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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 67(6): 1257-1268, December 2019
Estado poblacional del cucarachero de pantano, Cistothorus apolinari
(Passeriformes: Troglodytidae) en siete humedales
de la Sabana de Bogotá, Colombia
Juan Carlos Rodríguez-Linares1, Sergio Chaparro-Herrera2*, Adriana Sua-Becerra3
& María Ángela Echeverry-Galvis1
1. Pontificia Universidad Javeriana, Facultad de Estudios Ambientales y Rurales, Bogotá, Colombia;
juanrodriguez.linares@gmail.com, ma.echeverryg@javeriana.edu.co
2. Grupo de Ecología y Evolución de Vertebrados, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia;
sergioupn@gmail.com
3. Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis, Bogotá, Colombia; adrianaupn@gmail.com
* Correspondencia
Recibido 13-XII-2018. Corregido 27-VIII-2019. Aceptado 18-IX-2019.
ABSTRACT. Poblational status of the Polinar´s Wren, Cistothorus apolinari (Passeriformes: Troglodytidae)
in seven wetlands of Bogota Sabanas, Colombia. Introduction: The Apolinar’s Wren Cisthotorus apolinari is
an endemic species of the Eastern Andes of Colombia currently classified as Critically Endangered (CR) at the
national level and Endangered (EN) worldwide, mainly due to the degradation of wetlands, their primary habitat,
and the parasitism of the nests. Objetive: Evaluate the state of the populations of C. apolinari in seven wetlands
of the Sabana de Bogotá, searching to define what the areas evaluated mean that it hosts the largest population
of the species and what other factors determine these population sizes. Methods: between July and December
2014 in seven wetlands we monitoring carried out using counting points and auditory censuses, the abundance
of the Apolinar’s Wren was recorded, the vegetation cover where the individuals were recorded and the abun-
dances of Shiny Cowbird Molothrus bonariensis. Results: There were 63.6 h of observation and 88 counting
points, obtain a nine records of C. apolinari , one individual in Tibanica, three in La Florida and five in Gualí,
mainly associated with the reed Schoenoplectus californicus. None of the biotic and abiotic factors evaluated in
the wetlands, were found to determine the presence of the Apolinar’s Wren, but trends were present for some
variables as the presence of S. californicus and Thypa spp. Conclusions: The population of C. apolinari has had
a significant reduction of up to 94 %, added to a possible local extinction in the wetland of La Conejera. These
results seek to provide relevant information to contribute to the formulation of effective conservation measures
for the protection of the species and its habitat throughout its distribution in the country.
Key words: Andean wetlands, Apolinar’s Wren, birds, conservation, population monitoring, threatened species.
En Colombia y a nivel internacional los
ecosistemas dulceacuícolas, cómo los hume-
dales, enfrentan grandes amenazas (Senhadji-
Navarro, Ruiz-Ochoa, & Rodríguez, 2017).
Estas áreas cobran relevancia por prestar
servicios ecosistémicos, valores biológicos y
ser considerados como uno de los ecosiste-
mas más vulnerables frente a los cambios
ambientales, además de ser refugio de una
gran riqueza de aves (ABO, 2000; Herrera,
Rodríguez Linares, J. C., Chaparro-Herrera, S., Sua-Becerra, A., & Echeverry-Galvis, M.
A. (2019). Estado poblacional del cucarachero de pantano, Cistothorus apolinari
(Passeriformes: Troglodytidae) en siete humedales de la Sabana de Bogotá, Colombia.
Revista de Biología Tropical, 67(6), 1257-1268.
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Sepúlveda, & Aguirre, 2008; Guzmán, 2012;
Franco, Delgado, & Andrade, 2013; Chaparro-
Herrera, 2015). En Colombia muchas de estas
especies se encuentran en alguna categoría
de riesgo de extinción como consecuencia de
la destrucción de su hábitat principalmente
(Hernández, Hurtado, Ortiz, & Walschburger,
2002; Sua-Becerra & Chaparro-Herrera, 2015;
Renjifo, Amaya-Villarreal, Burbano-Girón, &
Velásquez-Tibatá, 2016). Procesos como la
urbanización, ganadería, relleno, vertimiento
de aguas residuales, entre otros, modifican
las coberturas vegetales originales alterando
las condiciones de ciclos y servicios eco-
sistémicos (ABO, 2000; van der Hammen,
2003; Etter, Mcalpine, Wilson, Phinn, & Pos-
singham, 2006; Bierwagen, 2007; Guzmán,
2012; Franco et al., 2013).
La Sabana de Bogotá es una altiplanicie
ubicada en la cordillera Oriental de Colom-
bia en la cual se encuentran diversos tipos de
hábitat como bosques y matorrales nativos y
foráneos, potreros, cultivos, humedales, lagos,
embalses, estanques, entre otros, que hacen
posible el establecimiento o permanencia de
más de 400 especies de aves (ABO, 2000; Cha-
parro-Herrera, Lopera-Salazar, & Stiles, 2018),
que representa cerca del 20 % del total de
especies consideradas para Colombia (Aven-
daño et al., 2017). De estas, alrededor del 6 %
se encuentran en las zonas dulceacuícolas, en
donde se reporta la extinción del zambullidor
andino Podiceps andinus, y 15 en alguna cate-
gorías riesgo de extinción para el país, entre
las que se encuentra el cucarachero de pantano
Cistothorus apolinari (Chapman, 1914) (Pas-
seriformes, Troglodytidae), especie endémica
de Colombia y categorizada en Peligro Crítico
de extinción (CR) a nivel nacional (Chaparro-
Herrera et al., 2013; Renjifo et al., 2016) y En
Peligro (EN) a nivel mundial (BirdLife Interna-
tional, 2018). Dentro de las principales causas
de riesgo están el deterioro y contaminación del
hábitat y la creciente presión por parasitismo
de nidada por el chamón Molothrus bonarien-
sis (Renjifo et al., 2016; Rosselli et al., 2016;
BirdLife International, 2018).
Como parámetro vital para la considera-
ción de categorías de riesgo se encuentra el
tamaño poblacional, el cual estaría estrecha-
mente vinculado a la disponibilidad de hábitat
con buenas condiciones para el mantenimiento
de los ciclos de vida (Renjifo et al., 2016; Bird-
Life International, 2018). Sin embargo, para
este cucarachero, debido a las amenazas docu-
mentadas a lo largo de toda su distribución y a
posibles cambios taxonómicos como especies
separadas en la zona de altiplano y de páramo
(en C. a. hernandezi y C. a. apolinari [Stiles
& Caycedo, 2002; Cadena, 2003]), su tamaño
poblacional parece continuar en disminución
(Sua-Becerra & Chaparro-Herrera, 2015; Ros-
selli, Zuluaga-Bonilla, Hernández-Jaramillo,
& Benítez-Castañeda, 2016; Stiles, Rosselli,
& De La Zerda, 2017). Este trabajo evaluó el
estado de las poblaciones del cucarachero de
Apolinar o de pantano (C. a. apolinari) en siete
humedales de la Sabana de Bogotá, buscando
definir cuál de las áreas evaluadas alberga la
mayor población de la especie y que otros fac-
tores determinan dichos tamaños poblaciona-
les, para brindar información en la formulación
de medidas de conservación efectivas para su
protección y la de su hábitat, ya que es probable
que en pocos años la especie desaparezca de
los humedales de Bogotá (Renjifo et al., 2016).
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: La Sabana de Bogotá
hace parte de la región sur del altiplano Cun-
diboyacense sobre la cordillera Oriental de
Colombia. Presenta una temperatura media
anual de 13 °C, precipitación de 866 mm y
altura promedio de 2 650 m (Guhl, 1981; ABO,
2000). Originalmente se encontraba bosque
alto andino, páramo, matorrales xerofíticos y
humedales (CAR, 2000), donde actualmente
domina la matriz urbana de Bogotá D. C.,
con humedales remanentes aislados, entre una
extensión de 40 km en sentido Norte-Sur y de
20 km en sentido Oriente-Occidente que es la
ciudad (Calvachi, 2003).
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Muestreo: Se seleccionaron siete hume-
dales completamente rodeados por condiciones
urbanas, que tenían registros históricos de C.
apolinari (ABO, 2000; Morales-Rozo, 2001;
Rosselli & Stiles, 2012, Chaparro-Herrera,
2015), así como áreas que ofrecían accesi-
bilidad a los muestreos y acompañamiento
institucional público o privado. Los humedales
seleccionados fueron: Guaymaral, La Conejera,
Juan Amarillo, Jaboque, La Florida, Gualí y
Tibanica (Tabla 1, Fig. 1). Estos fueron visi-
tados entre los meses de julio y diciembre de
2014, donde se realizaron 35 visitas y 88 puntos
de conteo sin radio fijo. Estos puntos estaban
distanciados entre si un mínimo de 150 metros,
para abarcar el mayor perímetro, área y hábitats
posibles en cada humedal (Ralph et al., 1996).
La abundancia fue estimada a partir de la suma-
toria de individuos por punto de censo en cada
humedal. En cada humedal se realizaron visitas
y puntos de censo de la siguiente manera, de
acuerdo al área total de cada uno: Guaymaral:
cinco visitas, siete puntos (julio a octubre y
diciembre). La Conejera: cinco visitas, 15
puntos (julio y octubre). Juan Amarillo: cuatro
visitas, 12 puntos (julio y noviembre). Jaboque:
seis visitas, 14 puntos (julio y noviembre).
La Florida: cinco visitas, 12 puntos (agosto
y noviembre). Gualí: cinco visitas, 17 puntos
(agosto y diciembre), y Tibanica: cinco visitas,
11 puntos (julio y diciembre). En cada visita
se ubicaron los mismos puntos de muestro
por medio de georreferenciación. El muestreo
fue realizado entre las 06:00 h y las 12:00 h
con observaciones directas, mismo observador,
con la ayuda de binoculares 8x 42 mm por un
periodo de diez minutos por punto, durante los
cuales se registraba la presencia y abundancia
de la especie, así como aspectos comportamen-
tales (canto, forrajeo, percha, interacciones y
descripción de otro tipo de actividad observa-
da). Pasado este tiempo en cada punto de censo
y si la especie no se había detectado, se reali-
zaba un “playback”, reproduciendo los cantos
y llamados de la especie con grabaciones
obtenidas de la página www.xeno-canto.org
(número XC117660, XC117649) y del archivo
de la guía sonora de los Andes colombianos
(Álvarez-Rebolledo, Caro, Laverde, & Cuervo,
2007), por un periodo de un minuto, esperando
respuesta visual o auditiva. Se prestó particular
atención a la presencia o no del parasito de
Fig. 1. Humedales presentes en la Sabana de Bogotá seleccionados para determinar
el estado poblacional de Cistothorus apolinari.
Fig. 1. Wetlands in the Sabana de Bogotá selected to determine the population status of Cistothorus apolinari.
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cría chamón Molothurs bonarienses, en caso
de su detección se hizo una cuantificación de
individuos dado que está contemplado como
una de las principales amenazas para C. apoli-
nari (Velásquez-Tibatá, Gutiérrez, & Carrillo,
2000; Caycedo & Renjifo, 2002; Morales-
Rozo & De La Zerda, 2004; Villaneda-Rey
& Rosselli, 2011).
Coberturas vegetales: Se definieron
cinco unidades de cobertura vegetal (sensu
IGAC, 1994), con la adición de una basada en
características históricas de uso de la especie
en los humedales, así como con zonificaciones
recientes (ABO, 2000; Morales-Rozo, 2001;
Secretaria Distrital de Ambiente, 2008; Ros-
selli & Stiles, 2012) (Tabla 2), estas cobertu-
ras fueron corroboradas en visitas previas de
campo. A partir de imágenes satelitales apor-
tadas por el software Google Earth Pro. 7.1.5,
se exportaron en máxima definición a ArcGIS
10.3 a escala 1:1 000, con una escala grafica de
salida entre 1:2 500 a 1:14 000. Los contornos
creados, se delimitaron, georreferenciaron, y
digitalizaron por cada una de las categorías de
cobertura definidas. Se cuantificó el área total
de trabajo, el área por cobertura y el perímetro
de cada humedal.
TABLA 1
Humedales en la Sabana de Bogotá seleccionados para determinar el estado poblacional de Cistothorus apolinari
TABLE 1
Wetlands in the Sabana de Bogotá selected to determine the population status of Cistothorus apolinari
Humedal Coordenadas Extensión (ha) Ubicación
Guaymaral 4°48’17.7” N - 74°2’30.6” W 37.9 Localidad de Suba, Bogotá
La Conejera 4°45’40.3” N - 74°6’21.6” W 64 Localidad de Suba, Bogotá
Juan Amarillo 4°43’6.3” N - 74°5’56.7” W 231 Localidad de Suba y Engativá, Bogotá
Jaboque 4°43’20.1” N - 74°8’41.1” W 308 Localidad de Engativá, Bogotá
La Florida 4°43’35.3” N - 74°9’0.1” W 31 Municipios de Funza y Cota, Cundinamarca
Gualí 4°42’23.5” N - 74°10’46.4” W 100.7 Municipio de Funza y Mosquera, Cundinamarca
Tibanica 4°36’13.3” N - 74°12’19.8” W 16.6 Localidad de Bosa, Bogotá
TABLA 2
Descripción de las unidades de cobertura vegetal en siete humedales de la Sabana de Bogotá
TABLE 2
Description plants cover units in seven wetlands in the Sabana de Bogotá
Cobertura Nombre Descripción vegetación
CV1 junco Dominada por Schoenoplectus californicus.
CV2 enea Dominada por Typha latifolia y Typha angustifolia.
CV3 junco-enea Sin dominancia aparente y presentando una asociación vegetal de Schoenoplectus
californicus y Typha latifolia.
CV4 vegetación flotante Dominada por: Baccharis latifolia (chilco), Polygonun hydropiperoides (hierba de
sapo), Rumex conglomeratus (lengua de vaca), Limnobium laevigatum (buchón),
Scenecio carbonelli (margarita de pantano), Bidens laevis (botoncillo) y Lemna sp.
(lenteja de agua).
CV5 vegetación de ronda Dominada por: Salix humboldtiana (sauce), Alnus acuminata (aliso),
Sambucus peruviana (sauco), Polymnia pyramidalis (arboloco), Fraxinus uhdei (F.
chinensis) (urapán), Eucalyptus globulus (eucalipto) y Pennisetum clandestinum
(kikuyo).
C6 espejo de agua Medida que se delimita a 15 m desde donde termina el cuerpo de agua.
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Análisis estadístico: Se cuantificó cuántas
y cuáles coberturas vegetales usó C. apolinari,
para conocer si la especie mantenía la prefe-
rencia o uso de hábitat que se halló en estudios
anteriores en la Sabana de Bogotá (Morales-
Rozo, 2001; Rosselli & Stiles, 2012). Del total
de puntos de censo, se realizó una sumatoria de
los sitios de presencia por cada cobertura, en
relación al porcentaje de disponibilidad total
de cada cobertura para los humedales estudia-
dos. Esto se complementó con un análisis de
preferencia de hábitat o recursos siguiendo a
Montenegro y Acosta (2008) mediante la cuan-
tificación del número de veces que se observó
en cada cobertura, sobre el número total de
puntos realizados. Debido al elevado número
de puntos sin detección de la especie, el censo
proporcionó una gran cantidad de datos de
cero (0), lo cual impidió realizar una regresión
lineal por violación de supuestos de homoce-
dasticidad y distribución normal de los resi-
duos (Gotelli & Ellison, 2004), por lo cual los
datos se evaluaron como presencia-ausencia de
registros de C. apolinari. Se realizaron regre-
siones logísticas para determinar qué variables
influenciaron la probabilidad de encontrar a
C. apolinari en cada área, utilizando como
variables predictoras el porcentaje de extensión
de cada cobertura vegetal, porcentaje de repre-
sentación del espejo de agua, área, perímetro
del humedal y el promedio de individuos de
Molothrus bonariensis. Los análisis fueron
realizados usando la función glm en R v3.1.3
(R Core Team, 2015).
RESULTADOS
Con un total de 63.6 h de observación
se obtuvieron nueve registros de C. apolinari
(siete visuales y dos auditivos) entre agosto
y noviembre: un individuo en Tibanica, tres
individuos en La Florida y cinco individuos en
Gualí. Esto es equivalente al 6.17 % de detec-
ción en los puntos del estudio. Dado que los
individuos no fueron capturados y marcados
de manera individual para determinar si los
avistamientos realizados en meses diferentes
corresponden o no a individuos diferentes, se
presume que esta especie es bastante fiel a sus
sitios y territorios (Morales-Rozo & De La
Zerda, 2004; Renjifo et al., 2016), por lo cual
cada individuo visto en cada censo se tomó
como un individuo, a menos que claramente
se observaran más de uno (o se observara y
escuchara otro). Mediante la fotointerpretación,
se identificó que no todos los humedales conte-
nían todas las coberturas. En los humedales de
Guaymaral, Gualí y Tibanica el área fue domi-
nada por CV1, siendo en Gualí y Tibanica más
del 50 % del área total de cada humedal, esta
cobertura se presentó en todos los humedales
evaluados. En Juan Amarillo, no se encontró
la cobertura CV2 y en Jaboque, La Florida y
Gualí ésta fue menor al 1 % del área del hume-
dal, solo en Guaymaral esta cobertura presentó
un mayor valor con 18.2 %. La cobertura
vegetal CV3 presentó valores menores al 7 %
en cinco de los siete humedales, siendo menor
al 1 % en La Conejera. En La Florida y Gualí
presentó valores superiores con 21 y 13.7 %
respectivamente. Por su parte CV4, se presentó
en todos los humedales con dominancia en
Jaboque y La Conejera, donde se encontró en
más del 40 % de la extensión, siendo menor en
La Florida con 8 %. El espejo de agua abierto
(C6), si bien también presente en todos los
humedales fue muy reducido en Jaboque (3 %),
con mayor cobertura el Juan Amarillo (55.2 %)
y La Florida (31.4 %) (Tabla 3).
TABLA 3
Porcentaje de cinco coberturas vegetales y de espejo de
agua a partir de fotointerpretación en siete humedales de
la Sabana de Bogotá (ver Tabla 2 para definiciones)
TABLE 3
Percentage of five plants covering and open water from
photointerpretation in seven wetlands in the Sabana de
Bogotá (see Table 2 for descriptions)
Humedal CV1 CV2 CV3 CV4 CV5 C6
Tibanica 59.85 8.3 3.02 25.4 3.2 2.1
Gualí 62.3 0.9 13.7 12.1 4 2.4
Florida 22.3 0.9 21.4 8.5 17.2 31.4
Jaboque 16.2 0.3 3.1 75.0 3.0 3.1
Juan Amarillo 12.6 0 2.03 11.4 17.3 55.2
La Conejera 12.5 6.1 0.8 42.2 26.4 11.2
Guaymaral 41.7 18.5 6.2 15 6.1 12.2
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C. apolinari fue observado utilizando las
coberturas como sitios de percha, vocalización
y alimentación y sin registros de actividad
reproductiva (elaboración de nidos o cría de
polluelos). En el humedal de La Florida se
observó en el junco (CV1) a dos individuos
solitarios, uno en enea (CV2) y otro en la
cobertura mixta de junco-enea (CV3), todos los
registros hacia la zona sureste del humedal. En
Gualí se observaron tres individuos (grupo) en
junco (CV1) hacia el extremo norte del hume-
dal, y una pareja en la mezcla de junco y enea
(CV3) hacia la parte más sur, y al igual que en
el anterior humedal, los registros fueron entre
los meses de agosto y noviembre. Finalmente
en Tibanica el único individuo observado se
encontró entre juncos (CV1), hacia la entrada
del humedal en la parte suroeste.
Como una aproximación a la preferencia
de hábitat, se encontró que si bien la cobertura
con mayor presencia en los 88 puntos de censo
fue la vegetación flotante (CV4) con un 60.2
% de disponibilidad del total de los humedales,
esta no fue utilizada por la especie (Tabla 4). La
cobertura vegetal junco (CV1) fue la segunda
más abundante, en 47 de los 88 puntos de censo
(Tabla 4), siendo la más usada por C. apolinari
con seis puntos de censo con detección, lo
cual equivale a 11.2 % de uso. La siguiente
cobertura vegetal en preferencia de uso fue la
mezcla de junco-enea (CV3) con un 7.33 %, y
por último enea (CV2) con 6.79 % (Tabla 4).
Respecto a la presencia de M. bonariensis,
se encontró entre 0.9 y 2.61 individuos por
hectárea; el humedal Gualí presentó el mayor
número de individuos totales con 593 a lo largo
del muestreo, pero también el mayor número
en una sola visita con un valor aproximado
de 260 individuos. En La Conejera se registró
el segundo mayor número de individuos en
un muestro con 150 individuos; para los siete
humedales visitados en promedio el número de
chamones no estuvo nunca por debajo de los 45
individuos. A partir de la regresión logística de
presencia o ausencia de C. apolinari en relación
con las variables seleccionadas, no fue posible
identificar alguna que determinará la presencia
de la especie (Tabla 5). Bajo esta regresión, las
variables podrían tener mayor influencia serían
TABLA 5
Regresión logística de las variables estudiadas en relación
con la presencia de Cistothorus apolinari en siete
humedales de la Sabana de Bogotá
TABLE 5
Logistic regression of the variables studied in relation to
the presence of Cistothorus apolinari in seven wetlands in
the Sabana de Bogotá
Variable Estimates (b) Error estándar Pr(>|z|)
CV1 0.213 0.021 0.062
CV2 -0.023 0.823 0.076
CV3 0.071 0.028 0.323
CV4 -0.295 0.003 0.534
CV5 -0.421 0.619 0.214
C6 -0.097 0.194 0.634
Área -0.004 0.281 0.823
Perímetro 0.028 0.005 0.421
M. bonariensis 0.084 0.176 0.087
Estimates (b): intercepto estimado; Pr(>|z|): Probabilidad
estimada.
TABLA 4
Análisis de preferencia de hábitat. Porcentajes de oferta de hábitat y preferencia en las coberturas vegetales presentes
y usadas por Cistothorus apolinari en siete humedales de la sabana de Bogotá
TABLE 4
Habitat preference analysis. Percentage of habitat offer and preference in plan coverings present and used
by Cistothorus apolinari in seven wetlands in the Sabana de Bogotá
CV1 CV2 CV3 CV4 CV5 C6
Puntos de censo con presencia de cada cobertura / Puntos totales 47/88 13/88 24/88 53/88 31/88 23/88
Observaciones de C. apolinari/Obs. totales 06-sep 01-sep 02-sep 0 0 0
Porcentaje de disponibilidad en el área de estudio (%) 53.40 14.70 27.20 60.20 35.20 26.10
Porcentaje de Uso (%) 11.23 6.80 7.33 0 0 0
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la cobertura de junco (CV1) y de enea (CV2),
donde la presencia de M. bonariensis podría ser
otra variable para monitorear.
DISCUSIÓN
A lo largo de todo el muestreo se encon-
traron nueve individuos de C. apolinari, con
registros en tres de los siete humedales eva-
luados. Estos registros se realizaron principal-
mente en coberturas de junco (Schoenoplectus
californicus) y de enea (Typha spp.), y aunque
se detectó que la especie muestra preferencia
por dichas coberturas entre las disponibles en
cada humedal, no se encontró una variable
vegetal o física del humedal que pudiera con-
tribuir significativamente con su presencia en
los mismos.
En una perspectiva histórica sobre el esta-
do poblacional de C. apolinari, se tiene un
primer registro metódico de Morales-Rozo
(2001) quien encontró 27 individuos (18 en
Tibanica, 6 en La Conejera y 3 en La Florida).
En 2012 Rosselli y Stiles (2012) reportaron
para La Conejera 2 individuos, Juan Amarillo
5, Tibanica 5 y Gualí 20. Estos últimos reportes
históricos constituirían los más altos a la fecha,
indicando en comparación con este estudio,
que las poblaciones de este cucarachero son
susceptibles de fluctuaciones en los humedales
estudiados. La población de Tibanica presen-
taría, en este lapso de tiempo, una posible
reducción del 94 %, la del humedal de Gualí
75 %, mientras que en relación a los individuos
del humedal Juan Amarillo, no es posible hacer
la misma comparación pues por cuestiones de
logística en este trabajo solo se censó el tercio
alto, mientras en el trabajo de Rosselli y Stiles
(2012) en todo el humedal se reportaron cinco
individuos, por lo cual no se puede aseverar
que esta especie no se encuentre hoy en día en
esta localidad. Para humedal La Conejera, los
muestreos se realizaron en recorridos similares
a los de Morales-Rozo (2001) y Rosselli y Sti-
les (2012), por lo que podría considerarse una
extinción local de la especie en dicho humedal.
Por su lado la población que parece ser más
estable, pero con un número muy bajo de indi-
viduos, es La Florida.
Al comparar los 27 individuos reportados
por Morales-Rozo (2001), los 32 individuos
de Rosselli y Stiles (2012), con los nueve
individuos del presente estudio, se pone de
manifiesto que la población de los humedales
de la Sabana de Bogotá tiene una tendencia
a la reducción desde el 2001 (Morales-Rozo,
2001; Rosselli & Stiles, 2012), con una posible
disminución del 85.1 % de la población. Si bien
las metodologías en cada estudio difirieron en
sus recorridos específicos, teniendo en cuenta
que en todas se reportó número de individuos
totales, esto puede ser una forma de aproximar-
se a estas comparaciones. Al ser C. apolinari
una especie altamente territorial y sedentaria
(Kroodsma et al., 1999; Morales-Rozo, 2005;
Morales-Rozo & De La Zerda, 2004; Renjifo
et al., 2016), podría indicar que la especie este
sufriendo extinciones puntuales, en lugar de
considerar posibles oportunidades de disper-
sión por entre una matriz altamente inhóspita.
Morales-Rozo (2001) reportó de forma
exclusiva a C. apolinari sobre junco en todos
los humedales, lo cual difiere del presente
trabajo para La Florida, en donde se observó el
uso de tres coberturas diferentes: junco, enea y
junco-enea; mientras que en Tibanica la cober-
tura de uso fue nuevamente junco. En cuanto a
lo reportado por Rosselli y Stiles (2012) solo se
presentó cambio en el humedal Gualí, en este
se encontró el uso de la cobertura junco-enea.
Las coberturas vegetales en el humedal de Gua-
ymaral, La Conejera, Jaboque y Tibanica, y sus
dominancias, fueron similares a lo encontrado
por Rosselli y Stiles (2012), pero en Juan Ama-
rillo y Gualí la dominancia de estas cambió,
pudiendo relacionarse con la limitación de
muestreos al tercio alto del humedal debido a
condiciones de seguridad. La cobertura más
dominante fue el espejo de agua, seguido de
vegetación de ronda y el junco, difiriendo a
lo encontrado por Rosselli y Stiles (2012), los
cuales reportan la vegetación flotante como la
más abundante. En Gualí, la cobertura domi-
nante, con más del 50 % del área, fue junco,
seguido de la asociación vegetal junco-enea,
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mientras que en 2012, la vegetación flotante
era la más dominante seguida del junco (Ros-
selli & Stiles, 2012). Esto podría responder
en alguna medida al manejo activo que se ha
realizado en los diferentes humedales por dife-
rentes entidades a cargo de estas zonas (como
la Empresa de Acueducto y Alcantarillado de
Bogotá y la Corporación Autónoma Regional
de Cundinamarca), en cuanto la remoción de
cobertura vegetal flotante. En Gualí, se obser-
vó una extensa intervención mecánica en la
extracción de vegetación flotante durante el
periodo de estudio con retroexcavadora, lo cual
pudo haber modificado las proporciones de las
coberturas, llevando a un aumento de junco y
enea, favoreciendo a la población de C. apo-
linari en este humedal. A primera vista, esto
podría parecer una intervención positiva para
la especie de cucarachero, sin embargo hasta
donde esto pueda ser extendido en otros hume-
dales queda por definir, pues previo al muestreo
se presentó en Tibanica la remoción de lodos
del canal adyacente a este, actividad similar a
la desarrollada en Gualí, pero que en este caso
llevó posiblemente, a una pérdida de cobertura
de junco (J. Rodríguez Linares obs. pers.).
Solo para tres humedales es posible hacer
una comparación directa en relación con las
coberturas de 2001 (Morales-Rozo, 2001) con
el número de individuos de la especie de inte-
rés, a pesar que en dicho trabajo no se realizó
cuantificación de las coberturas, sin embargo
mediante la interpretación de la cartografía
presentada en encontramos que en La Conejera
se encuentra que se mantiene la vegetación
flotante como la cobertura dominante, mientras
que para la Florida y Tibanica se encuentran
cambios con una dominancia del espejo de
agua en lugar de junco en donde en el último
la cobertura más dominante actual es espejo de
agua versus junco, mientras que en el humedal
La Florida el espejo de agua sigue siendo la
más dominante, con aumento en junco como
la segunda más abundante y no la vegetación
flotante. Estos cambios en dominancia de las
coberturas podrían estar relacionado con cam-
bios temporales dentro del régimen del sistema
como por ejemplo por el asentamiento de la
vegetación, la cual tiene fundamento en las
fluctuaciones climáticas (Andrade, 1998), el
manejo particular que se realiza a cada uno de
los humedales, la calidad de agua (Castro et al.,
2005), y la cercanía de vías y centros poblados
(Etter et al., 2006). Si C. apolinari requiere de
coberturas específicas que se están viendo alte-
radas por las modificaciones paisajísticas, sus
poblaciones serán cada vez menores.
Los bajos números de C. apolinari en la
última década y el continuo descenso de sus
poblaciones se postulan están relacionados
directamente con la degradación y perdida de
su hábitat (Rosselli et al., 2016), de manera
conjunta con otras amenazas, dentro de las
cuales se encuentra el parasitismo social por
parte de M. bonariensis, fenómeno que redu-
ce el éxito reproductivo de las ya diezmadas
poblaciones de C. apolinari (Morales-Rozo,
2005; Villaneda-Rey & Rosselli, 2011; Ros-
selli et al., 2016). Durante este trabajo no se
observaron eventos de parasitismo directo o de
alimentación de juveniles de M. bonariensis
por parte de C. apolinari, pero si sobre Zono-
trichia capensis, en los mismos puntos donde
se observó C. apolinari, particularmente en
La Florida. A diferencia de Villaneda-Rey y
Rosselli (2011), en los humedales La Cone-
jera, Guaymaral, Tibanica y Gualí, el número
de individuos por hectárea de M. bonariensis
fue reportado entre 0.32 y 0.50, mientras que
en este estudio para los mismos humedales,
se encontraron entre 0.9 y 2.61 individuos
por hectárea, con un mayor incremento en La
Conejera donde el número pudo haberse quin-
tuplicado. Villaneda-Rey y Rosselli (2011), ya
hacían referencia a que dado el bajo número
de C. apolinari, la presencia de unos pocos
M. bonariensis podría ser devastadora para
la supervivencia de esta especie, pero con la
cantidad de M. bonariensis encontrados en este
estudio, sería de esperarse que su contribución
en procesos de declive poblacional de C. apoli-
nari sea aún más contundente.
En el modelo de regresión con las cinco
coberturas vegetales evaluadas, porcentaje de
espejo de agua, área, perímetro del humedal y
promedio de individuos de M. bonariensis, no
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se encontró ninguna variable significativamen-
te relacionada o no con la presencia de C. apo-
linari, en donde por ejemplo se encontró tanto
en humedales de área pequeña (16.65 ha) como
Tibanica, hasta humedales de área grande como
Gualí (100.71 ha). En humedales con diferentes
porcentajes de abundancia para la cobertura
vegetal clave para la especie como el junco
(Schoenoplectus californianus), como en el
humedal Gualí con el 62.6 % y La Florida con
el 23.2 %; esta variable tampoco fue indicati-
va de presencia, aun cuando esta podría tener
algún soporte estadístico como influyente en la
determinación de la presencia de la especie. En
los valores de la regresión logística, tampoco
se encontró relación entre C. apolinari y la pre-
sencia de M. bonariensis, sin que esto permita
descartar de inmediato que la interacción con
esta especie no sea un factor determinante de
la baja abundancia y presencia. Si se considera
que la regresión se realizó bajo las condiciones
actuales, es muy difícil definir de qué forma las
interacciones pasadas entre las especies fueron
las que contribuyeron específicamente en los
resultados de números de individuos a la fecha.
Más aun, cuando la abundancia de C. apolinari
ya era baja en lo reportado por Morales-Rozo
(2001), donde la única relación encontrada fue
el tamaño del parche de junco, de entre 0.05 a
5 ha y alturas de este mayores a dos metros,
tamaños que encontramos en los sitios de estu-
dio y en los cuales no se encontró la especie.
Incluso Rosselli y Stiles (2012), con números
más elevados de individuos, y con 28 variables
ambientales y 19 humedales, definen que la
presencia de C. apolinari, estaría relacionada
con alrededor de 13 variables conjuntas, entre
ellas la relación área/perímetro, las coberturas
vegetales y abundancia de M. bonariensis,
mostrando que C. apolinari es una especie que
requiere de alta especificidad de hábitat.
C. apolinari se encuentra afectado por pro-
cesos acorde al paradigma de las poblaciones
pequeñas, en los cuales, procesos de autoeco-
logía, endogamia, cuellos de botella y deriva
génica (Caughley, 1994), generarían elimina-
ción completa de poblaciones, como lo obser-
vado en las poblaciones del cóndor californiano
(Gymnogyps californianus), donde su continuo
descenso poblacional hasta de 19-21 indivi-
duos en 1983, generó la necesidad de manejo
en cautiverio con herramientas genéticas para
su recuperación en vida silvestre (Ralls &
Ballou, 2004). Queda la pregunta abierta sobre
cuál sería la capacidad de movilidad de esta
especie entre posibles hábitats fuentes y sumi-
deros, y si es que hubiera opción de abordar su
conservación en el marco de metapoblaciones
(Theodorou, Souan, & Couvet, 2009; Bergerot,
Julliard, & Baguette, 2010; Mouquet, Matthies-
sen, Miller, & González, 2011), basados en el
principio de conectividad funcional, que ha
sido poco estudiada en estos ecosistemas urba-
nos (Haig, Mehlman, & Oring, 1998). Sería
importante considerar que dada la cercanía
geográfica entre los humedales de Gualí-La
Florida-Jaboque (3.0 km lineales entre Gualí
y La Florida, 1.1 km entre la zona de regis-
tros en La Florida y Jaboque), e incluso Juan
Amarillo (a 2.2 km lineales de Jaboque), estos
tres humedales podrían actuar bajo un marco
no solo metapoblacional sino de metacomu-
nidades (Leibold et al., 2004), que permitiría
la conservación de la especie, pero esto queda
por definirse por metodologías de seguimiento
telemétrico o estructuras genéticas.
Dados los resultados obtenidos en este
estudio, hacemos un llamado urgente a conocer
el estado poblacional de esta especie en otras
áreas de su distribución para poder determinar
las acciones específicas en cada área; dado que
de no tomarse medidas de inmediato la especie
podría extinguirse en pocos años. Importante
conocer los estados poblacionales de C. a. apo-
linari en la laguna de Fúquene (Cundinamarca)
y Tota (Boyacá), en donde se han calculado
cerca de 200 y 356 individuos respectivamente
(Rosselli et al., 2016), siendo la mayor con-
centración de individuos remanentes, números
que igualmente están muy por debajo de dar
alguna tranquilidad en procesos poblacionales.
Esta información debería lleva a acciones de
conservación inmediatas dirigidas a la especie.
Por un lado, la protección estricta de sitios con
tamaños poblacionales muy bajos, en donde se
pueda hacer una restauración activa encaminada
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a aumentar las zonas de juncos y enea, y por
otro, en aquellas localidades con mayor núme-
ro de individuos, propender activamente por
el incremento de las coberturas de preferencia
de la especie, a la vez que se desarrolla trabajo
de apropiación y valoración por parte de las
comunidades humanas aledañas. Esto dado
que se hacen algunos usos no sostenibles de
estas especies vegetales que pueden afectar sus
procesos de establecimiento y reproducción.
Igualmente, mantener el monitoreo sobre las
interacciones de especies invasoras como el
chamón, con el cucarachero y otras aves, para
definir si fuera necesario medidas de control
población a este parasito de cría. Estas acciones
no solo beneficiarían a C. a. apolinari, sino que
actuando como especie sombrilla beneficiaria
a otras que habitan humedales en el altipla-
no Cundiboyacense, y que también presentan
alguna categoría de amenaza nacional como la
tingua bogotana Rallus semiplumbeus, el pato
turrio Oxuyra jamaicensis, el doradito oliváceo
Pseudocolopteryx acutipennis, la tingua de
pico verde o moteada Porphyriops melanops,
entre otras.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
A Neotropical Bird Club por la finan-
ciación de este trabajo mediante sus premios
de conservación. A la Empresa de Acueducto
y Alcantarillado de Bogotá (EAAB) y el Insti-
tuto Distrital de Recreación y Deporte (IDRD)
por el permiso de ingreso. A L. M. Renjifo
y L. Rosselli por comentarios en versiones
iniciales de este estudio y manuscrito. A tres
revisores anónimos por sus aportes y comen-
tarios, así como a D. Santos y D. Rodríguez
por observaciones complementarias en campo.
Finalmente a M. Echeverry por su ayuda
en la fotointerpretación.
RESUMEN
Introducción. Cisthotorus apolinari es una especie
endémica de Colombia actualmente catalogada en Peligro
Crítico de extinción nacionalmente, y En Peligro global-
mente, principalmente por la degradación de los humedales
y el parasitismo de las nidadas. Hay pocos los estudios
sobre el estado poblacional de esta especie en los hume-
dales de Bogotá en los últimos años. Objetivo. Evaluar el
estado de las poblaciones de C. apolinari en siete hume-
dales de la Sabana de Bogotá, buscando definir cuál de las
áreas evaluadas alberga la mayor población de la especie y
qué otros factores determinan dichos tamaños poblaciona-
les. Métodos: Entre julio y diciembre 2014 realizamos un
monitoreo en siete humedales. Mediante puntos de conteo
y censos auditivos registramos la abundancia, las cober-
turas vegetales empleadas y la abundancia de Molothrus
bonariensis. Resultados: Se realizaron 63.6 horas de
observación en 88 puntos de conteo, obtuvimos nueve
registros de C. apolinari, un individuo en Tibanica, tres en
La Florida y cinco en Gualí, asociados principalmente a
junco Schoenoplectus californicus. No se encontró ningu-
na variable en las coberturas vegetales significativamente
relacionada o no con la presencia de C. apolinari pero se
plantean tendencias en algunas variables como la presencia
de junco y enea Typha spp. Conclusiones: La población de
C. apolinari ha tenido una reducción significativa de hasta
el 94 %, sumado a una posible extinción local en el hume-
dal de La Conejera. Estos resultados buscan proporcionar
información relevante para aportar en la formulación de
medidas de conservación efectivas para la protección de la
especie y de su hábitat.
Palabras clave: aves, conservación, cucarachero de Apo-
linar, especies amenazadas, humedales alto andinos, moni-
toreo poblacional.
REFERENCIAS
ABO. (2000). Aves de la Sabana de Bogotá, Guía de
Campo. Bogotá: Asociación Bogotana de Ornitología
(ABO)-CAR.
Álvarez-Rebolledo, M., Caro, V., Laverde, O., & Cuervo,
A. (2007). Guía sonora de las aves de los Andes
colombianos. Villa de Leyva, Colombia: Instituto de
Investigación en Recursos Biológicos Alexander von
Humboldt.
1267
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 67(6): 1257-1268, December 2019
Andrade, G. I. (1998). Los humedales del altiplano de
Cundinamarca y Boyacá. Ecosistemas en peligro de
desaparecer. En E. Guerrero (Ed.), Una aproximación
a los humedales de Colombia (pp. 59-72). Bogotá:
Fondo FEN-Colombia, Comité Colombiano de la
UICN, UICN-Oficina Regional para América del Sur.
Avendaño, J. E., Bohórquez, E. I., Rosselli, L., Arzuza-
Buelvas, D., Estela, F. A., Cuervo, A. M., Stiles, F.
G., & Renjifo, L. M. (2017). Lista de chequeo de las
aves de Colombia: una síntesis del estado del cono-
cimiento desde Hilty & Brown (1986). Ornitología
Colombiana, 16, eA01.
Bergerot, B., Julliard, R., & Baguette, M. (2010). Meta-
community Dynamics: Decline of Functional Rela-
tionship along a Habitat Fragmentation Gradient.
PLoS ONE, 5(6), e11294.
Bierwagen, B. G. (2007). Connectivity in urbanizing
landscapes: The importance of habitat configuration,
urban area size, and dispersal. Urban Ecosystems,
10(1), 29-42.
BirdLife International. (2018). Cistothorus apolinari.
The IUCN Red List of Threatened Species 2018:
e.T22711366A131963740 (Base de datos). Recupe-
rado de http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2018-2.
RLTS.T22711366A131963740
Cadena, C. D. (2003). Taxonomía de Cistothorus apolinari
(Troglodytidae), conceptos de especie y conservación
de las aves amenazadas de Colombia: un comentario.
Ornitología Colombiana, 1, 71-75.
Calvachi, B. (2003). La fauna de los humedales de Bogotá
y la Sabana. En A. Guarnizo, & B. Calvachi (Eds.),
Los humedales de Bogotá y la Sabana (pp. 109-140).
Bogotá: Empresa de Acueducto y Alcantarillado de
Bogotá, Conservación Internacional Colombia.
CAR. (2000). La Estructura Ecológica Principal de la
Sabana de Bogotá. Bogotá: Sociedad Geográfica
de Colombia, Academia de Ciencias Geográficas,
Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca
(CAR).
Castro, F. L., Cruz, I., & Moreno, L. A. (2005). Evaluación
de la calidad del agua y diagnóstico ambiental del
humedal Jaboque. Tecnogestion, 2(1), 77-83.
Caughley, G. (1994). Directions in conservation biology.
The Journal of Animal Ecology, 63(2), 215-244.
Caycedo, P., & Renjifo, L. M. (2002). Cistothorus apolina-
ri. En L. M. Renjifo, A. M. Franco-Maya, J. D. Ama-
ya-Espinel, G. H. Kattan, & B. López-Lanús (Eds.),
Libro rojo de aves de Colombia. Serie Libros Rojos
de Especies Amenazadas de Colombia (pp. 379-382).
Bogotá: Instituto de Investigación de Recursos Bio-
lógicos Alexander von Humboldt y Ministerio del
Medio Ambiente.
Chaparro-Herrera, S. (2015). Avifauna presente en 14 Par-
ques Ecológicos Distritales de Humedal (PEDH) de
Bogotá. En S. Chaparro-Herrera, & D. Ochoa (Eds.),
Aves de los Humedales de Bogotá, Aportes para su
Conservación (pp. 80-91). Bogotá: Asociación Bogo-
tana de Ornitología (ABO).
Chaparro-Herrera, S., Echeverry-Galvis, M. Á., Córdoba-
Córdoba, S., & Sua-Becerra, A. (2013). Listado
actualizado de las aves endémicas y casi-endémicas
de Colombia. Biota Colombiana, 14(2), 235-272.
Chaparro-Herrera, S., Lopera-Salazar, A., & Stiles, F. G.
(2018). Aves del departamento de Cundinamarca:
conocimiento, nuevos registros y vacíos de informa-
ción. Biota Colombiana, 19(1), 160-189.
Etter, A., Mcalpine, C., Wilson, K., Phinn, S., & Pos-
singham, H. (2006). Regional patterns of agricultural
land use and deforestation in Colombia. Agriculture,
Ecosystems and Environment, 114 , 114-369.
Franco, L., Delgado, J., & Andrade, G. (2013). Factores
de la vulnerabilidad de los humedales altoandinos de
Colombia al cambio climático global. Revista Colom-
biana de Geografía, 22(2), 69-85.
Gotelli, N. J., & Ellison, A. M. (2004). A primer of
ecological statistics. Massachusetts, USA: Sinauer
Associate.
Guhl, E. (1981). La sabana de Bogotá, sus alrededores y su
vegetación. Bogotá: Jardín Botánico José Celestino
Mutis-Instituto Geográfico Agustín Codazzi.
Guzmán, A. (2012). Plantas de los humedales de Bogotá y
del Valle de Ubaté. Bogotá: Fundación Humedales-
Instituto de Recursos Biológicos Alexandre von
Humboldt-Fondo Hugo de Vires.
Haig, S. M., Mehlman, D. W., & Oring, L. W. (1998). Avian
Movements and Wetland Connectivity in Landscape
Conservation. Conservation Biology, 12(4), 749-758.
Hernández, J., Hurtado, A., Ortiz, R., & Walschburger, T.
(2002). Vulnerabilidad y estrategias para la conserva-
ción de algunos biomas de Colombia. En G. Halffter
(Ed.), La Diversidad Biológica De Iberoamérica I
(pp. 191-202). México: Instituto de Ecología Xalapa.
Herrera, M. A., Sepúlveda, M. V., & Aguirre, N. (2008).
Análisis sobre la aplicabilidad de las herramientas de
gestión ambiental para el manejo de los humedales
naturales interiores de Colombia. Gestión y Ambiente,
11(2), 7-25.
IGAC. (1994). Memorias del Primer Taller sobre Cober-
tura Vegetal, Clasificación y Cartografía – Proyecto
SIGPAFC y el INADE. Bogotá: Instituto Geográfico
Agustín Codazzi.
Kroodsma, D., Da Silva, M., Goodwin, E., Sánchez, J.,
Stemple, D., & Vielliard, J. (1999). Sedentary life
1268
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 67(6): 1257-1268, December 2019
style of neotropical Sedge Wrens promotes song imi-
tation. Animal Behaviour, 57(4), 855-863.
Leibold, M. A., Holyoak, M., Mouquet, N., Amarasekare,
P., Chase, J. M., Hoopes, M. F., Holt, R. D., Shurin, J.
B., Law, R., Tilman, D., Loreau, M., & González, A.
(2004). The metacommunity concept: a framework
for multi-scale community ecology. Ecology Letters,
7, 601-613.
Montenegro, J., & Acosta, A. (2008). Programa innovador
para evaluar uso y preferencia de hábitat. Universitas
Scientiarum, 13(2), 208-217.
Morales-Rozo, A. (2001). Caracterización y uso de hábitat
del cucarachero de pantano Cistothorus apolinari en
los humedales de La Conejera, la Florida, Tibanica,
laguna de Fúquene y laguna de Chisacá, Cundina-
marca (Tesis de pregrado). Pontificia Universidad
Javeriana, Colombia.
Morales-Rozo, A. (2005). Notas Sobre Los Sitios De
Anidación Del Cucarachero De Pantano (Cistothorus
apolinari). Boletín SAO, 15(2), 61-68.
Morales-Rozo, A., & De La Zerda, S. (2004). Caracteri-
zación y uso de hábitat del Cucarachero de Pantano
Cistothorus apolinari (Troglodytidae) en humedales
de la Cordillera Oriental de Colombia. Ornitología
Colombiana, 2, 4-18.
Mouquet, N., Matthiessen, B., Miller, T., & González, A.
(2011). Extinction Debt in Source-Sink Metacommu-
nities. PLoS ONE, 6(3), e17567.
R Core Team. (2015). R: A language and environment for
statistical computing (Software). Vienna: R Founda-
tion for Statistical Computing. Recuperado de http://
www.Rproject.org
Ralls, K., & Ballou, J. D. (2004). Genetic Status and mana-
gement of California Condors. The Condor, 106(2),
215-228.
Ralph, C. J., Geupel, G. R., Pyle, P., Martin, T. E., DeSan-
te, D. F., & Mila, B. (1996). Manual de métodos de
campo para el monitoreo de aves terrestres. Albany,
USA: Pacific Southwest Section, Forest Service, U.S.
Department of Agriculture.
Renjifo, L. M., Amaya-Villarreal, A. M., Burbano-Girón,
J., & Velásquez-Tibatá, J. (2016). Libro rojo de aves
de Colombia, Volumen II: Ecosistemas abiertos,
secos, insulares, acuáticos continentales, marinos,
tierras altas del Darién y Sierra Nevada de Santa
Marta, y bosques húmedos del centro, norte y oriente
del país. Bogotá, Colombia: Editorial Pontificia
Universidad Javeriana e Instituto Alexander von
Humboldt.
Rosselli, L., & Stiles, F. G. (2012). Local and landscape
environmental factors are important for the conser-
vation of endangered birds in a high Andean plateau.
Waterbirds, 35(3), 453-469.
Rosselli, L., Zuluaga-Bonilla, J. E., Hernández-Jaramillo,
A., & Benítez-Castañeda, H. D. (2016). En L. M.
Renjifo, A. M. Amaya-Villarreal, J. Burbano-Girón,
& J. Velásquez-Tibatá (Eds.), Libro rojo de aves de
Colombia, Volumen II: Ecosistemas abiertos, secos,
insulares, acuáticos continentales, marinos, tierras
altas del Darién y Sierra Nevada de Santa Marta y
bosques húmedos del centro, norte y oriente del país
(pp. 345-351). Bogotá, Colombia: Editorial Pontifi-
cia Universidad Javeriana e Instituto Alexander von
Humboldt.
Secretaria Distrital de Ambiente. (2008). Protocolo de
recuperación y rehabilitación ecológica de humeda-
les en centro urbanos. Bogotá: Dirección de Planea-
ción y Gestión Ambiental, oficina de Ecosistemas
Estratégicos y Biodiversidad, Alcaldía Mayor de
Bogotá D. C.
Senhadji-Navarro, K., Ruiz-Ochoa, M. A., & Rodríguez,
J. P. (2017). Estado ecológico de algunos humedales
colombianos en los últimos 15 años: Una evaluación
prospectiva. Colombia Forestal, 20(2), 191-200.
Stiles, F. G., & Caycedo, P. (2002). A new subspe-
cies of Apolinar’s Wren Cistothorus apolinari,
(Aves:Troglodytidae), an endangered Colombian
endemic. Caldasia, 24(1), 191-199.
Stiles, F. G., Rosselli, L. & De La Zerda, S. (2017). Chan-
ges over 26 Years in the Avifauna of the Bogotá
Region, Colombia: Has Climate Change Become
Important? Frontiers in Ecology and Evolution, 5,
1-21.
Sua-Becerra, A., & Chaparro-Herrera, S. (2015). Aves
endémicas, amenazadas, extintas y escapadas. En S.
Chaparro-Herrera, & D. Ochoa (Eds.), Aves de los
Humedales de Bogotá, Aportes para su Conserva-
ción (pp. 26-38). Bogotá: Asociación Bogotana de
Ornitología (ABO).
Theodorou, K., Souan, H., & Couvet, D. (2009). Meta-
population persistence in fragmented landscapes:
significant interactions between genetic and demo-
graphic processes. Journal of Evolutionary Biology,
22, 152-162.
van der Hammen, T. (2003). Los humedales de la Sabana:
origen, evolución, degradación y restauración. En A.
Guarnizo, & B. Calvachi (Eds.), Los humedales de
Bogotá y la Sabana (pp. 19-51). Bogotá: Acueducto
de Bogotá, Conservación Internacional Colombia.
Velásquez-Tibatá, J., Gutiérrez, A., & Carrillo, E. (2000).
Primer registro de parasitismo reproductivo en el
Cucarachero de Pantano Cistothorus apolinari por
el Chamón Maicero Molothrus bonariensis. Cotinga,
14, 102.
Villaneda-Rey, M., & Rosselli, L. (2011). Abundancia del
Chamón Parásito (Molothrus bonariensis, Icteridae)
en 19 humedales de la Sabana de Bogotá. Ornitología
Colombiana, 11, 37-48.
