DISTRIBUTION AND PREFERRED HABITAT OF FRESHWATER MOLLUSKS FROM JUTIAPA, GUATEMALA DISTRIBUCIÓN Y HÁBITATS PREFERENCIALES DE LOS MOLUSCOS DULCEACUÍCOLAS PROVENIENTES DE JUTIAPA, GUATEMALA

Abstract

A list of freshwater mollusks of medical and veterinary relevance for the Department of Jutiapa Guatemala is reported for the fi rst time, including ten species belonging to the families Planorbidae, Pilidae, Th iaridae, Physidae, Hydrobiidae and Bulinidae. Th ree variants were used in the collections: 1) the diff erent substrates and adjacent vegetation were removed with a bronze sieve, 2) the stones, leaves, and all submerged and fl oating objects (including vegetation) were individually examined or washed in a tray, and 3) the wet and muddy area that borders the hatcheries was checked using a clamp for manual collection. In each variant, after screening, all the contents were poured into a white plastic tray to separate the mollusks. Th e relative abundance per species was calculated in each hatchery. A brief description of the medical relevance and preferred breeding sites of Melanoides tuberculata (Müller, 1774) and Tarebia granifera (Lamarck, 1816) in natural and polluted habitats was included, as well as for Biomphalaria sp. in freshwater. Reference (voucher) specimens are deposited in the Department's malacological collection with their respective deposit number.

Full text

11
ISSN Versión impresa: 1992-2159; ISSN Versión electrónica: 2519-5697
Biotempo, 2019, 16(1), ene-jun.: 11-21.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
DISTRIBUTION AND PREFERRED HABITAT OF FRESHWATER MOLLUSKS
FROM JUTIAPA, GUATEMALA
DISTRIBUCIÓN Y HÁBITATS PREFERENCIALES DE LOS MOLUSCOS
DULCEACUÍCOLAS PROVENIENTES DE JUTIAPA, GUATEMALA
Lorenzo Diéguez-Fernández1,2*; Milton Vicio Monzón-Muñoz3; Jaime Rodríguez-Flores3; Jaime Abraham
Juárez-Sandoval4; José Iannacone5,6 & Rigoberto Fimia-Duarte7
1 Unidad Municipal de Higiene y Epidemiología. Camagüey, Cuba/Departamento de Control de Vectores.
2 Facultad Tecnológica de la Salud. Universidad de Ciencias Médicas de Camagüey, Cuba
* Correo electrónico: lorenzodieguez95@gmail.com
3 Área de Salud de Jutiapa, Guatemala. Departamento de Control de Vectores.
Laboratorio de Entomología y Control de Vectores.
Correo electrónico: vec22jutiapa@gmail.com
4 NPC/Enfermedades Transmisibles, Vigilancia y Análisis. Consultor Nacional de la OPS/OMS Guatemala
Correo electrónico: juarezja@paho.org
5 Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma. Santiago de Surco, Lima, Perú.
6 Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). El
Agustino, Lima, Perú.
Correo electrónico: joseiannacone@gmail.com
7 Facultad de Tecnología de la Salud y Enfermería “Julio Trigo López”. Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara,
Cuba
Correo electrónico: rigobertofd@infomed.sld.cu
Author for correspondence: E-mail: lorenzodieguez95@gmail.com
ABSTRACT
A list of freshwater mollusks of medical and veterinary relevance for the Department of Jutiapa Guatemala is reported for
the  rst time, including ten species belonging to the families Planorbidae, Pilidae,  iaridae, Physidae, Hydrobiidae and
Bulinidae.  ree variants were used in the collections: 1) the di erent substrates and adjacent vegetation were removed
with a bronze sieve, 2) the stones, leaves, and all submerged and  oating objects (including vegetation) were individually
examined or washed in a tray, and 3) the wet and muddy area that borders the hatcheries was checked using a clamp for
manual collection. In each variant, after screening, all the contents were poured into a white plastic tray to separate the
mollusks.  e relative abundance per species was calculated in each hatchery. A brief description of the medical relevance
and preferred breeding sites of Melanoides tuberculata (Müller, 1774) and Tarebia granifera (Lamarck, 1816) in natural
and polluted habitats was included, as well as for Biomphalaria sp. in freshwater. Reference (voucher) specimens are
deposited in the Department’s malacological collection with their respective deposit number.
Biotempo (Lima)
doi:10.31381/biotempo.v16i1.2170

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Key words: Geographic distribution – freshwater mollusks – sanitary surveillance – Melanoides – Tarebia – Biomphalaria
– Jutiapa – Guatemala
RESUMEN
Se reporta por primera vez una lista de moluscos de agua dulce de relevancia médica para el Departamento de Jutiapa
Guatemala, que incluyó diez especies pertenecientes a las familias Planorbidae, Pilidae, iaridae, Physidae, Hydrobiidae
y Bulinidae. En las colectas se emplearon tres variantes: 1) se removieron los diferentes sustratos y vegetación colindante
con un colador de bronce, 2) las piedras, hojas y todo objeto sumergido y otante (incluida la vegetación), se examinaron
individualmente o se lavaron en una bandeja y 3) el área húmeda y fangosa que bordea los criaderos se revisó empleando
una pinza para colectas manuales. En cada variante luego del tamizaje se volcó todo el contenido en una bandeja blanca
de plástico para separar los moluscos. Se calculó en cada criadero la abundancia relativa por especie. Se incluyó una breve
descripción de la relevancia médica y criaderos preferenciales de Melanoides tuberculata (Müller, 1774) y Tarebia granifera
(Lamarck, 1816) en naturales y poluídos, así como Biomphalaria sp. en estacionarios de agua dulce. Los especímenes de
referencia, se encuentran depositados en la colección malacológica del Departamento y constan de su respectivo número
de depósito.
Palabras clave: Distribución geográca – moluscos dulceacuícolas – vigilancia sanitaria – Melanoides – Tarebia –
Biomphalaria – Jutiapa – Guatemala

Distribution and preferred habitat of freshwater mollusks
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INTRODUCCIÓN
Varias especies de moluscos dulceacuícolas están
registradas como hospedantes intermedios de parasitosis
de relevancia médico-veterinaria, fundamentalmente
tremátodos de importancia médica (Stothard et al., 2002;
Hongchang et al., 2002; Iannacone et al., 2013a,b; Fimia
et al., 2014a,b; Vásquez & Cobián, 2014). Este grupo
que resulta ser diversicado, ocupa cuerpos de agua muy
variados y donde algunas de las especies, se distribuyen
ampliamente e invaden nuevos hábitats de forma
relativamente rápida, mientras que otras se encuentran
en sitios restringidos (Naranjo & Olivera, 2014).
Considerando que la distribución de los moluscos
dulceacuícolas en Guatemala está por investigar, y que
se desconoce el impacto biológico que están causando
estas especies en los acuatorios naturales, los datos que se
presentan a continuación, constituyen nuevos aportes al
conocimiento de este grupo para el país, y en particular
para el Departamento de Jutiapa.
Por ello, nos propusimos acumular evidencias ecológicas
acerca de la distribución de las especies/municipios/
aldeas/sitios de cría, para contribuir a profundizar en
su bioecología y lograr una mejor caracterización, para
diseñar y establecer medidas de vigilancia y control más
acertadas, acotando además su importancia para el ser
humano.
MATERIALES Y MÉTODOS
Caracterización del Departamento de Jutiapa
Con una extensión territorial de 3,21 km2 el Departamento
de Jutiapa, se ubica en la región suroriental de la Republica
de Guatemala. Sus límites geográcos son al norte con
los Departamentos de Jalapa y Chiquimula, al sur con
el Departamento de Santa Rosa y el Océano Pacico,
al este con la Republica de El Salvador y al oeste con el
Departamento de Santa Rosa (Figura 1). Su topografía
que es bastante montañosa cuenta con bellas playas, y
dispone de la mayor cantidad de volcanes de Guatemala
(seis en total). Su clima oscila entre cálido y templado.
Figura 1. Mapa de Guatemala mostrando el Departamento de Jutiapa marcada con color. En detalle los municipios.
Se destacan en negrita e itálica los municipios que hasta la fecha han sido encuestados y donde se colectaron moluscos
dulceacuícolas: 1: Agua Blanca, 2: Santa Catarina Mita, 3: Asunción Mita, 4: El Progreso, 5: Jutiapa capital
homónima departamental de igual nombre, 6: Atescatempa, 7: Yupiltepeque, 8: Jerez, 9: Zapotitlan, 10: El Adelanto,
11: Comapa, 12: Quesada, 13: San José Acatempa, 14: Jalpatagua, 15: Conguaco, 16: Moyuta, 17: Pasaco.

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La cabecera departamental de nombre homónimo Jutiapa,
se encuentra a una distancia de 124 km aproximados de
la ciudad capital. Cuenta con una población estimada en
444.434 habitantes. Un dato importante y que guarda
relación con los moluscos, es el hecho de que dispone de
abundantes cuerpos de agua dulce, en los que se incluyen
lagos extensos, ríos acaudalados, arroyos y depresiones en
el terreno, que en los períodos lluviosos suelen llenarse
de agua.
Colecta de ejemplares
En la recolección de las muestras se emplearon tres
variantes: 1) en los sustratos arenoso, areno-fangoso,
fangoso y para remover la vegetación colindante, se
utilizó un colador de bronce (15 cm de diámetro con 1
mm de paso malla), para remover los diferentes sustratos
y una vez tamizado, se volcó todo el contenido en una
bandeja blanca de plástico sobre la cual los ejemplares se
separaron con la ayuda de una pinza blanda de cobre;
2) las piedras, hojas y todo objeto sumergido y otante
(incluida la vegetación), se examinaron individualmente
o se lavaron en una bandeja, recolectándose los ejemplares
que allí se encontraban y 3) en la revisión del área fangosa
que bordea a los criaderos se realizaron colectas manuales
utilizando una pinza.
Para todas las variantes el método consistió en captura
por unidad de esfuerzo durante 30 min sin reposición.
Abundancia relativa
La abundancia relativa se calculó mediante la siguiente
fórmula:
N
AR= ———
TC
Donde: AR= Abundancia Relativa, N= número total de
individuos, TC= tiempo empleado en la colecta (30 min).
Voucher specimens
El material biológico colectado se depositó vivo en bolsas
de plástico con agua de su localidad de origen, el cual
fue enviado al laboratorio del Departamento de Control
de Vectores de Jutiapa, Guatemala para su conservación
y posterior identicación mediante sus caracteres
conquiológicos, con la ayuda de un microscopio
estereoscópico marca Olympus SZH10 con ocular 15x
y aumento máximo de 105x. En caso de no colectarse
ejemplares vivos, se recogieron las conchas que estaban
en mejor estado.
La identicación se realizó utilizando la clave ilustrada
y comentada de Vázquez & Sánchez (2015). Los
especímenes de referencia (voucher specimens), se
encuentran depositados en la colección malacológica
del Departamento y constan de su respectivo número de
depósito.
Aspectos éticos: Los autores indican que se siguieron
todos los procedimientos éticos estándares del país.
RESULTADOS
Se monitorearon un total de 59 acuatorios de los cuales
resultaron positivos 16 (27,11%). Se registró la presencia
de ocho géneros y diez especies, algunas de gran relevancia
médico-veterinaria (Tabla 1). El género más abundante
en el Departamento resultó ser Drepanotrema con tres
especies colectadas. Se encontraron además poblaciones
dispersas de los géneros Biomphalaria, Tarebia, Physella,
Pyrgophorus y Gundlachia en distintos tipos de hábitats,sin
mostrar patrones evidentes sobre todo las dos últimas.
Se colectaron ejemplares de Pomacea paludosa (Say,
1829) que interviene en la transmisión de Angiostrongylus
cantonensis (Chen, 1935) (Tabla 1), así como tres conchas
de Biomphalaria sp. en el municipio Asunción Mita. Este
género por lo complejo que resulta su clasicación, al
requerirse hacerlo mediante su anatomía interna, está
siendo objeto de otras encuestas que permitan obtener
ejemplares vivos, para realizar un adecuado diagnóstico.
Otro dato importante es la presencia de especies invasoras
que tienen una marcada relevancia como biorreguladores
de otras especies de moluscos, tales son los casos de Tarebia
granifera (Lamarck, 1816) y Melanoides tuberculata
(Müller, 1774).

Distribution and preferred habitat of freshwater mollusks
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Los ecosistemas donde se realizaron las colectas se
muestran en la Tabla 2, siendo los principales hábitats:
lagunas (39,13%), ríos (26,08%) y charcos (21,73%),
respectivamente.
Tabla 1. Importancia médica de las especies de moluscos dulceacuícolas encontradas en Jutiapa, Guatemala.
Familia Especies Introducida (I);
Local (L) Importancia médica
Planorbidae Biomphalaria sp. L Hospedante intermedio de
Schistosoma sp.
Drepanotrema cimex
(Moricand, 1839)
LPueden provocar dermatitis
cercariana
Pueden provocar dermatitis
cercariana
Pueden provocar dermatitis
cercariana
Drepanotrema lucidum
(Pfeier, 1839)
L
Drepanotrema anatinum
(d’Orbigny, 1835)
L
Pilidae Pomacea paludosa
(Say, 1829)
I Hospedante intermedio de
Angiostrongylus cantonensis
iaridae Melanoides tuberculata
(Müller, 1774)
I Pueden ejercer acción
biorreguladora sobre
otras especies de moluscos
indeseables
Tarebia granifera
(Lamarck, 1816)
I
Physidae Physella acuta
(Draparnaud 1805)
L Bioindicador de la calidad del agua y
de sus procesos de puricación
Hydrobiidae Pyrgophorus parvulus
(Guilding, 1828)
L Pueden provocar dermatitis
cercariana y es discutido su papel
como controlador biológico
Bulinidae Gundlachia radiata
(Guilding, 1828)
L Se desconoce
Tabla 2. Estaciones de muestreos de las especies de moluscos dulceacuícolas de Jutiapa, Guatemala, 2018.
Número* Municipio Localidad Tipo de
criadero Especie Total
individuos
Abundancia
relativa
Número de
registro
2 Sta.Cat.Mita Buena Vista Río 35 1,16 1
3 Asunción Mita Achotal Charco 3 0,10 5
Charco 18 0,60 6
Charco 31 1,03 8
Llanitos Río 38 1,26 7
4 Progreso Las Flores Zanjón 25 0,83 2
5 Jutiapa Jutiapa Manantial 19 0,63 10
Río 45 1,50 9

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La distribución de los moluscos no resultó ser homogénea
en los municipios estudiados; sin embargo, el municipio
de Moyuta registró la mayor cantidad de especies
colectadas (seis en total) (60,0%).
Respecto a la abundancia relativa, los valores reportados
oscilaron entre 0,13 y 1,50 moluscos/min, lo que denota
la baja presencia de unas especies y elevada abundancia
de otras, como fue el caso de M. tuberculata, la cual es de
alto consumo alimentario en el Departamento y que hay
familias que los cultivan de manera articial en las pilas
standard (lavaderos de cemento), al igual que P. paludosa,
pues ambas especies suelen prepararse en caldos y ceviches
de gran demanda popular (Figura 2).
6 Atescatempa El Pretil Laguna 6 0,20 16
Laguna 12 0,40 17
Laguna 8 0,26 18
S. Cristobal Laguna 7 0,23 20
Laguna 11 0,36 21
Laguna 5 0,16 22
Río 9 0,30 19
12 Quesada Sta.Gertrudis Arroyo 36 1,20 3
16 Moyuta El Rosario Laguna 15 0,50 4
C.P.Alvarado Laguna 29 0,96 11
Laguna 6 0,30 12
Laguna 27 0,90 13
El Obraje
Río 19 0,63 14
Río 7 0,23 15
17 Pasaco La Morena Laguna 4 0,13 23
Fuente: Datos del laboratorio Departamental de Control de Vectores de Jutiapa, Guatemala.
Simbología: *Se corresponde con el que aparece en el mapa del Departamento (Figura): Biomphalaria sp. (n=3)
(por clasicar); Drepanotrema cimex (n=18); Drepanotrema anatinum (n=23); Drepanotrema lucidum (n=14);
Melanoides tuberculata (n=158); Physella acuta (n=84); Pomacea paludosa (n=24); Pyrgophorus parvulus (n=27);
Tarebia granifera (n=55); Gundlachia radiata (n=9).

Distribution and preferred habitat of freshwater mollusks
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(A)
(B)
(C)
Figura 2. Crías articiales de moluscos dulceacuícolas en pilas estándar (lavaderos de cemento): (A) P. paludosa y (B)
M. tuberculata. Encerradas en círculos masas de huevos de P. paludosa. (C) Venta de M. tuberculata en un mercado de
Guatemala.

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Melanoides tuberculata fue la mejor distribuida en el
Departamento, así como la más numerosa (n=158) pues
representó el 30,07 % del total de ejemplares colectados.
Del total de especies representadas el 60,0% son locales y
el 40,0% restantes introducidas (Tabla 2).
DISCUSIÓN
Varios son los factores que determinan en una localidad
la distribución de los moluscos, podemos mencionar el
herbivorismo (Brown, 1982), la competencia (Creese
& Underwood, 1982), la depredación (Olazarri, 1983)
y tolerancia a variados factores abióticos (Chaniotis et
al., 1980a,b; Diéguez et al., 1992, 1997; Fimia et al.,
2015, Dagán et al., 2017), siendo el reconocimiento
de las especies de moluscos transmisoras presentes en
una localidad, un dato indispensable en la prevención y
control de casos o brotes epidémicos con importancia en
la salud pública y veterinaria (Mukaratirwa et al., 2005;
Diéguez et al., 2015).
La presencia de los moluscos dulceacuícolas suele
generalmente pasar inadvertida en los estudios realizados
en los acuatorio naturales en Guatemala; pues establecer
las causas naturales o antropogénicas que determinaron su
arribo en determinada localidad, no está entre las prioridades
para el Programa Nacional de Enfermedades Transmitidas
por Vectores, por ello los registros emprendidos sobre su
diversidad son extremadamente escasos.
En la Tabla 3 se puede observar que existió un predominio
de hábitats poco contaminados, así como de ecosistemas
naturales en los que se ejecutan diferentes acciones
antrópicas.
Este grupo de moluscos a pesar de ser menos diverso,
puede llegar a desarrollar adaptaciones ante la inuencia
de diferentes factores ambientales (Perera et al., 1995),
alguna de las cuales resultan ser muy interesantes
(Rodríguez et al., 2003).
El estudio de tales adaptaciones es de suma importancia
para Guatemala, en la futura aplicación de los resultados
en el manejo de las poblaciones de dichos invertebrados
de importancia médica, lo que requiere conocer la
distribución más actualizada de dichas especies con sus
criaderos preferenciales, para tratar de disminuir o en el
mejor de los casos prevenir la incidencia de parasitosis
en probables áreas de transmisión (Vázquez et al., 2013,
2015), existiendo numerosas experiencias referente a la
lucha integrada, debido a que las medidas de control sobre
los hospedantes intermedios de parasitosis al ser humano
y animales pueden ser químicas, físicas y biológicas. Esta
última mediante el uso de especies competidoras, donde
se destaca la utilización de M. tuberculata y T. granifera
como biorreguladores de otros moluscos indeseables, lo
que evita el uso de sustancias químicas que dañan los
Tabla 3. Total de poblaciones/tipo de hábitats con presencia de moluscos dulceacuícolas en Jutiapa, Guatemala.
Especies de moluscos dulceacuícolas
Habitats Tipo B.
sp.
D.
cimex
D.
anatinum
D.
lucidum
M.
tuberculata
P.
acuta
P.
paludosa
P.
parvulus
T.
granifera
G.
radiata Total
Laguna NAD 2 1 1 2 2 1 9
Río NMP 3 1 1 1 6
Arroyo NMP 1 1
Charco EAD 1 1 2 1 5
Manantial NAD 1 1
Zanjón EAD 1 1
Total Total 1 1 2 3 5 4 3 1 2 1 23
Fuente: Datos del laboratorio Departamental de Control de Vectores de Jutiapa, Guatemala.
Leyenda: B: Biomphalaria, D: Drepanotrema, M: Melanoides, P: Physella, P: Pomacea, P: Pyrgophorus, T: Tarebia, G:
Gundlachia. NAD: Natural Agua Dulce, NMP: Natural Muy Poluído y EAD: Estacionario de Agua Dulce.

Distribution and preferred habitat of freshwater mollusks
19
ecosistemas. Por ello, la mejor estrategia será un adecuado
uso de todas las acciones descritas (lucha integrada),
buscando un impacto menos desfavorable en el ambiente
(Perera, 1996). La actual dispersión de ambas especies
probablemente sea mucho más amplia, dado que las
plantas acuáticas y aves según Lasso et al. (2009) pueden
facilitar la distribución de dichas especies.
Se detectó además la presencia de Physella acuta
(Draparnaud, 1805) una especie que sirve como indicador
biológico de la calidad del agua y de sus procesos de
puricación (Iannacone & Alvariño, 2002; Iannacone
et al., 2002a,b; Martínez, 2003; Iannacone et al.,
2013a,b). En este sentido, los gasterópodos son especies
ampliamente distribuidas en ambientes acuáticos, han
sido empleados en las evaluaciones de calidad de agua
y sedimentos por su clara sensibilidad a compuestos
químicos, como indicadores de contaminación por
diversas sustancias (Hallawell, 1986; de Freitas, 2015).
Se observó en nuestro estudio un dominio de M.
tuberculata especie tropical/subtropical, que ha sido
introducida de forma natural o intencional en varios
países (Derraik, 2008), y regiones como África, Asia y
Oceanía, lo que incluye al Nuevo Mundo durante la
última centuria (Duangduen et al., 2014). Además se
reportó con mayor abundancia en ambientes lóticos lo
que no coincidió con lo mencionado por Albarrán et al.
(2009) y Trinidad et. al. (2018), que lo encontraron más
representado en ambientes lénticos, lo que denota la gran
plasticidad ecológica de este thiarido que puede colonizar,
un amplio espectro de cuerpos de agua con diferentes
condicionantes, convirtiéndose en un verdadero estratega
“r”, pues desplaza y amenaza con desaparecer o por lo
menos decrecer las poblaciones de moluscos nativos,
debido a su alto potencial biótico, ser prolíca y a su tasa
reproductiva alta (Pino et al., 2010).
Finalmente, se identicaron por primera vez para Jutiapa,
Guatemala un total de ocho géneros y diez especies
de moluscos dulceacuícolas de relevancia médica. Se
recomienda profundizar en los estudios ecológicos sobre
relaciones entre las especies, así como en la dinámica
poblacional y patrones de distribución departamental,
para disponer de evidencias que permita un diseño más
acertado de vigilancia y control de moluscos de relevancia
sanitaria.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecemos a la Dirección del Departamento
de Control de Vectores del Área de Salud de Jutiapa y
directivos de ese Departamento, por las facilidades
brindadas; así como a todos los operativos y Jefes de
Distritos de los municipios por su apoyo incondicional
para la ejecución del presente estudio.
CONFLICTO DE INTERESES
El total de autores han participado en la elaboración
del mismo de forma sustantiva y están preparados para
tomar pública responsabilidad, no existiendo conicto
de intereses entre los autores ni entre las instituciones
participantes.
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Received January 15, 2019.
Accepted March 26, 2019.