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THERYA, 2020, Vol. 11 (1): 69-78 DOI: 10.12933/therya-20-879 ISSN 2007-3364
Bat diversity of the Serranía de San Lucas (Bolívar and Antioquia),
northern Colombia
Sergio Solari1, 2*, DaiSy gómez-ruiz1, 3, eDilSon Patiño-CaStillo1, tomáS VillaDa-CaDaViD1, y Carolina lóPez m.1
1 Grupo Mastozoología, Universidad de Antioquia. Dirección de correspondencia: Calle 70 No. 52-21, Medellín, AA 1226.
Antioquia, Colombia. Email: sergio.solari@udea.edu.co (SS), dalejandra.gomez@hotmail.es (DG-R), edipaca1989@hotmail.com
(EP-C), tomasir012@gmail.com (TV-C), carolin.0880@gmail.com (CLM).
2 Instituto de Biología de la Universidad de Antioquia. Dirección de correspondencia: Calle 70 No. 52-21, Medellín, AA 1226,
Antioquia, Colombia.
3 Facultad de Medicina Veterinaria, Corporación Universitaria Remington. Dirección de correspondencia: Calle 51 No. 51-27,
Medellín, Antioquia, Colombia.
* Corresponding author
Serranía de San Lucas is an isolated mountain ridge in the Northern Andes, reaching above 2,500 masl, located between the Central and
the Eastern Cordilleras in northeast Colombia, including parts of Bolívar and Antioquia departments. Due to its particular location and dicult
access, there are few studies on its biological diversity. In order to clarify the geographical anities of its bat fauna, we conducted a survey
at four representative localities of this mountain range. Between 2015 and 2017, we conducted four assessments to characterize the bat spe-
cies richness in San Lucas; these localities represent the dominant habitats in the area, including lowland, premontane forests, and swamps.
We used three to six mist nets per night, between 17:30 and 23:00 h and identied species in the eld, collecting specimens to corroborate
and document the diversity in each location. Species accumulation curves and non-parametric estimators assessed eciency of sampling; in
addition, Jaccard’s similarity index was used to assess beta diversity. Each species was assigned to a trophic guild for ecological analyses and
comparisons of the assemblages. We recorded 47 species from six families, with Phyllostomidae being the most diverse (35 species). Although
species richness at a local scale varied between 14 and 23 species, the heterogeneity among them shows a particular richness for San Lucas as a
whole. A notable geographic record was Mimon cozumelae, which extends its known distribution in northern South America, while other four
species are conrmed for the Magdalena Valley, reinforcing a trans-Andean inuence. Our records reinforce a biogeographical connection with
the region of Chocó-Nechí-Magdalena, thus contributing to validation of the perception that San Lucas shows greater anity to the Central
Cordillera than to the Eastern one. It is evident that several groups (i. e., insectivorous) have not been fully sampled, and that new methods
(diurnal roost searches and acoustical sampling) and longer survey eorts might reveal more additions to this list. Our study reveals some
peculiarities in the diversity of bats of Serranía de San Lucas, including species typical of inter-Andean valleys and suggesting an inuence
of the trans-Andean zone, resulting in major similarities to assemblages from northwestern Colombia and South America, but with a specic
composition that is indicative of the good state of conservation of the habitats in the study area and its relevance as a future, and necessary,
protected area for the country.
La Serranía de San Lucas constituye un ramal montañoso aislado de los Andes del Norte, alcanzando más de 2,500 msnm, entre las cordille-
ras Central y Oriental, en el nororiente de Colombia, incluyendo parte de los departamentos Bolívar y Antioquia. Debido a su ubicación parti-
cular y difícil acceso, son pocos los estudios sobre su diversidad biológica. A n de claricar las anidades geográcas de su quiropterofauna, se
propuso un muestreo en localidades representativas de esta serranía. Entre 2015 y 2017, se realizaron cuatro evaluaciones a n de caracterizar
la riqueza de murciélagos de la serranía; estas localidades representan hábitats dominantes en la zona, incluyendo bosques de tierras bajas,
bosques premontanos y ciénagas. Se utilizaron de tres a seis redes de niebla por noche, entre las 17:30 y 23:00 h. Se identicaron las especies
en campo, recolectando ejemplares para corroborar y documentar la diversidad en cada localidad. Se realizaron curvas de acumulación de
especies y estimadores no paramétricos para evaluar la eciencia del muestreo, adicionalmente se calculó el índice de similitud de Jaccard para
evaluar la diversidad beta. Cada especie fue asignada a un gremio tróco para los análisis ecológicos y comparaciones del ensamblaje. Regis-
tramos 47 especies pertenecientes a seis familias, siendo Phyllostomidae la más diversa (35 especies). Aunque la riqueza de especies a escala
local varió entre 14 y 23 especies, la heterogeneidad entre ellas muestra una riqueza particular para la serranía de San Lucas. Registros geográ-
cos notables incluyen a Mimon cozumelae que extiende su distribución en el norte de Sudamérica; mientras cuatro especies son conrmadas
para el valle del Magdalena, reforzando una inuencia transandina. Nuestros registros refuerzan una conexión biogeográca con la región
del Chocó-Nechí-Magdalena, lo cual contribuye a validar la percepción que San Lucas muestra mayor anidad a la cordillera Central que a la
Oriental. Se evidencia que muchos grupos (i. e., insectívoros) no han sido exhaustivamente muestreados y es posible que nuevas metodologías
(búsqueda de refugios diurnos y muestreo acústico) y mayores esfuerzos en otras localidades revelen más adiciones a la lista. Nuestro estudio
revela ciertas particularidades en la diversidad de murciélagos de esta serranía, incluyendo especies típicas de valles interandinos y sugiriendo
una inuencia de la zona Transandina, con mayores similitudes respecto a ensamblajes del noroccidente de Colombia y Sudamérica, aunque
su composición especíca también indica el buen estado de conservación de los hábitats situados en la zona de los muestreos y su relevancia
como una futura, y necesaria, área protegida en el país.
Keywords: assemblages; Chiroptera; distribution; northern Andes; species richness.
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MURCIÉLAGOS SERRANÍA SAN LUCAS
(1949) para dos localidades del departamento de Bolívar,
incluye solo nueve especies, mientras que un estudio en la
vereda La Cruz, municipio de Remedios (J. Campuzano, com.
pers.) incluye resultados de varios muestreos realizados
durante un año en un fragmento de bosque húmedo. Este
último estudio resultó en una lista que incluye 19 especies.
Debido a estas imprecisiones en cuanto a datos sobre
la diversidad, el propósito de nuestra investigación en la
Serranía de San Lucas incluye la descripción y caracteriza-
ción de la diversidad de murciélagos en esta región para
mejorar nuestro entendimiento de sus anidades faunísti-
cas. Debido a su posición aislada respecto a la Cordillera
Central, entender sus anidades permitirá evaluar algunas
interrogantes biogeográcas y ecológicas previamente
planteadas respecto a los límites de la región denominada
Chocó-Nechí-Magdalena (Hernández-Camacho et al. 1992).
Metodología
Área de estudio. La Serranía de San Lucas constituye el
extremo norte de la Cordillera Central, ocupando la región
sur del Departamento de Bolívar y el extremo oriental del
Departamento de Antioquia, con una extensión aproxi-
mada de 200 km (norte-sur), alcanzando alturas de 2,700
m. Esta serranía está aislada de la Cordillera Central por
el Río Nechí, que inunda una planicie en su extremo nor-
deste; así, sobre la isolínea de los 1,000 m, la serranía se
encuentra separada por más de 75 km de la Cordillera
Central, y por casi 65 km de la Cordillera Oriental, por el
valle del Magdalena Medio colombiano (Figura 1). Desde
el punto de vista biológico, se ha considerado como un
enigma debido a que la inestabilidad política y social, acen-
tuada por un prolongado conicto armado, ha impedido el
acceso a la zona, y cuando esto ha sido posible solo se ha
logrado estudiar el límite inferior, por debajo de 1,500 m,
y con esfuerzos limitados de muestreo, mayormente por
avistamientos (Salaman et al. 2002). Las localidades visi-
tadas se encuentran dentro del zonobioma del bosque
húmedo tropical (sensu Hernández-Camacho et al. 1992),
incluyendo mosaicos de paisaje con una matriz paisajística
de bosques primarios, bosques secundarios en avanzado
estado de regeneración, bosques riparios, pastizales, ras-
trojos, riveras de quebradas y ciénagas. Además, algunos
de estos sitios están dedicados a la conservación a partir
de iniciativas comunitarias como los encontrados en las
localidades Ojos Claros y Cerro 1800.
Captura de animales. Entre abril de 2015 y febrero de
2017 se realizaron cuatro expediciones en diferentes locali-
dades y épocas climáticas en las estribaciones de la Serranía
de San Lucas (Tabla 1). Para la captura de murciélagos, se
usaron de tres a seis redes por noche (6 o 12 m de largo),
que estuvieron activas, en promedio, desde las 17:30 hasta
las 23:00 horas. Las redes fueron revisadas cada 30 minu-
tos o menos, según la actividad de los murciélagos en cada
sitio y en cada noche. Se seleccionaron, primariamente,
áreas naturales con poca intervención humana, pero tam-
bién buscando incluir diferentes hábitats representativos.
Introducción
Durante los últimos años, se han encaminado esfuerzos
notables para actualizar el conocimiento de los mamí-
feros en Colombia; una reciente actualización concluyó
con el registro de 492 especies silvestres (Solari et al.
2013). A partir de revisiones taxonómicas o adiciones
de nuevas localidades de distribución para varias espe-
cies neotropicales, este número se incrementó a 500
para el año 2014 (Ramírez-Chaves y Suárez-Castro 2014).
Dos años después, se incrementó a 518 (Ramírez-Chaves et
al. 2016), y el estimado más reciente incluye 528 especies
(Ramírez-Chaves et al. 2018). Estos cambios reejan la com-
plejidad del estudio sistemático y taxonómico de los mamí-
feros en el país, incluyendo la constante revisión de colec-
ciones y el estudio de nuevas áreas, a pesar de ser compara-
tivamente mejor conocidos que otros vertebrados.
Un dato destacable en estos estudios ha sido la veri-
cación que el grupo más diverso es el de los murciélagos
(orden Chiroptera) con alrededor de 209 especies, seguido
por los roedores (orden Rodentia) con alrededor de 132
especies. Al igual que la generalidad de los mamíferos, los
murciélagos no se encuentran homogéneamente distribui-
dos en el país, debido a la gran variedad de hábitats y climas
presentes, esperándose una mayor diversidad de especies
en las zonas tropicales (Kattan et al. 2004; Mantilla-Meluk et
al. 2009; Solari et al. 2013; Mantilla-Meluk et al. 2014). Los
murciélagos son importantes elementos de los ecosistemas
de bosque tropical; ellos inuyen en la estructura, composi-
ción y dinámica de estos sistemas a través de procesos como
la dispersión de semillas, polinización, e impactos sobre
poblaciones de insectos (Kunz et al. 2011), y sirven como pre-
sas potenciales para diferentes depredadores como algunos
mamíferos, búhos y serpientes (Gillette y Kimbourgh 1970).
Por ello, se consideran indicadores de disturbios ambienta-
les causados tanto por el hombre o por cambios climáticos
drásticos (Jones et al. 2009), en adición a los importantes ser-
vicios ecosistémicos mencionados anteriormente.
Una de las zonas de alta montaña más interesantes de
Colombia, virtualmente inexplorada, es la Serranía de San
Lucas, cubierta en su mayor parte por selvas húmedas fre-
cuentemente nubladas (Castaño-Uribe et al. 1999; Salaman
et al. 2002). Se trata de una serranía topológicamente com-
pleja y accidentada, lo cual ha permitido sugerir que pre-
senta una biota bastante endémica, probablemente de a-
nidad andina (Hernández-Camacho et al. 1992), pero de la
cual no se tienen datos empíricos que soporten dicha idea
(Salaman et al. 2002). Este potencial endemismo también
podría extenderse hacia los mamíferos, incluyendo los mur-
ciélagos.
La adecuada caracterización de la biodiversidad de una
región como la Serranía de San Lucas, requiere la obten-
ción de listados taxonómicos precisos y actualizados. Para
esta región solamente existen estimados preliminares de la
diversidad de mamíferos y murciélagos (Castaño-Uribe et al.
1999). Listas previas de murciélagos en zonas próximas a la
Serranía San Lucas (pero no al interior), como Hershkovitz
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Solari et al.
Análisis de datos. Para evaluar la representatividad del
muestreo construimos curvas de rarefacción de especies y
calculamos los estimadores no paramétricos Chao1 (abun-
dancia) y Chao2 (incidencia) empleando el programa Esti-
mateS 9.1.0 (Colwell 2013). Generamos dichas curvas basa-
das en individuos con el n de hacer comparaciones entre
los sitios de muestreo (Colwell y Coddington 1994), debido
a las diferencias en los esfuerzos de muestreo empleados.
Adicionalmente, se realizó un análisis de diversidad beta
calculando la similitud entre las cuatro localidades (Moreno
2001), para discutir las diferencias entre la composición
de especies de estos sitios; un clúster jerárquico se realizó
empleando un análisis calculado a partir del índice de simili-
tud de Jaccard, en el programa PAST 3 (Hammer et al. 2001).
Como una primera aproximación al estudio del ensam-
blaje de murciélagos en la Serranía de San Lucas, se empleó
la matriz de nichos trócos y tallas desarrollada por McNab
(1971) y empleada informativamente para caracterizar
ensamblajes similares en Trinidad, Panamá, Costa Rica, Bra-
sil, y la Guyana (Willig 1986; Lim y Engstrom 2001). Este
sistema predice que solo una especie común ocupará cada
celda de esta matriz de doble entrada, lo que abre la posi-
bilidad de expandir la discusión a partir de las celdas donde
más de una especie ocurre. Las categorías de nicho tróco
siguen aquellas sugeridas por LaVal y Fitch (1977), y amplia-
das por Patterson et al. (1996) y Lim y Engstrom (2001); las
categorías de peso siguen la sugerencia por Lim y Engs-
trom (2001). A pesar de algunas limitaciones en este diseño
(ver Discusión), consideramos que el aporte informativo es
valioso para esta caracterización del ensamblaje.
Adicionalmente, se realizó un análisis del rol funcional
que cumplen las especies de murciélagos, siguiendo a
Soriano (2000). Esto se logra caracterizando los nichos y
roles trócos de cada especie, para obtener los equivalen-
tes trócos (ET) de cada gremio y estimar el porcentaje de
aporte de cada gremio al ensamblaje total. Solo en el caso
de Trinycteris nicefori se cambió la categorización sugerida
por Soriano (2000) a una más acorde a lo que se conoce de
su historia natural (Gardner 2008). Una ventaja de este aná-
lisis es que también permite la comparación de los resulta-
dos entre sitios de estudio, aumentando la perspectiva de
uso de estos hallazgos.
Resultados
Luego de más de 50 noches efectivas de muestreo, se com-
pletó un esfuerzo de 12,024 m2-horas-noche (Tabla 1), regis-
trando un total de 590 individuos, e identicando 47 espe-
cies de murciélagos (Tabla 2) pertenecientes a seis familias
y 33 géneros. En la localidad Ojos Claros registramos 23
especies (148 individuos), en el Cerro 1800 registramos 14
especies (79 individuos), en El Salado, 22 especies (283 indi-
viduos) y en La Poza, 21 especies (80 individuos). Algunos
registros notables incluyen siete especies de insectívoros
de follaje (Gardnerycteris keenani, Lampronycteris brachyo-
tis, Lophostoma silvicola, Micronycteris hirsuta, M. megalotis,
Mimon cozumelae, y Tonatia saurophila), y doce especies
Figura 1. Ubicación de las cuatro localidades de muestreo en la Serranía de
San Lucas en la región sur del Departamento de Bolívar y el extremo oriental del
Departamento de Antioquia. Se incluye las localidades referenciadas en el texto: Norosí
y Río San Pedro (norte de Bolívar; Hershkovitz 1949) y Hacienda La Brillantina, Remedios
(oriente de Antioquia; J. Campuzano, no publ.).
Tabla 1. Localidades incluidas en el muestreo, fechas y época de cada expedición, y
esfuerzos de muestreo empleados en cada sitio. Las fechas de cada salida incluyen tanto
las noches de muestreo efectivo como el acceso a cada localidad.
Localidad Coordenadas Elevación
(msnm)
Fechas y
época
Esfuerzo
(m2-hrs-
noche)
Departamento Antioquia
Municipio de Remedios,
Vereda Ojos Claros
74° 21’ 36.9” W
7° 06’ 54.1” N 290 - 509
14 abr - 09
may de 2015
(seca)
7,632
Departamento Bolívar
Municipio Santa Rosa
del Sur, Vereda San Juan,
Cerro 1800
74° 19’ 20.8” W
7° 41’ 00.5” N 1003 - 1225 22 - 29 jul de
2015 (seca) 1,290
Municipio Cantagallo,
Vereda El Salado
74º 16’ 53.5” W
07° 16’ 54.6” N 91 - 134 16 - 31 oct de
2016 (lluvias) 1,266
Municipio Cantagallo,
Vereda La Poza
74º 9’ 5.2” W
7° 6’ 26.1” N 85 - 159 10 - 27 feb de
2017 (seca) 1,836
Los murciélagos capturados fueron medidos y examina-
dos (medidas externas, peso, estado reproductivo, condición
general y presencia de ectoparásitos) para facilitar su determi-
nación taxonómica. Esta determinación se realizó mediante
el uso de las claves pertinentes (Gardner 2008; Díaz et al. 2016),
hasta el nivel taxonómico que éstas lo permitieron (género o
especie). A n de documentar adecuadamente esta diversi-
dad, algunos ejemplares se colectaron y prepararon según
los procedimientos sugeridos por Sikes et al. (2016), siendo
preservados como cuerpos completos y carcasas en alcohol,
así como pieles disecadas, cráneos y esqueletos. De cada
individuo colectado se tomó una muestra de tejido hepático
para futuros estudios de identicación genética, también se
colectaron ectoparásitos que se almacenaron en etanol al 96
%. Para las especies más comunes, los individuos ya iden-
ticados se liberaron en la misma cobertura donde fueron
capturados. Todo el material colectado fue depositado en la
Colección Teriológica de la Universidad de Antioquia (CTUA).
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MURCIÉLAGOS SERRANÍA SAN LUCAS
Al analizar la representatividad del muestreo por locali-
dad, se observa un rápido incremento en la acumulación de
especies a medida que aumentan los individuos captura-
dos, pero ninguna de las curvas alcanza una asíntota (Apén-
dice 1). Con base en el esfuerzo realizado (Tabla 1), los esti-
madores de riqueza varían entre localidades (Apéndice 2)
mostrando que la representatividad del muestreo puede
estar por debajo del 70 % (Ojos Claros, 62.7 %, La Poza, 65.4
%) o por encima del 85 % (El Salado, 88 %, Cerro 1800, 92.2
%). En conjunto con las curvas de rarefacción, esto indica
que, en localidades como Ojos Claros y la Poza, los ensam-
blajes estarían compuestos por muchas más especies de las
registradas en el presente estudio.
El análisis de la composición de especies muestra una
baja similitud entre los ensamblajes en cada localidad. Solo
tres de las especies (Sturnira bakeri, Artibeus phaeotis, y Caro-
llia castanea) fueron comunes a todas las localidades, mien-
tras que se registraron entre cinco y nueve especies únicas
por localidad (El Salado: 5 especies; La Poza: 6; Ojos Claros:
8; y Cerro 1800: 9; Tabla 2). Respecto a las especies compar-
tidas entre localidades, se encuentra que las localidades de
tierras bajas y hábitats asociados a ciénagas (La Poza y El
Salado) presentan ensamblajes más similares entre sí, com-
partiendo el 34 % de las especies. Por otro lado, la localidad
más disímil con respecto a las otras es Cerro 1800, compar-
tiendo solo 16 % de las especies con El Salado, y 25 %, con
La Poza. Po otro lado, Cerro 1800 y Ojos Claros comparten
23 % de sus especies, con ocho especies en común (Tabla
2). El clúster jerárquico (Figura 2) muestra estas similitudes.
Solamente 23 de las 48 celdas posibles en la matriz de
nichos trócos/pesos para el ensamblaje de la Serranía de
San Lucas estuvieron ocupadas (48 %; Apéndice 3). Solo una
especie de cada uno, carnívoros/piscívoros, omnívoros y
frugívoros nómadas, ocuparon la clase de mayor peso; pero,
mientras que los frugívoros nómadas muestran la mayor
variación en tallas (cinco celdas, solo ausentes de la celda <
6 g), los dos grupos de insectívoros, aéreos y de follaje, y los
nectarívoros ocupan las categorías de menor peso, aunque
solo los insectívoros aéreos ocupan la celda de menor peso
(< 6 g). En cuanto al análisis de roles funcionales, el gremio
de frugívoros nómadas representó el mayor aportante, con
el 26.8 %, seguido por los insectívoros aéreos con 21.3 %, y
los insectívoros de follaje con 21.1 % (Apéndice 4).
Discusión
En este primer estudio de la quiropterofauna de la Serra-
nía de San Lucas nuestro esfuerzo estuvo limitado al uso de
redes de niebla, con sus correspondientes virtudes y defec-
tos (Simmons y Voss 1998; Kunz y Parsons 2009); aun así,
nuestros hallazgos muestran un ensamblaje característico
de la complejidad de hábitats muestreados en el área de
estudio. Por esta razón, los análisis y comparaciones a con-
tinuación se hacen con cautela y deben tomarse como pre-
liminares (Fleming 1986; Willig 1986; Kalko et al. 1996). En
este caso, y dada las condiciones particulares de este mues-
treo, se combinaron los datos de las cuatro localidades en la
Tabla 2. Especies de murciélagos y número de individuos capturados en cada una
de las localidades (ver Figura 5).
Familia Especie Ojos
Claros
Cerro
1800 El Salado La Poza
Emballonuridae Centronycteris centralis 1
Rhynchonycteris naso 2
Saccopteryx bilineata 1 1
Saccopteryx canescens 1
Saccopteryx leptura 1
Mormoopidae Pteronotus parnellii 1 2
Noctilionidae Noctilio albiventris 8 2
Noctilio leporinus 2
Phyllostomidae
Desmodus rotundus 2 2
Chrotopterus auritus 1
Gardnerycteris keenani 1 1 1
Lophostoma silvicola 1 3
Micronycteris hirsuta 1
Micronycteris megalotis 2
Mimon cozumelae 1
Phyllostomus discolor 1 2
Phyllostomus hastatus 1 1
Tonatia saurophila 2 1
Trachops cirrhosus 7
Trinycteris nicefori 1
Lampronycteris brachyotis 1
Anoura cultrata 1
Glossophaga soricina 4
Hsunycteris thomasi 4
Lionycteris spurrelli 2
Lonchophylla robusta 2
Carollia brevicauda 51 30
Carollia castanea 9 5 48 16
Carollia perspicillata 34 6 130 15
Artibeus lituratus 4 15 19
Artibeus phaeotis 5 2 3 1
Artibeus planirostris 4 15 8
Artibeus ravus 10
Chiroderma salvini 1
Chiroderma trinitatum 1
Chiroderma villosum 2 1
Platyrrhinus dorsalis 3
Platyrrhinus helleri 2 9 3
Sturnira bakeri 1 8 3 4
Uroderma convexum 18 6
Vampyressa thyone 1 2 1
Vampyriscus nymphaea 10
Vampyrodes major 2
Molossidae Molossops temminckii 1
Molossus molossus 2 9
Vespertilionidae Myotis caucensis 1
Myotis riparius 1
Total de individuos 148 79 283 80
Total especies 23 14 22 21
representando las familias insectívoras Emballonuridae (5),
Molossidae (2), Vespertilionidae (2), Noctilionidae (2) y Mor-
moopidae (1).
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Solari et al.
Serranía de San Lucas a n de comparar cualitativamente la
lista resultante (Tabla 2) con evaluaciones similares para el
valle del Magdalena, Tolima (i. e., Zona I en Bejarano-Bonilla
et al. 2007) o Río Claro, en el oriente de Antioquia (Muñoz
1986).
Un primer aspecto a resaltar es que en San Lucas la fauna
de murciélagos es más diversa (47 spp.) que la del valle del
Magdalena (28 spp.) o Río Claro (27 spp.); sin embargo, esta
diferencia no se debe a la presencia de especies endémicas
a la serranía, ni a un muestreo más completo de la diversi-
dad regional. Así, algunas especies, como Molossops plani-
rostris o Promops centralis (valle del Magdalena) no fueron
registradas por nosotros, ni tampoco Anoura caudifer (Río
Claro). Otras especies “faltantes” incluirían a Phylloderma
stenops, Vampyrum spectrum (en Remedios, E Antioquia; J.
Campuzano, no publ.) y Eumops auripendulus (en Norosí, N
Bolívar; Hershkovitz 1949); otras especies potenciales para
esta región incluirían a Thyroptera tricolor (Thyropteridae),
Lonchorhina aurita y algunos nectarívoros de las subfami-
lias Glossophaginae y Lonchophyllinae (Phyllostomidae).
Esto puede ser resultado de las limitaciones propias de una
primera evaluación, que no se evaluaron todos los hábitats
de la zona, o que no se emplearon otras técnicas para el
registro de especies, incluyendo la búsqueda de refugios
diurnos o el muestreo del estrato arbóreo (Simmons y Voss
1998), y el registro de llamadas de ecolocación (Kalko et al.
1996; Zurc et al. 2017). Sin embargo, nuestra lista incluye
especies como Vampyrodes major, Vampyriscus nymphaea, y
Mimon cozumelae, que además de aportar al conocimiento
sobre sus distribuciones geográcas, también sugieren una
inuencia de las regiones Chocó, Nechí y Magdalena, algo
discutido previamente por otros autores (Hernández-Ca-
macho et al. 1992; Martínez-Arias y Solari 2013). Es intere-
sante que esta conexión en particular había sido indicada a
partir de los estudios de la avifauna en el Cerro 1800 (Sala-
man et al. 2002).
En cuanto a la composición especíca obtenida en el
muestreo, llama la atención la captura de algunas especies
que, aunque representadas por solamente de uno a dos
individuos, dan idea de un ensamblaje particular y con-
rman el valor del gremio de especies insectívoras como
un adecuado indicador del estado de conservación (Jones
et al. 2009). La alta diversidad de este grupo se asocia a la
existencia de ambientes con poca intervención humana
(Fenton et al. 1992; Medellín et al. 2000), debido al rol ecoló-
gico ligado a sus dietas. El monitoreo de la diversidad y de
las poblaciones de especies de insectívoros aéreos e insec-
tívoros de follaje en asociación con los bosques que habi-
tan puede ser útil para evaluar el efecto de perturbaciones
ambientales (Solari et al. 2002; Díaz-Pulido et al. 2015).
Registros notables. Respecto a la distribución de espe-
cies, el hallazgo de Mimon cozumelae (Figura 3A) en Ojos
Claros representaría el segundo registro de la especie para
Colombia y para Sudamérica (Williams y Genoways 2008),
siendo el registro previo un ejemplar de Chigorodó (Antio-
quia; Marinkelle y Cadena 1972; Solari et al. 2013). Es decir,
el registro obtenido en la vereda Ojos Claros representa una
extensión geográca de más de 250 km al este de la distri-
bución conocida. La distribución del género en Colombia
(Solari et al. 2013; Hurtado y Pacheco 2014) es bastante res-
tringida con registros correspondientes a M. bennettii para
Socorré (Bolívar; Gregorin et al. 2008), Serranía de la Maca-
rena (Meta; Cuervo-Díaz et al. 1986) y Serranía de Chiribi-
quete (Caquetá; Montenegro y Romero-Ruiz 1999).
El ejemplar CTUA 2406 es un individuo juvenil, macho,
con osicación incompleta de las epísis de las falanges y
escaso o nulo gasto dental. Sin embargo, muestra todas
las características que permiten asignarlo a este género.
Aunque la taxonomía del género y la distinción entre espe-
cies es compleja (Hoppe y Ditcheld 2016), las medidas
cráneo-dentales (Apéndice 5) y las características cranea-
les y dentales (Figura 3B) permiten conrmar la identica-
ción. Por ejemplo, la fosa mesopterigoidea (en forma de V)
y la caja craneana poco inada, y dentalmente, el tamaño
relativo del talónido del tercer molar inferior son también
característicos de M. cozumelae. Igualmente, la amplitud
del tabique medio del proceso palatino en la premaxila,
corresponde a la estructura ósea ubicada entre los forá-
menes incisivos, es ancha y muestra un foramen acceso-
rio medio, que de acuerdo con Hurtado y Pacheco (2014)
también ayudan a distinguir a esta especie de M. bennettii.
La única discordancia presentada por este ejemplar fue la
forma de los incisivos superiores, que se adelgaza para for-
mar una punta (como en M. bennettii) en lugar de formar
un borde amplio. Consideramos que esto podría deberse
a la condición juvenil del ejemplar, con los dientes mos-
trando poco gasto, o a la variabilidad geográca indicada
por Hoppe y Ditcheld (2016). Además, coincidente con
algunas descripciones, este ejemplar muestra la punta de
Figura 2. Clúster jerárquico de los cuatro ensamblajes en la Serranía de San Lucas,
a partir del índice de Jaccard.
74 THERYA Vol. 11 (1): 69-78
MURCIÉLAGOS SERRANÍA SAN LUCAS
Simmons 2011; Rodríguez-Posada y Ramírez-Chaves 2012).
También resultó llamativo el hecho que las cinco especies
de embalonúridos fueran registradas en El Salado y La Poza,
que constituyen ambientes con presencia de ciénagas y que
son estacionalmente inundables (elevaciones por debajo de
200 m), y representativas del Magdalena Medio colombiano.
Son igualmente importantes que dos especies nectarívoras,
como Lonchophylla robusta y Anoura cultrata (Apéndice 6),
solo fueran registradas, con solo un individuo en cada caso,
en la localidad de Cerro 1800. Sin duda, esto muestra el
escaso conocimiento que hay sobre estos ensamblajes y la
necesidad de realizar más estudios sobre el reemplazo alti-
tudinal en cadenas montañosas aisladas (Kattan et al. 2004).
Limitaciones metodológicas del muestreo. Debe resal-
tarse que estudios de mayor esfuerzo y duración, así como
empleando una combinación de otras técnicas (Simmons y
Voss 1998) resultan imprescindibles para lograr inventarios
más completos. Los resultados indican que el muestreo no
alcanzó una adecuada representatividad (> 85 %, Apéndice
2) en localidades como Ojos Claros y La Poza, indicando
que aún faltan especies por registrar y que la composición
regional del ensamblaje puede ser mayor a la esperada.
Por otro lado, aunque el menor valor de riqueza especíca
se dio en Cerro 1800, el estimador de abundancia muestra
una representatividad de 92 % (Apéndice 2), a pesar de ser
la localidad donde se empleó el menor esfuerzo de mues-
treo (Tabla 1). Esto puede estar relacionado con los sesgos
metodológicos antes señalados, pero también con las dife-
rencias respecto al hábitat y estado de conservación de los
sitios muestreados, las cuales aumentan la posibilidad de
encontrar nuevas especies con un esfuerzo de muestreo
más prolongado, en las mismas localidades o en otras con
condiciones de hábitat similares.
Diversidad ecológica del ensamblaje. La descripción eco-
lógica del ensamblaje se hizo mediante dos análisis que,
aunque basan su premisa principal en una similar caracte-
rización de los nichos trócos, muestran diferencias en sus
resultados, pero también coinciden en que hay una intere-
sante diversidad de grupos ecológicos. Se ha sugerido que
la incorporación de otros parámetros ecológicos (uso del
dosel arbóreo, abundancia relativa, dieta) a estas matrices
permitiría una evaluación más detallada de la segregación
ecológica entre las especies, y un mejor entendimiento de
la conformación de estos ensamblajes (Willig 1986).
Una característica particular del análisis de la matriz de
nichos trócos/pesos es que hubo solo una especie “común”
(abundante) en las celdas en las categorías de pesos por
sobre los 20 g, que corresponde a Artibeus lituratus, lo cual
es una diferencia con los resultados mostrados por Lim y
Engstrom (2001) para Iwokrama. La forma particular de
esta matriz sugiere que hay una distribución “natural” de las
especies, con especies pequeñas (< 20 g) caracterizando
los gremios insectívoros aéreos y nectarívoros, mientras
que las especies de mayor talla (> 37 g) caracterizan a los
carnívoros/piscívoros y omnívoros. Otro dato de interés es
que 12 celdas estuvieron ocupadas por solo una especie,
Figura 3. Mimon cozumelae (foto por J. Mosquera), registrado en la localidad Ojos
Claros; a la derecha, detalles cráneo-dentales útiles para la identicación de la especie.
las alas de color blanquecino, así como manchas blancas en
la base de las orejas (Dalquest 1957; Simmons y Voss 1998).
Otras especies poco comunes de este ensamblaje fue-
ron Pteronotus parnellii, Molossops temminckii, Lampron-
ycteris brachyotis, Vampyriscus nymphaea, y Vampyrodes
major. Este hecho no signica que sean poco abundantes
(o “raras”) en la región, ya que más bien podría deberse a
posibles sesgos metodológicos del muestreo. Inclusive,
algunos de estos registros aportan al conocimiento de la
distribución de las especies, como en el caso de V. nym-
phaea y V. major (Apéndice 6) que constituyen los primeros
registros conrmados para el valle del Magdalena (Velazco y
www.mastozoologiamexicana.org 75
Solari et al.
lo que sugiere que aún hay “espacio” para otras especies en
este ensamblaje, y que el muestreo no ha logrado comple-
tar una adecuada representatividad.
Conservación de la Serranía de San Lucas. Nuestros
hallazgos resultan remarcables para la conservación de
esta región desde el contexto geográco, ecológico y
social, porque comprenden los primeros muestreos diri-
gidos y sistemáticos de la quiropterofauna de la Serranía
de San Lucas, además de incluir la colecta de ejemplares
que permiten vericar estas identicaciones para docu-
mentar y/o vericar los patrones sugeridos de riqueza y
endemismo de especies en esta región tan aislada (Cas-
taño-Uribe et al. 1999; Salaman y Donegan 2001). Dada
la escasez de estudios similares, esta información será útil
para futuros análisis del estado de conservación, distri-
bución y taxonomía de la fauna asociada a esta serranía.
En esa misma línea, estos registros permitirán corroborar
la relevancia de especies, ensamblajes y ambientes que
merezcan ser parte de programas de conservación, así
como estudios sistemáticos precisos y análisis biogeográ-
cos más nos, que una vez se incorporen a los planes de
manejo existentes contribuirán a la delimitación precisa
de esta zona para su reconocimiento como área prote-
gida en el corto plazo. Al mismo tiempo, nuevos diseños
podrían proponerse para el estudio de ciertas especializa-
ciones ecológicas, como en el caso de la dieta, actividad,
y selección de refugios por especies de murciélagos. A
largo plazo, aspectos puntuales de estos patrones podrían
incorporarse a esquemas de monitoreo de las condiciones
ambientales que las soportan.
Las particularidades de los registros obtenidos hasta
este momento son alentadoras para futuros estudios, pero
el estado de amenaza de estos bosques, debido a los avan-
ces de la minería informal, extracción maderera no regu-
lada, y la situación de orden público, representan un riesgo
cuya solución no puede ser postergada. El reconocimiento
de estas características únicas de su biodiversidad, así
como de los servicios ecosistémicos que ella presta, son un
paso importante en ese sentido. Es de esperar que mayores
estudios en esta región ayuden a completar algunos de los
vacíos actuales para un mejor entendimiento del ensam-
blaje de murciélagos y sus roles ecológicos dentro de la
Serranía de San Lucas.
Agradecimientos
Este estudio fue posible gracias a la invitación y el apoyo
logístico de la Dirección de Parques Nacionales Naturales
de Colombia, Wildlife Conservation Society (WCS), la Aso-
ciación Campesina del Valle del río Cimitarra (ACVC) y la
Corporación Autónoma Regional del Centro de Antioquia
(CORANTIOQUIA). Institucionalmente, el Instituto de Bio-
logía, Universidad de Antioquia, facilitó la participación del
primer autor, mientras que el Grupo Mastozoología cola-
boró con los equipos para el trabajo de campo y recepción
del material recolectado. Agradecemos a L. Dary-Acevedo,
W. Bonell, y J. Mosquera por su apoyo durante el trabajo de
campo, y a esta última por compartir algunas fotos de las
especies. El trabajo de campo se convirtió en una extraor-
dinaria experiencia de aprendizaje gracias a la activa par-
ticipación de las comunidades campesinas en Ojos Claros,
Santa Rosa del Sur, El Salado y La Poza; su compromiso con
la pacicación y la protección de esta zona es una valiosa
lección que aporta al componente social de estos resulta-
dos. Finalmente, a los evaluadores de una primera versión
del manuscrito por las valiosas sugerencias que mejoraron
sustancialmente este documento.
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Associated editor: Robert Owen
Submitted: June 23, 2019; Reviewed: July 23, 2019;
Accepted: October 15, 2019; Published on line: December 31, 2019.
APÉNDICES
Apéndice 1. Curvas de rarefacción de especies de mur-
ciélagos en la Serranía de San Lucas por localidades de
muestreo. A. Ojos Claros. B. Cerro 1800. C. El Salado. D. La
Poza.
Apéndice 2. Estimadores de riqueza basados en abun-
dancia e incidencia por localidad de muestreo en la Serra-
nía de San Lucas.
Apéndice 3. Matriz de nicho tróco y tallas para los mur-
ciélagos registrados en la Serranía de San Lucas durante el
estudio. El número en paréntesis indica el número de espe-
cies comunes (o relativamente abundantes) en dicha celda.
Localidad Ojos
Claros
Cerro
1800 El Salado La Poza
Riqueza de
especies 23 14 22 21
Estimador de
Riqueza
Abundancia Chao1 36.66 ±
11.11
15.18 ±
1.82
24.99 ±
3.41
32.11 ±
9.45
Incidencia Chao2 43.31 ±
16.19
18.20 ±
4.40
25.18 ±
3.37
36.00 ±
11.8
Completitud62.70% 92.20% 88.00% 65.40%
Nicho tróco < 6
g
6-10
g
11-19
g
20-36
g
37-69
g
> 69
gTotal
Insectívoros
aéreos
6
(1) 2 1 2 11
Insectívoros de
follaje 2 2 3 7
Nectarívoros 3 (1) 2 5
Frugívoros
sedentarios 3 (2) 1 4
Frugívoros
nómadas 2 6 (2) 3 1 1 (1) 13
Omnívoros 1 1 1 3
Carnívoros/
Piscívoros 1 1 1 3
Hematófagos 1 1
Total especies6 9 15 12 2 3 47
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MURCIÉLAGOS SERRANÍA SAN LUCAS
Apéndice 4. Equivalentes trócos y categorías funcionales del ensamblaje de murciélagos (basado en Soriano, 2000).
PIS: Piscívoros, CAR: Carnívoros, SAN: Sanguinívoros, GLE: Insectívoros de follaje, INS: Insectívoros aéreos, FRU_N: Frugívoros
nómadas, FRU_S: Frugívoros sedentarios, NEC: Nectarívoros.
Apéndice 5. Medidas externas (longitud del antebrazo)
y cráneo-dentales del ejemplar CTUA 2406 (Mimon cozume-
lae) comparadas con M. cozumelae y M. bennettii. Las medi-
das cráneo-dentales se tomaron siguiendo a Simmons y
Voss (1998); aquellas de M. cozumelae corresponden a 12
individuos (machos) de México, y las de M. bennettii (1), a
6 individuos (machos) del norte de Brasil; los datos provie-
nen de Gregorin et al. (2008). Las medidas de M. bennettii (2)
corresponden a 6 individuos (machos) del sur de Brasil, los
datos provienen de Hoppe y Ditcheld (2016).
FAMILIA / ESPECIE Gremios
PIS CAR SAN GLE INS FRU_N FRU_S NEC
Emballonuridae
Centronycteris centralis 1
Rhynchonycteris naso 1
Saccopteryx bilineata 1
Saccopteryx canescens 1
Saccopteryx leptura 1
Mormoopidae
Pteronotus parnellii 1
Noctilionidae
Noctilio albiventris 0.3 0.7
Noctilio leporinus 0.6 0.4
Phyllostomidae
Desmodus rotundus 1
Chrotopterus auritus 0.8 0.1 0.1
Gardnerycteris keenani 0.8 0.2
Lampronycteris
brachyotis 0.8 0.2
Lophostoma silvicola 0.8 0.2
Micronycteris hirsuta 0.8 0.2
Micronycteris megalotis 0.8 0.2
Mimon cozumelae 0.8 0.2
Phyllostomus discolor 0.4 0.3 0.3
Phyllostomus hastatus 0.2 0.3 0.3 0.2
Tonatia saurophila 0.8 0.2
Trachops cirrhosus 0.7 0.2 0.1
Trinycteris nicefori 0.6 0.2 0.2
Anoura cultrata 0.1 0.4 0.5
Glossophaga soricina 0.2 0.2 0.6
Lionycteris spurrelli 0.1 0.1 0.8
Hsunycteris thomasi 0.1 0.1 0.8
Lonchophylla robusta 0.1 0.1 0.8
Carollia brevicauda 0.2 0.8
Carollia castanea 0.2 0.8
Carollia perspicillata 0.2 0.8
Artibeus lituratus 0.1 0.8 0.1
Artibeus phaeotis 0.1 0.8 0.1
Artibeus planirostris 0.1 0.8 0.1
Artibeus ravus 0.1 0.8 0.1
Chiroderma salvini 1
Chiroderma trinitatum 1
Chiroderma villosum 1
Platyrrhinus dorsalis 1
Platyrrhinus helleri 1
Sturnira bakeri 1
Uroderma convexum 1
Vampyressa thyone 1
Vampyriscus nymphaea 1
Vampyrodes major 1
Vespertilionidae
Myotis caucensis 1
Myotis riparius 1
Molossidae
Molossops temminckii 1
Molossus molossus 1
Equivalentes Trócos
(TE) 0.9 1.7 1 8.8 11.1 12.6 6.7 4.2
Porcentaje de Aporte
1.91 3.62 2.13 18.72 23.62 26.81 14.25 8.94
PIS CAR SAN GLE INS FRU_N FRU_S NEC
Medida CTUA 2406 Mimon
cozumelae
Mimon bennettii
(1)
Mimon bennettii
(2)
Longitud
antebrazo 54.7 56.5 ± 1.8 58.4 ± 0.8 52.7±2.0
GLS 24.9 25.6 ± 0.4 24.8 ± 0.4 25.2±0.3
CIL 22.79 23.2 ± 0.3 22.9 ± 0.5
POB 4.77
BB 9.58 10.0 ± 0.3 9.6 ± 0.1 9.7±0.1
MB 11.35 11.4±0.2
ZB 12.91 13.8 ± 0.3 13.0 ± 0.3 13.1±0.3
MTRL 9.57 9.4 ± 0.1 9.4 ± 0.2 9.1±0.0
M3M3 9.25 8.1±2.0
www.mastozoologiamexicana.org a
Solari et al.
Apéndice 6. Registros correspondientes a especies características de la región. Primera la (de izquierda a derecha): Cen-
tronycteris centralis, Rhynchonycteris naso, Saccopteryx canescens, Pteronotus parnellii; segunda la: Noctilio leporinus, Desmo-
dus rotundus, Chrotopterus auritus, Gardnerycteris keenani; tercera la: Lophostoma silvicola, Micronycteris megalotis, Phyllos-
tomus hastatus, Tonatia saurophila; cuarta la: Trinycteris nicefori, Anoura cultrata, Glossophaga soricina, Lonchophylla robusta;
quinta la: Carollia castanea, Artibeus lituratus, Chiroderma villosum, Sturnira bakeri; sexta la: Vampyriscus nymphaea, Vam-
pyrodes major, Molossus molossus, Myotis caucensis.
