of Applied Biology 106:137-142.
- Langdale, G.W., Blevins, R.L., Karlen, D.L., McCool, D.K., Nearing, M.A., Skidmore, E.L.,
Thomas, A.W., Tyler, D.D. and J.R. Williams 1991. Cover crop effects on soil erosion by wind
and water. p. 15– 22. In: W.L. Hargrove (Ed.). Cover crops for clean water. Soil and Water
Conserv. Soc. Ankeny, IA.
- Langemeier C.B., Jackson-Ziems T.A. and G.R. Kruger 2014. Four common
Setaria
species are
alternative hosts for
Clavibacter michiganensis
subsp.
nebraskensis
, causal agent of Goss’s
bacterial wilt and blight of corn. Plant Health Progress doi: 10.1094/PHP-RS-12-0160.

- Li, X., Sorensen, P., Li, F., Petersen, S.O. and J.E. Olensen 2015. Quantifying biological nitrogen
fixation of different catch crops, and residual effects of roots and tops on nitrogen uptake in
barley using in-situ 15N labelling. Plant Soil 395:273-287.
- Luongo L., Galli M., Corazza L., Meekes E., de Hass L., Van der Plas C.L. and J. Köhl 2005.
Potential of fungal antagonists for biocontrol of
Fusarium
spp. In wheat and maize through
competition in crop debris. Biocontrol Science and Technology 15(3):229-242.
- Maloney, T.S. and C.R. Grau 2001. Unconventional approaches to combat soybean diseases.
Proceedings
of the 2001 Fertilizer, Aglime, and Pest Management Conference, Madison, WI.
Marquardt P.T., Terry R.M. and W.G. Johnson 2013. The impact of volunteer corn on crop
yields and insect resistance management strategies. Agronomy 3:488-496.
Njeru N.K., Muthomi J.W., Mutegi C.K. and J.M. Wagacha 2016. Effect of cropping systems on
accumulation of
Fusarium
head blight of wheat inoculum in crop residues and soils. J. Plant
Sci. 11:12-21.
Pedersen W.L. and M.G. Oldham 1992. Effect of three tillage practices on development of
northern corn leaf blight (
Exserohilum turcicum
) under continuous corn. Plant Disease 76:
1161-1164.
Peruzzo A.M. y R.N. Pioli 2016. Micotoxinas en harinas derivadas de trigo y soja detectadas
por prueba de Elisa. Pesq. Agropec. Bras. 51:647-653.
- Pratt R.G. 2006. Johnsongrass, yellow foxtail, and broadleaf signalgrass as new hosts for six
species of
Bipolaris
,
Curvularia
, and
Exserohilum
pathogenic to bermudagrass. Plant Disease
90:528.
Reis E.M., Baruffi D., Remor L. and M. Zanatta 2011a. Decomposition of corn and soybean
residues under field conditions and their role as inoculum source. Summa Phytopathologica
37(1):65-67.
Reis E.M., Casa R.T., Bianchin V. 2011b. Controle de doenças de plantas pela rotação de
culturas. Summa Phytopathologica 37(3):85-91.
Reifschneider F.J.B. and D.C. Arny 1980. Host range of
Kabatiella zeae
, causal agent of eyespot
of maize. Phytopathology 70:485-487.
- Robertson, A., Kaspar, T., Leandro, L., Mueller, D. and J. Acharya 2017. Disease risks associated
with cover crops and soybean production. Proceedings of the Integrated Crop Management
Conference 21. https://lib.dr.iastate.edu/icm/2017/proceeding/
- Snapp S.S., Swinton, S.M., Labarta, R., Mutch, D., Black, J.R., Leep, R., Nyiraneza, J. and K.
ONeil 2005. Evaluating benefits and costs of cover crops for cropping system niches. Agron. J.
97:322-332.
- Tunali B., Obanor F., Erginbas G., Westecott R.A., Nicol J. and S. Chakraborty 2016. Fitness of
three
Fusarium
pathogens of wheat. FEMS Microbiol Ecol 81:596–609.
- Valkama, E., Lemola, R. Känkänen, H. and E. Turtola 2015. Meta-analysis of the effects of
undersown catch crops on nitrogen leaching loss and grain yields in the Nordic countries.
Agriculture Ecosystems & Environment. 203. 93-101. 10.1016/j.agee.2015.01.023.
- Wathaneeyawech S., Sirithunya P. and P. Smitamana 2015. Study of the host range of northern
corn leaf blight disease and effect of
Exserohilum turcicum
toxin on sweet corn. Journal of
Agricultural Technology 11:953-963. http://www.ijat-aatsea.com
Wen L., Lee-Marzano, L., Ortiz-Ribbing L.M., Gruver, J., Hartman, G.L. and D.M. Eastburn 2017.
Suppression of soilborne diseases of soybean with cover crop Plant Disease 101(11):1918-1928.
- West, J.S. 2014. Plant Pathogen Dispersal. In: eLS, John Wiley & Sons, Ltd (Ed.). Suppression of
Soilborne Diseases of Soybean With Cover Crops.