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Final del trayecto: llegada del bivalvo lessepsiano Brachidontes pharaonis (Fischer, 1870) (Bivalvia: Mytilidae) a la península Ibérica

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The lessepsian mussel Brachidontes pharaonis (Fischer, 1870) is recorded for the first time in the Iberian
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ELONA, REVISTA DE MALACOLOGÍA IBÉRICANº 2: 114-117 (2020)
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Final del trayecto: llegada del bivalvo lessepsiano
Brachidontes pharaonis
(Fischer, 1870) (Bivalvia: Mytilidae) a la península Ibérica
JavierMurciaRequena1,JoséFranciscoVerdejoGuirao2,
SergioQuiñonero‐Salgado3*&Joaquín
López‐Soriano3
1c/Amapolas7,30740SanPedrodelPinatar,Murcia,España
2c/Troya14,1ºA28099,Madrid,España
3AssociacióCatalanadeMalacologia,MuseuBlau,PlaçaLeonardodaVinci4‐5,08019Barcelona,España
*Autorcorresponsal: serqioqs85@hotmail.com
Recibido: 2020/03/01. Aceptado: 2020/03/23

Endofthejourney:arrivalofthelessepsianbivalveBrachidontespharaonis(Fischer,1870)(Bivalvia:Mytilidae)
totheIberianPeninsula
Abstract:Thelessepsian musselBrachidontespharaonis(Fischer,1870) is recordedforthefirst time intheIberianPeninsula,
afterthefindingofafewspecimensinthecoastallagoonofthe MarMenor,where other alien molluscs, suchas Cerithium
scabridumPhilippi,1848 have recently beenreported.Untilnow,thewesternmostrecords of this bivalve wereinSicily,thus
pointingtoananthropogenic‐derivedintroduction.
El bivalvo Brachidontes pharaonis (Fischer,
1870) es uno de los primeros invasores
lessepsianos conocidos, ya que su detección en
el Mediterráneo se produjo solo siete años
después de la inauguración del Canal de Suez.
Tras la primera cita en Egipto (Fuchs, 1876), se
extendió a numerosos puntos de la cuenca
mediterránea oriental, y por buena parte del
Mediterráneo central (Zenetos et al., 2003; Rilov
et al., 2004; Doğan et al., 2007; Misfud & Cilia,
2009; Antit et al., 2017). Su migración parece
haber sido debida tanto a su capacidad de
dispersión larvaria, como favorecida por aguas
de lastre de embarcaciones (Misfud & Cilia,
2009).
Sin embargo, su presencia en la subcuenca
occidental (esto es, más al oeste del Canal de
Sicilia) se ha detectado más recientemente.
Aparte de diversas citas en las cercanías del
citado Canal de Sicilia, pero todavía en el
Mediterráneo central (Malta, sur de Sicilia, Túnez
o Italia continental sudoriental), su presencia en
la costa norte de Sicilia y puntos de Calabria
dataría de hace poco más de una década (Sarà
et al., 2008). No existen otros puntos con
poblaciones conocidas de la especie más al
oeste de estas localidades.
Este pequeño mejillón es una especie con las
características biológicas prototípicas de un
eficiente invasor: alta capacidad reproductiva,
incluyendo larvas planctotróficas, resistencia a
cambios físico-químicos (desecación, salinización)
y capacidad de formar poblaciones muy densas,
con hasta más de 25.000 individuos/m2 (Sarà et
al., 2000, 2008 & 2018).
En la presente nota se dan a conocer las
primeras citas para la península Ibérica, y las
más occidentales del Mediterráneo, ambas en el
Mar Menor.
Puerto Bello (Cartagena, Murcia).
30SYG0169, julio 1997, JFVG leg. Un único
ejemplar explayado, de 19 mm (Fig. 1).
Lo Pagan (San Pedro del Pinatar, Murcia).
30SXG9588, 2020/02/18. JMR leg. Tres
ejemplares capturados vivos, de dimensiones
entre 20-23 mm (Fig. 2).
Ambas localidades se encuentran cerca de
sendas instalaciones de salinas, que representan
un hábitat ideal para esta especie (Sarà et al.,
2008). No obstante, por ahora no se han podido
efectuar sondeos dentro de estas instalaciones,
donde podría estar localizado el grueso de su
población. El tamaño medio de los ejemplares
observados, a pesar de su número muy reducido,
sería similar al descrito para la población
consolidada de Sicilia, que es de unos 22 mm
(Sarà et al., 2008), lo que hace suponer se trate
de ejemplares adultos.
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Figura 1. Ejemplar de Brachidontes pharaonis (Fischer, 1870) de Puerto Bello (Mar Menor, Cartagena, Murcia)
Sarà et al. (2018) predijeron la llegada de B.
pharaonis a las costas peninsulares hacia 2050,
en base a un modelo climático que prevé
alteraciones en temperatura y salinidad de la
cuenca. Sin menoscabo de las conclusiones
generales del trabajo y la validez del método,
parece evidente que la realidad se ha anticipado
notablemente a estas previsiones. Esto puede
ser debido a la falta de datos precisos previos (la
llegada de B. pharaonis a la península habría
sido anterior a la explosión demográfica de esta
especie en las costas de Sicilia o Malta, o incluso
anterior al propio artículo mencionado que, por
tanto, no dispondría de los datos de campo
adecuados), pero también a factores imposibles
de cuantificar en esos modelos, como el
componente antrópico (tráfico de embarcaciones
aleatorio, puntos calientes en puertos o
instalaciones de acuicultura que distorsionan las
conclusiones generales, o acelerarían ciertas
variables), o incluso patrones o factores no
adecuadamente considerados en el mismo
modelo. Sin considerar que la falta de sondeos
exhaustivos en muchísimas localidades puede
hacer que los rangos de distribución conocidos
sean una valoración muy a la baja de la
distribución real, y más en este caso en que las
colonias de la especie invasora pueden ser
fácilmente confundidas con las de especies
nativas.
Antit et al. (2017) observaron en base a los
marcadores mitocondriales una gran variabilidad
genética para esta especie, lo que sugiere
múltiples introducciones en una población de
Túnez, muy alejada del Canal de Suez, más que
un único evento de colonización con un previsible
cuello de botella genético. Lo mismo se ha
observado para Rapana venosa (Valenciennes,
1846) en el Adriático, especie también con
desarrollo larvario planctotrófico (Castellazzi et
al., 2007), e incluso para algunas especies con
desarrollo no planctotrófico como Mitrella psilla
(Duclos, 1864), citada en tres grandes puertos
mediterráneos muy distantes entre sí (Valencia,
Túnez y Civitavecchia), lo que implica claramente
un transporte activo de tipo antrópico a través de
embarcaciones o sus aguas de lastre,
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Figura 2. Ejemplar de Brachidontes pharaonis fotografiado in situ sobre una colonia de briozoos en Lo Pagan (San
Pedro del Pinatar, Murcia)
presumiblemente en episodios independientes de
llegada (Marco-Magraner et al., 2020). Todos
estos datos sugieren que numerosas especies
marinas alóctonas pueden estar llegando en
sucesivos episodios, de manera que la presión
de propágulo en esta subcuenca puede llegar a
ser bastante elevada, y conducir con cierta
facilidad a nuevos asentamientos.
La llegada al Mar Menor de esta especie
parece un enigma, pues difícilmente se puede
atribuir a un transporte en grandes buques
comerciales con sus aguas de lastre, mientras no
se localice ejemplares en algún puerto importante
de las cercanías (por ejemplo, Valencia o
Cartagena). Sin embargo, el transporte por
embarcaciones recreativas que hayan visitado
una zona infestada (Sicilia, Malta, Túnez, Egeo)
no puede descartarse completamente, y de
hecho son numerosas las embarcaciones de
gran eslora que fondean las aguas interiores del
Mar Menor en verano, pudiendo transportar
organismos de puntos lejanos. La dispersión de
forma natural de sus larvas, aunque no
descartable, seguramente requeriría la presencia
de poblaciones intermedias ya establecidas en el
Golfo de León, Cataluña y Comunidad
Valenciana, por ahora desconocidas. Una
alternativa podría provenir de la presencia
masiva de esta especie en las salinas, ya que es
su hábitat predilecto, tanto en Malta como Sicilia.
Alguna importación de material contaminado de
unas a otras instalaciones, o a través de
embarcaciones que hayan visitado estas
localidades, podría justificar este importante salto
geográfico sin puntos intermedios.
En cualquier caso, parece que la llegada y
asentamiento de especies alóctonas se están
acelerando en las costas del Mediterráneo
occidental y particularmente en las costas
peninsulares en los últimos años, como
demuestran los casos de Cerithium scabridum
Philippi, 1848, ya asentada en el Mar Menor,
Pinctada radiata (Leach, 1814), o la ya
mencionada Mitrella psilla (López-Soriano et al.,
2018, 2019a, 2019b, 2020; Marco Magraner et
al., 2020). Serán necesarios exhaustivos
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sondeos por la zona para verificar si la especie
está asentada, como parece deducirse por el
tiempo transcurrido entre los dos hallazgos y la
presencia actual de ejemplares vivos, así como
para evaluar sus posibles efectos sobre la biota
nativa.
Agradecimientos
JLS y SQS son miembros del “Grup de
Malacofauna Invasora de Catalunya” (GMIC) y
participan en el proyecto “MINVACAT” (Molꞏluscs
Invasors de Catalunya) de la Associació Catalana
de Malacologia.
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... Durante los tres últimos años se ha descrito la llegada al Mar Menor de diversos moluscos exóticos, particularmente los lessepsianos Brachidontes pharaonis (Fischer, 1870) y Cerithium scabridum Philippi, 1848(López-Soriano et al., 2018Murcia Requena et al., 2020). En el marco de las búsquedas de malacofauna exótica realizadas a través de inmersiones regulares por el primer autor de la presente nota, se halló una población de P. radiata, compuesta por ejemplares de diversos tamaños, que se ha confirmado posteriormente con el hallazgo de más ejemplares en el mismo punto, y de ejemplares explayados: • . ...
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A consolidated, reproductive population of the lessepsian alien Brachidontes pharaonis in the Mar Menor (Murcia) is confirmed only one year after the first record in the Iberian Peninsula. Further reports in Alicante (Valencian Community) and the Delta del Ebro (Catalonia) suggest the species could be thriving in the whole Iberian Mediterranean coast.
Article
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Se registra por primera vez la presencia de una población establecida del gasterópodo Mitrella psilla (Duclos, 1864), nativa de las costas de África Occidental, en España (Marina de Valencia, Mediterráneo Occidental). La presente cita amplía el área de distribución de esta especie en el Mediterráneo, conocida hasta la fecha sólo de los puertos de La Goulette (Golfo de Túnez) y de Civitavecchia (Mar Tirreno, Italia). Los ejemplares se localizaban en bioconcreciones superficiales (0-3 m) adheridas a sustratos artificiales (pantalanes, paredes de diques, arrecifes artificiales y espigones). Sólo se encontraron ejemplares en verano, tanto en estaciones extra como intraportuarias y tanto adultos como juveniles. La especie, de origen Atlántico tropical (de Mauritania a Angola), no se encuentra sin embargo en el Estrecho de Gibraltar ni en el Mar de Alborán y, probablemente, ha sido introducida por el tráfico marítimo a través del transporte de adultos/juveniles o por cápsulas de huevos a la deriva (no por agua de lastre ya que carece de fase larvaria pelágica). Su presencia incrementa el número de especies de gasterópodos NIS en aguas españolas a 39.
Article
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The present study used two mitochondrial markers (16S rRNA and COI) to assess the genetic diversity of a newly founded Lessepsian migrant mussel, Brachidontes pharaonis, in Tunisian waters. The species appears to be restricted to only one population in Rades Harbour, in the northern part of the country. Phylogenetic analyses revealed the monophyly of B. pharaonis in Tunisia. Both molecular markers revealed high genetic variability of the B. pharaonis population. Haplotype networks and demographic analyses confirmed the recent expansion events within this population. Multiple human-mediated introduction events involving several founder populations and intensive population growth rates are probably the main causes of the high polymorphism observed within this invasive mollusc.
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The introduction of non-indigenous species (NIS) via man-made corridors connecting previously disparate oceanic regions is increasing globally. However, the environmental and anthropogenic factors facilitating invasion dynamics and their interactions are still largely unknown. This study compiles and inputs available data for the NIS bivalve Brachidontes pharaonis across the invaded biogeographic range in the Mediterranean basin into a species distribution model to predict future spread under a range of marine scenarios.
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The Lessepsian mytilid bivalve Brachidontes pharaonis (P. Fischer, 1870) is reported herein to have reached and established a small colony in Maltese waters.
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A specimen of the invasive mytilid mussel Brachidontes pharaonis (Fischer P., 1870) was collected on 18 April 2007 in Karaburun Peninsula, İzmir. This record represents the northernmost occurrence of the species along the Aegean coast of Turkey. Information on the distribution of the species along the Mediterranean coast of Turkey is provided.
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peaks in autumn as a function of habitat. The occurrence of juveniles was different for mediolittoral and infralittoral populations as was mean size, spawning periods and annual organic matter biomass. Organic matter allocated to the shells represented 56.4% (of the total), gonad allocation was 7.3%, while somatic allocation averaged 36.3% for both populations. B. pharaonis reached high individual density, rare among temperate members of the genus Mytilus in Mediterranean and European wa- ters, but common in tropical dense mussel beds. Considering its invasive potential and the recent warming trend of the Mediterranean, in the future B. pharaonis may actively invade more habitats, threatening indigenous bivalve species which may be unable to compete with B. pharaonis in terms of reproductive effort and density.
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The feeding behavior of Brachidontes pharaonis (Mollusca, Bivalvia), a new Lessepsian entry in the western Mediterranean, living in a cooling vat of a saltworks system in western Sicily, was assessed by estimating its physiological rates throughout a 6 month-long study (May 1998 to March 1999). Clearance, filtration, ingestion, and food absorption rates were estimated using the biodeposition method and the results correlated to variations in temperature, salinity, and quality and quantity of available food. Measured seston concentrations were on average 81.5 ± 95.5 mg L-1, its labile fraction (estimated as the sum of particulate lipids, carbohydrates and proteins) was on average 0.55 ± 0.07 μg L-1, representing only 15% of the total organics. Phytoplankton biomass, as suspended chlorophyll-a, was on average 0.88 ± 0.4 μg L-1. Mean weight standardised rates of Brachidontes pharaonis were clearance rate 1.64 ± 0.82 l h-1, filtration rate 110 ± 107 mg h-1 of total suspended material, and egestion rate 0.60 ± 0.16 mg material h-1. There was a mean selection efficiency of 0.50 ± 0.22. Ingested organic matter varied between about 2 mg h-1 and 270 mg h-1, and food absorption efficiency ranged between 0.1 and 0.99. The Brachidontes feeding process seems to be regulated at the initial filtration stage, and most of the control determines the quantity of absorbed ration. Clearance rate is maintained independent of changes in water temperature and salinity but reflects fluctuations in the quantity and quality of available food. Varying the rate of pseudofaeces production regulated ingestion rate, although this mechanism be fairly inefficient as a response to local environmental conditions. Absorption efficiencies may be sensitive to the balance of biochemical components. The physiological plasticity of B. pharaonis as expressed in this study is believed to have played a major role in its ability to reach the western Mediterranean.
Article
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Biological invasions pose a great threat to the integrity of natural communities. Some invasive species demonstrate a population explosion shortly after arrival while in other cases a prolonged lag between arrival and population outbreak is evident. This paper describes a case of a prolonged lag and explores the possible mechanism for this lag. The Red Sea mussel Brachidontes pharaonis, a Lessepsian migrant, was first recorded in the Mediterranean seven years after the opening of the Suez Canal in 1869. Since then it spread along the Israeli coast and as far northwest as Sicily. Studies conducted in the late 1970s, when B. pharaonis was still rare, predicted that it would not establish dense populations along the Israeli coast and would not outcompete the indigenous mussel Mytilaster minimus, although it has strong negative effects on survival and growth of the native species. It was attributed to the invader's low intrinsic rate of increase relative to that of the native species, and to strong density-independent mortality generated by exposure to high wave action and sedimentation. In contrast to these predictions, we found massive formations of B. pharaonis beds after lag of about 120 years. We looked for distributional patterns that may explain this lag and found no south–north gradient but a strong habitat-dependent colonization. Most apparent are dense B. pharaonis mussel beds (density >300 per 100cm2) on rocky platforms where mussel beds were absent in the past. These platforms lack the vermetid rim that is typical to this formation. In platforms protected by a biogenic rim, sediment accumulation is high and perennial algae flourish. None of the mussel species form beds in such habitats. We suggest that the delayed formation of B. pharaonis beds along the Israeli coast is a consequence of a recent shift in habitat conditions on some platforms. It is possible that receding of the biogenic rim at the edge of these platforms allowed more effective washing, reduced sediment accumulation, and reduced perennial algae cover making platforms more suitable for the mussels. Lower density-independent mortality allowed B. pharaonis to dominate on such platforms over the indigenous species. On beachrock, a habitat previously dominated by M. minimus, we recorded a rapid shift in numerical domination to B. pharaonis (from 1:7 to 1.4:1 Brachidontes/Mytilaster individuals) over a period of 4 years (1995–1999). This is probably a result of saturation of the habitat by B. pharaonis recruits originating from the established populations on platforms. Salinity changes and a potential genetic shift may also have contributed to the invasive mussel outbreak.
Article
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The alien Asian gastropod Rapana venosa (Valenciennes 1846) was first recorded in 1973 along the Italian coast of the Northern Adriatic Sea. Recently, this predator of bivalves has been spreading all around the world oceans, probably helped by ship traffic and aquaculture trade. A caging experiment in natural environment was performed during the summer of 2002 in Cesenatico (Emilia-Romagna, Italy) in order to estimate consumption rates and prey preference of R. venosa. The prey items chosen were the Mediterranean mussel Mytilus galloprovincialis (Lamarck 1819), the introduced carpet clam Tapes philippinarum (Adams and Reeve 1850), both supporting the local fisheries, and the Indo-Pacific invasive clam Anadara (Scapharca) inaequivalvis (Bruguire 1789). Results showed an average consumption of about 1 bivalve prey per day (or 1.2g wet weight per day). Predation was species and size selective towards small specimens of A. inaequivalvis; consumption of the two commercial species was lower. These results might reduce the concern about the economical impact on the local bivalve fishery due to the presence of the predatory gastropod. On the other hand, selective predation might probably alter local community structure, influencing competition amongst filter feeder/suspension feeder bivalve species and causing long-term ecological impact. The large availability of food resource and the habitat characteristics of the Emilia-Romagna littoral makes this area an important breeding ground for R. venosa in the Mediterranean Sea, thus worthy of consideration in order to understand the bioinvasion ecology of this species and to control its likely further dispersal.