Microbiota intestinal humana y dieta

Abstract

La dieta es un factor que impulsa la composición y el metabolismo de la microbiota intestinal, y los macronutrientes ejercen un gran impacto en la microbiota. Los carbohidratos no digeribles pueden producir marcados cambios en la microbiota intestinal, las fibras dietéticas son los principales impulsores de la composición y función de la microbiota intestinal, permiten estimular el predominio de una microbiota capaz de utilizar estos sustratos como fuente de energía, pero estos efectos dependen tanto del tipo de fibra como de la composición inicial de la microbiota intestinal de un individuo. El metabolismo proteico por la microbiota intestinal da como resultado productos adicionales, algunos de los cuales son potencialmente dañinos para la salud del huésped. Firmicutes, Bacteroidetes y Actinobacteria son los tres filos principales que habitan en el intestino grueso humano. El género Bacteroides se asocia con dietas basadas en carne, las familias Ruminococcaceae y Lachnospiraceae con dietas ricas en polisacáridos complejos de plantas y el género Prevotella con dietas altas en azúcar pero bajas en grasas y proteínas. La dieta puede usarse para modular la composición y el metabolismo de la microbiota intestinal. Una estrategia dietética para modular la microbiota es el consumo de fibra dietética y prebióticos. Esta revisión tiene como objetivo describir conocimiento sobre la microbiota intestinal, orientado hacia un uso de la dieta para proporcionar beneficios a la salud humana..

Full text

31
Microbiota intestinal humana y dieta
Human gut microbiota and diet
Carlos Alberto Padrón Pereira
Asociación RVCTA. Avenida Andrés Bello Nº 101-79, Sector La Pastora, Municipio Valencia, Estado Carabobo, C. P. 2001,
República Bolivariana de Venezuela. carlospadron1@gmail.com
Resumen
La dieta es un factor que impulsa la composición y
el metabolismo de la microbiota intestinal (M-I),
y los macronutrientes ejercen un gran impacto en la
(M-I). Los carbohidratos no digeribles pueden producir
marcados cambios en la (M-I), las bras dietéticas son
los principales impulsores de la composición y función
de la (M-I), permiten estimular el predominio de una
(M-I) capaz de utilizar estos sustratos como fuente de
energía, pero estos efectos dependen tanto del tipo de
bra como de la composición inicial de la (M-I) de
un individuo. El metabolismo proteico por la (M-I) da
como resultado productos adicionales, algunos de los
cuales son potencialmente dañinos para la salud del
huésped. Firmicutes, Bacteroidetes y Actinobacteria
son los tres los principales que habitan en el intestino
grueso humano. El género Bacteroides se asocia con
dietas basadas en carne, las familias Ruminococcaceae
y Lachnospiraceae con dietas ricas en polisacáridos
complejos de plantas y el género Prevotella con dietas
altas en azúcar pero bajas en grasas y proteínas. La
dieta puede usarse para modular la composición y
el metabolismo de la (M-I). Una estrategia dietética
para modular (M-I) es el consumo de bra dietética y
prebióticos. Esta revisión tiene como objetivo describir
conocimiento sobre la (M-I), orientado hacia un uso de
la dieta para proporcionar benecios a la salud humana..
Palabras clave: alimentos saludables, bacterias
intestinales, diversidad microbiana, bras dietéticas,
patrones dietéticos, salud.
Abstract
Diet is a factor driving the composition and
metabolism of the gut microbiota, and
macronutrients have a great impact on microbiota.
Dietary non-digestible carbohydrate can produce
marked changes in the gut microbiota, dietary bers
are major drivers of gut microbiota composition and
function, stimulating the dominance of bacteria able
to utilize these substrates as energy source, but these
eects depend on both the type of ber and the initial
composition of an individual’s gut microbiota. Protein
metabolism by gut microbiota results in additional
products, some of which are potentially harmful to host
health. Firmicutes, Bacteroidetes and Actinobacteria
are the three major phyla that inhabit the human large
intestine. The genera Bacteroides is associated with
meat-based diets, the families Ruminococcaceae
and Lachnospiraceae are associated with diets rich
in complex plant polysaccharides, and the genera
Prevotella is associated with diets high in sugar but
low in fat and protein. Diet can be used to modulate
the composition and metabolism of the gut microbiota.
One dietary strategy for modulating the microbiota is
consumption of dietary ber and prebiotics. This review
aims at describing knowledge about gut microbiota,
oriented towards a use of diet to provide benets to
human health.
Key words: healthy foods, gut bacteria, microbial
diversity, dietary bers, dietary patterns, health.
Rec.: 18.01.2018. Acept.: 06.06.2019.
Publicado el 30 de julio de 2019
Ciencias de los Alimentos/ Food Sciencies
Cienc Tecn UTEQ (2019) 12(1) p 31-42 ISSN 1390-4051; e-ISSN 1390-4043 doi: https://doi.org/10.18779/cyt.v12i1.176

32 Ciencia y Tecnología. 2019. 12(1):31-42
Introducción
La microbiota intestinal humana está inuenciada
por varios factores (Graf et al., 2015). La dieta y
el estilo de vida moderna, entre otros, ha contribuido
a generar un cambio en los patrones de colonización
microbianos alterando la composición de la microbiota.
La dieta es considerada como uno de los principales
impulsores en la conformación de la microbiota
intestinal a lo largo de la vida (Thursby y Juge, 2017).
La relación existente entre la microbiota intestinal, la
salud y la enfermedad, al mismo tiempo se relaciona
con diferentes patrones alimentarios, entre ellos los
caracterizados por abundancia de cereales, tubérculos,
frutas y otros vegetales, y los que se basan en un consumo
de alimentos renados, carnes y otros productos de
origen animal.
Como las bacterias se especializan en la
fermentación de diferentes sustratos, las dietas pueden
proporcionar una gama de factores promotores del
crecimiento y de inhibición del crecimiento para
lotipos especícos (Flint et al., 2012; Graf et al.,
2015). La interacción entre componentes de la dieta y la
microbiota intestinal podría ser, en parte, responsable de
sus benecios para la salud (Etxeberria et al., 2016).
Por evidencias de que alteraciones dietéticas
producen cambios en la microbiota intestinal, existe un
marcado interés sobre el papel de los microorganismos
en la siología humana y diversas estrategias se han
desarrollado para intentar corregir trastornos modulando
la composición de la microbiota intestinal.
La literatura sobre estudios experimentales
y clínicos orientados a describir los efectos de la
microbiota en respuestas siológicas de los huéspedes
es abundante y los descubrimientos están abriendo
nuevos caminos en la comprensión de diversas
enfermedades inamatorias y metabólicas, entre otras.
Preponderantemente se ha manifestado en la literatura
el interés sobre cómo la dieta inuye en la composición
y funcionalidad de la microbiota intestinal.
Para la revisión se consultó literatura
disponible en bases de datos, complementariamente,
con opciones de búsqueda de artículos publicados por
editoriales; PubMed, Nature Research/Springer Nature,
British Journal of Nutrition, Science/AAAS, entre otras.
El objetivo de esta revisión es resumir parte de
la evidencia de estudios en humanos publicados sobre
el papel de la dieta en la composición de la microbiota
intestinal, orientados hacia la salud humana.
Microbiota intestinal y dieta
Los microorganismos colonizan prácticamente todas
las supercies del cuerpo humano que están expuestas
al entorno externo; incluye la piel, la cavidad oral, el
tracto respiratorio, urogenital y el gastrointestinal. El
tracto gastrointestinal es el más densamente colonizado
y la compleja comunidad de microorganismos que allí
reside o pasa a través de ella se conoce como microbiota
intestinal (Gerritsen et al., 2011).
En el vocabulario utilizado para describir
las comunidades microbianas, la palabra microbiota
representa un conjunto de microorganismos que
reside en un entorno previamente establecido, como el
intestino humano; y el microbioma comprende todo el
material genético dentro de una microbiota.
Las bacterias que viven en nuestros intestinos,
antes “ora intestinal” o “microora intestinal”, ahora
“microbiota intestinal”, se desarrollan posterior al
nacimiento ya que nacemos estériles. En un bebé
amamantado la microbiota será principalmente
bidobacterias y será diferente a la de un bebé
alimentado con fórmulas para lactantes. Al transcurrir
el tiempo la microbiota es inuenciada por la dieta, el
entorno, el uso de antibióticos. Como adultos jóvenes,
nuestra microbiota intestinal contiene 100 billones
de microorganismos, incluyendo como mínimo 1000
especies diferentes de bacterias. Solo 1/3 es común en
todas las personas y los otros 2/3 son especícos de
cada persona. Con el paso de los años, como personas
mayores, la microbiota será diferente a la de adultos
jóvenes. No obstante, de acuerdo con Bian et al.
(2017), en el caso de personas mayores saludables, la
microbiota puede ser similar a la de adultos jóvenes
saludables. El ecosistema microbiano que se encuentra
en personas extremadamente ancianas, está enriquecido
en Akkermansia, Bidobacterium y la familia
Christensenellaceae, asociadas a la salud (Biagi et al.,
2016). Existe relación entre la dieta, la microbiota y el
estado de salud, e indica un papel para las alteraciones
de la microbiota impulsadas por la dieta en diferentes
tasas de deterioro de la salud con el envejecimiento
(Claesson et al., 2012).
La microbiota intestinal desempeña un papel
en los procesos metabólicos, nutricionales, siológicos
e inmunológicos en el cuerpo humano. Participa en
la defensa contra patógenos por mecanismos como
la resistencia a la colonización y la producción de
compuestos antimicrobianos. Además, la microbiota
intestinal participa en el desarrollo, la maduración y el
mantenimiento de las funciones sensoriales y motrices
gastrointestinales, la barrera intestinal y el sistema
inmune de la mucosa (Gerritsen et al., 2011).
La microbiota puede adaptar su composición a
la dieta, p. ej., japoneses pueden digerir algas marinas
de su dieta diaria gracias a enzimas que su microbiota ha
adquirido de bacterias marinas (Hehemann et al., 2010;
Padrón, 2019

Ciencia y Tecnología. 2019. 12(1):31-42 33
Microbiota intestinal humana y dieta
Figura 1. Disbiosis de la microbiota intestinal
manifestada como aumento de bacterias causantes
de enfermedades
Nishijima et al., 2016). La microbiota puede adaptarse,
no obstante, también puede ocurrir una pérdida de
balance en su composición que tiene relación con el
equilibrio entre las bacterias beneciosas (salud) y las
patógenas (enfermedad) en la microbiota, una alteración
conocida como disbiosis intestinal, y esto, genera
problemas de salud de todo tipo. En el mismo sentido,
la disbiosis puede manifestarse como el aumento de
las bacterias causantes de enfermedades (Figura 1), la
disminución de especies bacterianas beneciosas para
la salud y/o la reducción de la diversidad de especies
bacterianas. Los problemas de salud son innumerables
y entre las opciones para restablecer el balance se
encuentran: una buena nutrición, los probióticos,
prebióticos y posbióticos.
Los probióticos son microorganismos vivos
(en la mayoría de los casos, bacterias) que son similares
a los microorganismos beneciosos que se encuentran
en el intestino humano. También se les llama “bacterias
amigas” o “buenas bacterias”. Los probióticos están
disponibles para los consumidores principalmente
en forma de suplementos dietéticos y alimentos
(NCCIH, 2018). La actual denición de probióticos es:
“microorganismos vivos que, cuando se administran en
cantidades adecuadas, coneren un benecio para la
salud del huésped” (Hill et al., 2014). Los prebióticos
son ingredientes alimentarios no digeribles que
estimulan el crecimiento de bacterias bidogénicas y
ácido lácticas en el tracto gastrointestinal. Típicamente,
los prebióticos consisten en bras dietéticas y
oligosacáridos (Patel y Goyal, 2012). No todas las bras
se pueden clasicar como prebióticas; sin embargo, la
mayoría de los prebióticos se pueden clasicar como
bras dietéticas (Slavin, 2013). Un panel de expertos en
microbiología, nutrición e investigación clínica actualizó
la denición de prebiótico: “un sustrato que es utilizado
selectivamente por microorganismos huéspedes que
coneren un benecio para la salud”. Mientras que los
probióticos son microorganismos vivos que benecian
la salud del huésped, los prebióticos no, sino sustratos
que sirven como nutrientes para los microorganismos
beneciosos albergados por el huésped (Gibson et
al., 2017). La introducción de probióticos (especies
bacterianas “benécas” como Bidobacterium bidum)
o la adición de prebióticos (como fructooligosacáridos)
que promueven el crecimiento y la actividad de ciertas
especies bacterianas son los métodos convencionales
para manipular la comunidad microbiana intestinal.
Los avances en la secuenciación de alto rendimiento
y la metabolómica han llevado a la aparición de
posbióticos que se pueden utilizar para manipular
directa y especícamente la función de la microbiota
(Klemashevich et al., 2014). Los posbióticos son
productos nales metabólicos de las bacterias, entre
ellos el butirato, que se produce a partir de bra
dietética, y cuando está presente en cantidad suciente,
se convierte en la principal fuente de energía para
células epiteliales colónicas; por otro lado el propionato,
que se transere al hígado donde sirve como precursor
de la gluconeogénesis hepática (Schnorr et al., 2014) y
el acetato, que cumple un papel en la capacidad de las
bidobacterias para inhibir enteropatógenos (Fukuda
et al., 2011). El butirato, propionato y acetato, que son
ácidos grasos de cadena corta, productos principales de
la fermentación de la bra dietética en el intestino grueso,
desempeñan un papel importante en el mantenimiento
de la función de la barrera intestinal (Kiefer et al.,
2006; Chen et al., 2017); fundamentales en aspectos
siológicos del hospedador, tales como, la adquisición
de nutrientes, la función inmune, la señalización celular,
el control de la proliferación y protección de patógenos
(Schnorr et al., 2014).
La mayor parte de la microbiota intestinal reside en el
intestino grueso; ubicación principal de la fermentación
bacteriana (Korpela, 2018).
Las especies bacterianas dominantes en el tracto
gastrointestinal humano se dividen en 3 los: el
lo Firmicutes (p. ej., Ruminococcus, Clostridium,
Eubacteria), el lo Bacteroidetes (p. ej., Porphyromonas,
Prevotella) y el lo Actinobacteria (Bidobacterium)
(Rajoka et al., 2017); Proteobacteria, Fusobacteria,
Cianobacteria y Verrucomicrobia suelen estar menos
representados (D’Argenio y Salvatore, 2015). El
único representante conocido del lo Verrucomicrobia
es Akkermansia muciniphila (Hugon y Salvatore,

34 Ciencia y Tecnología. 2019. 12(1):31-42
2015). Otras bacterias, tales como Lactobacillus,
Streptococcus y Escherichia coli (Enterobacteriaceae)
se encuentran en menor cantidad. Con base en la
evidencia de las tecnologías genómicas, se encontró que
los los Firmicutes y Bacteroidetes son las poblaciones
bacterianas dominantes en el tracto gastrointestinal
(Figura 2) (Rajoka et al., 2017).
La microbiota se agrupa de acuerdo con patrones de
dietas basadas en plantas o en animales. La diversidad
bacteriana en mamíferos es más alta entre los herbívoros,
seguidos de omnívoros y luego carnívoros (Ley et al.,
2008), además, composicional y funcionalmente distinta
(Muegge et al., 2011).
Schnorr et al. (2014) caracterizaron la microbiota
intestinal de los Hadza en Tanzania (cazadores-
recolectores) en comparación con la de italianos en
Bolonia. La dieta Hadza consiste en alimentos silvestres
que se dividen en 5 categorías principales: carne, miel,
baobab, bayas y tubérculos. No practican ningún cultivo
o domesticación de plantas y animales, y reciben un
mínimo de cantidades de productos agrícolas de fuentes
externas. En comparación, la dieta italiana es casi en su
totalidad productos agrícolas comerciales y se adhiere en
gran medida a la dieta mediterránea: abundantes plantas,
fruta fresca, pasta, pan y aceite de oliva; cantidades
bajas a moderadas de productos lácteos, aves de corral,
pescado y carne roja; la mayoría de los carbohidratos
basados en almidón fácilmente digerible, azúcar y muy
poca bra soluble o insoluble. Firmicutes y Bacteroidetes
fueron los los dominantes en la microbiota intestinal
tanto en los Hadza como en los italianos; Hadza se
caracterizó por una relativamente mayor abundancia
de Bacteroidetes y menor de Firmicutes. Hadza mostró
mayor enriquecimiento en los los Proteobacteria y
Spirochaetes, que fueron extremadamente raros en la
microbiota italiana, mientras que el lo Actinobacteria,
una componente subdominante importante de la
microbiota italiana, estuvo casi completamente
ausente en la microbiota Hadza. A nivel de género, la
microbiota intestinal Hadza estuvo comparativamente
enriquecida en Prevotella, Eubacterium, Oscillibacter,
Butyricicoccus, Sporobacter, Succinivibrio,
Treponema y agotada en Bidobacterium, Bacteroides,
Blautia, Dorea, Lachnospiraceae no clasicada,
Roseburia, Faecalibacterium, Ruminococcus y
Erysipelotrichaceae no clasicada. Además de muchos
géneros no clasicados pertenecientes a Bacteroidetes,
el orden Clostridiales y la familia Ruminococcaceae.
Una variedad de bras dietéticas (p. ej., celulosa,
hemicelulosas, pectinas, gomas, fructanos) y almidones
resistentes en la dieta, que contienen una gama de
unidades de monosacáridos y enlaces α y β, es más
compatible con una variada comunidad microbiana
gastrointestinal en comparación con una dieta que
tiene una carga de sustrato menos diversa (p. ej., dietas
renadas) (Holscher, 2017).
De Filippo et al. (2010) caracterizaron la
microbiota fecal de niños sanos del grupo étnico
Mossi en Burkina Faso en comparación con la de
niños sanos del área urbana de Florencia en Italia. La
dieta de los niños Mossi es baja en grasas y proteínas
animales, rica en almidón, bra y polisacáridos
Figura 2. Composición de la microbiota intestinal. Modicado de Rajoka et al. (2017) y con información de
Hugon y Salvatore (2015).
Padrón, 2019

Ciencia y Tecnología. 2019. 12(1):31-42 35
vegetales; predominantemente vegetariana. Todos los
recursos alimenticios son completamente producidos
localmente; granos de mijo, sorgo, leguminosas y otros
vegetales, por lo que el contenido de carbohidratos, bra
y proteína vegetal es muy alto. A veces consumen una
pequeña cantidad de pollo y termitas en temporada de
lluvias. Los niños son amamantados hasta la edad de 2
años como complemento a una dieta mixta. La cantidad
promedio de bra en la dieta es 10.0 g/d en niños de 1
a 2 años y 14.2 g/d en niños de 2 a 6 años. La dieta de
los niños italianos es alta en proteína animal, azúcar,
almidón, grasa y baja en bra. Los niños amamantados
hasta 1 año de edad. La cantidad promedio de bra en la
dieta es 5.6 g/d en niños de 1 a 2 años y 8.4 g/d en niños
de 2 a 6 años. Diferencias relevantes se encontraron
en los los. Actinobacteria y Bacteroidetes estuvieron
más representados en la microbiota de los niños Mossi
que en la de los niños italianos con abundancia única
de bacterias del género Prevotella y Xylanibacter, que
se sabe contienen un conjunto de genes bacterianos
para la hidrólisis de celulosa y xilano; completamente
ausentes en los niños italianos. Shigella y Escherichia
(Enterobacteriaceae) estuvieron signicativamente
subrepresentadas en los niños Mossi. Los los Firmicutes
y Proteobacteria fueron más abundantes en los niños
italianos. La distribución diferencial de Firmicutes y
Bacteroidetes marcó las profundas diferencias entre los
2 grupos.
La acumulación de datos sugiere que, entre las
poblaciones occidentales, Bacteroides se asocia
con dietas basadas en carne, Ruminococcaceae y
Lachnospiraceae con dietas ricas en polisacáridos
complejos de plantas y Prevotella con dietas altas en
azúcar pero bajas en grasas y proteínas (Korpela, 2018).
Efectos bidogénicos se han observado en adultos
que consumieron manzanas (Shinohara et al., 2010) y
bananas (Mitsou et al., 2011). La jalea de hipocolitos de
maca (Lepidium meyenii) ejerció un efecto bidogénico
cuando se incorporó a yogur, por incrementos en los
recuentos de Bidobacterium bidum (León-Marroú,
2011).
Se han observado disminuciones en la abundancia
del grupo Clostridium en estudios que complementan el
afrecho de arroz, garbanzos, manzanas, hongos, y frutas
y otros vegetales bajos en contenidos de avonoides
(Shein et al., 2017).
En la microbiota intestinal, niveles más altos de
bacterias ácido lácticas, coliformes y estalococos,
y ninguna diferencia en enterococos, se encontraron
en niños que viven en zona rural de Tailandia en
comparación con zona urbana en Singapur. Las
diferencias pueden ser explicadas por el contraste de
los factores medioambientales y prácticas de estilo de
vida entre las 2 regiones; posiblemente fuente de agua
potable y uso de antibióticos (Mah et al., 2008).
Se está investigando la relación entre la salud
humana y taxones bacterianos comunes encontrados
en la microbiota humana. Enfermedades crónicas
como la obesidad, enfermedad inamatoria intestinal,
diabetes mellitus, síndrome metabólico, aterosclerosis,
enfermedad hepática alcohólica, cirrosis y el carcinoma
hepatocelular se han asociado con la microbiota humana
(Wang et al., 2017). Las personas con exceso de peso
presentan diferencias en la microbiota con relación
a personas delgadas. La manipulación dietética de
la microbiota a través de estrategias que favorezcan el
crecimiento de las bacterias “beneciosas” frente a las
descritas como “patógenas” se considera una alternativa
potencial a la hora de tratar o prevenir el desarrollo de
diversas patologías como la obesidad (Etxeberria et al.,
2016). Mayor abundancia de Akkermansia muciniphila
se asocia con un estado metabólico más saludable en
humanos con sobrepeso/obesos (Dao et al., 2016).
Los efectos del predominio o disminución
de comunidades de distintos los pueden ser
transgeneracionales. Y cabe destacar que, la
biodiversidad medioambiental contribuye a dar forma a
la microbiota humana y las diferencias en la abundancia
y diversidad bacterianas están asociadas con la salud.
En consecuencia, cambios en la comunidad microbiana
medioambiental en áreas contaminadas pueden llevar a
efectos similares en la comunidad microbiana humana y
las consiguientes consecuencias para la salud (Parajuli
et al., 2017). Además, diferencias en las estructuras
sociales pueden inuir en el alcance de la transmisión
de la microbiota y el ujo de microbios y genes
microbianos entre miembros de un hogar. Diferencias
en las tradiciones culturales también afectan al alimento,
la exposición a mascotas y ganado, y muchos otros
factores que podrían inuir en cómo y desde dónde
una microbiota intestinal/microbioma se adquiere
(Yatsunenko et al., 2012).
Química de la dieta y microbiota intestinal
La microbiota intestinal ejerce importantes
actividades metabólicas mediante la extracción de
energía en polisacáridos de la dieta que de otra forma
no serían digeribles, como el almidón resistente y las
bras dietéticas. Estas actividades metabólicas también
conducen a la producción de nutrientes importantes,
como los ácidos grasos de cadena corta (AGCC),
vitaminas (p. ej., vitamina K, vitamina B12, ácido
fólico) y aminoácidos, que los humanos no pueden
producir por sí mismos (Gerritsen et al., 2011).
Las proteínas, grasas y carbohidratos son los
Microbiota intestinal humana y dieta

36 Ciencia y Tecnología. 2019. 12(1):31-42
principales componentes en las dietas de los humanos.
El tipo y la cantidad de proteínas, grasas y carbohidratos
presentes en la dieta inuyen en la composición de la
microbiota intestinal en el huésped. Este efecto está
relacionado con los metabolitos de los componentes
presentes en las dietas. Los AGCC, predominantemente
acetato, propionato y butirato, son productos nales
de la degradación de proteínas y carbohidratos en el
tracto gastrointestinal, mediada por microorganismos.
Los AGCC producidos por la microbiota son los
metabolitos más extensamente estudiados de las dietas
y ha sido encontrado que tienen un efecto siológico
en la salud del huésped (Macfarlane y Macfarlane,
2012; Rajoka et al., 2017). Las concentraciones de
todos los AGCC son típicamente más altas en el colon
proximal (primera parte y parte media del intestino
grueso) donde la fermentación es mayor y la cantidad
presente se relaciona con el suministro de carbohidratos
en la dieta. En humanos, la abundancia de AGCC es
típicamente acetato > propionato > butirato (Lockyer y
Nugent, 2017). En relación con el trabajo de De Filippo
et al. (2010), se encontraron más AGCC en los niños
Mossi que en los niños italianos; y en el de Schnorr et
al. (2014), los italianos se caracterizaron por una mayor
abundancia de butirato, mientras que los Hadza en
propionato. Estas diferencias reejaron la variación de
la dieta en la cantidad y el tipo de bra y carbohidratos
consumidos por ambos grupos.
Entre los patrones dietéticos, alto consumo de
carbohidratos complejos se asocia con Prevotella,
mientras que alto consumo de grasa/proteína con
Bacteroides. (Wu et al., 2011). En general, resultados
indican que Bacteroides, junto con Alistipes y
Parabacteroides, puede ser el taxón proteolítico
primario en el intestino grueso de humanos (Korpela,
2018).
El consumo de suero lácteo y extracto proteínico
de guisantes verdes (Pisum sativum) incrementa a las
bacterias comensales Bidobacterium y Lactobacillus,
y adicionalmente el suero lácteo disminuye a las
bacterias patógenas Bacteroides fragilis y Clostridium
perfringens (Świątecka et al., 2011; Singh et al.,
2017). Por el contrario, anaerobios como Alistipes,
Bilophila wadsworthia y Bacteroides se incrementan
con el consumo de dietas basadas en animales
(Figura 3); Alistipes putredinis y Bacteroides spp. son
microorganismos putrefactivos (David et al., 2014).
Varios géneros microbianos promovidos por la ingesta
de una dieta omnívora se han asociado con incremento
en los niveles del N-óxido de trimetilamina; compuesto
proaterogénico que aumenta el riesgo de enfermedad
cardiovascular (De Filippis et al., 2016). Las proteínas
derivadas de plantas se asocian con una menor
mortalidad que las proteínas derivadas de animales
(Levine et al., 2014).
La grasa de la dieta normalmente es absorbida en el
intestino delgado, y solo pequeñas cantidades alcanzan
el intestino grueso. La grasa no es una fuente de energía
primaria para la microbiota colónica (Korpela, 2018).
El consumo de una dieta baja en grasas condujo
a una mayor abundancia de Bidobacterium con
reducciones concomitantes en glucosa y colesterol
total, en comparación con el valor inicial. Por otro
lado, una dieta alta en grasas saturadas aumentó la
proporción relativa de Faecalibacterium prausnitzii; y
sujetos con ingesta alta de grasas monoinsaturadas no
experimentaron cambios en la abundancia relativa de
cualquier género bacteriano (Fava et al., 2013; Singh et
al., 2017). Existe un creciente interés en F. prausnitzii,
una de las especies bacterianas más abundantes que se
encuentran en el intestino, dado su papel potencialmente
importante en la promoción de la salud intestinal (Lopez-
Siles et al., 2017). El consumo de dietas altas en grasas
saturadas y trans aumenta el riesgo de enfermedades
cardiovasculares a través de la regulación al alza del
colesterol total y lipoproteínas de baja densidad (‘low
Figura 3. Impacto de la proteína dietética en la microbiota intestinal y resultados de salud. Modicado de
Singh et al. (2017).
Padrón, 2019

Ciencia y Tecnología. 2019. 12(1):31-42 37
density lipoproteins’, LDL) en la sangre. Las dietas
ricas en grasa interactúan de diversas maneras con la
microbiota intestinal para facilitar la translocación de
los lipopolisacáridos bacterianos que contribuyen a la
generación de inamación crónica (Shein et al., 2017).
Por otro lado, las grasas promotoras de la salud, como las
grasas monoinsaturadas y poliinsaturadas, son cruciales
para aliviar el riesgo de enfermedades crónicas. La dieta
occidental típica es alta en grasas saturadas, trans y baja
en grasas monoinsaturadas, poliinsaturadas, por lo que
predispone a los consumidores habituales a muchos
problemas de salud (Singh et al., 2017).
Los carbohidratos digeribles se degradan
enzimáticamente en el intestino delgado e incluyen
almidones y azúcares. Tras la degradación, estos
compuestos liberan glucosa en el torrente sanguíneo
y estimulan una respuesta a la insulina. Los humanos
alimentados con altos niveles de glucosa, fructosa y
sacarosa, en forma de frutas de estación o temporada,
aumentan la abundancia relativa de Bidobacterium y
reducen Bacteroides (Singh et al., 2017).
A diferencia de los carbohidratos digeribles, los car-
bohidratos no digeribles como la bra y el almidón re-
sistente no se degradan enzimáticamente en el intestino
delgado, sino que llegan al intestino grueso donde se
someten a la fermentación por parte de los microorga-
nismos residentes produciendo AGCC (Lockyer y Nu-
gent, 2017). En consecuencia, la bra dietética es buena
fuente de “carbohidratos accesibles a la microbiota”,
que pueden ser utilizados por los microorganismos para
proporcionar al huésped energía y fuente de carbono.
En el proceso, pueden modicar el entorno intestinal.
Esta propiedad de las bras garantiza su designación
como prebióticos, que por denición son componen-
tes dietéticos no digeribles que benecian la salud del
huésped a través de la estimulación selectiva del creci-
miento y/o la actividad de ciertos microorganismos. Las
fuentes de prebióticos incluyen la soya, inulinas, trigo
y cebada sin renar, avena cruda y oligosacáridos no
digeribles como los fructanos, polidextrosa, fructooli-
gosacáridos, galactooligosacáridos, xilololosacáridos y
arabinooligosacáridos (Singh et al., 2017). El consumo
de cereales de maíz integral aumenta a Bidobacterium
spp. y Atobium spp., y el de trigo integral, la abundancia
de lactobacilos y enterococos, además de Bidobacte-
rium spp. (Shein et al., 2017). Las dietas de carbohi-
dratos no digeribles que son ricas en grano integral y
afrecho de trigo están relacionadas con un aumento en
el intestino de bidobacterias y lactobacilos (Costabile
et al., 2008); este efecto prebiótico sobre bidobacterias
también ha sido observado con grano integral de maíz,
lo que resultó en un cambio benecioso en la microbiota
(Carvalho-Wells et al., 2010). El consumo de otros car-
bohidratos no digeribles, como la cebada de grano ente-
ro, resulta en enriquecimiento de los géneros Roseburia,
Bidobacterium, Dialister y las especies Eubacterium
rectale, Roseburia faecis y Roseburia intestinalis (Keim
y Martin, 2014); y el almidón resistente incrementa a
Ruminococcus bromii y Eubacterium rectal (Walker et
al., 2011; Shein et al., 2017). Versiones integrales de
alimentos con almidón (p. ej., pasta de trigo integral,
arroz integral) contienen más almidón resistente que
las versiones renadas (Lockyer y Nugent, 2017). Los
carbohidratos no digeribles pueden producir marcados
cambios en la microbiota intestinal, pero son depen-
dientes de la composición inicial de la microbiota in-
testinal individual (Walker et al., 2011). El consumo de
granos enteros y carbohidratos complejos no digeribles
encontrados en granos integrales puede cambiar signi-
cativamente la ecología microbiana del intestino grueso
(Keim y Martin, 2014). Cabe destacar que, R. bromii es
una especie clave que inicia la degradación del almidón
resistente y produce subproductos que son más fácil-
mente utilizados por otras especies intestinales (Shein
et al., 2017); y en el mismo sentido, bidobacterias y
lactobacilos metabolizan fructanos para producir lactato
y acetato, como productos nales, que luego son utili-
zados por muchas otras bacterias, incluidas Roseburia,
Eubacterium y Faecalibacterium, que producen butira-
to (Holscher, 2017).
Entre los efectos de dietas muy bajas en carbohidratos,
en la microbiota intestinal ocurre disminución en
la abundancia de bacterias productoras de butirato
(Roseburia, Eubacterium rectale, Bidobacterium), y
por ende, de butirato. El aumento de la ingesta de bra
dietética no ha demostrado tener un efecto bidogénico,
pero se ha asociado con un aumento en la riqueza y/o
diversidad microbiana intestinal, especialmente en
individuos con una diversidad reducida inicialmente
(Shein et al., 2017). Existe evidencia de que el almidón
resistente puede contrarrestar los efectos perjudiciales
de la alta ingesta de carne roja en el riesgo de cáncer
colorrectal (Lockyer y Nugent, 2017). Después de un
alto consumo de carne y en ausencia de carbohidratos
fermentables, la carne roja puede producir aductos de
ADN promutagénicos y alterar la composición de la
microbiota. Por lo tanto, una dieta alta en proteínas
y baja en carbohidratos puede alterar la microbiota
colónica favoreciendo un perl de microbiota más
proinamatoria y una menor producción de AGCC.
El consumo en conjunto con carbohidrato fermentable
puede reducir este efecto, el almidón resistente previene
la formación de aductos inducidos por la carne roja;
esto asociado con el aumento de los niveles de AGCC
y cambios en la composición de la microbiota (Le Leu
et al., 2015).
Microbiota intestinal humana y dieta

38 Ciencia y Tecnología. 2019. 12(1):31-42
Identicar los efectos de la bra dietética en la
microbiota intestinal se complica por diferencias en las
estructuras químicas, otros componentes de los alimentos,
la variación del huésped y las metodologías de estudio.
No obstante, algunos patrones similares son aumentos
frecuentes en Bidobacterium spp., Ruminococcus
spp., Eubacterium spp. y Faecalibacterium prausnitzii
(Shein et al., 2017).
La fermentabilidad de las celulosas dietéticas en
el intestino humano varía según la fuente de alimento
y la composición bacteriana intestinal. Las bacterias
intestinales que degradan la celulosa se pueden
dividir en productoras de metano, predominantemente
Bacteroidetes, y no productoras de metano,
predominantemente Firmicutes. Las especies que
degradan la celulosa durante la digestión dependen
de la estructura especíca de la celulosa que se está
consumiendo y pueden incluir Clostridium spp.,
Eubacterium spp., Ruminococcus spp. y Bacteroides
spp. Tanto la celulosa como la hemicelulosa son
componentes mayoritarios de las paredes celulares
de las plantas y las hemicelulosas pueden dividirse
en arabinoxilanos, xiloglucanos, β-glucanos,
glucomananos y galactomananos. El tamaño molecular
de las hemicelulosas juega un papel en sus efectos sobre
la comunidad bacteriana intestinal (Shein et al., 2017).
Antes se creía que no era necesario incluir la bra en la
dieta (salvo por garantía para prevenir el estreñimiento)
porque los humanos no producen enzimas para degradar
celulosa o hemicelulosa, pero bacterias en la microbiota
intestinal llevan a cabo esas funciones.
Hasta ahora, los modelos animales se han utilizado
principalmente para investigar la inuencia de las
pectinas en la microbiota intestinal. En ratas, aumentó la
abundancia de Bacteroides spp. con pectina de cítricos;
y la de Anaeroplasma, Anaerostipes y Roseburia
con pectina de manzana, que también disminuyó la
abundancia de Alistipes y Bacteroides spp. Estos
resultados sugieren que la estructura de las pectinas es
un determinante del efecto sobre la microbiota intestinal
y varía con la fuente de alimento (Shein et al., 2017).
Se han estudiado varias dietas, incluidas la
occidental, libre de gluten, omnívora, vegetariana,
vegana y la mediterránea, por su capacidad para
modular la microbiota intestinal. Las dietas vegetariana
y vegana están enriquecidas con alimentos fermentables
a base de plantas. La dieta mediterránea es un marcado,
pero no exclusivamente, estilo de dieta vegetariano, que
ha demostrado ser benecioso para el tratamiento de la
obesidad, la diabetes tipo 2, enfermedades inamatorias
y enfermedades cardiovasculares (De Filippis et al.,
2016). En varios estudios, una dieta occidental (alta
en proteína y grasa animal, y baja en bra) condujo a
una marcada disminución en el número de bacterias
totales y especies beneciosas de Bidobacterium y
Eubacterium. El consumo de una dieta occidental se ha
asociado con la producción de nitrosaminas promotoras
del cáncer (Singh et al., 2017). La dieta mediterránea
es considerada como una dieta sana y equilibrada. Se
distingue por un perl de ácidos grasos beneciosos rico
en ácidos grasos monoinsaturados y poliinsaturados,
altos niveles de polifenoles y otros antioxidantes, alta
ingesta de bra y otros carbohidratos de bajo índice
glucémico, y relativamente mayor ingesta de proteínas
vegetales que de origen animal. Especícamente, aceite
de oliva, frutas, cereales, nueces y otros vegetales;
consumo moderado de pescado, carne de aves, y una
menor ingesta de productos lácteos, carne roja, carne
procesada y dulces caracterizan a la dieta mediterránea
tradicional (Lopez-Legarrea et al., 2014). De Filippis et
al. (2016) investigaron los benecios potenciales de la
dieta mediterránea comparando omnívoros, vegetarianos
y veganos. Observaron que la mayoría de los vegetarianos
y veganos, pero solo el 30 % de los omnívoros, tenían
una alta adherencia a la dieta mediterránea. Detectaron
asociaciones signicativas entre el grado de adherencia
a la dieta mediterránea y el aumento de los niveles de
AGCC fecales, bacterias Prevotella y otros Firmicutes.
A su vez, la baja adherencia a la dieta mediterránea se
asoció con N-óxido de trimetilamina urinario elevado,
que se asocia con riesgo de ateroesclerosis y desórdenes
cardiovasculares.
La enfermedad cardiovascular representa
la principal causa de muerte y morbilidad en el
mundo. En la microbiota intestinal el metabolismo
de la fosfatidilcolina, colina y L-carnitina produce
trimetilamina, que luego es metabolizado a N-óxido
de trimetilamina. Los alimentos ricos en lípidos
fosfatidilcolina, que incluyen predominantemente
huevos, leche, hígado, carnes rojas, aves de corral,
mariscos y pescados, se cree que son las principales
fuentes dietéticas de colina, y por lo tanto la producción
de N-óxido de trimetilamina (Wang et al., 2011). La
L-carnitina es un nutriente abundante en carnes rojas
y contiene una estructura similar a la de la colina.
Los humanos omnívoros producen más N-óxido de
trimetilamina que los vegetarianos y veganos (Koeth
et al., 2013).
Otros estudios han demostrado que los alimentos
que comprenden la dieta mediterránea típica ofrecen
mejoría en relación con la obesidad, el perl lipídico
y la inamación. Estos cambios pueden estar mediados
por aumentos derivados de la dieta en Lactobacillus,
Bidobacterium, Prevotella, y disminuciones en
Clostridium (Singh et al., 2017).
La dieta puede modicar la microbiota intestinal,
lo que a su vez tiene un profundo impacto en la salud
general. Este impacto puede ser benecioso o perjudicial,
Padrón, 2019

Ciencia y Tecnología. 2019. 12(1):31-42 39
dependiendo de la identidad relativa y la abundancia de
poblaciones bacterianas constituyentes (Singh et al.,
2017). La microbiota intestinal, compuesta por billones
de organismos comensales no patógenos, sirve como
ltro para nuestra mayor exposición medioambiental, lo
que comemos (Wang et al., 2011).
A pesar de la relevancia evolutiva, pocos estudios
comparan sistemáticamente microbiomas intestinales
de primates humanos y no humanos. La comparación
directa de microbiomas de primates (humanos y no
humanos) ofrece información sobre qué factores
moldearon el microbioma a lo largo del pasado
evolutivo. Los datos que existen demuestran que, en
contraste con ancestros comunes más recientes (simios
africanos), los humanos tienen una baja diversidad
de microbiota intestinal, mayor abundancia relativa
de Bacteroides y menor abundancia relativa de
Methanobrevibacter y Fibrobacter. Muchos de estas
características están asociadas con la carnivoría en
otros mamíferos, lo que sugiere que un cambio en la
dieta humana hacia el consumo de carne en escalas
de tiempo evolutivas puede haber estado acompañado
por cambios microbianos intestinales asociados. La
comparación de microbiomas de primates humanos y
no humanos también proporciona una indicación de
qué tan rápido está cambiando el microbioma humano.
La composición del microbioma intestinal humano
parece haber divergido del estado ancestral a un ritmo
acelerado en comparación con la de los grandes simios.
Algunas de las características de la evolución humana
y la historia potencialmente responsable incluyen los
alimentos cocidos, el advenimiento de la agricultura,
el tamaño de la población y los aumentos de densidad
(Davenport et al., 2017).
La asociación entre la dieta y la relación de
parentesco (logenia) en microbiomas de primates
se hace eco de patrones más amplios de diversidad
entre las comunidades intestinales de vertebrados.
Las transiciones a herbivoría parecen tener efectos
especialmente grandes en el microbioma. Los mamíferos
con dietas herbívoras de evolución independiente
albergan una microbiota similar. Además, algunos de
los mismos genes y rutas que dieren en abundancia
entre los microbiomas herbívoros y carnívoros, también
cambian rápidamente en direcciones correspondientes
en seres humanos que cambian de dietas vegetarianas a
las omnívoras (Davenport et al., 2017).
El ARN ribosómico 16S es la macromolécula
más ampliamente utilizada en estudios de logenia y
taxonomía bacterianas para establecer las relaciones
logenéticas dentro del mundo procariota, causando
un profundo impacto en la visión de la evolución y,
como consecuencia, en la clasicación e identicación
bacteriana (Rodicio y Mendoza, 2004). Billones de
bacterias viven en el intestino de los primates, lo que
contribuye al metabolismo, al desarrollo del sistema
inmune y a la resistencia a patógenos. Las perturbaciones
de esas bacterias están asociadas con enfermedades
humanas metabólicas y autoinmunes que prevalecen en
las sociedades occidentalizadas. Clayton et al. (2016)
usaron la secuenciación de genes ARN ribosómico 16S
en modelos de 2 especies de primates no humanos.
Midieron las comunidades microbianas intestinales y
la dieta en múltiples especies de primates que viven
en estado salvaje, en un santuario y en completo
cautiverio. Encontraron que el cautiverio y la pérdida
de bra dietética en primates no humanos estuvieron
asociados con la pérdida de la microbiota intestinal
nativa y la convergencia hacia el microbioma humano
moderno, lo que sugirió, que procesos paralelos pueden
estar impulsando la pérdida reciente de la biodiversidad
microbiana central en humanos.
Conclusiones
La dieta modica el microbioma intestinal y los efectos
beneciosos o perjudiciales de las dietas están mediados
por la microbiota y dependen de la identidad relativa y la
abundancia de poblaciones bacterianas constituyentes.
La composición de la microbiota depende del tipo y la
disponibilidad de sustratos proporcionados en la dieta
habitual. Dietas basadas en plantas y animales tienen
efectos diferentes sobre la ecología de la microbiota
intestinal y sus productos metabólicos. Una microbiota
favorable produce resultados en benecio de la salud
del huésped y se logra con dietas ricas en carbohidratos
y bajas en proteínas/grasas. La dieta puede usarse
para modular la composición y el metabolismo de la
microbiota intestinal.
Bibliografía
Biagi, E., Franceschi, C., Rampelli, S., Severgnini, M., Ostan,
R., Turroni, S., Consolandi, C., Quercia, S., et al. 2016.
Gut microbiota and extreme longevity. Current Biology.
26(11):1480-1485.
Bian, G., Gloor, G.B., Gong, A.. Jia, Ch., Zhang, W., Hu, J.,
Zhang, H., Zhang, Y., et al. 2017. The gut microbiota
of healthy aged Chinese is similar to that of the healthy
young. mSphere. 2(5):e00327-17. 12 p.
Carvalho-Wells, A.L., Helmolz, K., Nodet, C., Molzer, C.,
Leonard, C., McKevith, B., Thielecke, F., Jackson,
K.G., et al. 2010. Determination of the in vivo prebiotic
potential of a maize-based whole grain breakfast cereal:
a human feeding study. British Journal of Nutrition.
104(9):1353-1356.
Chen, T., Kim, Ch.Y., Kaur, A., Lamothe, L., Shaikh, M.,
Keshavarzian, A. and Hamaker, B.R. 2017. Dietary
Microbiota intestinal humana y dieta

40 Ciencia y Tecnología. 2019. 12(1):31-42
bre-based SCFA mixtures promote both protection and
repair of intestinal epithelial barrier function in a Caco-2
cell model. Food & Function. 8(3):1166-1173.
Claesson, M.J., Jeery, I.B., Conde, S., Power, S.E.,
O’Connor, E.M., Cusack, S., Harris, H.M.B., Coakley,
M., et al. 2012. Gut microbiota composition correlates
with diet and health in the elderly. Nature. 488:178-184.
Clayton, J.B., Vangay, P., Huang, H., Ward, T., Hillmann,
B.M., Al-Ghalith, G.A., Travis, D.A., Long, H.T., et
al. 2016. Captivity humanizes the primate microbiome.
Proceedings of the National Academy of Sciences
(USA). 13(37):10376-10381.
Costabile, A., Klinder, A., Fava, F., Napolitano, A., Fogliano,
V., Leonard, C., Gibson, G.R. and Tuohy, K.M. 2008.
Whole-grain wheat breakfast cereal has a prebiotic eect
on the human gut microbiota: a double-blind, placebo-
controlled, crossover study. British Journal of Nutrition.
99(1):110-120.
D’Argenio, V. and Salvatore, F. 2015. The role of the gut
microbiome in the healthy adult status. Clinica Chimica
Acta. 45(Part A):97-102.
Dao, M.C., Everard, A., Aron-Wisnewsky, J., Sokolovska,
N., Prifti, E., Verger, E.O., Kayser, B.D., Levenez, F.,
et al. 2016. Akkermansia muciniphila and improved
metabolic health during a dietary intervention in obesity:
relationship with gut microbiome richness and ecology.
Gut. 65(3):426-436.
Davenport, E.R., Sanders, J.G., Song, S.J., Amato, K.R., Clark,
A.G. and Knight, R. 2017. The human microbiome in
evolution. BMC Biology. 15:127. 12 p.
De Filippis, F., Pellegrini, N., Vannini, L., Jeery, I.B., La
Storia, A., Laghi, L., Serrazanetti, D.I., Di Cagno, R., et
al. 2016. High-level adherence to a Mediterranean diet
benecially impacts the gut microbiota and associated
metabolome. Gut. 65(11):1812-1821.
De Filippo, C., Cavalieri, D., Di Paola, M., Ramazzotti, M.,
Poullet, J.B., Massart, S., Collini, S., Pieraccini, G., et al.
2010. Impact of diet in shaping gut microbiota revealed
by a comparative study in children from Europe and
rural Africa. Proceedings of the National Academy of
Sciences. 107(33):14691-14696.
David, L.A., Maurice, C.F., Carmody, R.N., Gootenberg, D.B.,
Button, J.E., Wolfe, B.E., Ling, A.V., Devlin, A.S., et al.
2014. Diet rapidly and reproducibly alters the human gut
microbiome. Nature. 505:559-563.
Etxeberria, U., Milagro, F.I., González-Navarro, C.J.
y Martínez, J.A. 2016. Papel en la obesidad de la
microbiota intestinal. Anales de la Real Academia
Nacional de Farmacia. 82:234-259.
Fava, F., Gitau, R., Grin, B.A., Gibson, G.R., Tuohy, K.M.
and Lovegrove, J.A. 2013. The type and quantity of
dietary fat and carbohydrate alter faecal microbiome and
short-chain fatty acid excretion in a metabolic syndrome
‘at-risk’ population. International Journal of Obesity.
37:216-223.
Flint, H.J., Scott, K.P., Louis, P. and Duncan, S.H. 2012. The
role of the gut microbiota in nutrition and health. Nature
Reviews Gastroenterology & Hepatology. 9:577-589.
Fukuda, S., Toh, H., Hase, K., Oshima, K., Nakanishi, Y.,
Yoshimura, K., Tobe, T., Clarke, J.M., et al. 2011.
Bidobacteria can protect from enteropathogenic
infection through production of acetate. Nature.
469:543-547.
Gerritsen, J., Smidt, H., Rijkers, G.T. and de Vos, W.M. 2011.
Intestinal microbiota in human health and disease: the
impact of probiotics. Genes & Nutrition. 6(229):209-
240.
Gibson, G.R., Hutkins, R., Sanders, M.E., Prescott, S.L.,
Reimer, R.A., Salminen, S.J., Scott, K., Stanton, C., et
al. 2017. Expert consensus document: The International
Scientic Association for Probiotics and Prebiotics
(ISAPP) consensus statement on the denition and
scope of prebiotics. Nature Reviews Gastroenterology
& Hepatology. 14:491-502.
Graf, D., Di Cagno, R., Fak, F., Flint, H.J., Nyman, M.,
Saarela, M. and Watz, B. 2015. Contribution of diet to
the composition of the human gut microbiota. Microbial
Ecology in Health and Disease. 26(1):26164. 11 p.
Hehemann, J.H., Correc, G., Barbeyron, T., Helbert,
W., Czjzek, M. and Michel, G. 2010. Transfer of
carbohydrate-active enzymes from marine bacteria to
Japanese gut microbiota. Nature. 464:908-912.
Hill, C., Guarner, F., Reid, G., Gibson, G.R., Merenstein,
D.J., Pot, B., Morelli, L., Canani, R.B., et al. 2014.
The International Scientic Association for Probiotics
and Prebiotics consensus statement on the scope and
appropriate use of the term probiotic. Nature Reviews
Gastroenterology & Hepatology. 11:506-514.
Holscher, H.D. 2017. Dietary ber and prebiotics and the
gastrointestinal microbiota. Gut Microbes. 8(2):172-
184.
Hugon, P., Dufour, J.Ch., Colson, P., Fournier, P.E., Sallah,
K. and Raoult, D. 2015. A comprehensive repertoire
of prokaryotic species identied in human beings. The
Lancet Infectious Diseases. 15(10):1211-1219.
Keim, N.L. and Martin, R.J. 2014. Dietary whole grain-
microbiota interactions: insights into mechanisms for
human health. Advances in Nutrition. 5:556-557.
Kiefer, J., Beyer-Sehlmeyer, G. and Pool-Zobel, B.L.
2006. Mixtures of SCFA, composed according to
physiologically available concentrations in the gut
lumen, modulate histone acetylation in human HT29
colon cancer cells. British Journal of Nutrition.
96(5):803-810.
Klemashevich, C., Wu, Ch., Howsmon, D., Alaniz, R.C., Lee,
K. and Jayaraman, A. 2014.
Rational identication
of diet-derived postbiotics for improving
intestinal microbiota function. 26:85-90.
Padrón, 2019

Ciencia y Tecnología. 2019. 12(1):31-42 41
Koeth, R.A., Wang, Z., Levison, B.S., Bua, J.A., Org, E.,
Sheehy, B.T., Britt, E.B., Fu, X., et al. 2013. Intestinal
microbiota metabolism of L-carnitine, a nutrient in
red meat, promotes atherosclerosis. Nature Medicine.
19:576-585.
Korpela, K. 2018. Diet, microbiota, and metabolic health:
trade-o between saccharolytic and proteolytic
fermentation. Annual Review of Food Science and
Technology. 9:65-84.
Le Leu, R.K., Winter, J.M., Christophersen, C.T., Young,
G.P., Humphreys, K.J., Hu, Y., Gratz, S.W., Miller, R.B.,
et al. 2015. Butyrylated starch intake can prevent red
meat-induced O6-methyl-2-deoxyguanosine adducts in
human rectal tissue: a randomized clinical trial. British
Journal of Nutrition. 114(2):220-230.
León-Marroú, M.E. 2011. Efecto bidogénico de jalea
de
Lepidium meyenii Walp. “maca”
en el recuento
de
Bidobacterium bidum
en yogurt probiótico.
Revista Venezolana de Ciencia y Tecnología de
Alimentos. 2(1):094-107.
Levine; M.E., Suarez, J.A., Brandhorst, S., Balasubramanian,
P., Cheng, C.W., Madia, F., Fontana, L., Mirisola, M.G.,
et al. 2014. Low protein intake is associated with a
major reduction in IGF-1, cancer, and overall mortality
in the 65 and younger but not older population. Cell
Metabolism. 19(3):407-417.
Ley, R.E., Hamady, M., Lozupone, C., Turnbaugh, P.J.,
Ramey, R.R., Bircher, J.S., Schlegel, M.L., Tucker,
T.A., et al. 2008. Evolution of mammals and their gut
microbes. Science. 320(5883):1647-1651.
Lockyer, S. and Nugent, A.P. 2017. Health eects of resistant
starch. Nutrition Bulletin. 42(1):10-41.
Lopez-Legarrea, P., Fuller, N.R., Zulet, M.A., Martinez, J.A.
and Caterson, ID. 2014. The inuence of Mediterranean,
carbohydrate and high protein diets on gut microbiota
composition in the treatment of obesity and associated
inammatory state. Asia Pacic Journal of Clinical
Nutrition. 23(3):360-368.
Lopez-Siles, M., Duncan, S.H., Garcia-Gil, L.J. and Martinez-
Medina, M. 2017. Faecalibacterium prausnitzii: from
microbiology to diagnostics and prognostics. The ISME
Journal. 11:841-852.
Macfarlane, G.T. and Macfarlane, S. 2012. Bacteria, colonic
fermentation, and gas-trointestinal health. Journal of
AOAC International. 95(1):50-60.
Mah, K.W., Sangsupawanich, P., Tunyapanit, W., van Bever,
H., Shek, L.P., Chua, K.Y. and Lee, B.W. 2008. Gut
microbiota of children living in rural south Thailand and
urban Singapore. Allergology International. 57(1):65-
71.
Mitsou, E.K., Kougia, E., Nomikos, Tz., Yannakoulia, M.,
Mountzouris, K.C. and Kyriacou, A. 2011. Eect of
banana consumption on faecal microbiota: a randomised,
controlled trial. Anaerobe. 17(6):384-387.
Muegge, B.D., Kuczynski, J., Knights, D., Clemente, J.C.,
González, A., Fontana, L., Henrissat, B., Knight, R.
and Gordon, J.I. 2011. Diet drives convergence in gut
microbiome functions across mammalian phylogeny
and within humans. Science. 332(6032):970-974.
National Center for Complementary and Integrative Health
(NCCIH). 2018. Probiotics. U.S. Department of Health
& Human Services, National, Institutes of Health.
https://nccih.nih.gov/health/probiotics
Nishijima, S., Suda, W., Oshima, K., Kim, S.W., Hirose, Y.,
Morita, H. and Hattori, M. 2016. The gut microbiome
of healthy Japanese and its microbial and functional
uniqueness. DNA Research. 23(2):125-133.
Parajuli, A., Grönroos, M., Kauppi, S., Płociniczak, T.,
Roslund, M.I., Galitskaya, P., Laitinen, O.H., Hyöty, H.,
et al. 2017. The abundance of health-associated bacteria
is altered in PAH polluted soils-Implications for health
in urban areas? PLoS ONE. 12(11):e0187852.
Patel, S. and Goyal, A. 2012. The current trends and future
perspectives of prebiotics research: a review. 3 Biotech.
2(2):115-125.
Rajoka, M.S.R., Shi, J., Mehwish, H.M., Zhu, J., Li, Q., Shao,
D., Huang, Q. and Yang, H. 2017. Interaction between
diet composition and gut microbiota and its impact
ongastrointestinal tract health. Food Science and Human
Wellness. 6(3):121-130.
Rodicio, M. del R. y Mendoza, M del C. 2004. Identicación
bacteriana mediante secuenciación del ARNr
16S: fundamento, metodología y aplicaciones en
microbiología clínica. Enfermedades Infecciosas y
Microbiología Clínica. 22(4):238-245.
Schnorr, S.L., Candela, M., Rampelli, S., Centanni, M.,
Consolandi, C., Basaglia, G., Turroni, S., Biagi, E., et al.
2014. Gut microbiome of the Hadza hunter-gatherers.
Nature Communications. 5:3654. 12 p.
Shein, A.M., Melby, C.L., Carbonero, F. and Weir, T.L. 2017.
Linking dietary patterns with gut microbial composition
and function. Gut Microbes. 8(2):113-129.
Shinohara, K., Ohashi, Y., Kawasumi, K., Terada, A. and
Fujisawa, T. 2010. Eect of apple intake on fecal
microbiota and metabolites in humans. Anaerobe.
16(5):510-515.
Singh, R.K., Chang, H.W., Yan, D., Lee, K.M., Ucmak,
D., Wong, K., Abrouk, M., Farahnik, B., et al. 2017.
Inuence of diet on the gut microbiome and implications
for human health. Journal of Translational Medicine.
15:73. 17 p.
Slavin, J. 2013. Fiber and prebiotics: mechanisms and health
benets. Nutrients. 5(4):1417-1435.
Świątecka, D., Narbad, A., Ridgway, K.P. and Kostyra, H.
2011. The study on the impact of glycated pea proteins
on human intestinal bacteria. International Journal of
Food Microbiology. 145(1):267-272.
Thursby, E. and Juge, N. 2017. Introduction to the human gut
Microbiota intestinal humana y dieta

42 Ciencia y Tecnología. 2019. 12(1):31-42
microbiota. Biochemical Journal. 474(11):1823-1836.
Walker, A.W., Ince, J., Duncan, S.H., Webster, L.M., Holtrop,
G., Ze, X., Brown, D., Stares, M.D., et al. 2011. Dominant
and diet-responsive groups of bacteria within the human
colonic microbiota. The ISME Journal. 5:220-230.
Wang, B., Yao, M., Lv, L., Ling, Z. and Li, L. 2017. The
human microbiota in health and disease. Engineering.
3(1):71-82.
Wang, Z., Klipfell, E., Bennett, B.J., Koeth, R., Levinson,
B.S., DuGar, B., Feldstein, A.E., Britt, E.B., et al. 2011.
Gut ora metabolism of phosphatidylcholine promotes
cardiovascular disease. Nature. 472:57-63.
Wu, G.D., Chen, J., Homann, Ch., Bittinger, K., Chen, Y.Y.,
Keilbaugh, S.A., Bewtra, M., Knights, D., et al. 2011.
Linking long-term dietary patterns with gut microbial
enterotypes. Science. 334(6052):105-108.
Yatsunenko, T., Rey, F.E., Manary, M.J., Trehan, I.,
Dominguez-Bello, M.G., Contreras, M., Magris, M.,
Hidalgo, G., et al. 2012. Human gut microbiome viewed
across age and geography. Nature. 486:222-227.
Padrón, 2019