Content uploaded by Alexandra Rizhinashvili
Author content
All content in this area was uploaded by Alexandra Rizhinashvili on Dec 13, 2020
Content may be subject to copyright.
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ, 2019, том 139, № 1, с. 75–83
75
УГЛЕВОДЫ В ВОДНЫХ ЭКОСИСТЕМАХ И ИХ ВОЗМОЖНАЯ СВЯЗЬ
С ЖИЗНЕДЕЯТЕЛЬНОСТЬЮ ОРГАНИЗМОВ РАЗЛИЧНЫХ
ТРОФИЧЕСКИХ УРОВНЕЙ
© 2019 г. А. Л. Рижинашвили*
Санкт-Петербургский филиал Института истории естествознания и техники им. С.И. Вавилова РАН,
Санкт-Петербург, Россия
*E-mail: railway-ecology@yandex.ru
Поступила в редакцию 16.04.2018 г.
После доработки 26.07.2018 г.
Принята к публикации 26.07.2018 г.
Дается анализ накопленных в водной экологии сведений о содержании и составе углеводов в вод-
ных экосистемах. Состав углеводов рассматривается в связи с жизнедеятельностью организмов раз-
ных трофических уровней экосистем (продуценты, консументы, редуценты). Показано, что повы-
шенное содержание углеводов в воде часто наблюдается при интенсивном развитии фитопланкто-
на. Высказано предположение, что наличие и концентрация углеводов могут быть связаны с
фотосинтетической активностью фитопланктона водоема. Основным источником углеводов в этом
случае, вероятно, может служить экстрацеллюлярная продукция планктонных водорослей. Выде-
ляемые водорослями вещества могут служить субстратом для бактерий, а также участвовать в фор-
мировании режима взвешенных веществ. Вместе с тем, масштабы как экстрацеллюлярной продук-
ции, так и участия экссудатов фитопланктона в метаболизме бактерий, пока еще не получили на-
дежной количественной оценки. Намечены перспективы дальнейших исследований в направлении
анализа и оценки взаимосвязи содержания низкомолекулярных органических соединений и интен-
сивности функциональных процессов (продукция и деструкция) в экосистемах.
Ключевые слова: водная экология, функционирование водных экосистем, моносахариды, продуцен-
ты, консументы, редуценты
DOI: 10.1134/S00 42132419010083
ВВЕДЕНИЕ
В современной экологической науке считается
практически полностью разработанной теория
функционирования водных экосистем, особенно
в части актуальной проблемы эвтрофирования
пресных водоемов (Алимов и др., 2013). Обшир-
ный опыт составления биотических балансов
этих экосистем, основанный на продукционных
энергетических расчетах, находит широкое при-
менение в оценке сырьевых ресурсов и прогнозе
самоочистительных возможностей водоемов. В
зарубежных исследованиях акцент в вопросах
продукционного потенциала и эвтрофирования
смещен в сторону бюджета углерода и режима ор-
ганических веществ (ОВ), что нашло свое край-
нее выражение в анализе масштабов эмиссии СО2
озерами (кстати, такой подход применяется не
только к водным, но и к наземным экосистемам).
Анализ баланса углерода в любых экосистемах
неизбежно выводит нас на биохимические аспек-
ты, то есть идентификацию веществ и метаболи-
ческих процессов, являющихся звеньями круго-
ворота ОВ в природных системах. Так, почвоведы
анализируют различие состава низкомолекуляр-
ных карбоновых кислот в водных вытяжках почв
хвойных и лиственных лесов (Соколова и др.,
2011); набор аминокислот и скорость их выделе-
ния в воду водными экологами увязываются с ин-
тенсивностью обменных процессов фитопланк-
тона и продукции/деструкции в экосистеме моря
(Несветова, 2002); микологами рассматривается
выделение эпилитными грибами органических
кислот в условиях дефицита питательных элемен-
тов (Сазанова, 2015) и др. Совершенно очевидно,
что без знания химической природы соединений,
составляющих пул органического углерода в вод-
ных экосистемах, невозможно дальнейшее разви-
тие продукционной гидробиологии и экологии в
целом. Разные соединения обладают неодинако-
вой реакционной способностью, а, следователь-
но, могут играть различную роль в метаболизме
гидробионтов и в экологическом метаболизме
экосистем в целом (Хайлов, 1971). Однако для
водных и особенно пресноводных экосистем до
сих пор нет общей картины состава и динамики
УДК 574
76
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
РИЖИНАШВИЛИ
ОВ различных классов, служащих участниками
процессов продукции и деструкции. Эта ситуация
сложилась, несмотря на то, что изучение ОВ в во-
дах имеет давнюю историю (Birge, Juday, 1926).
Назрела необходимость упорядочения известных
сведений о молекулярном составе фонда ОВ в во-
доемах в связи с процессами функционирования
их экосистем.
Какие же низкомолекулярные органические
соединения (НОС) обнаружены в воде? По мате-
риалам многочисленных публикаций, основную
долю НОС в составе растворенного (РОВ) и взве-
шенного (ВОВ) органического вещества воды со-
ставляют углеводы (монозы и реже диозы), орга-
нические (карбоновые) кислоты, реже – амино-
кислоты, альдегиды, кетоны, спирты, эфиры и
некоторые их производные (сахароспирты, напри-
мер). Из перечисленных групп углеводы являются
основными продуктами фотосинтеза. Может ли их
содержание быть связано с первичной продукцией?
В настоящем обзоре мы ставим цель проанали-
зировать имеющиеся в литературе сведения о со-
держании и составе углеводов в пресных и морских
водах. Анализ впервые будет проведен с позиции
оценки возможной связи этих веществ с процесса-
ми функционирования водных экосистем.
УГЛЕВОДЫ И ПРОДУЦЕНТЫ
Обнаружена положительная взаимосвязь кон-
центрации углеводов (особенно глюкозы) в воде
и биомассы фитопланктона, сочетанная с дефи-
цитом биогенных элементов на фоне высокого
содержания сахаров. Это показано для моря (It-
tekkot et al., 1981), где максимум концентрации
углеводов наблюдался к концу “цветения” воды
водорослями, и также для пресных вод, в которых
пики содержания глюкозы и биомассы Microcystis
aeruginosa (Kützing) и других водорослей оказа-
лись хорошо согласованы (величина коэффици-
ента корреляции Спирмена составила 0.55) (Viei-
ra et al., 2013). Отмечено повышение концентрации
углеводов (также и белковоподобных веществ) и од-
новременное увеличение биомассы фитопланктона
в притоках р. Днепр (Васильчук, Клоченко, 2003).
При этом относительное количество редуцирую-
щих сахаров (низкомолекулярных углеводов) бы-
ло максимально весной и осенью. В лагуне Ме-
рин (Бразилия) концентрация растворенных в
воде углеводов была тесно взаимосвязана с плот-
ностью фитопланктона, r = 0.71 (Guimaraes et al.,
2013). Сила выявленных связей позволила авто-
рам этого исследования предложить модели вза-
имовлияния режима углеводов и активности
фито- и бактериопланктона. Сообщалось и о тес-
ной положительной связи суммы углеводов и
концентрации хлорофилла а (Miyashita, Miyazaki,
1992; Thornton et al., 2010).
Общепризнанно, что углеводы – главный
компонент в прижизненных выделениях фито-
планктона (Benner, 2003). Действительно (Бараш-
ков, 1972), Chlorophyta (вольвоксовые) выделяли
20–25% всего ОВ, но в виде полимеров – геми-
целлюлоз. По этим же данным, разные виды хло-
реллы выделяли до 15% общего содержания угле-
водов в клетках в составе водорастворимых поли-
оз; культуры морских золотистых водорослей
выделяли до 25% общего содержания углеводов.
В последнем случае выделению способствовал, в
том числе, недостаток азота. По данным (Vieira et
al., 2013), 92% растворенных в воде углеводов
приходится на долю полимеров, и только 8% – на
свободные моносахариды. Есть указание, что
большое количество углеводов образуется планк-
тонными диатомеями, особенно при нехватке
биогенных элементов (D’Souza et al., 2005). В
клетках хлореллы при недостатке азота отмечено
60% углеводов от сухого вещества, в то время как
в норме их не более 11% (Барашков, 1972). Выска-
зано и мнение, что ускорение высвобождения
углеводов фитопланктоном провоцируется повы-
шением фотосинтетической активности вслед-
ствие увеличения продолжительности светового
дня, температуры, концентрации фосфата и даже
электропроводности (Guimaraes et al., 2013). Так,
содержание глюкозы в естественных скоплениях
диатомовых водорослей возрастало при увеличе-
нии содержания нитрата и фосфата (D’Souza et al.,
2005).
Приведенные данные разных исследователей
позволяют предположить, что наличие углеводов
связано с фотосинтетической активностью фито-
планктона, и, следовательно, их содержание в во-
де может отображать ее уровень.
МОНОСАХАРИДНЫЙ СПЕКТР УГЛЕВОДОВ
В ВОДОЕМАХ И МОРЯХ
Глюкоза, по данным очень многих авторов, в це-
лом является главным (иногда единственным) ком-
понентом среди растворенных углеводов в пресных
и морских водах (Rich et al., 1996; Amon et al., 2001;
Kaplan, Newbold, 2003; Kirchman, 2003; Vieira et al.,
2013) и ведущим углеводным компонентом фито-
планктона (в составе запасных полимеров глико-
гена, крахмала, ламинарана, а также структурного
полимера целлюлозы) (Барашков, 1972; Janse et al.,
1996; D’Souza et al., 2005). С другой стороны, глю-
коза – и наиболее быстро потребляемый (быстро
оборачивающийся) мономер в реках, озерах и мо-
рях (Hedges et al., 1994; Hama, Yanagi, 2001; Kirch-
man, 2003; Vieira et al., 2013). Среди других моно-
сахаридов в водоемах и морских (включая лед
арктических морей) водах исследователями обна-
ружены: фруктоза, галактоза, манноза, ксилоза,
арабиноза, рибоза, а также дезоксисахара: рамно-
за и фукоза (Amon et al., 2001; Hama, Janagi, 2001;
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
УГЛЕВОДЫ В ВОДНЫХ ЭКОСИСТЕМАХ И ИХ ВОЗМОЖНАЯ СВЯЗЬ 77
Maie et al., 2005). Редко выявляют ликсозу (Hedges
et al., 1994). Авторы отмечают практически пол-
ную идентичность моносахаридного спектра для
РОВ, выделенного из разных объектов (рек, озер,
океана, поровых вод морских отложений, мор-
ского льда) (Maie et al., 2005). Это, по крайней ме-
ре для морских вод, считается результатом бакте-
риальной трансформации поступающих ОВ, кото-
рая унифицирует состав моноз в воде (Amon et al.,
2001). Возможно, причина и в том, что набор мо-
ноз у большинства водорослей примерно одина-
ков (Барашков, 1972). Вместе с тем, появление
разных моносахаридов связывают с различными
источниками РОВ. Так, источником ксилозы
считают растения (Maie et al., 2005). Правда, не
уточняется, какие конкретно формы растений
имеются в виду (судя по дальнейшему тексту, и
водоросли, и макрофиты), а лишь указывается,
что растительный материал содержит ксилозу в
составе полимера ксилана – важнейшего компо-
нента гемицеллюлозы. Отсюда авторы делают
вывод, что именно этот материал, а не почва, слу-
жит основным источником РОВ в системе Эверг-
лэйд (Флорида, США). Также предполагается
(Oakes et al., 2010), что источниками углеводов
для донных осадков являются: наземная расти-
тельность (если в составе углеводов осадков до-
минирует глюкоза), макроводоросли (если пре-
обладает галактоза), покрытосеменные в целом
(ксилоза), высшие растения (арабиноза), микро-
фитобентос и/или бактерии (рамноза и фукоза).
Дополнительно отмечается, что по мере микро-
биальной деградации РОВ в его составе уменьша-
ется доля глюкозы и повышается вклад деоксиса-
харов рамнозы и фукозы. Об этом также пишут
Амон с соавт. (Amon et al., 2001), попутно делая
акцент на росте относительного вклада маннозы
в итоге деструкции РОВ. Высказано (Kirchman,
2003) необычное предположение, требующее экс-
периментальной проверки: потоки глюкозы могут
быть выше в тех озерах, которые испытывают ал-
лохтонную нагрузку от наземных растений, ведь их
органы содержат структурный полимер глюкозы –
целлюлозу. Опыты (Hama, Yanagi, 2001) позволя-
ют предположить, что основным источником
глюкозы служит экскреция запасного полимера
глюкана морскими диатомовыми. Авторы ссыла-
ются на ряд источников, в которых галактоза,
рамноза, фукоза, ксилоза и манноза указаны как
главные компоненты в культуральной жидкости
фитопланктона. Также указывается, что эти же
моносахариды встречаются и в РОВ морской во-
ды, а арабиноза и рибоза находятся в низких кон-
центрациях и в морской воде, и в культуральной
жидкости. Авторы делают вывод о том, что экс-
кретируемые фитопланктоном растворенные уг-
леводы состоят из двух главных групп полимеров
– глюкана и гетерополисахаридов. Выделения
фитопланктона, по их мнению, и составляют
главный источник углеводов, в частности моно-
сахаридов, в морской воде. Предпринимались
попытки определить моносахаридный спектр
экстрацеллюлярных полимеров, выделяемых
определенными видами фитопланктона (Vieira et
al., 2013). Так, наиболее богаты они глюкозой у
Anabaena spiroides (Klebahn) (29.3%), а ксилозой –
у Aulacoseira granulata (Ehrenberg) Simonsen
(24.5%). Для различных участков Северного моря
в период весеннего “цветения” воды Phaeocystis
sp. отмечено преобладание арабинозы и ксилозы
(Бельгийское побережье) или галактозы и манно-
зы (Датское побережье) (Janse et al., 1996), что са-
ми авторы связывают с наличием различных
штаммов этих водорослей.
При сравнении (Hedges et al., 1994) моносаха-
ридного состава РОВ и ВОВ (грубая и тонкая
взвесь) р. Амазонка и вытяжек листьев наземных
древесных растений выяснилось, что спектр аль-
доз грубого ВОВ практически идентичен составу
листьев. При изучении (Лазарева, Романкевич,
2012) углеводного спектра планктона, взвеси и
донных осадков разных водных объектов (рек и
морей) сделан вывод, что основными моносаха-
ридами в составе взвеси являются рамноза, ара-
биноза, ксилоза и рибоза. В то же время, по дан-
ным авторов, основные компоненты в гидролиза-
тах планктона – глюкоза и галактоза.
Не всегда углеводы могут иметь только расти-
тельное происхождение: например, галактоза вы-
деляется из органического материала клеток зоо-
планктона (Ittekkot et al., 1981). Фруктоза может
иметь как биотическое, так и абиотическое про-
исхождение (Ittekkot et al., 1981): по мнению авто-
ров, она способна образовываться в результате изо-
меризации глюкозы при старении РОВ, и, следова-
тельно, соотношение концентраций глюкозы и
фруктозы может быть использовано для оценки его
“свежести”. Стабилизация (созревание, старение)
РОВ происходит вследствие образования металли-
ческих комплексов фруктозы с железом.
Приведены данные (Kaplan, Newbold, 2003) по
потреблению глюкозы и арабинозы в связи со
скоростью течения воды в водотоках (опыты с
инъекцией веществ): оказалось, что скорость по-
глощения глюкозы возрастает с увеличением ско-
рости течения. Арабиноза же в целом более
устойчива к поглощению микроорганизмами, и
ее потребление не меняется в зависимости от
гидродинамики. Интересно, что высокие кон-
центрации глюкозы и галактозы наблюдались в
эвфотической зоне эвтрофного озера, а рамнозы –
в его профундальной зоне (Ochiai, Hanya, 1980).
В дистрофном же озере распределение концен-
траций моносахаридов от поверхности водоема
ко дну не демонстрировало градиентов.
В целом состав моносахаридов, обнаруживае-
мых в пресных и морских водах, не является спе-
78
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
РИЖИНАШВИЛИ
цифичным ни в плане таксономической принад-
лежности водорослей, ни в отношении марки-
ровки источников поступления РОВ в водный
объект. На сегодня можно лишь сказать, что глю-
коза, вероятнее всего, действительно является
продуктом фотосинтеза (даже если она образует-
ся как продукт распада своих полимеров). Рамно-
за и фукоза появляются большей частью в ходе
бактериальной деградации органических соеди-
нений. Однако эти же деоксисахара входят и в со-
став полимеров водорослей (Барашков, 1972).
Нельзя забывать, что рамноза и фукоза – произ-
водные маннозы и галактозы соответственно
(Кретович, 1971), поэтому, мы считаем, могут
быть связаны с ними в ходе деградации глико-
полимеров фитопланктона. Фруктоза, находимая
не столь часто по сравнению с другими моносаха-
ридами, в ряде случаев может быть продуктом
изомеризации глюкозы, как ферментативной
(Кретович, 1971), так и абиотической.
ИСТОЧНИКИ И ПУТИ ПОСТУПЛЕНИЯ
УГЛЕВОДОВ В ВОДНЫХ ЭКОСИСТЕМАХ
Вопрос об источниках и путях появления
моносахаридов (как, впрочем, и других компо-
нентов РОВ) в воде водоемов остается пока не до
конца выясненным. Во-первых, необходимо от-
ветить на вопрос: всегда ли эти соединения име-
ют автохтонную природу. Задуматься над этим за-
ставляет тот факт, что гумусовые вещества содержат
в своем составе углеводные (моносахаридные)
фрагменты (Линник и др., 2004). Как хорошо из-
вестно, поступление терригенного гумуса с водо-
сбора водоема – существенная составляющая бюд-
жета органического углерода в нем. Эти гумусовые
вещества, вероятно, могут служить субстратом для
водных бактерий (Pullin et al., 2004; Steen et al.,
2008). Проанализировано (Попов, 2004) множе-
ство литературных источников по составу гуму-
совых веществ разного происхождения: до 25% их
массы составляют такие моносахариды, как глю-
коза, галактоза, манноза, ксилоза, арабиноза, ри-
боза, рамноза, фукоза, фруктоза и др. То есть это
те же вещества, что характерны для планктонных
водорослей. Причем среди моносахаридов на до-
лю глюкозы в гумусовых веществах может прихо-
диться до 20%. Сходство динамики содержания
углеводов и гумусовых веществ отмечено для Ки-
евского водохранилища (Васильчук и др., 2010),
хотя авторы не говорят о гумусном происхожде-
нии углеводов, а рассматривают их как метаболи-
ты фитопланктона.
Если же рассматривать монозы воды как ис-
ключительно автохтонные по происхождению, то
каким образом они в ней оказываются? Это все-
гда активное выделение водорослями их запас-
ных полисахаридов, или это распад структурных
компонентов клеток при их отмирании? Нако-
нец, насколько значима по масштабам экскреция
фитопланктоном готовых моносахаридов, если
она имеет место? Как справедливо замечено
(Kirchman, 2003), мы пока не в состоянии дать
убедительные ответы на эти вопросы. Большин-
ство авторов указывают на выделение водоросля-
ми полисахаридов (Mannino, Harvey, 2000; Gros-
sart et al., 2007), которые в дальнейшем могут под-
вергнуться ферментативному расщеплению, и,
что немаловажно, РОВ может разрушаться фото-
лизом за счет приходящей солнечной энергии
(Bertilsson, Tranvik, 2000). Полисахариды считают
(Pakulski, Benner, 1994) активным компонентом
круговорота углерода в верхних слоях Мирового
океана. С другой стороны, учитывается (Kaplan,
Newbold, 2003) активная экскреция мономеров
водорослями, бактериями и даже планктонными
животными. В опытах с разными видами хлорел-
лы, показано, что зеленые водоросли могут выде-
лять глюкозу и фруктозу, содержащиеся в их
клетках примерно в равном соотношении (Ба-
рашков, 1972). Водоросли способны выделять и
олигосахариды (дисахариды). Так, в воде эвтроф-
ного озера отмечено появление мальтозы (а также
мальтотриозы и мальтотетраозы) как результата
экссудации фитопланктона (Meon, Juttner, 1999).
В небольших количествах любое выделение
углеводов – нормальный физиологический про-
цесс, но увеличение интенсивности выделения
наблюдается в условиях дефицита минерального
питания (Hama, Yanagi, 2001), особенно азота (It-
tekkot et al., 1981). Безотносительно к природе
экстрацеллюлярных продуктов отмечена наи-
большая интенсивность выделения их фито-
планктоном в олиготрофных водах с низкой кон-
центрацией фосфата и высоким уровнем осве-
щенности (Morana et al., 2014). Отметим, что в
этих же условиях голодания водоросли могут и
накапливать в клетках углеводы (как моно-, так и
полисахариды) (Барашков, 1972; Hama, Yanagi,
2001). С другой стороны, нами уже приводились
данные о том, что повышенный уровень высво-
бождения углеводов из клеток наблюдается тогда,
когда имеются благоприятные условия для фото-
синтеза водорослей и, соответственно, образова-
ния его продуктов (Guimaraes et al., 2013).
Выделение водорослями и цианобактериями
углеводов в составе экзополимеров имеет особое
и разнообразное функциональное значение для
водных экосистем (Simon et al., 2002). В частно-
сти, эти полимеры могут набухать и образовывать
коллоидную систему наподобие слизи (transpar-
ent exopolymer particles, TEP) (Janse et al., 1996;
Corzo et al., 2000), которая, с одной стороны, за-
щищает клетки от избыточного освещения, с дру-
гой стороны, к ней же легко прилипают бактерии
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
УГЛЕВОДЫ В ВОДНЫХ ЭКОСИСТЕМАХ И ИХ ВОЗМОЖНАЯ СВЯЗЬ 79
(Hama, Yanagi, 2001; Guimaraes et al., 2013). Такое
прилипание обеспечивает минерализацию бакте-
риями этого полимерного субстрата, что способ-
ствует поддержанию пула (рециклингу) биоген-
ных элементов1, то есть замыканию микробиаль-
ной петли (Guimaraes et al., 2013). Интересно, что
при нехватке азота (нитратного) образование
TEP более интенсивно (Corzo et al., 2000). Более
того, как выяснилось, сама экскреция полисаха-
ридов индуцирует активность гидролитических
ферментов в воде (например, β-D-глюкозидазы)
(Vieira et al., 2013). Для Черного моря было пока-
зано, что повышение трофности водоема сопро-
вождается увеличением активности гидролаз (Ве-
дерников и др., 1996). Энзиматическая актив-
ность микроорганизмов наряду со скоростью
продукции и экссудации фитопланктона возрас-
тали с ростом трофности в Мазурских озерах
Польши (Chrost, Siuda, 2006). В то же время вы-
свобождение липополисахаридов и гликогена из
разрушенных клеток Microcystis aeruginosa, содей-
ствуя повышению плотности бактерий, не стиму-
лировало активность соответствующих литиче-
ских ферментов (Vieira et al., 2013).
Таким образом, экстрацеллюлярная продук-
ция ведет к увеличению содержания углеводов в
воде и в ряде случаев одновременно благоприят-
ствует деструкционным процессам.
УГЛЕВОДЫ И МИКРОБИАЛЬНАЯ
ПЕТЛЯ – КОНТУРЫ ПРОБЛЕМЫ
Микробиальная петля – важнейшая составля-
ющая трофических отношений в гидроэкосисте-
мах, включающая бактерии (и другие микроорга-
низмы) и РОВ (Алимов и др., 2013). Если признать,
что экстрацеллюлярная продукция углеводов суще-
ственно пополняет фонд РОВ, то оценка вклада
бактерий в их утилизацию заслуживает особого
внимания. С какой эффективностью потребляются
внеклеточные углеводы бактериями? Ответ на
этот вопрос позволит уяснить функциональное
значение пула углеводов в водных экосистемах.
Иными словами, идет выход на такой важный по-
казатель, как соотношение бактериальной про-
дукции и первичной продукции (фитопланктона)
в водоемах. В целом продукция бактериопланк-
тона составляет от 10 до 100% от продукции фито-
планктона, по данным разных исследователей
(Бульон, 1994; Алимов и др., 2013; Апонасенко,
Щур, 2016; Hornak et al., 2017). Данные по афри-
канским озерам Киву и Танганьика указывают на
1Очевидно, авторы полагают, что какое-то количество био-
генных элементов (азота и фосфора) может содержаться в
полисахаридах. Это действительно так. По крайней мере,
например, в крахмале действительно содержится фосфор
(Кретович, 1971). С другой стороны, вероятно, имеется в
виду вовлечение в деградацию органических веществ так-
же и других классов.
то, что экстрацеллюлярная продукция фито-
планктона может на 42–64 и 36–117% соответ-
ственно обеспечивать потребность бактерий в
углероде (Morana et al., 2014). По оценкам многих
авторов, именно глюкоза поддерживает до 50%
продукции бактерий (Rich et al., 1996). Расчеты
(Kaplan, Newbold, 2003) показывают, что глю-
козоподобные мономеры могут на 100% удовле-
творять потребности бактерий в углероде. Однако
для бактериального роста “на углеводах” необхо-
дим дополнительный источник азота (Freese et al.,
2007). Если снять ограничение по азоту, то угле-
воды становятся активно используемым ресур-
сом (Misic, Harriague, 2007). По нашему мнению,
не исключено, что встречающееся азотное лими-
тирование первичной продукции в водоемах с
высоким уровнем содержания лабильных орга-
нических соединений (высоким БПК5) является
следствием конкуренции фито- и бактерио-
планктона за азот (Рижинашвили, Максимова,
2017). Между тем, по экспериментальным дан-
ным (Amon et al., 2001), моносахариды морского
льда усваивались с большей (в 1.65 раза) скоро-
стью по сравнению с аминокислотами. По мне-
нию авторов, разная биологическая лабильность
углеводов и аминокислот объясняется всего лишь
тем, что углеводы преобладают в экссудатах
фитопланктона, тогда как аминокислоты – в са-
мих клетках. В оз. Констанц (Германия) скорость
усвоения углеводов и аминокислот менялась по
сезонам: летом преимущество потребления полу-
чает глюкоза, тогда как весной – аминокислоты
(Weiss, Simon, 1999).
Не все моносахариды одинаково интенсивно
потребляются бактериями. В качестве наиболее
быстро потребляемых указываются глюкоза
(большинством авторов) и ее изомер – фруктоза,
а также манноза и ксилоза (Guimaraes et al., 2013).
Вообще есть указание, что микроорганизмы спо-
собны утилизировать также пентозы и деоксиса-
хара как единственный источник углерода (Vieira
et al., 2013). Опыты (Meon, Juttner, 1999) показали,
что вкупе с моносахаридами планктонные бакте-
рии могут успешно употреблять олигосахариды
(мальтозу). Более того, по мнению авторов, это
энергетически выгоднее, чем расщепление поли-
меров и последующее потребление мономеров.
Сами бактерии могут накапливать в своих клет-
ках рибозу и галактозу наряду с рамнозой и фуко-
зой (Hedges et al., 1994; D’Souza et al., 2005). Инте-
ресно (Steen et al., 2008), что разные участки эстуа-
рия отличаются по предпочитаемому бактериями
источнику ОВ: в более соленых участках – это
экссудаты водорослей, а в менее соленых – тер-
ригенный гумус.
Очевидно, что выделяемые во внешнюю среду
метаболиты фитопланктона, в частности, углеводы
(среди них – особенно гексозы), играют замет-
ную роль в поддержании продукции бактерий.
80
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
РИЖИНАШВИЛИ
Однако на сегодня точные количественные оцен-
ки потоков углеводов через сообщества бактерио-
планктона в разнотипных водных объектах прак-
тически отсутствуют.
УГЛЕВОДЫ, ВЗВЕСЬ И КОНСУМЕНТЫ
Содержание взвеси – системообразующий
элемент в водоемах, от которого зависит прозрач-
ность воды (а значит, световые и тепловые усло-
вия), трофические условия для организмов-
фильтраторов, седиментационные процессы и
т.д. Углеводы входят в состав, как РОВ, так и
ВОВ. Важно понять, насколько их связь с этими
разными фракциями ОВ воды отображает про-
цессы продукции и деструкции в водоемах. На
примере озер Нарочанской группы (Беларусь)
предложено (Остапеня, 1987) эмпирическое урав-
нение, связывающее концентрацию РОВ, ВОВ и
показатель БПК5: РОВ/ВОВ = 10БП Со-
гласно современным взглядам, БПК5 есть мера
содержания в воде легко окисляемых органиче-
ских соединений. Для эвфотной зоны Балтийско-
го моря показано (Zsolnay, 1975), что концентра-
ция хлорофилла а и БПК5 тесно связаны (r =
= +0.86). Тот же характер связи доказан (Кулишева,
Стравинская, 1988) для озер Латгальской возвы-
шенности (Латвия). Видимо, БПК5 может быть свя-
зано с уровнем первичного продуцирования, то
есть образования лабильных органических соеди-
нений, в том числе углеводов. В первом приближе-
нии можно предложить возможную схему меха-
низмов, лежащих в основе выявленных зависимо-
стей. Увеличение скорости первичной продукции
приводит к росту продукции экстрацеллюлярной
и, соответственно, к увеличению концентрации
углеводов в водной среде. Количество взвеси все-
гда увеличивается с ростом биомассы фитопланк-
тона и содержания хлорофилла (Бульон, 1994), и
углеводы агрегируются на взвешенных частицах
(хотя бы в силу образования TEP). Это приводит
к росту активности бактериопланктона в благо-
приятных условиях БПК-опыта (и, вероятно, в
самом водоеме), выражаясь в интенсивном по-
треблении кислорода.
Важнейшие потребители взвеси в водных эко-
системах – животные-фильтраторы, наиболее
крупные из которых – двустворчатые моллюски.
Нами был проведен анализ скорости роста двух
распространенных видов семейства Unionidae –
Unio tumidus Retzius и U. pictorum (L.), в частности,
в реках и озерах с различным уровнем концентра-
ции взвешенных частиц, БПК5 и т.д. (Рижина-
швили, 2009). Моллюски одного из видов, U. pic-
torum, обнаруживают оптимум константы роста
при довольно высоких величинах биохимическо-
го потребления кислорода и одновременно при
высоком содержании взвеси. Близкий вид U. tu-
−
0.75
5
К.
midus не демонстрирует оптимумов роста по со-
держанию взвеси и БПК5. Можно предположить,
что U. pictorum в наибольшей степени зависим от
продуктивности гидроэкосистемы, более эффек-
тивно потребляя фитопланктонную взвесь. При-
мечательно, что животные этих двух видов разли-
чаются по окраске тела: U. tumidus имеет бледную
окраску мягких тканей и яйцеклеток, тогда как
U. pictorum обладает ярко окрашенными ракови-
ной, мягким телом, яйцеклетками. Это может
быть связано с повышенным содержанием в орга-
низме последнего вида каротиноидов. Каротино-
иды, в свою очередь, поступают при фильтрации
воды с водорослями. Так, для черноморского дву-
створчатого моллюска Anadara inaequivalvis Brugi-
ere показана взаимосвязь цикличности содержа-
ния каротиноидов в тканях и динамики фито-
планктона (Бородина, 2013).
Очевидно, что режим углеводов в водных эко-
системах определяет пищевые условия не только
для бактериального звена, но и для консументов.
Можно сделать вывод, что углеводы служат своеоб-
разной осью потока вещества и энергии в водоемах.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Проведенный анализ дает возможность предпо-
ложить, что содержание углеводов в воде может
быть связано с уровнем фотосинтетической актив-
ности фитопланктона водоема. По крайней мере,
на это указывает постоянно проявляющаяся и дока-
занная исследователями статистически взаимо-
связь между концентрацией углеводов и характери-
стиками развития фитопланктона (биомасса, со-
держание хлорофилла и т.д.). Но выяснение
природы появления в водоемах тех или иных
групп углеводов (монозы, полиозы, гексозы, пен-
тозы, деоксисахара и т.п.) и индивидуальных ве-
ществ – задача дальнейших исследований. Ос-
новным источником углеводов, очевидно, слу-
жит экстрацеллюлярная продукция планктонных
водорослей. Интенсивность внеклеточной про-
дукции может регулироваться биогенными эле-
ментами, особенно обращает на себя внимание
указание авторов на лимитирование азотом. Эта
продукция может в свою очередь поддерживать
бактериальную продукцию, то есть влиять на де-
струкционные, самоочистительные процессы в
водоемах. Масштабы как экстрацеллюлярной
продукции, так и участия экссудатов фитопланк-
тона в метаболизме бактерий все еще не получили
надежной количественной оценки. Если учесть,
что режим углеводов и взвеси в водных экосисте-
мах, возможно, могут быть тесно взаимосвязаны,
то значение сахаров для метаболизма гидроэко-
систем еще более велико, однако также не полу-
чило пока достаточных оценок.
Несмотря на то, что в последнее время, осо-
бенно за рубежом, возросло количество гидро-
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
УГЛЕВОДЫ В ВОДНЫХ ЭКОСИСТЕМАХ И ИХ ВОЗМОЖНАЯ СВЯЗЬ 81
биологических исследований, в которых рассмат-
ривается молекулярный состав органических ве-
ществ в воде различных водных объектов, эти
данные практически не увязываются с функцио-
нальными аспектами круговорота вещества и энер-
гии в их экосистемах. Кроме того, сложность про-
блемы заключается, по нашему мнению, в ее ком-
плексности. Такая тематика находится на стыке
сразу нескольких отраслей биологического зна-
ния (классической гидробиологии, биохимии,
микробиологии), а также гидрохимии и биогео-
химии. Определенное значение имеют и методи-
ческие трудности изучения общей концентрации
углеводов и их моносахаридного спектра: необхо-
димость применения нетривиального оборудова-
ния, специальные условия выделения веществ,
часто содержащихся в воде в невысоких концентра-
циях, и т.д. Это делает невозможным исследование
состава углеводов воды в рамках рутинного гидро-
биологического обследования водоема или его мо-
ниторинга. Однако это не означает отказа от по-
добных работ, но указывает на необходимость
привлечения к таким исследованиям специали-
стов химического и биохимического профиля.
Проведенный обзор, на наш взгляд, создает
некоторые наметки для ставшего насущно необ-
ходимым объединения продукционно-гидробио-
логических исследований с познанием химиче-
ской индивидуальности соединений, участвую-
щих в вещественно-энергетическом круговороте
в экосистемах морских и пресных вод.
КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ
Авторы заявляют об отсутствии конфликта
интересов.
СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ
Настоящая статья не содержит каких-либо ис-
следований с участием людей и животных в каче-
стве объектов исследований.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Алимов А.Ф., Богатов В.В., Голубков С.М. Продукцион-
ная гидробиология. СПб: Наука, 2013. 343 с.
Апонасенко А.Д., Щур Л.А. Соотношение биомасс и про-
дукций сообществ бактерио- и фитопланктона //
Микробиология. 2016. Т. 85. № 2. С. 211–218.
Барашков Г.К. Сравнительная биохимия водорослей.
М.: Пищевая промышленность, 1972. 336 с.
Бородина А.В. Каротиноиды тканей черноморских
моллюсков с различным типом питания: Автореф.
дис. … канд. биол. наук. Киев: Институт гидробио-
логии НАН Украины, 2013. 24 с.
Бульон В.В. Закономерности первичной продукции в
лимнических экосистемах. СПб: Наука, 1994. 222 с.
Васильчук Т.А., Клоченко П.Д. Компонентный состав
растворенных органических веществ некоторых
притоков р. Днепр и его взаимосвязь с развитием
планктонных водорослей // Гидробиол. журн.
2003. Т. 39. № 5. С. 101–114.
Васильчук Т.А., Осипенко В.П., Евтух Т.В. Особенности
миграции и распределения основных групп орга-
нических веществ в воде Киевского водохранили-
ща в зависимости от кислородного режима //
Гидробиол. журн. 2010. Т. 46. № 6. С. 105–115.
Ведерников В.И., Демидов А.Б., Корнеева Г.А. Особен-
ности распределения продукционных характери-
стик фитопланктона и скорость гидролиза при-
родных полимеров в Черном море в осенний пери-
од // Океанология. 1996. Т. 36. № 2. С. 250–259.
Кретович В.Л. Основы биохимии растений. М.: Выс-
шая школа, 1971. 465 с.
Кулишева Ю.И., Стравинская Е.А. Гидрохимическая
характеристика // Изменение структуры экоси-
стем озер в условиях возрастающей биогенной на-
грузки / Ред. В.Г. Драбкова, М.Я. Прыткова Л.: На-
ука, 1988. С. 101–115.
Лазарева Е.В., Романкевич Е.А. Углеводы как индика-
торы биогеохимических процессов // Океаноло-
гия. 2012. Т. 52. № 3. С. 362–371.
Линник П.Н., Васильчук Т.А., Линник Р.П. Гумусовые ве-
щества природных вод и их значение для водных эко-
систем // Гидробиол. журн. 2004. Т. 40. № 1. С. 81–
107.
Несветова Г.И. Гидрохимические условия функцио-
нирования экосистемы Баренцева моря. Мур-
манск: ПИНРО, 2002. 295 с.
Остапеня А.П. Соотношение между взвешенным и
растворенным органическим веществом в водо-
емах разного типа // Продукционно-гидробиоло-
гические исследования водных экосистем / Ред.
А.Ф. Алимов. Л.: Наука, 1987. С. 109–115.
Попов А.И. Гуминовые вещества: свойства, строение,
образование / Ред. Ермаков Е.И. СПб: СПбГУ,
2004. 248 с.
Рижинашвили А.Л. Рост, функциональное и биоинди-
кационное значение популяций перловиц (Bival-
via, Unionidae) в экосистемах водоемов Европей-
ской части России и сопредельных территорий:
Автореф. дис. … канд. биол. наук. СПб: ИНОЗ
РАН, 2009. 24 с.
Рижинашвили А.Л., Максимова О.Б. Оценка обеспе-
ченности первичной продукции в малом озере и
его трофический статус // Гидробиол. журн. 2017.
Т. 53. № 6. С. 31–42.
Сазанова К.В. Органические кислоты грибов и их эко-
лого-физиологическое значение: Автореф. дис. …
канд. биол. наук. СПб: СПбГУ, 2015. 26 с.
Соколова Т.А., Терехин В.Г., Шмарикова Е.В. Взаимное
влияние химических свойств почв и состава и
функционирования биоты в связи с проблемой со-
хранения биологического разнообразия // Роль
почвы в формировании и сохранении биологиче-
ского разнообразия. М.: КМК, 2011. С. 214–236.
Хайлов К.М. Экологический метаболизм в море. Киев:
Наукова Думка, 1971. 252 с.
82
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
РИЖИНАШВИЛИ
Amon R.M.W., Fitznar H.P., Benner R. Linkages among the
bioreactivity, chemical composition, and diagenetic
state of marine dissolved organic matter // Limnol.
Oceanogr. 2001. V. 46. № 2. P. 287–297.
Benner R. Molecular indicators of the bioavailability of dis-
solved organic matter // Aquatic ecosystems: interac-
tivity of dissolved organic matter. London, San Diego:
Elsevier Science, 2003. P. 121–137.
Bertilsson S., Tranvik L.J. Photochemical transformation of
dissolved organic matter in lakes // Limnol. Oceanogr.
2000. V. 45. № 4. P. 753–762.
Birge E.A., Juday C. Organic content of lake water // Bull.
Bureau Fisheries. 1926. V. XLII. P. 185–205.
Chrost R.J., Siuda W. Microbial production, utilization and
enzymatic degradation of organic matter in the upper
trophogenic layer in the pelagial zone of lakes along a eu-
trophication gradient // Limnol. Oceanogr. 2006. V. 51.
№ 1 (Pt 2). P. 749–762.
Corzo A., Morillo J.A., Rodriguez S. Production of transpar-
ent exopolymer particles (TEP) in cultures of Chaetace-
ros calcitrans under nitrogen limitation // Aqu. Microb.
Ecol. 2000. V. 23. P. 63–72.
D’Souza F., Garg A., Bhosle N.B. Seasonal variation in the
chemical composition and carbohydrate signature com-
pounds of biofilm // Aqu. Microb. Ecol. 2005. V. 41.
P. 199–207.
Freese H.M., Gors S., Karsten U., Schumann R. Dissolved
inorganic nutrients and organic substrates in the river
Warnow (North-Eastern Germany) – utilisation by
bacterioplankton // Limnologica. 2007. V. 37. P. 264–
277.
Grossart H.-P., Engel A., Arnosti C. et al. Microbial dynam-
ics in autotrophic and heterotrophic seawater meso-
cosms. III. Organic matter fluxes // Aqu. Microb. Ecol.
2007. V. 49. P. 143–156.
Guimaraes P.S., Zigiotto L., Garcia M. et al. Phytoplankton
relationship with bacterioplankton, dissolved carbohy-
drates and water characteristics in a subtropical coastal
lagoon // J. Limnology. 2013. V. 72. № 3. P. 543–554.
Hama T., Yanagi K. Production and neutral aldose compo-
sition of dissolved carbohydrates excreted by natural
marine phytoplankton populations // Limnol. Ocean-
ogr. 2001. V. 46. № 8. P. 1945–1955.
Hedges J.I., Cowie G.L., Richey J.E. et al. Origins and pro-
cessing of organic matter in the Amazon River as indi-
cated by carbohydrates and amino acids // Limnol.
Oceanogr. 1994. V. 39. № 4. P. 743–761.
Hornak K., Kasalick V., Simek K., Grossart H.-P. Strain-specific
consumption and transformation of alga-derived dissolved
organic matter by members of the Limnohabitans-C and
Polynucleobacter-B clusters of Betaproteobacteria // Env.
Microbiol. 2017. V. 19. № 11. P. 4519–4535.
Ittekkot V., Brockmann U., Michaelis W., Degens E.T. Dis-
solved free and combined carbohydrates during a phyto-
plankton bloom in the northern North Sea // Mar.
Ecol. Prog. Ser. 1981. V. 4. P. 299–305.
Janse I., van Rijssel M., Gottschal J.C. et al. Carbohydrates
in the North Sea during spring blooms of Phaeocystis: a
specific fingerprint // Aqu. Microb. Ecol. 1996. V. 10.
P. 97–103.
Kaplan L.A., Newbold J.D. The role of monomers in stream
ecosystem metabolism // Aquatic ecosystems: interac-
tivity of dissolved organic matter. London, San Diego:
Elsevier Science, 2003. P. 97–119.
Kirchman D.L. The contribution of monomers and other low-
molecular weight compounds to the flux of dissolved or-
ganic material in aquatic ecosystems // Aquatic ecosys-
tems: interactivity of dissolved organic matter. London,
San Diego: Elsevier Science, 2003. P. 217–241.
Maie N., Yang Ch., Miyoshi T. et al. Chemical characteris-
tics of dissolved organic matter in an oligotrophic sub-
tropical wetland/estuarine ecosystem // Limnol.
Oceanogr. 2005. V. 50. № 1. P. 23–35.
Mannino A., Harvey H.R. Biochemical composition of parti-
cles and dissolved organic matter along an estuarine gradi-
ent: sources and implications for DOM reactivity // Lim-
nol. Oceanogr. 2000. V. 45. № 4. P. 775–788.
Meon B., Juttner F. Concentrations and dynamics of free
mono- and oligosaccharides in a shallow eutrophic lake
measured by thermospray mass spectrometry // Aqu.
Microb. Ecol. 1999. V. 16. P. 281–293.
Misic C., Harriague A.C. Enzymatic activity and organic sub-
strates on a sandy beach of the Ligurian Sea (NW Medit-
teranean) influenced by anthropogenic pressure // Aqu.
Microb. Ecol. 2007. V. 47. P. 239–251.
Miyashita S., Miyazaki T. Seasonal changes in neutral sugars
and amino acids of particulate matter in Lake Nakanuma,
Japan // Hydrobiologia. 1992. V. 245. № 2. P. 95–104.
Morana C., Sarmento H., Descy J.-P. et al. Production of dis-
solved organic matter by phytoplankton and its uptake by
heterotrophic procaryotes in large tropical lakes // Lim-
nol. Oceanogr. 2014. V. 59. № 4. P. 136 4–1375.
Oakes J.M., Eyre B.D., Middelburg J.J., Boschker H.T.S. Com-
position, production, and loss of carbohydrates in sub-
tropical shallow subtidal sandy sediments: rapid process-
ing and long-term retention revealed by 13C-labeling //
Limnol. Oceanogr. 2010. V. 55. № 5. P. 2126–2138.
Ochiai M., Hanya T. Vertical distribution of monosaccha-
rides in lake water // Hydrobiologia. 1980. V. 70. № 1.
P. 165–169.
Pakulski J.D., Benner R. Abundance and distribution of
carbohydrates in the ocean // Limnol. Oceanogr. 1994.
V. 39. № 4. P. 930–940.
Pullin M.J., Bertilsson S., Goldstone J.V., Voelker B.M. Ef-
fects of sunlight and hydroxyl radical on dissolved or-
ganic matter: bacterial growth efficiency and produc-
tion of carboxylic acids and other substrates // Limnol.
Oceanogr. 2004. V. 49. № 6. P. 2011–2022.
Rich J.H., Ducklow H.W., Kirchman D.L. Concentrations
and uptake of neutral monosaccharides along 140°W in
the equatorial Pacific: contribution of glucose to het-
erotrophic bacterial activity and the DOM flux // Lim-
nol. Oceanogr. 1996. V. 41. № 4. P. 595–604.
Simon M., Grossart H.-P., Schweitzer B., Ploug H. Microbial
ecology of organic aggregates in aquatic ecosystems //
Aqu. Microb. Ecol. 2002. V. 28. P. 175–211.
Steen A.D., Hamdan L.J., Arnosti C. Dynamics of dissolved
carbohydrates in the Chesapeake Bay: insights from en-
zyme activities, concentrations, and microbial metabo-
lism // Limnol. Oceanogr. 2008. V. 53. № 3. P. 936–947.
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
УГЛЕВОДЫ В ВОДНЫХ ЭКОСИСТЕМАХ И ИХ ВОЗМОЖНАЯ СВЯЗЬ 83
Thornton D.C.O., Kopac S.M., Long R.A. Production and
enzymatic hydrolysis of carbohydrates in intertidal sed-
iments // Aqu. Microb. Ecol. 2010. V. 60. P. 10 9–125.
Vieira A.A.H., Colombo-Corbi V., Bagatini I.L. et al. Rham-
nose and hydrolysis of MUF-α-L-rhamnopyranoside
coupled with producers of rhamnose-rich extracellular
polysaccharides in a hypereutrophic reservoir // Aqu.
Microb. Ecol. 2013. V. 69. P. 169–181.
Weiss M., Simon M. Consumption of labile dissolved organ-
ic matter by limnetic bacterioplankton: the relative sig-
nificance of amino acids and carbohydrates // Aqu.
Microb. Ecol. 1999. V. 17. P. 1–12.
Zsolnay A. Total labile carbon in the euphotic zone of the Baltic
Sea as measured by BOD // Mar. Biol. 1975. V. 29.
P. 125–128.
Carbohydrates in Aquatic Ecosystems and Their Possible Relation
with Life Activities in Organisms of Different Trophic Levels
A. L. Rizhinashvili*
Saint Petersburg Branch, Vavilov Institute for the History of Science and Technology,
Russian Academy of Sciences, St. Petersburg, Russia
*E-mail: railway-ecology@yandex.ru
Received July 5, 2018
Revised July 26, 2018
Accepted July 26, 2018
The literature data on the content and composition of carbohydrates in aquatic ecosystems are analyzed for
the first time. The composition of carbohydrates is considered in relation to the life activity of organisms of
the main ecosystem trophic levels (producers, consumers, and decomposers). The higher content of carbo-
hydrates in water is usually observed along with the intensive growth of phytoplankton. The content of carbohy-
drates in waters is suggested to reflect the level of primary production. The main source of carbohydrates is
probably extracellular production of plankton algae. Algae-released substances can serve as a substrate for
bacteria, as well as participate in the formation of a suspended matter regime. Substances released by algae
can be used by bacteria and also take part in the formation of suspended organic matter. The production vol-
ume and the role of released substances have not been quantified. The results of the work permit to reveal the
pathways for analysis of interrelationships between the content of low-molecular organic compounds and the
intensity of functioning processes (production and destruction) in aquatic ecosystems.
Keywords: aquatic ecology, functioning of aquatic ecosystems, monosaccharides, producers, consumers, de-
composers
