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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 67(4): 716-732, September 2019
Relación entre la composición florística y los nutrientes del suelo en
comunidades de palmas del Chocó biogeográfico en Colombia y Ecuador
Juan Carlos Copete1, Rodrigo Cámara-Leret2, Mauricio Sanchez3 & Henrik Balslev4
1. Maestría en Bosque y Conservación Ambiental, Universidad Nacional de Colombia Sede Medellín;
jccopetem@unal.edu.co
2. Department of Identification & Naming, Royal Botanic Gardens, Kew, Richmond, Surrey, TW9 3AE, UK;
r.camaraleret@kew.org
3. Departamento de Ciencias Forestales, Universidad Nacional de Colombia Sede Medellín; msanchezs@unal.edu.co
4. Ecoinformatics and Biodiversity Group, Department of Bioscience, Aarhus University, Build 1540, Ny Munkegade
116, DK-8000 Aarhus C., Denmark; henrik.balslev@bios.au.dk
Recibido 18-VII-2018. Corregido 30-IV-2019. Aceptado 20-VI-2019.
Abstract: Relationship between floristic composition and soil nutrients in palm communities at the Chocó
region of Colombia and Ecuador. One of the most important questions in ecology is: which are the environ-
mental factors that explain the high plant diversity of tropical forests? We studied the floristic composition of
palm communities and their relationship to soil nutrients in two localities of the Chocó region to understand (1)
how soil nutrients vary between the two localities; (2) what is the relationship between soil nutrients and palm
floristic composition; (3) what are the most important nutrients that explain the variation in floristic composi-
tion of palm communities; and (4) how does the abundance of the most exuberant understory and canopy palm
species vary along the concentration gradient of the most important nutrients? We established 20 transects (5 x
500 m) and identified all palm individuals of all growth stages. Soil samples were taken at each transect at the
beginning, middle, and end. Macronutrients (Al, Ca, Mg, K, P) were extracted with the Mehlich-III technique
and their concentrations were analyzed by inductively coupled plasma emission spectrometry (ICP-OES). We
used Mantel test, partial Mantel tests, linear regressions, and non-metric multidimensional scaling to determine
if the concentration of nutrients was related to the floristic composition. We found a total of 9 158 individuals
and 33 species of palms in the 5 ha covered by our transects. Floristic composition had a positive and sig-
nificant correlation with soil nutrients (rM = 0.63-0.69) and with geographical distance between transects (rM=
0.71-0.75), whereas the soil nutrients were highly correlated with geographical distance (rM = 0.72). We also
found a small, yet significant, relationship between soil fertility and the abundance of understory palms, but no
relationship with canopy palms. Our results demonstrate for the first time that soils play an important role in
the composition of palm communities at local scales in the Chocó region, and that infertile and phosphorus-rich
soils have the highest palm diversity.
Key words: Arecaceae; exchangeable bases; lowland forests; edaphic gradient; Mantel test.
En ecología, una de las preguntas más
importantes es: ¿cuáles son los factores que
explican la alta diversidad de especies de
plantas en los bosques tropicales? Este tema
representa una de las principales preguntas
que la ecología tropical debe responder en los
próximos años (Pennisi, 2005); por ello, se han
planteado varias hipótesis para resolver esta
interrogante. Una de ellas predice una relación
positiva entre la diversidad de especies de
Copete, J. C., Cámara-Leret, R., Sanchez, M. & Balslev, H. (2019). Relación entre la
composición florística y los nutrientes del suelo en comunidades de palmas del Chocó
biogeográfico en Colombia y Ecuador. Revista de Biología Tropical, 67(4), 716-732.
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plantas y la precipitación (Gentry, 1982a, 1988;
Wright, 1992; Specht & Specht, 1993; Cline-
bell, Phillips, Gentry, Stark, & Zuuring, 1995;
Aplet, Hughes, & Vitousek, 1998). Esto se ha
podido confirmar tanto a escalas continentales
como locales (Bjorholm, Svenning, Skov, &
Baslev, 2005; Slik et al., 2009; Eiserhardt,
Svenning, Kissling, & Balslev, 2011). Otra
hipótesis postula que la diversidad florística
está relacionada con la fertilidad del suelo; sin
embargo, los estudios muestran evidencias con-
tradictorias, así que la diversidad puede tanto
aumentar con la fertilidad del suelo (Gentry,
1988; Clinebell et al., 1995; Duivenvoorden,
1994; Tuomisto, Zuquim, & Cárdenas, 2014) o
disminuir (Huston, 1980; Tuomisto et al., 2002;
Slik et al., 2009; Peñas-Claros et al., 2012).
De igual manera, puede presentarse un
pico intermedio donde existe una correlación
positiva en varias partes del gradiente edáfico,
negativa en otras (Ashton, 1992), o simplemen-
te no existe una relación entre la fertilidad de
los suelos y la riqueza de las comunidades de
plantas (Quinto-Mosquera & Moreno-Hurtado,
2014). Los que mantienen que hay una rela-
ción proponen que las diferencias se deben a la
heterogeneidad de los suelos y la metodología
de los muestreos. En el neotrópico, los traba-
jos que relacionan las variables edáficas con
la composición florística de las comunidades
de palmas se han centrado en la Amazonia
y en el noroccidente de Panamá (Vormisto,
Svenning, Hall, & Balslev, 2004; Andersen,
Turner, & Dalling, 2010; Kristiansen et al.,
2012; Cámara-Leret, Tuomisto, Ruokolainen,
Balslev, & Kristiansen, 2017; Olivares, Sven-
ning, Va Bodegom, Valencia, & Balslev, 2017;
Stevenson, Aldana, Cardena, & Negret, 2018).
Además, se ha determinado que, en los bosques
tropicales, la presencia y ausencia de algunas
especies de plantas está directamente relacio-
nada con la disponibilidad o concentración de
ciertos nutrientes en el suelo (John et al., 2007).
Por ejemplo, se ha reportado que existen
asociaciones pronunciadas de muchas especies
de árboles (Condit, Engelbrecht, Pino, Pérez,
& Turner, 2013) y palmas (Cámara-Leret et al.,
2017) a diferentes concentraciones de fósforo,
lo que sugiere un papel predominante de este
nutriente en la distribución y abundancia de las
especies de plantas tropicales (Vitousek, 1984;
Swaine, 1996; Potts, Ashton, Kaufman, &
Plotkin, 2002). El Chocó biogeográfico es uno
de los lugares con mayor diversidad de plantas
del mundo (Gentry, 1982b, 1986, 1993; Forero
& Gentry, 1989; Faber-Langendoen & Gentry,
1991; Galeano, 2001). Su gran diversidad se ha
explicado por la alta precipitación en la región
(que pueden alcanzar los 11 000 mm anuales en
la parte central) y por las bajas concentraciones
de nutrientes (como Ca, Mg, K, P, Na) (Gentry,
1986; Faber-Langendoen & Gentry, 1991). En
general, los suelos se caracterizan por ser muy
pobres en nutrientes, son de extrema acidez,
alta saturación de aluminio y de gran concen-
tración de materia orgánica (Faber-Langendoen
& Gentry, 1991; Quinto-Mosquera & Moreno-
Hurtado, 2016). Sus alto niveles de acidez se
deben a la alta precipitación y lixiviación de
nutrientes como Ca, Mg, K, y Na (Quinto-
Mosquera & Moreno-Hurtado, 2016).
Las palmas son un ícono de los bosques
tropicales donde, a menudo, son muy diver-
sas localmente hiperdominates (Henderson,
2002; Dransfield et al., 2008; ter Steege et al.,
2013; Balslev, Bernal, & Fay, 2016). Presen-
tan muchas formas de crecimiento (Balslev
et al., 2011) y juegan un rol determinante en
el funcionamiento de los ecosistemas (Kahn
& de Granville, 1992; Henderson, 2002). En
los bosques de tierras bajas del Chocó, las
comunidades de palmas están representadas
por un conjunto de especies de géneros comu-
nes como Geonoma y Bactris que son los más
diversos (Henderson, Galeano, & Bernal, 1995;
Galeano & Bernal, 2010; Balslev, Pedersen,
Navarrete, & Pintaud, 2015). Estas comuni-
dades de palmas son reconocidas por su alta
diversidad y densidad de especies (Tabla 1).
Adicionalmente, tienen multiplicidad de usos
en esta zona (Ledezma-Renteria & Galeano,
2014; Cámara-Leret, Copete, Balslev, Soto-
Gómez, & Macia, 2016; Schneider, Cámara-
Leret, Barfod, & Weckerle, 2017) y ha sido
catalogada como la segunda familia más usada
después de Lauraceae (Galeano, 2000). Por
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estas razones, las palmas son un excelente
grupo para estudiar cómo influyen los factores
edáficos sobre la composición florística en la
localidad antes descrita.
En las comunidades de palmas, las espe-
cies de sotobosque suelen ser más diversas y
abundantes que las del dosel, patrón que algu-
nas comunidades de árboles también siguen
(Gentry & Dodson, 1987; Duivenvoorden,
1994; Balslev et al., 2011). Sin embargo, son
escasos los estudios ecológicos que han anali-
zado las preferencias edáficas de ambas formas
de crecimiento (Duque, Sánchez, Cavelier,
& Duivenvoorden, 2002; Costa, Jean-Louis,
Albertina, & Ocirio, 2009; Kristiansen et al.,
2012; Cámara-Leret et al., 2017). En el Chocó,
pocas investigaciones han evaluado la influen-
cia de los nutrientes sobre la composición
florística. Tampoco existen estudios a nivel de
comunidad de palmas o de especies individua-
les. Entre los trabajos antes realizados, se desta-
ca el de Quinto-Mosquero & Moreno-Hurtado
(2014), quienes realizaron un inventario florísti-
co en dos parcelas permanentes de una hectárea
en Salero (Chocó central) y encontraron que
la diversidad de florística está positivamente
correlacionada con la concentración de alumi-
nio (Al) y negativamente con la topografía.
En este estudio se exploró la relación entre
la composición florística de comunidades de
palmas y la concentración de nutrientes en el
suelo. Para ello, utilizamos datos florísticos y
edáficos recolectados en 20 transectos distri-
buidos en el Chocó norte (Colombia) y Chocó
sur (Ecuador). Específicamente, se analizó (1)
cuánto varía la concentración de los nutrientes
del suelo entre las dos localidades; (2) cuál es
la relación entre los nutrientes del suelo y la
composición florística de palmas; (3) cuáles
nutrientes explican mejor la variación en la
composición florística de las comunidades de
palmas; y (4) cómo varía la abundancia de las
especies más dominantes de sotobosque y de
dosel a lo largo del gradiente de concentración
de los nutrientes más importantes (bases inter-
cambiables y fósforo).
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El Chocó biogeográfico
se extiende desde el extremo sur de Panamá
hasta el norte de Ecuador y cubre aproximada-
mente 1 500 km (Conservation International,
2014). Presenta una alta precipitación de ~
11 000 mm en el centro del Chocó biogeográfi-
co, la cual va disminuyendo hasta 2 000 - 3 000
mm en los extremos norte y sur. La tempera-
tura media anual es de 27 °C y la humedad
relativa es 90 % (Eslava, 1992; Poveda, Rojas,
Rudas, & Rangel, 2004). El trabajo se realizó
en Colombia en el departamento de Chocó,
Municipio Acandí, corregimiento de Capurga-
ná (2 983 mm) y en Ecuador en la provincia de
Santo Domingo de los Tsáchilas (3 340 mm).
Muestreo de campo y análisis de suelos:
En el 2011 y 2017, recolectamos datos sobre
la distribución y abundancia de especies de
TABLA 1
Diversidad y abundancia de palmas en diferentes estudios realizados en el Chocó biogeográfico
TABLE 1
Palm diversity and abundance in different studies made in the Chocó region
Número de
especies
Número de
individuos
Área
muestreada Localidades Referencia
33 2098 2.5 ha Chocó central Ramírez-Moreno & Galeano (2011)
33 - 3.75 ha Chocó central Cámara-Leret et al. (2014)
21 - 2.25 ha Chocó sur Cámara-Leret et al. (2014)
23 1016 22 ha Chocó sur Browne & Karubian (2016)
57 3162 12 ha Chocó norte, central, sur
33 1831 5 ha Chocó norte y sur Esta investigación
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palmas en dos localidades del Chocó: Capur-
ganá y Santo Domingo (Tabla 2). Utiliza-
mos imágenes satelitales para encontrar sitios
apropiados para establecer 20 transectos en
bosques de tierras bajas no inundables sin
aparente influencia humana (10 en Capurganá
y 10 en Santo Domingo). Cada transecto tuvo
un tamaño de 5 x 500 m y fue dividido en 100
subunidades de 5 x 5 m. Estos se ubicaron
estratificadamente a una distancia de 500 m
cada uno siguiendo el protocolo establecido por
Balslev et al. (2010). Se registró la localización
geográfica en el punto medio de cada transecto
con un GPS utilizando el sistema de coorde-
nadas Universal Transversal Mercator (UTM).
En cada subunidad, identificamos y contamos
todos los individuos de palmas presentes de
todos los estados de crecimiento (plántulas,
juveniles, subadultos y adultos) siguiendo las
definiciones de categorías de crecimiento pro-
puestas por Balslev et al. (2010). Las muestras
de las especies recolectadas fueron depositadas
en los herbarios de la Universidad Nacional de
Colombia sede Medellín (MEDEL) y la Ponti-
ficia Universidad Católica del Ecuador (QCA).
Las muestras de suelos fueron recolec-
tadas a lo largo de cada transecto a 0, 250 y
500 m, correspondiendo a las subunidades 1,
50 y 100. En total, se analizaron 57 muestras
de suelo, tres por cada transecto (Capurganá:
28, Santo Domingo: 29). Para tres de ellos,
solo se analizaron dos muestras de suelo. Cada
una fue obtenida al mezclar cinco submuestras
recolectadas en cada esquina y en el centro de
la subunidad a una profundidad de 0 - 10 cm.
Primero, se retiró la capa de materia orgáni-
ca, las piedras, raíces y material diferente al
suelo. Las muestras fueron secadas al aire libre
y almacenadas en bolsas ziploc en campo.
Seguidamente, se analizaron en el laboratorio
de suelos de la Universidad de Aarhus de Dina-
marca. La extracción de nutrientes (Al, Ca, Mg,
TABLA 2
Localidades de los 20 transectos de comunidades de palmas realizados en el Chocó biogeográfico
TABLE 2
Localities of 20 transects of palm communties in the Chocó region
Localidades Provincia País Altura Latitud Longitud
Capurganá Acandí Colombia 235 8°38’40.0” 77°21’40.0”
Capurganá Acandí Colombia 189 8°38’43.8” 77°21’39.1”
Capurganá Acandí Colombia 355 8°38’28.2” 77°21’49.2”
Capurganá Acandí Colombia 294 8°38’38.6” 77°22’01.3”
Capurganá Acandí Colombia 197 8°36’42.2” 77°21’22.4”
Capurganá Acandí Colombia 275 8°36’53.0” 77°21’30.6”
Capurganá Acandí Colombia 395 8°37’11.3” 77°22’38.4”
Capurganá Acandí Colombia 225 8°36’48.8” 77°21’29.8”
Capurganá Acandí Colombia 104 8°36’52.2” 77°20’54.3”
Capurganá Acandí Colombia 233 8°36’46.9” 77°20’6.03”
Sto. Domingo Sto. Domingo Ecuador 232 0° 02’04.19” 79°24’18.73”
Sto. Domingo Sto. Domingo Ecuador 238 0° 01’21.74” 79°23’54.74”
Sto. Domingo Sto. Domingo Ecuador 236 0° 01’08.92” 79°23’33.66”
Sto. Domingo Sto. Domingo Ecuador 251 0° 00’54.42” 79°23’13.76”
Sto. Domingo Sto. Domingo Ecuador 159 0° 35’24.52” 79°21’36.58”
Sto. Domingo Sto. Domingo Ecuador 193 0° 35’32.73” 79°21’50.59”
Sto. Domingo Sto. Domingo Ecuador 195 0° 35’41.00” 79°21’40.59”
Sto. Domingo Sto. Domingo Ecuador 519 0° 17’15.29” 79°08’22.27”
Sto. Domingo Sto. Domingo Ecuador 573 0° 14’22.73” 79°09’21.14”
Sto. Domingo Sto. Domingo Ecuador 198 0° 35’37.21” 79°21’45.35”
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K, Na y P) se realizó con la técnica Mehlich-
III (Mehlich, 1984) y las concentraciones se
analizaron con espectrometría de emisión con
plasma de acoplamiento inductivo (ICP-OES).
Para los análisis, se utilizó el promedio de la
concentración de nutrientes de cada transecto.
Análisis de los datos: Para calcular la
similitud florística entre transectos, se utilizó
el índice de Sørensen, para datos de presencia
- ausencia, y el índice de Steinhaus, para datos
de abundancia. Para calcular este último, se
utilizó la fórmula 2 W / (A + B), donde W es
la abundancia de especies compartidas entre
dos transectos, A es la suma de las abundancias
de todas las especies en el primer transecto y
B es la suma de las abundancias de todas las
especies en el segundo transecto (Legendre &
Legendre, 2012). Para explorar las diferencias
en la composición florística entre los sitios de
muestreo, se realizó una ordenación usando la
prueba de escalamiento multidimensional no
métrico (NMDS), la cual mapea los valores de
disimilitud florística entre sitios en un espacio
de ordenación con un número predefinido de
dimensiones (Minchin, 1987). También se pro-
dujo una ordenación bidimensional utilizando
la función metaMDS en el paquete R VEGAN
(Oksanen et al., 2016) y se proyectaron las
variables de suelo en la ordenación utilizando
la función envfit. Asimismo, se calcularon
los coeficientes de correlaciones al cuadrado
(R2) para cada predictor en relaciones con los
ejes NMDS y se determinó su importancia
o probabilidad estadística con una prueba de
permutación de Monte Carlo utilizando 999
permutaciones aleatorias.
Distancias geográficas: Para medir la
distancia geográfica entre sitios y transectos, se
utilizaron las coordenadas geográficas (UTM).
Por su parte, la matriz de distancia geográfica
se calculó utilizando la distancia euclidiana
con datos transformados a logaritmo en base
10 (Andersen et al., 2010). Adicionalmente, se
aplicó una transformación logarítmica con el
fin de hacer más simétrica la distribución de
los datos y con el fin de que se acercara más a
la distribución normal.
Test de Mantel y Mantel parcial: Se rea-
lizó esta prueba para calcular si la disimilitud en
composición florística está correlacionada con
la disimilitud en la concentración de nutrientes
de suelo. Este se aplicó tanto con datos de pre-
sencia - ausencia como con datos de abundan-
cias. Es importante aclarar que transformamos
todas las variables edáficas al logaritmo en
base 10 antes de los análisis. Cada una de ellas
se estandarizó (promedio = 0, varianza = 1)
antes de combinarlas en una matriz de distancia
euclidiana. Asimismo, se realizó un test parcial
de Mantel para controlar la autocorrelación
espacial y así evitar inflar la importancia de las
variables ambientales. Se utlizó el estadístico
de Mantel (rM) y establecimos la significancia
estadística de las correlaciones en P < 0.001
con un test de Monte Carlo con 999 permuta-
ciones aleatorias. Por último, para observar la
relación entre la abundancia de las palmas del
sotobosque, dosel y las bases intercambiables,
se realizó un análisis de correlación y regresión
lineal simple. Todos las pruebas con Mantel y
Mantel parcial fueron realizadas con la función
mantel en R, del paquete VEGAN (Oksanen et al.,
2016) y, en general, todos los análisis fueron
realizados con el programa estadístico R ver-
sión 3.3.2. (R Development Core Team, 2017).
RESULTADOS
Patrones generales florísticos y edáficos:
Un total de 9 158 individuos y 33 especies de
palmas fueron registrados en 20 transectos
que cubren una área de 5 ha (Tabla 3). La
abundancia de palmas en los trasenctos varió
en un rango de 96 - 1 670 individuos (media
± DS: 868 ± 319) y 7 - 15 especies (media ±
DS: 6 ± 2). Las especies más frecuentes fueron
Synechanthus warscewiczianus (presente en
18 de 20 transectos), Socratea exorrhiza (17
/ 20) y Geonoma cuneata (16 / 20). Las más
abundantes fueron Welfia regia (2 060 indi-
viduos), Phytelephas macrocarpa (1 726) y
Synechanthus warscewiczianus (1 088). Cuatro
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TABLA 3
Abundancia y frecuencia de las 33 especies registradas en 20 transectos en dos regiones del Chocó biogeográfico
TABLE 3
Abundance and frequency of the 33 species recorded in 20 transects in two regions in the Chocó
Especie Abundancia Promedio ± DS Frecuencia Capurganá Sto. Domingo Sotobosque Dosel
Welfia regia H. Wendl. ex Andres 2060 686.66 ± 670.20 32 060 x
Synechanthus warscewiczianus H.Wendl. 1088 57.26 ± 98.13 18 88 1000 x
Phytelephas macrocarpa Ruiz & Pav. 1726 86.3 ± 107.92 10 1 726 x
Socratea exorrhiza (Mart.) H. Wendl. 511 28.38 ± 38.11 17 329 182 x
Bactris barronis L. H. Bailey 453 22.65 ± 29.76 10 453 x
Geonoma cuneata H. Wendl. ex Spruce 407 25.43 ± 33.74 16 322 85 x
Geonoma interrupta (Ruis & Pav.) Mart. 383 19.15 ± 24.94 10 383 x
Iriartea deltoidea Ruiz & Pav. 370 25.33 ± 36.27 11 86 284 x
Wettinia kalbreyeri (Burret) R. Bernal 349 87.25 ± 29.71 4 349 x
Prestoea ensiformis (Ruiz & Pav.) H. E.Moore 316 158 ± 19.79 2 316 x
Chamaedorea pinnatifrons (Jacq.) Oerst. 279 25.36 ± 37.26 10 273 6 x
Bactris gasipaes Kunth var. chichagui (H. Karst.) A. J. Hend. 201 20.02 ± 16.52 10 201 x
Phytelephas aequatorialis Spruce 129 16.125 ± 12.92 8 129 x
Chamaedorea allenii L. H. Bailey 127 6.35 ± 10.75 9 127 x
Chamaedorea linearis (Ruiz & Pav.) Mart. 102 17 ± 22.88 6 102 x
Astrocaryum standleyanum L. H. Bailey 100 4.4 ± 5.15 13 88 12 x
Pholidostachys dactyloides H. E. Moore 83 16.6 ± 18.32 5 83 x
Bactris maraja Mart. 82 4.1 ± 7.62 8 82 x
Wettinia aequalis (O. F.Cook & Doyle) R. Bernal 62 31 ± 2.82 2 62 x
Calyptrogyne costatifrons (L. H. Bailey) de Nevers 58 2.9 ± 10.80 3 58 x
Wettina quinaria (O. F. Cook & Doyle) Burret 47 4.27±8.50 5 37 10 x
Bactris hondurensis Standl. 46 2.3 ± 12.51 2 46 x
Attalea colenda (O. F.Cook) Balslev & A. J. Hend. 41 20.5± 19.09 2 41 x
Attalea allenii H. E. Moore 37 3.9 ± 10.29 1 37 x
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especies (Attalea allenii, Desmoncus cirrhifer,
Geonoma calyptrogynoidea y Geonoma unda-
ta) fueron encontradas en solo un transecto
y siete (Astrocaryum standleyanum, Bactris
barronis, Bactris gasipaes var. chichagui, Cha-
maedorea pinnatifrons, Geonoma interrupta,
Iriartea deltoidea, Phytelephas macrocarpa) se
identificaron en al menos 10 transectos (Tabla
3). De las 33 especies registradas, 15 fueron
exclusivas de Santo Domingo y 11 de Capur-
ganá. Únicamente siete se comparten entre los
dos sitios. Las especies de dosel más abundan-
tes fueron Welfia regia y Socratea exorrhiza y
las del sotobosque fueron Phytelephas macro-
carpa y Synechanthus warscewiczianus (Tabla
3). Los valores de disimilitud florística para el
índice de Sørensen fueron 0.04 - 0.90 (media =
0.48), y para el índice de Steinhaus fueron 0.19
- 0.99 (media = 0.77).
Por su parte, las concentraciones de
nutrientes no presentaron mayores diferen-
cias entre regiones (t = 1.34, P = 0.21). Sin
embargo, los suelos de Capurganá presentaron
concentraciones más altas que los de Santo
Domingo (Tabla 4). La concentración de bases
intercambiables (Ca, K, Mg) fue cuatro veces
mayor en Capurganá que en Santo Domingo y
presentó una alta variación entre transectos en
ambas regiones. Los nutrientes que más contri-
buyeron a la concentración de bases intercam-
biables fueron Ca y Mg (Tabla 4). Cabe agregar
que la concentración de los nutrientes como
Ca, Mg y Na fueron mayores en Capurganá,
mientras que el Al, pH, K, P fueron mayores en
Santo Domingo (Tabla 4).
Los nutrientes que más aportaron a la
variación de la composición florística en las
regiones fueron Ca, Mg, Na, K y P (Tabla
5) según el análisis de NMDS. Los valores
de correlaciones del NMDS muestran que
la composición florística y abundancia de
palmas está fuertemente correlacionada con
todas las variables edáficas, con excepción del
Al y el pH (Tabla 5, Fig. 1). Además, el pH,
P y K muestran un patrón similar y son más
importantes en Santo Domingo (Fig. 1). El
pH y el Al fueron las variables que menos se
correlacionaron con el resto de las variables,
CUADRO 2 (Continuación) / TABLE 2 (Continued)
Especie Abundancia Promedio ± DS Frecuencia Capurganá Sto. Domingo Sotobosque Dosel
Hyospate elegans Mart. 30 10 ± 7 3 30 x
Bactris coloradonis L. H. Bailey 26 4.72 ± 10.27 2 26 x
Oenocarpus bataua Mart. 15 3.75 ± 4.27 4 15 x
Desmoncus orthacanthos Mart. 80.4 ± 0.94 5 8 x
Aiphanes tricuspidata Borchs. et al 60.3 ± 1.12 2 6 x
Geonoma undata Klotzsch 6 6 1 6 x
Chamadorea deneversiana Grayum & Hodel 52.5 ± 2.12 2 5 x
Desmoncus cirrhifer A.H. Gentry & Zardini 4 4 1 4 x
Geonoma calyptrogynoidea Burret 1 1 1 1 x
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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 67(4): 716-732, September 2019
Relación entre la composición florística
y edáfica: La correlación entre las matrices de
disimilitud en composición florística y edáfica,
según los datos de presencia - ausencia, fue
0.69 y, según los datos de abundancia, fue 0.63
(P = 0.001 para ambos casos). Por otro lado,
la correlación entre la disimilitud florística y
geográfica fue estadísticamente significativa,
tanto para los datos de presencia - ausencia
(rM = 0.75, P = 0.001) como de abundancia
(rM = 0.71, P = 0.001) (Tabla 7A). Todas estas
relaciones entre la distancia geográfica y las
variables edáficas fueron estadísticamente sig-
nificativas excepto para el pH y el Al (Tabla
7B). El test de Mantel parcial entre las matrices
de disimilitud florística y edáfica, que controla-
ba el efecto de la distancia geográfica, también
arrojó resultados estadísticamente significati-
vos para datos de presencia - ausencia (rM =
0.31, P = 0.001) y de abundancia (rM = 0.24, P
= 0.002) (Tabla 7A).
Relación entre bases intercambiables
y abundancia: Se registraron 24 especies de
palmas del sotobosque (Fig. 2A, Fig. 2B, Fig.
2C, Fig. 2D, Fig. 2E y Fig. 2F) y nueve del
dosel (Fig. 2G, Fig. 2H, Fig. 2I, Fig. 2J, Fig.
2K y Fig. 2L). Al considerar ambas localidades
conjuntamente, se encontró una relación sig-
nificativa entre las bases intercambiables (Ca
+ K+ Mg) y la abundancia de las palmas del
sotobosque (r2 = 0.37, P = 0.004). Sin embargo,
TABLA 5
Coeficientes de correlación de las variables edáficas según un escalamiento multidimensional
no métrico (NMDS) de 20 transectos en el Chocó biogeográfico
TABLE 5
Correlation coefficients of edaphic variables according to a non-metric multidimensional
scaling ordination of 20 transects in the Chocó region
NMDS1 NMDS2 R2P-valor
Bases intercambiables (Ca + K + Mg) -0.969 -0.243 0.702 0.001***
Al 0.873 0.486 0.152 0.212
pH 0.578 -0.815 0.262 0.064
Ca -0.933 -0.359 0.617 0.001***
K 0.954 -0.299 0.596 0.003**
Mg -0.999 -0.005 0.909 0.001***
Na -0.981 -0.192 0.600 0.003**
P 0.373 -0.927 0.469 0.008**
TABLA 4
Promedio y rango de la concentración de nutrientes
en dos localidades del Chocó biogeográfico
TABLE 4
Means and ranges of nutrient concentrations
in two localities in the Chocó region
Variable
edáfica
Localidad
Capurganá Sto. Domingo
Ca + K + Mg 44.53
(18.79 - 71.47)
10.44
(5.59 - 18.52)
ECE 45.25
(19.30 - 72.39)
10.68
(5.72 - 18.64)
Al 0.01
(0.01 - 0.04)
0.02
(0.01 - 0.09)
pH 4.97
(4.66 - 5.36)
5.23
(4.91 - 5.69)
Ca 30.08
(7.66 - 52.71)
8.31
(4.24 - 15.10)
K 0.07
(0.004 - 0.30)
1.66
(0.82 - 2.79)
Mg 14.42
(6.90 - 21.41)
0.19
(0.08 - 0.44)
Na 0.42
(0.07 - 0.71)
0.05
(0.04 - 0.06 )
P 2.20
(1.63 - 3.23)
5.15
(1.06 - 11.67)
Las concentraciones de Al, Ca, K Mg y Na en cmolc/kg.
Concentraciones del P en mg/kg.
mientras que el Na y Mg presentaron las mayo-
res correlaciones (r = 0.90), seguidos por Ca y
Mg (r = 0.88) (Tabla 6).
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al analizar por separado ambas zonas, se encon-
tró un patrón diferente. En Capurgná, por un
lado, las bases intercambiables no presentaron
una relación estadísticamente significativa con
la abundancia de palmas del sotobosque (Fig.
3A) o dosel (Fig. 3B). Por otro lado, en Santo
Domingo las bases intercambiables sí presenta-
ron una relación estadísticamente significativa
con la abundancia de palmas de sotobosque
(Fig. 3C), pero no con las de dosel (Fig. 3D).
Respuesta de las palmas más abun-
dantes a las bases intercambiables y P: Las
especies de sotobosque Geonoma cuneata, G.
interrupta y Phytelephas macrocarpa fueron
las más abundantes a bajas concentraciones de
TABLA 6
Coeficiente de correlación lineal de Pearson entre las variables edáficas en 20 transectos en el Chocó biogeográfico
TABLE 6
Linear Pearson correlation coefficient between edaphic variables in 20 transects in the Chocó region
Variables edáficas Variables edáficas
Mg Ca Na K P Al Ca+K+Mg ECE
pH -0.56 -0.35 -0.56 0.62 0.59 0.01 -0.42 -0.43
Mg 0.88 0.90 -0.71 -0.47 -0.34 0.94 0.94
Ca 0.81 -0.56 -0.33 -0.45 0.98 0.98
Na -0.64 -0.45 -0.33 0.86 0.87
K 0.52 0.009 -0.62 -0.62
P 0.14 -0.38 -0.38
Al -0.43 -0.43
Ca+ K+ Mg -0.43
Fig. 1. Escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) que muestra las proyecciones de las variables edáficas en
20 transectos en el Chocó biogeográfico, basado en la disimilitud en la composición florística medida con del índice de
Steinhaus (Stress = 0.071).
Fig. 1. Non-metric multidimensional scaling (NMDS) with projection of soil variables in 20 transects in the Chocó region,
based on the dissimilarity of floristic composition as measured with the Steinhaus index (Stress = 0.071).
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P, mientras que Synechanthus warscewiczianus
fue la más abundante en suelos con altas con-
centraciones de P (Fig. 4A). A su vez, S. wars-
cewiczianus mostró preferencia por suelos con
bajas concentraciones de bases intercambia-
bles, mientras que G. cuneata, G. interrupta y
P. macrocarpa abundaron en los transectos con
altas concentraciones de bases intercambiables
(Fig 4B). Entre las palmas del dosel, se encon-
tró que Socratea exorrhiza crecía más en todo
el gradiente de P y bases intercambiables (Fig.
4C, Fig. 4D, mientras que Iriartea deltoidea lo
hacía en suelos con concentración intermedias
de P y bases intercambiables (Fig. 4C, Fig. 4D).
DISCUSIÓN
La concentración de nutrientes de los
suelos de Capurganá y Santo Domingo pre-
sentó una variación que está dentro de los
rangos resgistrados anteriormente en el Chocó
biogeográfico (Faber-Langendoen & Gentry,
1991; Galeano, 2001; Quinto-Mosquera &
Moreno-Hurtado, 2016) y en la Amazonia que
también posee los suelos de tierras firmes y un
promedio similar de precipitación (Poulsen,
Tuomisto, & Balslev, 2006; Kristiansen et al.,
2012). Una explicación a la alta variación en
la concentración de nutrientes de los suelos
en esta investigación es que los suelos en
TABLA 7
Test de Mantel entre las matrices de disimilitud florística y edáfica en 20 transectos en el Chocó biogeográfico y test de
Mantel parcial (A) y test de Mantel entre las variables edáficas individuales y la distancia geográfica (B)
TABLE 7
Mantel test between floristic and edaphic dissimilarities in 20 transects in the Chocó region, and partial Mantel test (A)
and Mantel test between individual edaphic variables and geographic distance (B)
ATest de Mantel Test Parcial de Mantel
Variables edáficas Presencia/ausencia Abundancia Presencia/ausencia Abundancia
Todos los suelos 0.69 *** 0.63*** 0.31 *** 0.24**
Bases intercambiables 0.63*** 0.57*** 0.31*** 0.23**
Distancia geográfica 0.75*** 0.71***
Al 0.12** 0.21** 0.20** 0.32**
ECEC 0.63*** 0.57*** 0.31*** 0.22***
pH 0.05 0.04 -0.17 -0.15
Ca 0.50*** 0.46*** 0.21** 0.16**
K 0.33*** 0.26*** 0.03 -0.04
Mg 0.77*** 0.67*** 0.46*** 0.29***
Na 0.58*** 0.44*** 0.14** -0.08
P 0.36*** 0.35*** 0.15** 0.14**
BrM P - valor
Ca+K+Mg 0.63 0.001
CEC 0.63 0.001
Al -0.01 0.502
pH 0.21 0.012
Ca 0.51 0.001
K 0.41 0.001
Mg 0.75 0.001
Na 0.67 0.001
P 0.36 0.001
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Fig. 2. Ejemplo de especies de palmas de sotobosque (A - F) y dosel (G - L) que crecen en los bosques del Chocó
biogeográfico. (A) Phytelephas macrocarpa, (B) Chamaedorea allenii, (C) Bactris barronis, (D) Geonoma cuneata, (E)
Chamaedorea deneversiana, (F) Aiphanes tricuspidata, (G) Attalea colenda, (H) Astrocaryum standleyanum, (I) Bactris
gasipaes var. chichagui, (J) Iriartea deltoidea, (K) Socratea exorrhiza, (L) Wettinia quinaria.
Fig. 2. Examples of palm species of the understory (A - F) and canopy (G - L) that grow in the Chocó region’s forests.
(A) Phytelephas macrocarpa, (B) Chamaedorea allenii, (C) Bactris barronis, (D) Geonoma cuneata, (E) Chamaedorea
deneversiana, (F) Aiphanes tricuspidata, (G) Attalea colenda, (H) Astrocaryum standleyanum, (I) Bactris gasipaes var.
chichagui, (J) Iriartea deltoidea, (K) Socratea exorrhiza, (L) Wettinia quinaria.
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el Chocó suelen ser más ricos en nutrientes
en lugares donde la precipitación es menor
(Quinto-Mosquera & Moreno-Hurtado, 2016)
y, en este estudio, se muestrearon transectos
con un rango de precipitación de 2 983 - 3 340
mm, donde presentaban mayores promedios
de concentración las bases intercambibles en
Capurganá que en Santo Domingo. Mientras
tanto, en el caso del P, por ejemplo, la concen-
tración promedio en Santo Domingo fue más
del doble que en Capurganá (Tabla 4).
Nuestros resultados apoyan la hipótesis
general de que la composición florística de
los bosques tropicales está relacionada con los
nutrientes del suelo. Si bien esto se ha demos-
trado en bosques amazónicos y en Panamá
(Poulsen et al., 2006; Kristiansen et al., 2012;
Garibaldi, Nieto-Ariza, Macía, & Cayuela,
2014; Tuomisto et al., 2014; Cámara-Leret et
al., 2017; Stevenson et al., 2018; Muscarella
et al., 2018), nuestro estudio es el primero en
resaltar que, en las tierras bajas del Chocó, la
composición de las comunidades de palmas
está relacionada con los nutrientes: los suelos
con concentraciones bajas en bases intercam-
biables son más ricos en especies.
Asimismo, en esta investigación, las varia-
bles edáficas mayormente correlacionadas con
Fig. 3. Relación entre el número de individuos de palmas de (A) sotobosque de Capúrganá, (B) dosel de Capurganá, (C)
sotobosque de Santo Domingo, (D) dosel de Santo Domingo con el promedio de concentración de bases intercambiables
(Ca + Mg + K) en el Chocó biogeográfico.
Fig. 3. Relationship between the number of palm individuals in the (A) understory of Capurganá, (B) canopy of Capurganá,
(C) understory of Santo Domingo, (D) canopy of Santo Domingo with the concentration of mean exchangeable bases (Ca
+ Mg + K) in the Chocó region.
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la composición florística, según el test de
Mantel, fueron Mg, Ca, Na, y P. Esto sugiere
que, al igual que en Amazonia (Peñas-Claros
et al., 2012, Cámara-Leret et al., 2017), en
las tierras bajas del Chocó biogeográfico las
bases intercambiables y el P son los factores
importantes que determinan la composición de
las comunidades de palmas. El rol del P como
determinante de la distribución de árboles
también se ha comprobado en las Dipterocar-
paceae en Borneo (Paoli, Curran, & Zak, 2006)
y Entandrophragma en África (Hall, Mckenna,
Ashton, & Gregoire, 2004). Las bases inter-
cambiables son más importantes para explicar
la composición de especies de palmas en
Capurgana, mientras que, en Santo Domingo,
el P explica la riqueza de especies (Fig. 1).
Nuestros resultados son consistentes con los de
Garibaldi et al. (2014) quienes, en la Península
Azuero de Panamá, encontraron que la fertili-
dad y el P presentan una alta correlación con la
composición florística.
Por otra parte, se encontró una pequeña
relación positiva entre las bases intercambia-
bles y la abundancia de palmas de sotobosque
en las tieras bajas del Chocó biogeográfico.
Estos resultados son el reflejo de las altas
abundancias de algunas especies de palmas del
sotobosque como Phytelephas macrocarpa que
es una especie indicadora de suelos ricos en
nutrientes (Kahn & Mejia, 1990). Aunque no
se detectó una diferencia significativa entre las
bases intercambiables y las palmas del dosel,
esto puede deberse a que esas plantas tienden
Fig. 4. Abundancia de las palmas del sotobosque y del dosel a lo largo del gradiente de concentración de fósforo (P) y bases
intercambiables (Ca + K + Mg) en 20 transectos en el Chocó biogeografico: (A - B) sotobosque. (C - D) dosel.
Fig. 4. Abundance of understory and canopy palms along the concentration gradient of phosphorus (P) and exchangeable
bases (Ca + K + Mg) in 20 transects in the Chocó region: (A - B) understory. (C - D) canopy.
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a ser más generalistas. Por ejemplo, Socratea
exorrhiza (una palma de dosel) estuvo presente
en casi todos los transectos y con abundancias
muy semejantes entre cada uno. Lo mismo se
ha reportado en la Amazonia (Cámara-Leret
et al., 2017), donde Socratea exorrhiza crece
tanto en suelos pobres como ricos en nutrientes.
Lastimosamente, nuestros datos no permiten
explorar la respuesta de especies de dosel con
baja abundancia, como Oenocarpus bataua,
la cual crece en suelos pobres en nutrien-
tes en la Amazonia occidental (Cámara-Leret
et al., 2017).
Las bajas correlaciones entre la fertilidad
y palmas, tanto de sotobosque como de dosel,
pueden deberse a que las muestras se limitaron
a una parte del gradiente climático del Chocó
(Capurganá al norte y Santo Domigo al sur).
También se observó que algunas especies fue-
ron más abundantes en sitios con determinada
concentración de nutrientes, por ejemplo, la
palma de dosel Iriartea deltoidea fue más
abundante en suelos medianamente fértiles y
con concentración medias de P. Esto es simi-
lar a lo reportado en la Amazonia occidental
(Cámara-Leret el al., 2017). Otras palmas como
Geonoma cuneata son más abundantes en sue-
los pobres en bases intercambiables y con baja
concentración de P. Igualmente, Wettia quina-
ria, Welfia regia y Oenocarpus bataua eran
más frecuentes en suelos pobres en nutrientes
y en lugares con altas precipitaciones. Por el
contrario, especies como Phytelephas macro-
carpa y Astrocayrum standleyanum fueron
muy abundantes en sitios ricos en nutrientes.
AGRADECIMIENTOS
Nuestros más sinceros agradecimientos a
la comunidad de Capurganá y los alrededores
de Santo Domingo por permitirnos realizar
el trabajo en su territorio, especialmente a
Roberto Carrillo y David Salas por su valioso
apoyo en la toma de información. También,
extendemos gratitud a nuestros ayudantes de
campo en cada una de las regiones por su gran
colaboración, así como a cinco evaluadores
anónimos por sus valiosos comentarios en el
manuscrito. HB agradece al Danish Council for
Independent Research - Natural Sciences [beca
#4181-00158] y a la comunidad europea [FP7
beca #212631].
RESUMEN
En ecología una de las preguntas más importantes es:
¿cuáles son los factores ambientales que explican la alta
diversidad de especies de plantas en los bosques tropicales?
En este trabajo, se estudiaron las comunidades de palmas y
su relación con los nutrientes del suelo en dos localidades
del Chocó biogeográfico. Específicamente, se investigó:
(1) cómo varían los nutrientes del suelo entre las dos
localidades; (2) cuál es la relación entre los nutrientes del
suelo y la composición florística de palmas; (3) cuáles son
los nutrientes más importantes que explican la variación en
la composición florística de las comunidades de palmas; y
(4) cómo varía la abundancia de las especies dominantes
de sotobosque y de dosel a lo largo del gradiente de
concentración de los nutrientes más importantes. Se reali-
zaron 20 transectos de 500 x 5 m (5 ha), en los cuales se
identificaron y contaron todos los individuos de palmas
en sus diferentes estadios de crecimiento. Las muestras de
suelo se tomaron en cada uno de los transectos a los 0 , 250
y 500 m. Los cationes (Al, Ca, Mg, K, P) se extrajeron con
la técnica Mehlich-III y las concentraciones se analizaron
con espectrometría de emisión con plasma de acoplamiento
inductivo (ICP-OES). La concentración de macronutrientes
se relacionó con la composición florística mediante el test
de Mantel, el test parcial de Mantel, regresiones lineales
y escalamiento multidimensional no métrico (NMDS). Se
encontraron 9 158 individuos y 33 especies de palmas en
las 5 ha cubiertas por los transectos. La composición flo-
rística presentó una correlación positiva y significativa con
los nutrientes del suelo (rM = 0.63–0.69) y con la distancia
geográfica entre los transectos (rM = 0.71–0.75), mientras
que las variables edáficas mostraron una alta correlación
con la distancia geográfica (rM = 0.72). Asimismo, se
encontró una débil relación significativa entre la fertilidad
del suelo y la abundancia de palmas de sotobosque, pero
ninguna con las palmas del dosel. Nuestros resultados
demuestran que los suelos juegan un papel importante en
la composición de las comunidades de palmas a escalas
locales en la región del Chocó, y que los suelos más pobres
y ricos en fósforo presentan la mayor diversidad de palmas.
Palabras clave: Arecaceae; bases intercambiales; bosques
de tierras bajas; gradiente edáfico; test Mantel.
REFERENCIAS
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