Evaluación del estado de conservación de la rana endémica Yunganastes bisignatus (Anura, Craugastoridae) en Bolivia

Abstract

Resumen El estado de conservación de las poblaciones de anfibios en Bolivia aún es poco conocido, y los estudios sobre su distribución, densidad, y amenazas son escasos para cada una de las especies. En el presente trabajo realizamos una evaluación del estado de conservación de la especie endémica boliviana Yunganastes bisignatus, incrementamos el conocimiento sobre su densidad de población (7 individuos/ha), rango altitudinal, describimos una variante de color y diseño, y variaciones en la estructura de su canto. También se realizaron tres talleres para identificar las amenazas ambientales sobre la especie. Observamos una posible reducción en su abundancia respecto a la mencionada en otro trabajo previo, y reportamos una estimación conservadora de su abundancia relativa tomando en cuenta el factor altitudinal (233.170 individuos). Las diferencias observadas en la estructura del canto, como la duración, los armónicos, y la forma y duración de la llamada agresiva entre las poblaciones del noroeste y del sureste, podrían ser debidas a variación poblacional latitudinal o a tratarse de dos especies; sin embargo, son necesarios más estudios de taxonomía integrada para determinar este aspecto. En talleres comunales se determinó que las amenazas principales hacia la especie son la contaminación y la disminución de la disponibilidad de agua, a causa de la minería, la deforestación y los cambios de uso del suelo. Concluimos que Y. bisignatus debe mantenerse como especie En Peligro según los criterios de la UICN. Palabras clave : Área de ocupación, Bioacústica, Densidad Poblacional, UICN, Yungas. Abstract The conservation status of amphibian populations in Bolivia is still poorly understood. Studies on amphibian distribution, density, and conservation threats are scarce, even for endemic species. We conducted an assessment of the conservation status of the endemic Bolivian species Yunganastes bisignatus and report new data on its population density (7 individuals/ha), altitudinal range, color and design variant, and call structure variations. We also held three workshops to identify environmental threats to the species. We observed a reduction in abundance when compared to data from previous study, and we report a conservative abundance estimate, which takes into account the altitudinal factor (233.170 individuals). The differences in call structure such as duration, harmonics, and the form and duration of the aggressive call between the northwest and southeast populations, could be due to a latitudinal variation or to having two species involved, however, integrative taxonomy studies are needed to solve this issue. In the workshops, the main threats to the species determined were pollution and water reduction, due to mining, deforestation, and land use change. We conclude that Y. bisignatus must be maintained as an Endangered species according to the IUCN criteria.

Full text

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Ecología en Bolivia 55(1): 26-35. Abril 2020. ISBN 2075-5023.
Evaluación del estado de conservación de la rana endémica Yunganastes bisignatus
(Anura, Craugastoridae) en Bolivia
Assessment of the conservation status of the endemic frog Yunganastes bisignatus
(Anura, Craugastoridae) in Bolivia
Mauricio Ocampo 1,2,3*, James Aparicio1, Luis F. Pacheco 4,5, Alejandra I. Roldán 5,
M. Sol Aguilar 5, Omar Rocha 5
1Red de Investigadores en Herpetología, Av. José Aguirre 260, Los Pinos Zona Sur La Paz, Bolivia
2Unidad de Zoología - Instituto de Ecología, Universidad Mayor de San Andrés, Casilla 10077 – Correo Central, La Paz,
Bolivia
3Departamento de Biología, Doctorado en Ciencias Biológicas, Ecología de Zonas Áridas, Universidad de La Serena,
Casilla 554, La Serena, Chile.
4Colección Boliviana de Fauna, Instituto de Ecología, Carrera de Biología, Facultad de Ciencias Puras y Naturales,
Universidad Mayor de San Andrés, Campus Universitario de Cota Cota, Calle 27 s/n., La Paz, Bolivia
5Centro de Estudios en Biología Teórica y Aplicada (BIOTA), Av. Las Retamas No. 15, Zona de Cota Cota, La Paz, Bolivia
*Autor de correspondencia: mauiocampo@gmail.com
Resumen
El estado de conservación de las poblaciones de anfibios en Bolivia aún es poco conocido, y los estudios
sobre su distribución, densidad, y amenazas son escasos para cada una de las especies. En el presente
trabajo realizamos una evaluación del estado de conservación de la especie endémica boliviana
Yunganastes bisignatus, incrementamos el conocimiento sobre su densidad de población (7
individuos/ha), rango altitudinal, describimos una variante de color y diseño, y variaciones en la
estructura de su canto. También se realizaron tres talleres para identificar las amenazas ambientales
sobre la especie. Observamos una posible reducción en su abundancia respecto a la mencionada en otro
trabajo previo, y reportamos una estimación conservadora de su abundancia relativa tomando en cuenta
el factor altitudinal (233.170 individuos). Las diferencias observadas en la estructura del canto, como
la duración, los armónicos, y la forma y duración de la llamada agresiva entre las poblaciones del
noroeste y del sureste, podrían ser debidas a variación poblacional latitudinal o a tratarse de dos especies;
sin embargo, son necesarios más estudios de taxonomía integrada para determinar este aspecto. En
talleres comunales se determinó que las amenazas principales hacia la especie son la contaminación y la
disminución de la disponibilidad de agua, a causa de la minería, la deforestación y los cambios de uso
del suelo. Concluimos que Y. bisignatus debe mantenerse como especie En Peligro según los criterios
de la UICN.
Palabras clave : Área de ocupación, Bioacústica, Densidad Poblacional, UICN, Yungas.
Abstract
The conservation status of amphibian populations in Bolivia is still poorly understood. Studies on
amphibian distribution, density, and conservation threats are scarce, even for endemic species. We
conducted an assessment of the conservation status of the endemic Bolivian species Yunganastes
bisignatus and report new data on its population density (7 individuals/ha), altitudinal range, color and
design variant, and call structure variations. We also held three workshops to identify environmental
threats to the species. We observed a reduction in abundance when compared to data from previous
study, and we report a conservative abundance estimate, which takes into account the altitudinal factor
(233.170 individuals). The differences in call structure such as duration, harmonics, and the form and
duration of the aggressive call between the northwest and southeast populations, could be due to a
latitudinal variation or to having two species involved, however, integrative taxonomy studies are
needed to solve this issue. In the workshops, the main threats to the species determined were pollution
and water reduction, due to mining, deforestation, and land use change. We conclude that Y. bisignatus
must be maintained as an Endangered species according to the IUCN criteria.
Key words : Endangered, IUCN, Occupancy area, Population density, Yungas.
_______________
Recibido : 29.08.19, Aceptado: 16.12.19.

27
Introducción
La región biogeográfica de los Yungas es conocida
principalmente por sus bosques nublados y está compartida
entre Bolivia y Perú (Ibisch et al. 2003a). Los Yungas
presentan una topografía con fuertes pendientes,
frecuentemente mayores de 40 grados, lo que contribuye a
mantener la región en buen estado de conservación al no
ser fácil realizar una explotación agrícola ni ganadera a gran
escala (Ribera 1995, Killeen et al. 2005). La región presenta
un elevado endemismo de flora y fauna, concentrando casi
el 90% de los anfibios endémicos de Bolivia (Ribera 1995,
Köhler 2000, Ibisch et al. 2003b, Araujo-Murakami &
Zenteno 2006). Uno de los grupos característicos de esta
región es el género de ranas yungueñas Yunganastes, que
está conformado por cinco especies: Yunganastes ashkapara,
Y. bisignatus, Y. fraudator, Y. mercedesae, y Y. pluvicanorus
Todas habitan en Bolivia y son endémicas del país, excepto
Y. mercedesae, presente también en Perú (Padial et al. 2007,
2009). Son ranas de desarrollo directo que ocupan
exclusivamente el bosque nublado Yungueño y por el cual
llevan su nombre.
La especie Y. bisignatus fue descrita por Werner (1899),
quien indicó como localidad de captura únicamente
“Bolivia (Chaco)”, dato muy confuso ya que Bolivia
presenta al sureste una extensa ecorregión con el mismo
nombre (Ibisch et al. 2003a). Padial et al. (2007),
determinaron que la localidad “Chaco” se encuentra a los
16º20’57’’S, 67º49’10’’O, a una elevación de 2.200 m, en
la provincia Sud Yungas del departamento de La Paz. No
se volvió a saber nada de la especie hasta que un individuo
colectado el año 2000 (Cortez 2001) no muy lejos de allí,
depositado en la Colección Boliviana de Fauna (CBF-
4122), permitió a Padial et al. (2007) confirmar la
localidad de Chaco como localidad tipo, y realizar una
descripción muy detallada de la morfología de la especie.
Estos autores hacen también una descripción de la
estructura del canto, a partir de una grabación realizada en
la localidad de Toriri, a más de 84 km en línea recta al
sureste de la localidad tipo. Más recientemente Pacheco
(2015) publicó una guía fotográfica de anfibios de los
Yungas de Bolivia en la cual incluye tres fotografías de Y.
bisignatus, que son las primeras imágenes de un ejemplar
vivo (Pacheco 2015). De esta manera, a lo largo de más de
un siglo, la especie solamente ha sido registrada en cuatro
ocasiones.
El poco conocimiento sobre el estado poblacional de la
especie no permite que se tomen medidas apropiadas de
protección y monitoreo (Reichle 2006, Aguayo 2009, De
la Riva & Reichle 2014). Yunganastes bisignatus se
encuentra como En Peligro de Extinción (EN) en la lista
roja de la UICN, donde se indica que parece ser una especie
abundante, pero que posiblemente en un futuro podría
sufrir una disminución en su abundancia (Cortez et al.
2004). Con el objetivo de evaluar el estado actual de la
especie, realizamos una evaluación de su abundancia
relativa, aplicando en nuestro análisis los criterios de la
UICN: B1 Extensión de presencia (EOO) (Subcomité de
estándares y Peticiones de la UICN 2017).
Adicionalmente, realizamos talleres con las poblaciones
humanas, para involucrar en la percepción de las personas,
el riesgo que sufre la especie, y conjuntamente evaluar las
principales amenazas que enfrenta.
Métodos
Evaluación poblacional
El rango altitudinal previamente reportado para Y.
bisignatus era de 2.200-2.700 m (Werner 1899, Padial et
al. 2007). Nuestras prospecciones de campo cubrieron un
rango altitudinal entre 1.420 y 3.120 m. Dentro de ese
rango, visitamos siete zonas, tres dentro del Parque
Nacional y Área Natural de Manejo Integrado Cotapata
(PN Cotapata) y cuatro fuera de dicha área protegida
(Tabla 1).
Las zonas visitadas fueron: 1) Mina Ensueño, una antigua
mina de wolframio, la cual ha funcionado
intermitentemente desde la década de los 80 en las faldas
del cerro Hornuni (PN Cotapata), pero no se encontraba
en funcionamiento durante nuestra evaluación (febrero
2017). 2) Tunquini, una ex Estación Biológica en la parte
baja del cerro Hornuni, la cual no se encontraba en
funcionamiento durante la evaluación (diciembre 2016).
3) Cotapata, cerro que da nombre al parque, y en el cual
había una explotación activa de minerales durante nuestra
evaluación (noviembre 2016). 4) Marquirivi, comunidad
campesina con acceso al cerro Waicani, mediante una ruta
a una mina abandonada en la cima. Esta zona se evaluó
durante febrero del 2017. 5) Vagantes, una pequeña
comunidad en la parte baja de la ladera oeste del cerro
Waicani y la zona de menor elevación evaluada (diciembre
2016). 6) San Agustín, comunidad con un antiguo sendero
que cruza el cerro Waicani de un extremo al otro conocido
como la Ruta del Incienso (género Clusia) (Zenteno-Ruiz
& Fuentes 2008), de donde antiguamente se extraía este
recurso (octubre 2016). 7) Cerro Uchumachi, serranía
ubicada en la comunidad de Coroico con un bosque bien
conservado por su difícil acceso a la cima (marzo 2017). En
cada una de estas prospecciones se realizó una búsqueda
intensiva de la especie, para confirmar su presencia y
estimar su abundancia relativa.
Con base en los datos de la prospección se determinó
evaluar el estado de conservación de la especie en las
localidades de Mina Ensueño y Marquirivi. Se estimó la
densidad relativa mediante dos transectos de 1 km de
recorrido por 20 m de ancho (Rueda et al. 2006), y cada
noche se realizaron cuatro recorridos por transecto, durante
cuatro noches.

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Tabla 1. Ubicación geográfica de las localidades prospectadas (P) y con evaluación poblacional de Y. bisignatus (E), y donde se realizaron talleres durante el
proyecto.
Localidad Latitud sur Longitud
oeste
Altitud
(m)
Áreas
evaluadas
Talleres con
comunidades
Mina Ensueño
16º11'53''
67º53'42''
2.691
E
Tunquini 16º11'44'' 67º52'3'' 1.565 P
Marquirivi
16º14'4''
67º34'19''
2.521
E
X
San Agustín
16º15'13''
67º38'44''
1.642
P
X
Vagantes
16º10'9''
67º41'7''
1.421
P
X
Cerro Uchumachi 16º12'56'' 67º42'52'' 2.555 P
Cotapata
16º16'37''
67º50'34''
2.839
Calculamos la extensión de presencia (EOO) de la especie
utilizando el mínimo polígono convexo (Subcomité de
estándares y Peticiones de la UICN 2017). Ajustamos el
cálculo con el área mínima delimitada por el rango
altitudinal, que consideramos es un modelo que se ajusta
mejor a la distribución verdadera de la especie dentro el
polígono. El rango altitudinal utilizado fue decidido
basándose en la bibliografía y en las prospecciones
obtenidas en este estudio.
Para incrementar los registros visuales y auditivos en los
transectos, se grabaron los cantos de algunos machos con
una grabadora digital SONY IC Recorder PX820. Los
individuos fueron visualizados y grabados a 1.5 metros con
un ángulo casi perpendicular. Estas grabaciones luego
fueron reproducidas durante los recorridos para estimular
la respuesta de otros individuos. No se tuvo la oportunidad
de medir la temperatura durante estas grabaciones.
Variación de la coloración y diseño
Para facilitar evaluaciones posteriores, y que la especie sea
fácilmente reconocible, hacemos la descripción de la
variación en color y diseño dentro una misma población.
De esta manera se reduce la posibilidad de omisiones
futuras por desconocimiento en la variación que pueden
presentar.
Análisis bioacústico
Se realizó una comparación entre los cantos registrados en
mina Ensueño (este estudio) y el registrado en Toriri
(Padial et al. 2007), debido a que ambos presentan ciertas
diferencias en su estructura, sobretodo en la llamada
agresiva a pesar de ser consideradas la misma especie. Del
mismo modo, se comparan ambos cantos de Y. bisignatus
con el canto de Y. ashkapara, por ser similares dentro el
grupo taxonómico y poder así descartar alguna confusión
de identidad. El análisis bioacústico fue realizado con el
programa Adobe Audition CC v 6.0. Todos los cantos
obtenidos en esta evaluación fueron depositados en la
Fonoteca Herpetológica de la Colección Boliviana de
Fauna (CBF).
Trabajo con comunidad local
Visitamos las oficinas de las alcaldías de Coripata y
Coroico, donde se conversó con sus respectivos técnicos en
el área de medio ambiente, acerca de la percepción que ellos
tienen sobre amenazas ambientales en sus respectivos
Municipios. A través de ellos se logró concertar reuniones
con los comunarios de los sitios posteriormente visitados.
Antes de cada visita de campo, se solicitó permiso a los
comunarios para ingresar a la zona y realizar las
prospecciones, explicando específicamente los objetivos del
trabajo. Finalmente, se convocó, con apoyo de los
dirigentes, a toda la comunidad a talleres particulares sobre
el tema del proyecto. La convocatoria a los talleres se realizó
con una semana de anticipación y en un horario acorde al
trabajo de la gente local, bajo aprobación de los dirigentes.
Se realizaron cuatro talleres para la identificación de
amenazas ambientales (general, y específicas para la
especie) con los siguientes grupos: 1) Personal del PN
Cotapata. 2) Comunarios de Marquirivi (Municipio de
Coripata). 3) Comunarios de San Agustín (Municipio de
Coripata). 4) Comunarios de Vagantes (Municipio de
Coroico). En cada taller se pedía a los asistentes que
mencionen los problemas ambientales de la zona.
Posteriormente, se les pedía que los categoricen, según lo
que ellos consideraban de prioridad. Con base en esto se
procedía a discutir abiertamente sobre conservación,
actividades productivas y potenciales amenaza al hábitat de
Y. bisignatus, en particular.
Resultados
Evaluación poblacional
En la zona de Cotapata, (dentro del PN Cotapata) no se
pudo realizar la prospección, debido a que el dirigente de
los mineros asentados en la zona “no nos garantizaba
seguridad, pues sus trabajadores suelen tener respuestas
imprevistas hacia los visitantes”. Obviamente, este hecho
ya muestra un grado de amenaza a la población de ranas de
la región (minería sin control de la administración del PN
Cotapata), que es notable por estar dentro del área

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protegida y sin importar que el proyecto tenga todos los
permisos necesarios para la evaluación dentro del Parque.
En dos de los seis sitios prospectados se logró registrar Y.
bisignatus: Mina Ensueño y Marquirivi (Tabla 1).
Marquirivi representa un nuevo registro para la especie,
situado a 28 km en línea recta al este de la localidad tipo y
a 34 km al este de Mina Ensueño. Sin embargo, la
población de Marquirivi parece ser muy reducida, y
después de mucho esfuerzo de campo (casi 50 horas
hombre) solamente pudimos registrar dos individuos.
Todos los registros de Y. bisignatus realizados durante este
estudio estuvieron dentro del rango altitudinal reportado
previamente por otros investigadores (2.200 a 2.700 m)
(Fig. 1). En todo el estudio se colectó cuatro individuos de
referencia los cuales fueron depositados en la Colección
Boliviana de Fauna (CBF).
Figura 1. Localidades evaluadas en busca de poblaciones de Y. bisignatus. Rectángulos oscuros, rango altitudinal evaluado en cada localidad y rectángulo
achurado distribución altitudinal de esta especie.
El tiempo promedio de recorrido de cada transecto fue
aproximadamente de 40 minutos. En promedio se
registraron cuatro individuos (rango de uno a siete) en
20.000 m2. Un 14,3% de los individuos registrados en los
transectos no estaban cantando. Los individuos registrados
durante la evaluación fueron únicamente machos, por lo
que la estimación de abundancia relativa se realizó
suponiendo una relación de sexos de 1:1 (Pellet 2006).
Tomando en cuenta que en condiciones ambientales
óptimas se registraron siete individuos por transecto, y con
la relación macho a hembra de 1:1, la estimación de
densidad relativa es de 14 individuos en 20.000 m2.
Consideramos que esta estimación es conservadora,
tomando en cuenta que no logramos registrar a todos los
individuos existentes dentro del transecto, y por lo cual
podemos dar como primer dato de densidad para la especie
7 individuos/ha en Mina Ensueño. Para la extensión de
presencia (EOO) el área del mínimo polígono convexo fue
de 1.403,7 km2, pero el área efectiva dentro el rango
altitudinal en el que se distribuye Y. bisignatus (entre 2.200
a 2.700 m) en el polígono fue de 333,1 km2 (Fig. 2). La
estimación de la población de Y. bisignatus dentro los 333,1
km2 calculados sería de 233.170 individuos. Por
consiguiente, los criterios de evaluación de la UICN, y
nuestros cálculos del área de Extensión de presencia (EOO)
a partir de la nueva información generada sugieren que esta
especie continúa en peligro (EN). En la tabla 2 se resume
todas las localidades donde fue registrada Yunganastes
bisignatus.
Variación de la coloración y diseño
Durante la evaluación de la población de Mina Ensueño se
registraron dos variantes de coloración encontrados en dos
individuos de 6 observados. Uno ya conocido, tiene color
beige con barras grises en muslos y canillas, y algunos
diseños menos conspicuos de franjas grises por el dorso
hasta la cabeza entre los ojos (Fig. 3a). La otra variante
presenta una tonalidad más café con barras marrones más
oscuras en muslos y canillas. En la parte dorsal presenta un
color uniforme entre dorado y oliva, con numerosas
pequeñas manchas marrones más oscuras y una línea
vertebral delgada (Fig. 3b).
Tabla 2. Localidades en las que se registró a Yunganastes bisignatus.
Localidad
Latitud Sur
Longitud Oeste
Chaco 16º20'57.4''
67º49'2.4''
Chulumani 16º23'50.2''
67º32'50.2''
Plataforma 16º11'36'' 67º53'10.2''
Cerro Waicani de
Marquirivi
16º13'47.2''
67º34'46.2''
Mina Ensueño
16º11'47.9''
67º53'38.1''
Toriri
16º51'6.36''
67º13'17.58''

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Figura 2. Mapa de registros poblacionales de Yunganastes bisignatus (puntos rojos), mínimo polígono convexo (línea amarilla), distribución por rango altitudinal
entre los 2.200 a 2.700 (franja naranja).
Figura 3. Variación en la coloración encontrada durante la evaluación en Mina Ensueño. a. diseños poco conspicuos en el dorso, b. dorso de color entre dorado
y oliva uniforme y línea vertebral.

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Análisis bioacústico
Los cantos obtenidos en Mina Ensueño mostraron algunas
diferencias con los reportados previamente en Toriri. Los
cantos de Y. bisignatus registrados en Toriri son muy
similares a los de Y. ashkapara, con notas simples y cortas,
además de estructuras armónicas claras, las cuales están
ausentes en los cantos registrados en Mina Ensueño (Fig.
4). Comparando con el canto de Y. ashkapara, el canto de
Y. bisignatus de Toriri es 1.7 veces más corto, pero los
cantos registrados en Mina Ensueño son 2.2 veces más
cortos (Tabla 3). Además, el rango de frecuencia en Y.
bisignatus de Toriri es 6.3 veces más amplio que el de Y.
ashkapara; siendo 9.4 veces más amplio en los cantos en
Mina Ensueño.
Ocasionalmente, la llamada principal en Yunganastes
termina con una serie de notas repetidas rápidamente. Esta
última parte del canto es conocida también como llamada
agresiva. En caso de Y. bisignatus de Toriri esta llamada es
más corta que la de Y. ashkapara, pero en Mina Ensueño es
mucho más larga, superando los 3.000 ms y llegando hasta
los 4.000 ms (Fig. 5). Tanto en Y. ashkapara como en Y.
bisignatus (Toriri) la intensidad del primer pulso en la
llamada agresiva es notoriamente diferente al resto de los
que le prosiguen, pero en Mina Ensueño no hay diferencias
entre el primer pulso y los demás (Fig. 5).
Trabajo con comunidad local
En la tabla 4 se muestra de forma comparativa las amenazas
ambientales priorizadas en cada uno de los talleres
realizados durante el proyecto. Queda claro que existen
amenazas comunes para las cuatro zonas: basura, uso de
plaguicidas y quema de bosques. Estas tres amenazas
tendrán impacto negativo en los anfibios, por
contaminación y pérdida de hábitat. También es evidente
que la importancia de las amenazas es distinta en cada
comunidad. Por ejemplo, es notable que sólo una
comunidad (San Agustín) mencionó como su principal
amenaza ambiental la escasez de agua. En esta comunidad
se ha desforestado ampliamente la cabecera de la subcuenca
y la gente ha iniciado algunas actividades de reforestación,
con la esperanza de recuperar la capacidad del bosque para
almacenar agua. Finalmente, es notable la diferencia entre
la lista de amenazas entregada por el personal del PN
Cotapata y las listas de los comunarios, tanto en cantidad,
como en la calidad de la discusión.
Figura 4. Espectrogramas seguido de Oscilogramas de: Y. ashkapara, Y. bisignatus (Toriri), Y. bisignatus (Mina Ensueño) comparadas a 500 ms.
Tabla 3. Diferencia en las características numéricas en los cantos de advertencia entre las especies de Y. ashkapara, Y. bisignatus localidades de Toriri (Padial et
al. 2007) y Y. bisignatus Mina Ensueño (este estudio), indicando: Rango (Promedio ± Desviación estándar).
Yunganastes ashkapara Yunganastes bisignatus Yunganastes bisignatus
Localidad Chapare (Padial et al. 2007) Toriri (Padial et al. 2007) Mina Ensueño (este estudio)
Nº de llamadas 43 (2 individuos) 35 (2 individuos) 84 (2 individuos)
Llamadas por minuto 55-74 (67.2 ± 6.6) 68-84 (77.5 ± 6.2) 74-94 (85.2 ± 8.8)
Tiempo de llamada (ms) 24-43 (36.0 ± 5.9) 16-25 (20.8 ± 2.7) 14-20 (16.1 ± 1.8)
Rango de Frecuencia (Hz) 1.150–1.830 1.000–5.300 815–7.179
Frecuencia Dominante (Hz) 1.454–1.493 (1.476 ± 11) 1.182–1.275 (1.220 ± 37) 1.059–1.668 (1.317.6 ± 240)
Fonoteca Fonoteca Zoológica (CSIC) -
5568
Fonoteca Zoológica (CSIC) -
5810
Fonoteca Herpetológica
(CBF)
-
1

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Figura 5. Llamadas agresivas de Y. ashkapara, Y. bisignatus (Toriri) y Y. bisignatus (Mina Ensueño) comparadas a 3.000 ms. En caso de Y. bisignatus (Mina
Ensueño) llega hasta los 4.000 ms.
En los cuatro sitios se ha manifestado que los cultivos de
coca se han incrementado fuertemente. Esta situación,
según los propios comunarios, está amarrada a otros
problemas ambientales: deforestación para habilitación de
tierras para cultivos, quemas no controladas, uso de
agroquímicos, y erosión del suelo. Todo esto conlleva a una
reducción de los cuerpos de agua y a su contaminación.
También asociado a los cultivos de coca se ha detectado un
incremento de la población humana, que a la vez genera
mayores impactos sobre el ambiente.
Dentro del área protegida, la principal amenaza, después
de la basura, es la minería. El aumento de las actividades
mineras en el PN Cotapata genera importantes impactos
en el hábitat y no existe un control adecuado, lo cual se
puso en clara evidencia con la actitud de los mineros al
impedirnos trabajar libremente en esas áreas.
Discusión
Evaluación poblacional
Al parecer Yunganastes bisignatus es una especie muy
dependiente de las condiciones ambientales, especialmente
la humedad, como ya lo mencionan Padial et al. (2007).
Durante nuestro trabajo de campo, solamente pudimos
hallar individuos de la especie en condiciones de
precipitación o alta humedad. Esta dependencia a
condiciones tan específicas podría explicar que la especie
esté limitada a un rango altitudinal entre los 2.200-2.700
m. pues esta región altitudinal corresponde a zonas con una
elevada humedad y alta precipitación (Bach et al. 2003). La
elevación es clave para separar una región mucho menos
húmeda a 2.100 m (promedio humedad relativa 90.1%
con variaciones diarias de 23% y precipitación promedio
de 2.310 mm/año), de lo que ocurre entre 2.100 y 2.600
m (humedad relativa promedio 96.5% con variación diaria
casi insignificante y precipitación promedio anual de 3.970

33
mm; Bach et al. 2003, Gerold et al. 2008). Sin embargo, es
posible que Y. bisignatus no prospere por encima de 2.700
m, debido a limitaciones térmicas, pues la humedad es
mayor (97.5%) y la precipitación alcanza > 5.000 mm/año
(Gerold et al. 2008), mostrando que el parámetro de la
temperatura puede estar jugando también un papel
importante en la distribución de la especie; sin embargo,
son necesarios más estudios que muestren esa relación. Al
mismo tiempo, nos alerta de una posible vulnerabilidad de
Y. bisignatus a los efectos del calentamiento global, que
podría cambiar radicalmente las condiciones de humedad
y temperatura de la región (Seiler et al. 2013).
Tabla 4. Comparación de las amenazas ambientales priorizadas por las Comunidades Marquirivi, Vagantes, San Agustin y personal del PN ANMI Cotapata.
Los números entre paréntesis muestran la cantidad de personas participantes del taller. Las amenazas están listadas para cada comunidad acorde a la priorización
dada en los talleres a cada una, de manera que, la primera fila es la principal amenaza en cada sitio.
Amenazas ambientales priorizadas por lugar
Marquirivi (8)
Vagantes (28)
San Agustín (80)
PN ANMI Cotapata (9)
Contaminación del agua
Escasez de agua
Basura
Basura
Basura Amenazas al sistema de producción. Esto
incluye plagas uso de plaguicidas y pérdida
de nutrientes del suelo
Uso excesivo de
agroquímicos.
Minería
Fumigación Aumento de la temperatura Incendios forestales Expansión de la frontera agrícola
Desmonte Quema no controlada Corta de madera Incendios forestales
Enfermedades Tala de árboles Crecimiento poblacional
Quemas Basura Extracción de turba (zona alta)
Sequías Erosión del suelo por lluvia torrencial Secado de lagunas naturales (Zona
alta)
Falta de agua en Yavichuco (zona
baja del AP).
Turismo desordenado
Emprendimientos privados (como
hoteles)
Uso de agroquímicos en coca
Con los resultados obtenidos en la distribución de Y.
bisignatus, podríamos precisar que el punto de colecta de
Werner en 1899 pudo haber sido por lo menos 5,5 km
antes de llegar a la comunidad El Chaco (localidad tipo),
ya que esa comunidad se encuentra a 1.950 m de altura;
muy por debajo del rango altitudinal registrado en la
distribución de Y. bisignatus. Sin embargo, hay que tomar
en cuenta las condiciones ambientales que pudo haber 120
años atrás cuando se realizó la primera colecta, ya que la
tendencia climática en los Andes centrales de Bolivia es
pasar a más cálido y seco (Seiler et al. 2013).
El registro en Marquirivi nos permitió incrementar el área
de distribución de la especie hacia el noreste, donde la
población parece estar separada de las poblaciones de Mina
Ensueño por el rango altitudinal y la intervención humana.
Un mejor conocimiento de estas y otras poblaciones, y las
conexiones que podrían tener entre ellas, nos ayudarían a
plantear acciones de conservación más adecuadas para la
especie.
Es muy importante recalcar que el reporte de la lista roja
de la UICN, indica que Y. bisignatus es una especie
“abundante” (Cortez et al. 2004), basándose en los datos
obtenidos en un estudio previo realizado en Mina Ensueño
(Cortez 2001). Nuestros datos indican que, actualmente,
Y. bisignatus es una especie muy difícil de registrar y se
encuentra posiblemente disminuida por el efecto del
cambio climático y la minería, ya que su distribución se
encuentra sobrepuesta con las zonas de extracción minera.
Lamentablemente Cortez (2001) no provee datos
comparables para cuantificar este decremento, pero con las
evaluaciones realizadas en este trabajo, podemos indicar
que hoy en día no es una especie abundante.
Al ser Y. bisignatus una especie esquiva y de muy difícil
registro, nos vemos obligados a asumir supuestos sobre la
biología de la especie, por ejemplo, la proporción de sexos
1:1 es utilizado para el análisis de poblaciones viables por
Pellet (2006) con Hyla arborea. Nosotros asumimos esta
proporción dado que Y. bisignatus, a diferencia de otras
especies, no realiza congregaciones para formar coros en

34
cuerpos de agua, compitiendo por las hembras que
generalmente están en menor cantidad y depositan sus
huevos en el agua (Duellman & Trueb 1994). Por el
contrario, nosotros observamos machos solitarios cantando
y defendiendo su territorio ya que este grupo de anfibios
tiene un desarrollo directo (no pasa por el estado de
renacuajo) y los huevos son depositados en lugares
protegidos y húmedos (Duellman & Lehr 2009). Además,
las densidades de Y. bisignatus son bajas y, al parecer, son
bastante territoriales, por lo que las hembras también se
encuentran dispersas por el territorio. Creemos que es
crucial recabar información del comportamiento
reproductivo de la especie en un futuro.
Bioacústica
Las diferencias en el canto entre las poblaciones de Mina
Ensueño y Toriri, por ejemplo, en la duración de la
llamada, la presencia o ausencia de armónicos claros,
podría ser un efecto por diferencia de la temperatura, que
lamentablemente no fueron reportados en Mina Ensueño.
Sin embargo, si sumamos a esto la clara diferencia en la
forma y duración de la llamada agresiva, lleva a pensar que
podríamos estar hablando de una diferenciación latitudinal
de una sub población (ver Subcomité de estándares y
Peticiones de la UICN 2017), o de la división de dos
diferentes taxa. Esto podría deberse a que la población de
Toriri se encontrarían separadas del resto de las poblaciones
del noroeste no sólo por una gran distancia, sino también
por el Río La Paz, una barrera importante que corta la
continuidad del bosque yungueño al cruzarlo de suroeste a
noreste (Fig. 2), con un valle de unos 700 m de altura
inferior al rango de distribución natural de Yunganastes
bisignatus, y un cruce de casi 2 km entre una ladera a la
otra, creando una interrupción del flujo genético entre las
poblaciones. Sin embargo, esto debe ser confirmado
llevando a cabo un análisis de taxonomía integrada.
Amenazas
Las amenazas definidas por los pobladores locales
(contaminación, escasez de agua) y sus causas (basura,
minería, desforestación y cambio de uso del suelo) tienden
a agravar la futura situación de Y. bisignatus y seguramente
de otras especies de anfibios. El escenario futuro no es
auspicioso, pues, a pesar de las iniciativas de algunas
comunidades (Vagantes en este caso) y de instituciones
(Instituto de Ecología de la UMSA, en colaboración con la
Universidad de Halle de Alemania) para la restauración de
algunas áreas degradadas, el avance de la frontera agrícola,
especialmente para nuevos cultivos de coca, sumada al
crecimiento demográfico en la región, parecen apuntar a
afectar aún más el hábitat de Y. bisignatus, tanto por
destrucción directa, como por contaminación. Existen una
serie de problemas ambientales que amenazan tanto de
forma directa como indirecta a la biodiversidad en general
y a los anfibios en particular. Debido a que estos problemas
amenazan de igual manera a las fuentes de agua para los
humanos es posible estimular la conservación de los
bosques y por ende de las fuentes de agua para beneficio
humano, lo cual redundará en beneficio de los anfibios y
toda la biodiversidad.
Conclusión
Como conclusión de esta evaluación, podemos indicar que,
el estado de conservación de Y. bisignatus debe mantenerse
como especie En Peligro [B1 ab(iii)] según los criterios de
la UICN. Sin embargo, los elementos que hemos dado,
indican que es necesario dar seguimiento a los cambios en
uso de la tierra y la posible declinación de las poblaciones
de la especie en todo su rango de distribución. Además, es
necesario realizar estudios detallados que nos permitan
tener certeza sobre la taxonomía de las dos poblaciones
mencionadas y poder tomar decisiones de conservación
más acertadas.
Agradecimientos
Agradececemos a Mary Pampa y Ulises Ariñez,
responsables del área de Medio Ambiente de las alcaldías
de Coripata y Coroico, respectivamente; también
agradecemos profundamente a los comunarios de
Marquirivi, Vagantes, San Agustín, y el personal del PN
ANMI Cotapata, quienes nos acogieron y brindaron su
tiempo en talleres y conversaciones. Este trabajo fue
financiado por Critical Ecosystem Partnership Fund (CEPF
código 66042). Agradecemos a Lizette Siles por revisar una
versión preliminar de este artículo.
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