ArticlePDF Available

Углеводы в водных экосистемах и их возможная связь с жизнедеятельностью организмов различных трофических уровней

Authors:

Abstract

Дается анализ накопленных в водной экологии сведений о содержании и составе углеводов в водных экосистемах. Состав углеводов рассматривается в связи с жизнедеятельностью организмов разных трофических уровней экосистем (продуценты, консументы, редуценты). Показано, что повышенное содержание углеводов в воде часто наблюдается при интенсивном развитии фитопланктона. Высказано предположение, что наличие и концентрация углеводов могут быть связаны с фотосинтетической активностью фитопланктона водоема. Основным источником углеводов в этом случае, вероятно, может служить экстрацеллюлярная продукция планктонных водорослей. Выделяемые водорослями вещества могут служить субстратом для бактерий, а также участвовать в формировании режима взвешенных веществ. Вместе с тем, масштабы как экстрацеллюлярной продукции, так и участия экссудатов фитопланктона в метаболизме бактерий, пока еще не получили надежной количественной оценки. Намечены перспективы дальнейших исследований в направлении анализа и оценки взаимосвязи содержания низкомолекулярных органических соединений и интенсивности функциональных процессов (продукция и деструкция) в экосистемах.
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ, 2019, том 139, № 1, с. 75–83
75
УГЛЕВОДЫ В ВОДНЫХ ЭКОСИСТЕМАХ И ИХ ВОЗМОЖНАЯ СВЯЗЬ
С ЖИЗНЕДЕЯТЕЛЬНОСТЬЮ ОРГАНИЗМОВ РАЗЛИЧНЫХ
ТРОФИЧЕСКИХ УРОВНЕЙ
© 2019 г. А. Л. Рижинашвили*
Санкт-Петербургский филиал Института истории естествознания и техники им. С.И. Вавилова РАН,
Санкт-Петербург, Россия
*E-mail: railway-ecology@yandex.ru
Поступила в редакцию 16.04.2018 г.
После доработки 26.07.2018 г.
Принята к публикации 26.07.2018 г.
Дается анализ накопленных в водной экологии сведений о содержании и составе углеводов в вод-
ных экосистемах. Состав углеводов рассматривается в связи с жизнедеятельностью организмов раз-
ных трофических уровней экосистем (продуценты, консументы, редуценты). Показано, что повы-
шенное содержание углеводов в воде часто наблюдается при интенсивном развитии фитопланкто-
на. Высказано предположение, что наличие и концентрация углеводов могут быть связаны с
фотосинтетической активностью фитопланктона водоема. Основным источником углеводов в этом
случае, вероятно, может служить экстрацеллюлярная продукция планктонных водорослей. Выде-
ляемые водорослями вещества могут служить субстратом для бактерий, а также участвовать в фор-
мировании режима взвешенных веществ. Вместе с тем, масштабы как экстрацеллюлярной продук-
ции, так и участия экссудатов фитопланктона в метаболизме бактерий, пока еще не получили на-
дежной количественной оценки. Намечены перспективы дальнейших исследований в направлении
анализа и оценки взаимосвязи содержания низкомолекулярных органических соединений и интен-
сивности функциональных процессов (продукция и деструкция) в экосистемах.
Ключевые слова: водная экология, функционирование водных экосистем, моносахариды, продуцен-
ты, консументы, редуценты
DOI: 10.1134/S00 42132419010083
ВВЕДЕНИЕ
В современной экологической науке считается
практически полностью разработанной теория
функционирования водных экосистем, особенно
в части актуальной проблемы эвтрофирования
пресных водоемов (Алимов и др., 2013). Обшир-
ный опыт составления биотических балансов
этих экосистем, основанный на продукционных
энергетических расчетах, находит широкое при-
менение в оценке сырьевых ресурсов и прогнозе
самоочистительных возможностей водоемов. В
зарубежных исследованиях акцент в вопросах
продукционного потенциала и эвтрофирования
смещен в сторону бюджета углерода и режима ор-
ганических веществ (ОВ), что нашло свое край-
нее выражение в анализе масштабов эмиссии СО2
озерами (кстати, такой подход применяется не
только к водным, но и к наземным экосистемам).
Анализ баланса углерода в любых экосистемах
неизбежно выводит нас на биохимические аспек-
ты, то есть идентификацию веществ и метаболи-
ческих процессов, являющихся звеньями круго-
ворота ОВ в природных системах. Так, почвоведы
анализируют различие состава низкомолекуляр-
ных карбоновых кислот в водных вытяжках почв
хвойных и лиственных лесов (Соколова и др.,
2011); набор аминокислот и скорость их выделе-
ния в воду водными экологами увязываются с ин-
тенсивностью обменных процессов фитопланк-
тона и продукции/деструкции в экосистеме моря
(Несветова, 2002); микологами рассматривается
выделение эпилитными грибами органических
кислот в условиях дефицита питательных элемен-
тов (Сазанова, 2015) и др. Совершенно очевидно,
что без знания химической природы соединений,
составляющих пул органического углерода в вод-
ных экосистемах, невозможно дальнейшее разви-
тие продукционной гидробиологии и экологии в
целом. Разные соединения обладают неодинако-
вой реакционной способностью, а, следователь-
но, могут играть различную роль в метаболизме
гидробионтов и в экологическом метаболизме
экосистем в целом (Хайлов, 1971). Однако для
водных и особенно пресноводных экосистем до
сих пор нет общей картины состава и динамики
УДК 574
76
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
РИЖИНАШВИЛИ
ОВ различных классов, служащих участниками
процессов продукции и деструкции. Эта ситуация
сложилась, несмотря на то, что изучение ОВ в во-
дах имеет давнюю историю (Birge, Juday, 1926).
Назрела необходимость упорядочения известных
сведений о молекулярном составе фонда ОВ в во-
доемах в связи с процессами функционирования
их экосистем.
Какие же низкомолекулярные органические
соединения (НОС) обнаружены в воде? По мате-
риалам многочисленных публикаций, основную
долю НОС в составе растворенного (РОВ) и взве-
шенного (ВОВ) органического вещества воды со-
ставляют углеводы (монозы и реже диозы), орга-
нические (карбоновые) кислоты, реже – амино-
кислоты, альдегиды, кетоны, спирты, эфиры и
некоторые их производные (сахароспирты, напри-
мер). Из перечисленных групп углеводы являются
основными продуктами фотосинтеза. Может ли их
содержание быть связано с первичной продукцией?
В настоящем обзоре мы ставим цель проанали-
зировать имеющиеся в литературе сведения о со-
держании и составе углеводов в пресных и морских
водах. Анализ впервые будет проведен с позиции
оценки возможной связи этих веществ с процесса-
ми функционирования водных экосистем.
УГЛЕВОДЫ И ПРОДУЦЕНТЫ
Обнаружена положительная взаимосвязь кон-
центрации углеводов (особенно глюкозы) в воде
и биомассы фитопланктона, сочетанная с дефи-
цитом биогенных элементов на фоне высокого
содержания сахаров. Это показано для моря (It-
tekkot et al., 1981), где максимум концентрации
углеводов наблюдался к концу “цветения” воды
водорослями, и также для пресных вод, в которых
пики содержания глюкозы и биомассы Microcystis
aeruginosa (Kützing) и других водорослей оказа-
лись хорошо согласованы (величина коэффици-
ента корреляции Спирмена составила 0.55) (Viei-
ra et al., 2013). Отмечено повышение концентрации
углеводов (также и белковоподобных веществ) и од-
новременное увеличение биомассы фитопланктона
в притоках р. Днепр (Васильчук, Клоченко, 2003).
При этом относительное количество редуцирую-
щих сахаров (низкомолекулярных углеводов) бы-
ло максимально весной и осенью. В лагуне Ме-
рин (Бразилия) концентрация растворенных в
воде углеводов была тесно взаимосвязана с плот-
ностью фитопланктона, r = 0.71 (Guimaraes et al.,
2013). Сила выявленных связей позволила авто-
рам этого исследования предложить модели вза-
имовлияния режима углеводов и активности
фито- и бактериопланктона. Сообщалось и о тес-
ной положительной связи суммы углеводов и
концентрации хлорофилла а (Miyashita, Miyazaki,
1992; Thornton et al., 2010).
Общепризнанно, что углеводы – главный
компонент в прижизненных выделениях фито-
планктона (Benner, 2003). Действительно (Бараш-
ков, 1972), Chlorophyta (вольвоксовые) выделяли
20–25% всего ОВ, но в виде полимеров – геми-
целлюлоз. По этим же данным, разные виды хло-
реллы выделяли до 15% общего содержания угле-
водов в клетках в составе водорастворимых поли-
оз; культуры морских золотистых водорослей
выделяли до 25% общего содержания углеводов.
В последнем случае выделению способствовал, в
том числе, недостаток азота. По данным (Vieira et
al., 2013), 92% растворенных в воде углеводов
приходится на долю полимеров, и только 8% – на
свободные моносахариды. Есть указание, что
большое количество углеводов образуется планк-
тонными диатомеями, особенно при нехватке
биогенных элементов (D’Souza et al., 2005). В
клетках хлореллы при недостатке азота отмечено
60% углеводов от сухого вещества, в то время как
в норме их не более 11% (Барашков, 1972). Выска-
зано и мнение, что ускорение высвобождения
углеводов фитопланктоном провоцируется повы-
шением фотосинтетической активности вслед-
ствие увеличения продолжительности светового
дня, температуры, концентрации фосфата и даже
электропроводности (Guimaraes et al., 2013). Так,
содержание глюкозы в естественных скоплениях
диатомовых водорослей возрастало при увеличе-
нии содержания нитрата и фосфата (D’Souza et al.,
2005).
Приведенные данные разных исследователей
позволяют предположить, что наличие углеводов
связано с фотосинтетической активностью фито-
планктона, и, следовательно, их содержание в во-
де может отображать ее уровень.
МОНОСАХАРИДНЫЙ СПЕКТР УГЛЕВОДОВ
В ВОДОЕМАХ И МОРЯХ
Глюкоза, по данным очень многих авторов, в це-
лом является главным (иногда единственным) ком-
понентом среди растворенных углеводов в пресных
и морских водах (Rich et al., 1996; Amon et al., 2001;
Kaplan, Newbold, 2003; Kirchman, 2003; Vieira et al.,
2013) и ведущим углеводным компонентом фито-
планктона (в составе запасных полимеров глико-
гена, крахмала, ламинарана, а также структурного
полимера целлюлозы) (Барашков, 1972; Janse et al.,
1996; D’Souza et al., 2005). С другой стороны, глю-
коза – и наиболее быстро потребляемый (быстро
оборачивающийся) мономер в реках, озерах и мо-
рях (Hedges et al., 1994; Hama, Yanagi, 2001; Kirch-
man, 2003; Vieira et al., 2013). Среди других моно-
сахаридов в водоемах и морских (включая лед
арктических морей) водах исследователями обна-
ружены: фруктоза, галактоза, манноза, ксилоза,
арабиноза, рибоза, а также дезоксисахара: рамно-
за и фукоза (Amon et al., 2001; Hama, Janagi, 2001;
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
УГЛЕВОДЫ В ВОДНЫХ ЭКОСИСТЕМАХ И ИХ ВОЗМОЖНАЯ СВЯЗЬ 77
Maie et al., 2005). Редко выявляют ликсозу (Hedges
et al., 1994). Авторы отмечают практически пол-
ную идентичность моносахаридного спектра для
РОВ, выделенного из разных объектов (рек, озер,
океана, поровых вод морских отложений, мор-
ского льда) (Maie et al., 2005). Это, по крайней ме-
ре для морских вод, считается результатом бакте-
риальной трансформации поступающих ОВ, кото-
рая унифицирует состав моноз в воде (Amon et al.,
2001). Возможно, причина и в том, что набор мо-
ноз у большинства водорослей примерно одина-
ков (Барашков, 1972). Вместе с тем, появление
разных моносахаридов связывают с различными
источниками РОВ. Так, источником ксилозы
считают растения (Maie et al., 2005). Правда, не
уточняется, какие конкретно формы растений
имеются в виду (судя по дальнейшему тексту, и
водоросли, и макрофиты), а лишь указывается,
что растительный материал содержит ксилозу в
составе полимера ксилана – важнейшего компо-
нента гемицеллюлозы. Отсюда авторы делают
вывод, что именно этот материал, а не почва, слу-
жит основным источником РОВ в системе Эверг-
лэйд (Флорида, США). Также предполагается
(Oakes et al., 2010), что источниками углеводов
для донных осадков являются: наземная расти-
тельность (если в составе углеводов осадков до-
минирует глюкоза), макроводоросли (если пре-
обладает галактоза), покрытосеменные в целом
(ксилоза), высшие растения (арабиноза), микро-
фитобентос и/или бактерии (рамноза и фукоза).
Дополнительно отмечается, что по мере микро-
биальной деградации РОВ в его составе уменьша-
ется доля глюкозы и повышается вклад деоксиса-
харов рамнозы и фукозы. Об этом также пишут
Амон с соавт. (Amon et al., 2001), попутно делая
акцент на росте относительного вклада маннозы
в итоге деструкции РОВ. Высказано (Kirchman,
2003) необычное предположение, требующее экс-
периментальной проверки: потоки глюкозы могут
быть выше в тех озерах, которые испытывают ал-
лохтонную нагрузку от наземных растений, ведь их
органы содержат структурный полимер глюкозы –
целлюлозу. Опыты (Hama, Yanagi, 2001) позволя-
ют предположить, что основным источником
глюкозы служит экскреция запасного полимера
глюкана морскими диатомовыми. Авторы ссыла-
ются на ряд источников, в которых галактоза,
рамноза, фукоза, ксилоза и манноза указаны как
главные компоненты в культуральной жидкости
фитопланктона. Также указывается, что эти же
моносахариды встречаются и в РОВ морской во-
ды, а арабиноза и рибоза находятся в низких кон-
центрациях и в морской воде, и в культуральной
жидкости. Авторы делают вывод о том, что экс-
кретируемые фитопланктоном растворенные уг-
леводы состоят из двух главных групп полимеров
– глюкана и гетерополисахаридов. Выделения
фитопланктона, по их мнению, и составляют
главный источник углеводов, в частности моно-
сахаридов, в морской воде. Предпринимались
попытки определить моносахаридный спектр
экстрацеллюлярных полимеров, выделяемых
определенными видами фитопланктона (Vieira et
al., 2013). Так, наиболее богаты они глюкозой у
Anabaena spiroides (Klebahn) (29.3%), а ксилозой –
у Aulacoseira granulata (Ehrenberg) Simonsen
(24.5%). Для различных участков Северного моря
в период весеннего “цветения” воды Phaeocystis
sp. отмечено преобладание арабинозы и ксилозы
(Бельгийское побережье) или галактозы и манно-
зы (Датское побережье) (Janse et al., 1996), что са-
ми авторы связывают с наличием различных
штаммов этих водорослей.
При сравнении (Hedges et al., 1994) моносаха-
ридного состава РОВ и ВОВ (грубая и тонкая
взвесь) р. Амазонка и вытяжек листьев наземных
древесных растений выяснилось, что спектр аль-
доз грубого ВОВ практически идентичен составу
листьев. При изучении (Лазарева, Романкевич,
2012) углеводного спектра планктона, взвеси и
донных осадков разных водных объектов (рек и
морей) сделан вывод, что основными моносаха-
ридами в составе взвеси являются рамноза, ара-
биноза, ксилоза и рибоза. В то же время, по дан-
ным авторов, основные компоненты в гидролиза-
тах планктона – глюкоза и галактоза.
Не всегда углеводы могут иметь только расти-
тельное происхождение: например, галактоза вы-
деляется из органического материала клеток зоо-
планктона (Ittekkot et al., 1981). Фруктоза может
иметь как биотическое, так и абиотическое про-
исхождение (Ittekkot et al., 1981): по мнению авто-
ров, она способна образовываться в результате изо-
меризации глюкозы при старении РОВ, и, следова-
тельно, соотношение концентраций глюкозы и
фруктозы может быть использовано для оценки его
“свежести”. Стабилизация (созревание, старение)
РОВ происходит вследствие образования металли-
ческих комплексов фруктозы с железом.
Приведены данные (Kaplan, Newbold, 2003) по
потреблению глюкозы и арабинозы в связи со
скоростью течения воды в водотоках (опыты с
инъекцией веществ): оказалось, что скорость по-
глощения глюкозы возрастает с увеличением ско-
рости течения. Арабиноза же в целом более
устойчива к поглощению микроорганизмами, и
ее потребление не меняется в зависимости от
гидродинамики. Интересно, что высокие кон-
центрации глюкозы и галактозы наблюдались в
эвфотической зоне эвтрофного озера, а рамнозы –
в его профундальной зоне (Ochiai, Hanya, 1980).
В дистрофном же озере распределение концен-
траций моносахаридов от поверхности водоема
ко дну не демонстрировало градиентов.
В целом состав моносахаридов, обнаруживае-
мых в пресных и морских водах, не является спе-
78
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
РИЖИНАШВИЛИ
цифичным ни в плане таксономической принад-
лежности водорослей, ни в отношении марки-
ровки источников поступления РОВ в водный
объект. На сегодня можно лишь сказать, что глю-
коза, вероятнее всего, действительно является
продуктом фотосинтеза (даже если она образует-
ся как продукт распада своих полимеров). Рамно-
за и фукоза появляются большей частью в ходе
бактериальной деградации органических соеди-
нений. Однако эти же деоксисахара входят и в со-
став полимеров водорослей (Барашков, 1972).
Нельзя забывать, что рамноза и фукоза – произ-
водные маннозы и галактозы соответственно
(Кретович, 1971), поэтому, мы считаем, могут
быть связаны с ними в ходе деградации глико-
полимеров фитопланктона. Фруктоза, находимая
не столь часто по сравнению с другими моносаха-
ридами, в ряде случаев может быть продуктом
изомеризации глюкозы, как ферментативной
(Кретович, 1971), так и абиотической.
ИСТОЧНИКИ И ПУТИ ПОСТУПЛЕНИЯ
УГЛЕВОДОВ В ВОДНЫХ ЭКОСИСТЕМАХ
Вопрос об источниках и путях появления
моносахаридов (как, впрочем, и других компо-
нентов РОВ) в воде водоемов остается пока не до
конца выясненным. Во-первых, необходимо от-
ветить на вопрос: всегда ли эти соединения име-
ют автохтонную природу. Задуматься над этим за-
ставляет тот факт, что гумусовые вещества содержат
в своем составе углеводные (моносахаридные)
фрагменты (Линник и др., 2004). Как хорошо из-
вестно, поступление терригенного гумуса с водо-
сбора водоема – существенная составляющая бюд-
жета органического углерода в нем. Эти гумусовые
вещества, вероятно, могут служить субстратом для
водных бактерий (Pullin et al., 2004; Steen et al.,
2008). Проанализировано (Попов, 2004) множе-
ство литературных источников по составу гуму-
совых веществ разного происхождения: до 25% их
массы составляют такие моносахариды, как глю-
коза, галактоза, манноза, ксилоза, арабиноза, ри-
боза, рамноза, фукоза, фруктоза и др. То есть это
те же вещества, что характерны для планктонных
водорослей. Причем среди моносахаридов на до-
лю глюкозы в гумусовых веществах может прихо-
диться до 20%. Сходство динамики содержания
углеводов и гумусовых веществ отмечено для Ки-
евского водохранилища (Васильчук и др., 2010),
хотя авторы не говорят о гумусном происхожде-
нии углеводов, а рассматривают их как метаболи-
ты фитопланктона.
Если же рассматривать монозы воды как ис-
ключительно автохтонные по происхождению, то
каким образом они в ней оказываются? Это все-
гда активное выделение водорослями их запас-
ных полисахаридов, или это распад структурных
компонентов клеток при их отмирании? Нако-
нец, насколько значима по масштабам экскреция
фитопланктоном готовых моносахаридов, если
она имеет место? Как справедливо замечено
(Kirchman, 2003), мы пока не в состоянии дать
убедительные ответы на эти вопросы. Большин-
ство авторов указывают на выделение водоросля-
ми полисахаридов (Mannino, Harvey, 2000; Gros-
sart et al., 2007), которые в дальнейшем могут под-
вергнуться ферментативному расщеплению, и,
что немаловажно, РОВ может разрушаться фото-
лизом за счет приходящей солнечной энергии
(Bertilsson, Tranvik, 2000). Полисахариды считают
(Pakulski, Benner, 1994) активным компонентом
круговорота углерода в верхних слоях Мирового
океана. С другой стороны, учитывается (Kaplan,
Newbold, 2003) активная экскреция мономеров
водорослями, бактериями и даже планктонными
животными. В опытах с разными видами хлорел-
лы, показано, что зеленые водоросли могут выде-
лять глюкозу и фруктозу, содержащиеся в их
клетках примерно в равном соотношении (Ба-
рашков, 1972). Водоросли способны выделять и
олигосахариды (дисахариды). Так, в воде эвтроф-
ного озера отмечено появление мальтозы (а также
мальтотриозы и мальтотетраозы) как результата
экссудации фитопланктона (Meon, Juttner, 1999).
В небольших количествах любое выделение
углеводов – нормальный физиологический про-
цесс, но увеличение интенсивности выделения
наблюдается в условиях дефицита минерального
питания (Hama, Yanagi, 2001), особенно азота (It-
tekkot et al., 1981). Безотносительно к природе
экстрацеллюлярных продуктов отмечена наи-
большая интенсивность выделения их фито-
планктоном в олиготрофных водах с низкой кон-
центрацией фосфата и высоким уровнем осве-
щенности (Morana et al., 2014). Отметим, что в
этих же условиях голодания водоросли могут и
накапливать в клетках углеводы (как моно-, так и
полисахариды) (Барашков, 1972; Hama, Yanagi,
2001). С другой стороны, нами уже приводились
данные о том, что повышенный уровень высво-
бождения углеводов из клеток наблюдается тогда,
когда имеются благоприятные условия для фото-
синтеза водорослей и, соответственно, образова-
ния его продуктов (Guimaraes et al., 2013).
Выделение водорослями и цианобактериями
углеводов в составе экзополимеров имеет особое
и разнообразное функциональное значение для
водных экосистем (Simon et al., 2002). В частно-
сти, эти полимеры могут набухать и образовывать
коллоидную систему наподобие слизи (transpar-
ent exopolymer particles, TEP) (Janse et al., 1996;
Corzo et al., 2000), которая, с одной стороны, за-
щищает клетки от избыточного освещения, с дру-
гой стороны, к ней же легко прилипают бактерии
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
УГЛЕВОДЫ В ВОДНЫХ ЭКОСИСТЕМАХ И ИХ ВОЗМОЖНАЯ СВЯЗЬ 79
(Hama, Yanagi, 2001; Guimaraes et al., 2013). Такое
прилипание обеспечивает минерализацию бакте-
риями этого полимерного субстрата, что способ-
ствует поддержанию пула (рециклингу) биоген-
ных элементов1, то есть замыканию микробиаль-
ной петли (Guimaraes et al., 2013). Интересно, что
при нехватке азота (нитратного) образование
TEP более интенсивно (Corzo et al., 2000). Более
того, как выяснилось, сама экскреция полисаха-
ридов индуцирует активность гидролитических
ферментов в воде (например, β-D-глюкозидазы)
(Vieira et al., 2013). Для Черного моря было пока-
зано, что повышение трофности водоема сопро-
вождается увеличением активности гидролаз (Ве-
дерников и др., 1996). Энзиматическая актив-
ность микроорганизмов наряду со скоростью
продукции и экссудации фитопланктона возрас-
тали с ростом трофности в Мазурских озерах
Польши (Chrost, Siuda, 2006). В то же время вы-
свобождение липополисахаридов и гликогена из
разрушенных клеток Microcystis aeruginosa, содей-
ствуя повышению плотности бактерий, не стиму-
лировало активность соответствующих литиче-
ских ферментов (Vieira et al., 2013).
Таким образом, экстрацеллюлярная продук-
ция ведет к увеличению содержания углеводов в
воде и в ряде случаев одновременно благоприят-
ствует деструкционным процессам.
УГЛЕВОДЫ И МИКРОБИАЛЬНАЯ
ПЕТЛЯ – КОНТУРЫ ПРОБЛЕМЫ
Микробиальная петля – важнейшая составля-
ющая трофических отношений в гидроэкосисте-
мах, включающая бактерии (и другие микроорга-
низмы) и РОВ (Алимов и др., 2013). Если признать,
что экстрацеллюлярная продукция углеводов суще-
ственно пополняет фонд РОВ, то оценка вклада
бактерий в их утилизацию заслуживает особого
внимания. С какой эффективностью потребляются
внеклеточные углеводы бактериями? Ответ на
этот вопрос позволит уяснить функциональное
значение пула углеводов в водных экосистемах.
Иными словами, идет выход на такой важный по-
казатель, как соотношение бактериальной про-
дукции и первичной продукции (фитопланктона)
в водоемах. В целом продукция бактериопланк-
тона составляет от 10 до 100% от продукции фито-
планктона, по данным разных исследователей
(Бульон, 1994; Алимов и др., 2013; Апонасенко,
Щур, 2016; Hornak et al., 2017). Данные по афри-
канским озерам Киву и Танганьика указывают на
1Очевидно, авторы полагают, что какое-то количество био-
генных элементов (азота и фосфора) может содержаться в
полисахаридах. Это действительно так. По крайней мере,
например, в крахмале действительно содержится фосфор
(Кретович, 1971). С другой стороны, вероятно, имеется в
виду вовлечение в деградацию органических веществ так-
же и других классов.
то, что экстрацеллюлярная продукция фито-
планктона может на 42–64 и 36–117% соответ-
ственно обеспечивать потребность бактерий в
углероде (Morana et al., 2014). По оценкам многих
авторов, именно глюкоза поддерживает до 50%
продукции бактерий (Rich et al., 1996). Расчеты
(Kaplan, Newbold, 2003) показывают, что глю-
козоподобные мономеры могут на 100% удовле-
творять потребности бактерий в углероде. Однако
для бактериального роста “на углеводах” необхо-
дим дополнительный источник азота (Freese et al.,
2007). Если снять ограничение по азоту, то угле-
воды становятся активно используемым ресур-
сом (Misic, Harriague, 2007). По нашему мнению,
не исключено, что встречающееся азотное лими-
тирование первичной продукции в водоемах с
высоким уровнем содержания лабильных орга-
нических соединений (высоким БПК5) является
следствием конкуренции фито- и бактерио-
планктона за азот (Рижинашвили, Максимова,
2017). Между тем, по экспериментальным дан-
ным (Amon et al., 2001), моносахариды морского
льда усваивались с большей (в 1.65 раза) скоро-
стью по сравнению с аминокислотами. По мне-
нию авторов, разная биологическая лабильность
углеводов и аминокислот объясняется всего лишь
тем, что углеводы преобладают в экссудатах
фитопланктона, тогда как аминокислоты – в са-
мих клетках. В оз. Констанц (Германия) скорость
усвоения углеводов и аминокислот менялась по
сезонам: летом преимущество потребления полу-
чает глюкоза, тогда как весной – аминокислоты
(Weiss, Simon, 1999).
Не все моносахариды одинаково интенсивно
потребляются бактериями. В качестве наиболее
быстро потребляемых указываются глюкоза
(большинством авторов) и ее изомер – фруктоза,
а также манноза и ксилоза (Guimaraes et al., 2013).
Вообще есть указание, что микроорганизмы спо-
собны утилизировать также пентозы и деоксиса-
хара как единственный источник углерода (Vieira
et al., 2013). Опыты (Meon, Juttner, 1999) показали,
что вкупе с моносахаридами планктонные бакте-
рии могут успешно употреблять олигосахариды
(мальтозу). Более того, по мнению авторов, это
энергетически выгоднее, чем расщепление поли-
меров и последующее потребление мономеров.
Сами бактерии могут накапливать в своих клет-
ках рибозу и галактозу наряду с рамнозой и фуко-
зой (Hedges et al., 1994; D’Souza et al., 2005). Инте-
ресно (Steen et al., 2008), что разные участки эстуа-
рия отличаются по предпочитаемому бактериями
источнику ОВ: в более соленых участках – это
экссудаты водорослей, а в менее соленых – тер-
ригенный гумус.
Очевидно, что выделяемые во внешнюю среду
метаболиты фитопланктона, в частности, углеводы
(среди них – особенно гексозы), играют замет-
ную роль в поддержании продукции бактерий.
80
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
РИЖИНАШВИЛИ
Однако на сегодня точные количественные оцен-
ки потоков углеводов через сообщества бактерио-
планктона в разнотипных водных объектах прак-
тически отсутствуют.
УГЛЕВОДЫ, ВЗВЕСЬ И КОНСУМЕНТЫ
Содержание взвеси – системообразующий
элемент в водоемах, от которого зависит прозрач-
ность воды (а значит, световые и тепловые усло-
вия), трофические условия для организмов-
фильтраторов, седиментационные процессы и
т.д. Углеводы входят в состав, как РОВ, так и
ВОВ. Важно понять, насколько их связь с этими
разными фракциями ОВ воды отображает про-
цессы продукции и деструкции в водоемах. На
примере озер Нарочанской группы (Беларусь)
предложено (Остапеня, 1987) эмпирическое урав-
нение, связывающее концентрацию РОВ, ВОВ и
показатель БПК5: РОВ/ВОВ = 10БП Со-
гласно современным взглядам, БПК5 есть мера
содержания в воде легко окисляемых органиче-
ских соединений. Для эвфотной зоны Балтийско-
го моря показано (Zsolnay, 1975), что концентра-
ция хлорофилла а и БПК5 тесно связаны (r =
= +0.86). Тот же характер связи доказан (Кулишева,
Стравинская, 1988) для озер Латгальской возвы-
шенности (Латвия). Видимо, БПК5 может быть свя-
зано с уровнем первичного продуцирования, то
есть образования лабильных органических соеди-
нений, в том числе углеводов. В первом приближе-
нии можно предложить возможную схему меха-
низмов, лежащих в основе выявленных зависимо-
стей. Увеличение скорости первичной продукции
приводит к росту продукции экстрацеллюлярной
и, соответственно, к увеличению концентрации
углеводов в водной среде. Количество взвеси все-
гда увеличивается с ростом биомассы фитопланк-
тона и содержания хлорофилла (Бульон, 1994), и
углеводы агрегируются на взвешенных частицах
(хотя бы в силу образования TEP). Это приводит
к росту активности бактериопланктона в благо-
приятных условиях БПК-опыта (и, вероятно, в
самом водоеме), выражаясь в интенсивном по-
треблении кислорода.
Важнейшие потребители взвеси в водных эко-
системах – животные-фильтраторы, наиболее
крупные из которых – двустворчатые моллюски.
Нами был проведен анализ скорости роста двух
распространенных видов семейства Unionidae –
Unio tumidus Retzius и U. pictorum (L.), в частности,
в реках и озерах с различным уровнем концентра-
ции взвешенных частиц, БПК5 и т.д. (Рижина-
швили, 2009). Моллюски одного из видов, U. pic-
torum, обнаруживают оптимум константы роста
при довольно высоких величинах биохимическо-
го потребления кислорода и одновременно при
высоком содержании взвеси. Близкий вид U. tu-
0.75
5
К.
midus не демонстрирует оптимумов роста по со-
держанию взвеси и БПК5. Можно предположить,
что U. pictorum в наибольшей степени зависим от
продуктивности гидроэкосистемы, более эффек-
тивно потребляя фитопланктонную взвесь. При-
мечательно, что животные этих двух видов разли-
чаются по окраске тела: U. tumidus имеет бледную
окраску мягких тканей и яйцеклеток, тогда как
U. pictorum обладает ярко окрашенными ракови-
ной, мягким телом, яйцеклетками. Это может
быть связано с повышенным содержанием в орга-
низме последнего вида каротиноидов. Каротино-
иды, в свою очередь, поступают при фильтрации
воды с водорослями. Так, для черноморского дву-
створчатого моллюска Anadara inaequivalvis Brugi-
ere показана взаимосвязь цикличности содержа-
ния каротиноидов в тканях и динамики фито-
планктона (Бородина, 2013).
Очевидно, что режим углеводов в водных эко-
системах определяет пищевые условия не только
для бактериального звена, но и для консументов.
Можно сделать вывод, что углеводы служат своеоб-
разной осью потока вещества и энергии в водоемах.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Проведенный анализ дает возможность предпо-
ложить, что содержание углеводов в воде может
быть связано с уровнем фотосинтетической актив-
ности фитопланктона водоема. По крайней мере,
на это указывает постоянно проявляющаяся и дока-
занная исследователями статистически взаимо-
связь между концентрацией углеводов и характери-
стиками развития фитопланктона (биомасса, со-
держание хлорофилла и т.д.). Но выяснение
природы появления в водоемах тех или иных
групп углеводов (монозы, полиозы, гексозы, пен-
тозы, деоксисахара и т.п.) и индивидуальных ве-
ществ – задача дальнейших исследований. Ос-
новным источником углеводов, очевидно, слу-
жит экстрацеллюлярная продукция планктонных
водорослей. Интенсивность внеклеточной про-
дукции может регулироваться биогенными эле-
ментами, особенно обращает на себя внимание
указание авторов на лимитирование азотом. Эта
продукция может в свою очередь поддерживать
бактериальную продукцию, то есть влиять на де-
струкционные, самоочистительные процессы в
водоемах. Масштабы как экстрацеллюлярной
продукции, так и участия экссудатов фитопланк-
тона в метаболизме бактерий все еще не получили
надежной количественной оценки. Если учесть,
что режим углеводов и взвеси в водных экосисте-
мах, возможно, могут быть тесно взаимосвязаны,
то значение сахаров для метаболизма гидроэко-
систем еще более велико, однако также не полу-
чило пока достаточных оценок.
Несмотря на то, что в последнее время, осо-
бенно за рубежом, возросло количество гидро-
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
УГЛЕВОДЫ В ВОДНЫХ ЭКОСИСТЕМАХ И ИХ ВОЗМОЖНАЯ СВЯЗЬ 81
биологических исследований, в которых рассмат-
ривается молекулярный состав органических ве-
ществ в воде различных водных объектов, эти
данные практически не увязываются с функцио-
нальными аспектами круговорота вещества и энер-
гии в их экосистемах. Кроме того, сложность про-
блемы заключается, по нашему мнению, в ее ком-
плексности. Такая тематика находится на стыке
сразу нескольких отраслей биологического зна-
ния (классической гидробиологии, биохимии,
микробиологии), а также гидрохимии и биогео-
химии. Определенное значение имеют и методи-
ческие трудности изучения общей концентрации
углеводов и их моносахаридного спектра: необхо-
димость применения нетривиального оборудова-
ния, специальные условия выделения веществ,
часто содержащихся в воде в невысоких концентра-
циях, и т.д. Это делает невозможным исследование
состава углеводов воды в рамках рутинного гидро-
биологического обследования водоема или его мо-
ниторинга. Однако это не означает отказа от по-
добных работ, но указывает на необходимость
привлечения к таким исследованиям специали-
стов химического и биохимического профиля.
Проведенный обзор, на наш взгляд, создает
некоторые наметки для ставшего насущно необ-
ходимым объединения продукционно-гидробио-
логических исследований с познанием химиче-
ской индивидуальности соединений, участвую-
щих в вещественно-энергетическом круговороте
в экосистемах морских и пресных вод.
КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ
Авторы заявляют об отсутствии конфликта
интересов.
СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ
Настоящая статья не содержит каких-либо ис-
следований с участием людей и животных в каче-
стве объектов исследований.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Алимов А.Ф., Богатов В.В., Голубков С.М. Продукцион-
ная гидробиология. СПб: Наука, 2013. 343 с.
Апонасенко А.Д., Щур Л.А. Соотношение биомасс и про-
дукций сообществ бактерио- и фитопланктона //
Микробиология. 2016. Т. 85. № 2. С. 211–218.
Барашков Г.К. Сравнительная биохимия водорослей.
М.: Пищевая промышленность, 1972. 336 с.
Бородина А.В. Каротиноиды тканей черноморских
моллюсков с различным типом питания: Автореф.
дис. … канд. биол. наук. Киев: Институт гидробио-
логии НАН Украины, 2013. 24 с.
Бульон В.В. Закономерности первичной продукции в
лимнических экосистемах. СПб: Наука, 1994. 222 с.
Васильчук Т.А., Клоченко П.Д. Компонентный состав
растворенных органических веществ некоторых
притоков р. Днепр и его взаимосвязь с развитием
планктонных водорослей // Гидробиол. журн.
2003. Т. 39. № 5. С. 101–114.
Васильчук Т.А., Осипенко В.П., Евтух Т.В. Особенности
миграции и распределения основных групп орга-
нических веществ в воде Киевского водохранили-
ща в зависимости от кислородного режима //
Гидробиол. журн. 2010. Т. 46. № 6. С. 105–115.
Ведерников В.И., Демидов А.Б., Корнеева Г.А. Особен-
ности распределения продукционных характери-
стик фитопланктона и скорость гидролиза при-
родных полимеров в Черном море в осенний пери-
од // Океанология. 1996. Т. 36. № 2. С. 250–259.
Кретович В.Л. Основы биохимии растений. М.: Выс-
шая школа, 1971. 465 с.
Кулишева Ю.И., Стравинская Е.А. Гидрохимическая
характеристика // Изменение структуры экоси-
стем озер в условиях возрастающей биогенной на-
грузки / Ред. В.Г. Драбкова, М.Я. Прыткова Л.: На-
ука, 1988. С. 101–115.
Лазарева Е.В., Романкевич Е.А. Углеводы как индика-
торы биогеохимических процессов // Океаноло-
гия. 2012. Т. 52. № 3. С. 362–371.
Линник П.Н., Васильчук Т.А., Линник Р.П. Гумусовые ве-
щества природных вод и их значение для водных эко-
систем // Гидробиол. журн. 2004. Т. 40. № 1. С. 81–
107.
Несветова Г.И. Гидрохимические условия функцио-
нирования экосистемы Баренцева моря. Мур-
манск: ПИНРО, 2002. 295 с.
Остапеня А.П. Соотношение между взвешенным и
растворенным органическим веществом в водо-
емах разного типа // Продукционно-гидробиоло-
гические исследования водных экосистем / Ред.
А.Ф. Алимов. Л.: Наука, 1987. С. 109–115.
Попов А.И. Гуминовые вещества: свойства, строение,
образование / Ред. Ермаков Е.И. СПб: СПбГУ,
2004. 248 с.
Рижинашвили А.Л. Рост, функциональное и биоинди-
кационное значение популяций перловиц (Bival-
via, Unionidae) в экосистемах водоемов Европей-
ской части России и сопредельных территорий:
Автореф. дис. … канд. биол. наук. СПб: ИНОЗ
РАН, 2009. 24 с.
Рижинашвили А.Л., Максимова О.Б. Оценка обеспе-
ченности первичной продукции в малом озере и
его трофический статус // Гидробиол. журн. 2017.
Т. 53. № 6. С. 31–42.
Сазанова К.В. Органические кислоты грибов и их эко-
лого-физиологическое значение: Автореф. дис. …
канд. биол. наук. СПб: СПбГУ, 2015. 26 с.
Соколова Т.А., Терехин В.Г., Шмарикова Е.В. Взаимное
влияние химических свойств почв и состава и
функционирования биоты в связи с проблемой со-
хранения биологического разнообразия // Роль
почвы в формировании и сохранении биологиче-
ского разнообразия. М.: КМК, 2011. С. 214–236.
Хайлов К.М. Экологический метаболизм в море. Киев:
Наукова Думка, 1971. 252 с.
82
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
РИЖИНАШВИЛИ
Amon R.M.W., Fitznar H.P., Benner R. Linkages among the
bioreactivity, chemical composition, and diagenetic
state of marine dissolved organic matter // Limnol.
Oceanogr. 2001. V. 46. № 2. P. 287–297.
Benner R. Molecular indicators of the bioavailability of dis-
solved organic matter // Aquatic ecosystems: interac-
tivity of dissolved organic matter. London, San Diego:
Elsevier Science, 2003. P. 121–137.
Bertilsson S., Tranvik L.J. Photochemical transformation of
dissolved organic matter in lakes // Limnol. Oceanogr.
2000. V. 45. № 4. P. 753–762.
Birge E.A., Juday C. Organic content of lake water // Bull.
Bureau Fisheries. 1926. V. XLII. P. 185–205.
Chrost R.J., Siuda W. Microbial production, utilization and
enzymatic degradation of organic matter in the upper
trophogenic layer in the pelagial zone of lakes along a eu-
trophication gradient // Limnol. Oceanogr. 2006. V. 51.
№ 1 (Pt 2). P. 749–762.
Corzo A., Morillo J.A., Rodriguez S. Production of transpar-
ent exopolymer particles (TEP) in cultures of Chaetace-
ros calcitrans under nitrogen limitation // Aqu. Microb.
Ecol. 2000. V. 23. P. 63–72.
D’Souza F., Garg A., Bhosle N.B. Seasonal variation in the
chemical composition and carbohydrate signature com-
pounds of biofilm // Aqu. Microb. Ecol. 2005. V. 41.
P. 199–207.
Freese H.M., Gors S., Karsten U., Schumann R. Dissolved
inorganic nutrients and organic substrates in the river
Warnow (North-Eastern Germany) – utilisation by
bacterioplankton // Limnologica. 2007. V. 37. P. 264–
277.
Grossart H.-P., Engel A., Arnosti C. et al. Microbial dynam-
ics in autotrophic and heterotrophic seawater meso-
cosms. III. Organic matter fluxes // Aqu. Microb. Ecol.
2007. V. 49. P. 143–156.
Guimaraes P.S., Zigiotto L., Garcia M. et al. Phytoplankton
relationship with bacterioplankton, dissolved carbohy-
drates and water characteristics in a subtropical coastal
lagoon // J. Limnology. 2013. V. 72. № 3. P. 543–554.
Hama T., Yanagi K. Production and neutral aldose compo-
sition of dissolved carbohydrates excreted by natural
marine phytoplankton populations // Limnol. Ocean-
ogr. 2001. V. 46. № 8. P. 1945–1955.
Hedges J.I., Cowie G.L., Richey J.E. et al. Origins and pro-
cessing of organic matter in the Amazon River as indi-
cated by carbohydrates and amino acids // Limnol.
Oceanogr. 1994. V. 39. № 4. P. 743–761.
Hornak K., Kasalick V., Simek K., Grossart H.-P. Strain-specific
consumption and transformation of alga-derived dissolved
organic matter by members of the Limnohabitans-C and
Polynucleobacter-B clusters of Betaproteobacteria // Env.
Microbiol. 2017. V. 19. № 11. P. 4519–4535.
Ittekkot V., Brockmann U., Michaelis W., Degens E.T. Dis-
solved free and combined carbohydrates during a phyto-
plankton bloom in the northern North Sea // Mar.
Ecol. Prog. Ser. 1981. V. 4. P. 299–305.
Janse I., van Rijssel M., Gottschal J.C. et al. Carbohydrates
in the North Sea during spring blooms of Phaeocystis: a
specific fingerprint // Aqu. Microb. Ecol. 1996. V. 10.
P. 97–103.
Kaplan L.A., Newbold J.D. The role of monomers in stream
ecosystem metabolism // Aquatic ecosystems: interac-
tivity of dissolved organic matter. London, San Diego:
Elsevier Science, 2003. P. 97–119.
Kirchman D.L. The contribution of monomers and other low-
molecular weight compounds to the flux of dissolved or-
ganic material in aquatic ecosystems // Aquatic ecosys-
tems: interactivity of dissolved organic matter. London,
San Diego: Elsevier Science, 2003. P. 217–241.
Maie N., Yang Ch., Miyoshi T. et al. Chemical characteris-
tics of dissolved organic matter in an oligotrophic sub-
tropical wetland/estuarine ecosystem // Limnol.
Oceanogr. 2005. V. 50. № 1. P. 23–35.
Mannino A., Harvey H.R. Biochemical composition of parti-
cles and dissolved organic matter along an estuarine gradi-
ent: sources and implications for DOM reactivity // Lim-
nol. Oceanogr. 2000. V. 45. № 4. P. 775–788.
Meon B., Juttner F. Concentrations and dynamics of free
mono- and oligosaccharides in a shallow eutrophic lake
measured by thermospray mass spectrometry // Aqu.
Microb. Ecol. 1999. V. 16. P. 281–293.
Misic C., Harriague A.C. Enzymatic activity and organic sub-
strates on a sandy beach of the Ligurian Sea (NW Medit-
teranean) influenced by anthropogenic pressure // Aqu.
Microb. Ecol. 2007. V. 47. P. 239–251.
Miyashita S., Miyazaki T. Seasonal changes in neutral sugars
and amino acids of particulate matter in Lake Nakanuma,
Japan // Hydrobiologia. 1992. V. 245. № 2. P. 95–104.
Morana C., Sarmento H., Descy J.-P. et al. Production of dis-
solved organic matter by phytoplankton and its uptake by
heterotrophic procaryotes in large tropical lakes // Lim-
nol. Oceanogr. 2014. V. 59. № 4. P. 136 4–1375.
Oakes J.M., Eyre B.D., Middelburg J.J., Boschker H.T.S. Com-
position, production, and loss of carbohydrates in sub-
tropical shallow subtidal sandy sediments: rapid process-
ing and long-term retention revealed by 13C-labeling //
Limnol. Oceanogr. 2010. V. 55. № 5. P. 2126–2138.
Ochiai M., Hanya T. Vertical distribution of monosaccha-
rides in lake water // Hydrobiologia. 1980. V. 70. № 1.
P. 165–169.
Pakulski J.D., Benner R. Abundance and distribution of
carbohydrates in the ocean // Limnol. Oceanogr. 1994.
V. 39. № 4. P. 930–940.
Pullin M.J., Bertilsson S., Goldstone J.V., Voelker B.M. Ef-
fects of sunlight and hydroxyl radical on dissolved or-
ganic matter: bacterial growth efficiency and produc-
tion of carboxylic acids and other substrates // Limnol.
Oceanogr. 2004. V. 49. № 6. P. 2011–2022.
Rich J.H., Ducklow H.W., Kirchman D.L. Concentrations
and uptake of neutral monosaccharides along 140°W in
the equatorial Pacific: contribution of glucose to het-
erotrophic bacterial activity and the DOM flux // Lim-
nol. Oceanogr. 1996. V. 41. № 4. P. 595–604.
Simon M., Grossart H.-P., Schweitzer B., Ploug H. Microbial
ecology of organic aggregates in aquatic ecosystems //
Aqu. Microb. Ecol. 2002. V. 28. P. 175–211.
Steen A.D., Hamdan L.J., Arnosti C. Dynamics of dissolved
carbohydrates in the Chesapeake Bay: insights from en-
zyme activities, concentrations, and microbial metabo-
lism // Limnol. Oceanogr. 2008. V. 53. № 3. P. 936–947.
УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ том 139 № 1 2019
УГЛЕВОДЫ В ВОДНЫХ ЭКОСИСТЕМАХ И ИХ ВОЗМОЖНАЯ СВЯЗЬ 83
Thornton D.C.O., Kopac S.M., Long R.A. Production and
enzymatic hydrolysis of carbohydrates in intertidal sed-
iments // Aqu. Microb. Ecol. 2010. V. 60. P. 10 9–125.
Vieira A.A.H., Colombo-Corbi V., Bagatini I.L. et al. Rham-
nose and hydrolysis of MUF-α-L-rhamnopyranoside
coupled with producers of rhamnose-rich extracellular
polysaccharides in a hypereutrophic reservoir // Aqu.
Microb. Ecol. 2013. V. 69. P. 169–181.
Weiss M., Simon M. Consumption of labile dissolved organ-
ic matter by limnetic bacterioplankton: the relative sig-
nificance of amino acids and carbohydrates // Aqu.
Microb. Ecol. 1999. V. 17. P. 1–12.
Zsolnay A. Total labile carbon in the euphotic zone of the Baltic
Sea as measured by BOD // Mar. Biol. 1975. V. 29.
P. 125–128.
Carbohydrates in Aquatic Ecosystems and Their Possible Relation
with Life Activities in Organisms of Different Trophic Levels
A. L. Rizhinashvili*
Saint Petersburg Branch, Vavilov Institute for the History of Science and Technology,
Russian Academy of Sciences, St. Petersburg, Russia
*E-mail: railway-ecology@yandex.ru
Received July 5, 2018
Revised July 26, 2018
Accepted July 26, 2018
The literature data on the content and composition of carbohydrates in aquatic ecosystems are analyzed for
the first time. The composition of carbohydrates is considered in relation to the life activity of organisms of
the main ecosystem trophic levels (producers, consumers, and decomposers). The higher content of carbo-
hydrates in water is usually observed along with the intensive growth of phytoplankton. The content of carbohy-
drates in waters is suggested to reflect the level of primary production. The main source of carbohydrates is
probably extracellular production of plankton algae. Algae-released substances can serve as a substrate for
bacteria, as well as participate in the formation of a suspended matter regime. Substances released by algae
can be used by bacteria and also take part in the formation of suspended organic matter. The production vol-
ume and the role of released substances have not been quantified. The results of the work permit to reveal the
pathways for analysis of interrelationships between the content of low-molecular organic compounds and the
intensity of functioning processes (production and destruction) in aquatic ecosystems.
Keywords: aquatic ecology, functioning of aquatic ecosystems, monosaccharides, producers, consumers, de-
composers
ResearchGate has not been able to resolve any citations for this publication.
Article
Full-text available
Release of carbohydrates by phytoplankton enhances microbial diversity, promoting associations between algae and heterotrophic organisms. Thus, this work aimed to characterise the dissolved carbohydrates at a Brazilian subtropical coastal lagoon (Merin lagoon), in addition to determining their relationships with environmental parameters and phyto/bacterioplankton communities over one year. We analysed the relationships among physical, chemical and biological parameters by a principal component analysis (PCA) after normalisation of data as z scores. Chlorophyceae showed the highest richness, although Bacillariophyceae and Cyanophyceae showed the highest densities. These classes are essentially represented by centric diatoms (Aulacoseira cf. muzzanensis) and filamentous cyanobacteria (Planktolyngbya limnetica and Planktolyngbya cf. contorta). Merin lagoon showed a strong seasonal behaviour for most of parameters and phytoplanktonic density was mainly correlated with temperature, specific conductance, phosphate and total bright sunshine duration. Only combined dissolved carbohydrates (CDCHOs) were found and their main components were glucose (31.6%), mannose/xylose (20.6%), ribose (13.9%), arabinose (8.9%) and galacturonic acid (8.1%). The CDCHO amounts were higher in November, March-April and September and the December/January and July/August periods showed lower ones. Ribose was first detected only in the warm months and it gradually decreased with bacterial density. The carbohydrate concentration was coupled to phytoplanktonic density, except in December and January, when the bacterial density was increased. These results supported the significance of dissolved carbohydrates in associations with algae and bacteria in the freshwater planktonic environment. Our data reinforced the influence of phytoplankton community on the natural dissolved carbohydrate pool, besides the significance of such carbon source on the bacterial community dynamic.
Article
Full-text available
Water collected from several depths of the tropical hypereutrophic Barra Bonita Reservoir (Brazil) was analyzed monthly from August 2002 to January 2004. The concentration of rhamnose ranged from 0 to 3.8 µmol l-1, representing 28% of total dissolved neutral carbohydrates (TDnC) on average. Rhamnose concentration was linearly correlated with TDnC concentration and with the abundance of Microcystis aeruginosa, which releases a rhamnose-rich extracellular polysaccharide (EPS). This correlation was slightly stronger when the cell densities of Aulacoseira granulata, Cryptomonas tetrapyrenoidosa and Anabaena spiroides, also rhamnose-rich EPS producers, were included. The enzymatic activity on methylumbelliferyl (MUF)-α-L-rhamnopyranoside (EARh) ranged from 0 to 57.8 nmol MUF l-1 h-1. Glucose concentrations were found to vary from 0 to 4.15 µmol l-1 (27.5% of TDnC), and the enzymatic activity on MUF-β-D-glucopyranoside (EAGl) ranged from 7.4 to 116.9 nmol MUF l-1 h-1. Variation of EARh in time was directly correlated with the density of M. aeruginosa, and with rhamnose concentration in TDnC, while EAGl activity was correlated with density of M. aeruginosa only for variation with depth. Analysis of rhamnose, glucose, TDnC, EARh, EAGl, and bacterial density at each depth individually provided evidence that EPS released was employed as bacterial substrates, despite the permanent presence of TDnC from surface to bottom, owing to its constant production. These results also showed strong evidence that both enzymes were induced by EPS. Our results strongly suggest that the predominant phytoplankton species, known producers of rhamnose and glucose-rich EPS, α-L-rhamnosidase(s) activity and rhamnose concentration in the Barra Bonita Reservoir were coupled.
Article
Full-text available
A significant proportion of microphytobenthos (MPB) production is in the form of intraand extracellular carbohydrates. We measured changes in MPB biomass, associated carbohydrates, and relative exoenzyme activity in an intertidal biofilm over the course of daylight tidal emersion. Two experiments were carried out in North Inlet (South Carolina, USA) during June 2007. MPB biomass accumulated in the upper 5 mm of sediment during daylight emersion, and there was a loss of biomass after tidal flooding of the sediment, with a 50 ± 21% (mean ± SD) decrease in sediment chl a content. Six carbohydrate fractions were measured in the sediment, and there were significant positive correlations between chl a and all carbohydrate fractions, indicating that the MPB was the major source of carbohydrates in the sediment, despite significant local primary production by Spartina alterniflora. Rates of relative glycosidase activity followed the pattern: b̃-glucosidase g̃ a̧-glucosidase g̃ (b̃-xylosidase = b̃-galactosidase = a̧-galactosidase). Glucosidase enzymes dominated the hydrolysis of carbohydrates, contributing 70 ± 6% of the measured total relative exoenzyme activity. There were significant positive correlations between the total and hot water-extracted carbohydrates in the sediment with relative a̧-glucosidase activity. Relative a̧-galactosidase activity was positively correlated with the saline-extractable and saline-extractable low molecular weight fractions. In addition to b̃-glucosidase, other exoenzymes play a significant role in the remineralization of exopolymers in MPB-dominated intertidal sediments.
Article
Full-text available
Transparent exopolymer particles (TEP) are considered to be generated abiotically from dissolved extracellular polysaccharides released mainly by phytoplankton. TEP may affect the aggregation rate of particles and therefore influence the flux of organic carbon to the deep ocean. The role of NO(3)(-) limitation in the production of TEP by the marine diatom Chaetoceros calcitrans was investigated. C. calcitrans was grown in batch cultures with different initial nitrate concentrations (25, 75, 150, 250 and 450 mu mol l(-1)). Nitrate affected the production of TEP in 2 distinct ways. The initial specific growth rate and maximum concentration of biomass las estimated by chlorophyll a, cell number, total particulate carbon or total particulate nitrogen) reached in every culture was directly dependent on the initial NO(3)(-) concentration. Maximum TEP concentration followed this trend, and was significantly linearly correlated with several biomass-related variables and with the initial NO(3)(-) concentration. However, despite the general trend of direct covariation between TEP concentration and phytoplankton biomass, NO(3)(-) has a more specific effect. A close examination of the exponential phase shows that the net production of TEP per biomass was higher in N-limited cultures. In the N-sufficient cultures, during Day 2, there was even a decrease in the concentration of TEP per unit of biomass with respect to the inoculum. Our results support the hypothesis that, under N-limitation, a large proportion of the photosynthetically fixed carbon is channeled to TEP. The concentration of carbohydrate in the particulate fraction (PCH) was larger in N-limited cultures. The effect was clearer during exponential growth. In this phase there was a good agreement between the response of TEP and PCH to N limitation. Unlike TEP, PCH decreased sharply during the stationary and senescent phases. The decrease of PCH was associated with an increase in dissolved organic carbon and an increase in the number of bacteria in the cultures.
Article
Full-text available
We studied the seasonal dynamics and consumption by planktonic bacteria of the labile pools of dissolved organic carbon (DOClab), dissolved amino acids (TDAA(lab)), and dissolved carbohydrates (TDCHOlab) in Lake Constance, Germany, between March and October 1994. The labile pools were defined as those fractions consumed by bacteria in 1 mu m filtered samples over 4 d. DOClab varied from 0.064 to 0.606 mg C l(-1) and constituted 5 to 36 % of bulk DOC, which ranged between 1.45 and 2.3 mg C l(-1). Proportion of DOClab >13 % occurred during the phytoplankton spring bloom, whereas later in the year <13 % of bulk DOC was labile. The bacterial growth efficiency, i.e, the ratio of biomass produced over DOC consumed, ranged from 8 to 57 % with a mean of 23 % and no obvious seasonal trend. TDAA(lab) constituted 10 to 73 % of bulk TDAA and 5 to 95 % of DOClab, respectively, with highest proportions during the spring bloom, the clear-water phase (not of DOClab), and a phytoplankton bloom in July. TDCHOlab constituted 24 to 73 % of bulk TDCHO and 5 to 86 % of DOClab, respectively, with highest proportions during the clear-water phase and in September. TDAA(lab) and TDCHOlab were positively correlated to bulk TDAA and bulk TDCHO, respectively. Even though both substrate classes were the major components of the labile DOC and together constituted 47 to 100 % of DOClab in 75 % of the experiments, they were not utilized to equal amounts but relative proportions varied considerably from May to September. Both substrates often were also utilized differently for biosynthetic and energy requirements as demonstrated by respiration measurements of C-14-amino acids and C-14-glucose. During the spring bloom amino acids were respired preferentially, whereas during the summer bloom glucose was respired preferentially. Turnover times of amino acids and glucose also demonstrated that both substrate classes were utilized differently because turnover times of glucose were consistently longer than those of amino acids except in surface waters from mid-July until September.
Article
We investigated changes in quality and quantity of extracellular and biomass-derived organic matter (OM) from three axenic algae (genera Rhodomonas, Chlamydomonas, Coelastrum) during growth of Limnohabitans parvus, Limnohabitans planktonicus and Polynucleobacter acidiphobus representing important clusters of freshwater planktonic Betaproteobacteria. Total extracellular and biomass-derived OM concentrations from each alga were approximately 20 and 1 mg l−1, respectively, from which up to 9% could be identified as free carbohydrates, polyamines, or free and combined amino acids. Carbohydrates represented 54–61% of identified compounds of the extracellular OM from each alga. In biomass-derived OM of Rhodomonas and Chlamydomonas 71–77% were amino acids and polyamines, while in that of Coelastrum 85% were carbohydrates. All bacteria grew on alga-derived OM of Coelastrum, whereas only Limnohabitans strains grew on OM from Rhodomonas and Chlamydomonas. Bacteria consumed 24–76% and 38–82% of all identified extracellular and biomass-derived OM compounds, respectively, and their consumption was proportional to the concentration of each OM compound in the different treatments. The bacterial biomass yield was higher than the total identifiable OM consumption indicating that bacteria also utilized other unidentified alga-derived OM compounds. Bacteria, however, also produced specific OM compounds suggesting enzymatic polymer degradation or de novo exudation. This article is protected by copyright. All rights reserved.
Chapter
Publisher Summary This chapter focuses on the influence of chemical composition on the bioreactivity of Dissolved Organic Matter (DOM), but the relationships between composition and reactivity described here are also applicable to particulate material. In aquatic ecosystems, Dissolved Organic Carbon (DOC) is typically the most abundant form of detrital organic matter. These aquatic systems have wide ranges of concentrations and sources of DOM, and it is unrealistic to present average characteristics of DOM for such a diverse group of ecosystems. Relatively few biochemicals can be measured directly in natural waters because concentrations of individual compounds are low (nanomolar) and salts and other components often interfere with these analyses. The most common approach for the estimation of DOM bioreactivity is the use of natural water samples in bioassay experiments. The strength of the bioassay approach is that it directly estimates the fraction of natural DOC that can be used by a natural microbial assemblage under defined conditions. The neutral sugar and amino acid components of organic matter are not uniformly bioavailable. This is an area of research that has a bright future, as it is now apparent that the chemical composition of natures' most abundant organic matter reservoirs helps tailor the structure and function of ecosystems.
Article
Natural populations of diatoms were incubated for 4-12 h with H 13 CO3 21 . The production of particulate and dissolved fractions of organic carbon and neutral aldoses (NAld) was followed by gas chromatography/mass spec- trometry. The extracellular production rate of dissolved organic carbon (DOC) ranged from 4.1% to 6.4% of total (particulate and dissolved) production rate. Glucose was a major component of the excreted dissolved neutral aldoses (DNAld), and galactose, rhamnose, fucose, xylose, and mannose were found as secondary components of the excreted DNAld. The comparison of NAld composition with cellular products suggests that glucose in the excreted DNAld is composed mainly of storage glucan. On the other hand, the high ratios of dissolved production to total (dissolved and particulate) production of galactose, rhamnose, fucose, xylose, and mannose probably reflect the active excretion of heteropolysaccharides by diatoms. By assuming steady-state concentrations, turnover rates of DOC and DNAld can be estimated from the phytoplankton production of 13 C-labeled material. The estimated turnover rates of DNAld through phytoplankton photosynthesis is 4.2-5.1 times higher than that of total DOC, which indicates the bioreactive nature of DNAld. This high turnover rate of DNAld mainly resulted from the high turnover rate of glucose, and it is likely that dissolved glucan is important as a carbon and energy carrier in the marine food web. The fact that the turnover rates of DNAld, which is considered to constitute heteropolysaccharides, are lower than that of glucose, would suggest that heteropolysaccharides are more resistant to biological degradation than glucan.
Article
The major aim of this study was to evaluate the relationships between the rates of microbial activities (phytoplankton primary production, bacterial secondary production, bacterial utilization of organic matter, enzymatic activities, protozoan grazing on bacteria), bacterial numbers, and dissolved organic carbon concentrations and the trophic state index (TSI) of lakes in the upper trophogenic water layer in the pelagial zone along the trophic gradient (from oligo/mesotrophy to hypereutrophy) in 19 lakes of the Mazurian Lake District (northeastern Poland). Multiple regression analysis (analysis of variance - ANOVA) on all collected data and the TSI along eutrophication gradient showed that all studied microbial processes and parameters were very tightly coupled to the trophic conditions of the studied lakes. All studied microbial processes involved in utilization and enzymatic degradation of organic matter were strongly positively dependent on the intensity and rates of photosynthetic organic matter production and exudation that markedly increased along the eutrophication gradient of lakes. Vmax of alkaline phosphatase, aminopeptidase, and nonspecific esterase showed significant correlation with the TSI of the studied lakes. Protozoans removed a significant portion of bacterial production, i.e., from ∼20% to 75-85% of newly produced bacterial biomass was simultaneously consumed by protozoans along the eutrophication gradient. These observations suggest that the importance of protozoan grazing on bacteria on regulation of bacterial production depends on lake productivity. The general working hypothesis that the intensity of microbial processes of organic matter can be tightly coupled to increasing eutrophication was proven in these studies. © 2006, by the American Society of Limnology and Oceanography, Inc.