ArticlePDF Available

Conservation of animals' parasite species: Problems and prospects

February 2019
Nature Conservation Research 4(1)

DOI:10.24189/ncr.2019.011

License
CC BY

Authors:

Maria Orlova

Tyumen State Medical University

O. L. Orlov

University of Tyumen

Parasitism is a widespread life-history strategy in nature. Despite the abundance of parasitic species, many aspects of their biology (e.g., population parameters, vulnerability degree, extinction possibility, and the need for protection) remain understudied. Parasites are perceived negatively (even by some scientists). This results in the underappreciation of the importance of parasites in the biosphere. In this review, we summarise modern views on the ecological, scientific and applied significance of parasites. According to literature review, parasitism is not considered as a strictly negative phenomenon. And parasites are recognised as significant components of the ecosystem similarly to free-living species. Prospects and extent of co-extinction of parasites with the hosts and the possible consequences of this phenomenon are discussed. Additionally, we discussed the problems and solutions associated with parasitic species conservation as well as recommendations on considering the status of protected species to several ectoparasite species.

Available via license: CC BY

Content may be subject to copyright.

============== ОБЗОРНЫЕ СТАТЬИ ==============

=============== REVIEW A RT I C L E S ===============

ОХРАНА ПАРАЗИТИЧЕСКИХ ВИДОВ ЖИВОТНЫХ:

ПРОБЛЕМЫ И ПЕРСПЕКТИВЫ

М. В. Орлова1,2, О. Л. Орлов1,3

1Тюменский государственный университет, Россия

2Национальный исследовательский Томский государственный университет, Россия

e-mail: masha_orlova@mail.ru

3Уральский государственный медицинский университет, Россия

e-mail: o_l_orlov@mail.ru

Поступила: 16.09.2018. Исправлена: 04.02.2019. Принята к опубликованию: 07.02.2019.

Паразитизм – широко распространенная в живой природе стратегия. Однако, несмотря на обилие пара-

зитических видов, многие аспекты их биологии (включая численность, уязвимость, возможность вы-

мирания и необходимость охраны) остаются неизученными. Паразиты достаточно негативно воспри-

нимаются, в том числе, и членами научного сообщества, что препятствует осознанию важности роли

паразитических видов в биосфере. В нашем обзоре представлен современный взгляд на экологическую,

научную и прикладную значимость паразитов, проблему сохранения их биоразнообразия и пути ее реше-

ния. Согласно проведенному обзору значительного объема литературы, паразитизм не рассматривается

как однозначно негативное явление, а паразиты признаются значимыми компонентами экосистемы на-

равне со свободноживущими видами. Обсуждаются перспективы и масштабы со-вымирания паразитов

вместе с хозяевами и возможные последствия данного явления. Также предложены рекомендации по

охране паразитов на территории Российской Федерации, в частности, присвоению нескольким видам

эктопаразитов статуса охраняемых видов.

Ключевые слова: паразиты, со-вымирание, сохранение биоразнообразия, уязвимые виды

Точные масштабы биоразнообразия пара-

зитов по-прежнему являются предметом дис-

куссий, однако наиболее вероятно, что при-

мерно половина всех известных видов живых

организмов (а по мнению некоторых исследо-

вателей (Windsor, 1998) – даже большинство) –

паразитические. Как бы то ни было, видов, сво-

бодных от паразитов, в природе не существует:

каждый из известных на сегодняшний день на-

уке видов организмов является хозяином одно-

го либо нескольких видов-паразитов.

Недавние исследования пищевых сетей по-

казывают, что 75% связей в них включают видов-

паразитов. Эти связи имеют жизненно важное

значение для регулирования численности хозя-

ев. Таким образом, паразиты – не только наи-

более распространенная форма жизни на Земле,

но и необходимый компонент устойчивой экоси-

стемы. Это означает, что исчезновение парази-

тов может иметь обширные и непредвиденные

последствия, которые повлияют на состояние и

численность значительного количества свобод-

ноживущих видов (Dobson et al., 2008).

Однако, несмотря на это, до недавнего вре-

мени специалистами не уделялось достаточно-

го внимания аспектам, связанным с вымирани-

ем данной группы организмов. На сегодняшний

день в литературе можно найти упоминания

крайне малого количества фактов сокращения

численности или вымирания паразитов, глав-

ным образом из-за трудностей, связанных с из-

учением этих процессов в природе.

Понятие «паразит»

В данной работе понятие «паразит» исполь-

зовано нами в том значении, которое вкладывал

в него Догель (1947): «Паразиты – это такие

организмы, которые используют другие живые

организмы в качестве источника пищи и среды

обитания, возлагая при этом частично или пол-

ностью на своих хозяев задачу регуляции сво-

их взаимоотношений с окружающей внешней

средой». Таким образом, в данную категорию

нами отнесены как макропаразиты (гельминты,

членистоногие, позвоночные), так и паразитиче-

ские микроорганизмы (простейшие, бактерии), а

также представители неклеточных форм жизни

– прежде всего, вирусы, которые, не имея соб-

ственного метаболизма, в процессе жизнедея-

тельности эксплуатируют живые организмы.

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

Роль паразитов в экосистеме

Несмотря на то, что роль паразитов в природ-

ных экосистемах изучается уже более полувека,

наиболее интенсивный этап исследования пара-

зито-хозяинных взаимодействий приходится на

последние 30 лет. Осознание значимости роли па-

разитов в экосистеме противоречит интуитивно-

му представлению большинства ученых о данной

группе животных. В научной литературе можно

встретить утверждение, что паразиты реализуют

в экосистемах функции, подобные тем, которые

выполняют хищники; например, контроль чис-

ленности популяций хозяев (Беклемишев, 1970;

Minchella & Scott, 1991; Combes, 1996; Rael et

al., 2008), а коэволюционные стратегии парази-

тов, направленные на максимальную адаптацию

к хозяину, сходны с процессами, наблюдаемыми

в парах «хищник – жертва» (Dawkins & Krebs,

1979). Между тем, помимо сходства, существу-

ют также фундаментальные различия между па-

разитами и хищниками, наиболее очевидным из

которых являются размерные: хищники обычно

крупнее своих жертв (Cohen et al., 1993), в то вре-

мя как паразиты, как правило, существенно мель-

че, чем их хозяева (Combes, 2005). Кроме того,

существует ряд принципиальных экологических

отличий. Так, в самом широком экологическом

смысле хищничество представляет собой основ-

ную силу, обеспечивающую передвижение энер-

гии и массы в экосистеме, поскольку хищник за

свою жизнь, как правило, уничтожает (поедает)

значительное количество жертв, в то время как

паразит использует одного, реже нескольких хо-

зяев. Хищники ловят и умерщвляют организмы

зачастую (хотя и не всегда) менее эволюционно

продвинутых групп, в то время как хозяевами па-

разитов в большинстве случаев выступают более

высокоразвитые организмы. В отличие от хищ-

ника, целью паразита является не уничтожение

хозяина, а адаптация к нему (снижение патоген-

ности и т.п.). Взаимное приспособление парази-

та и хозяина может привести к формированию

устойчивых симбиотических (в ряде случаев му-

туалистических) связей. Таким образом, парази-

то-хозяинные отношения вносят существенный

вклад в эволюционный процесс.

Большинство исследований паразитов ди-

ких животных традиционно были посвящены

изучению паразитических сообществ в популя-

циях хозяев, наблюдению за хозяйственно или

медицински значимыми паразитами, оценке

риска заболевания при построении долгосроч-

ных перспектив популяций хозяина и т.п. (Riley

et al., 2004; Cliord et al., 2006; Pedersen et al.,

2007; Hamer et al., 2012). Реже в статьях обсуж-

дались экологические и эволюционные послед-

ствиями формирования ассоциаций «паразит

– хозяин» (Gompper & Williams, 1998). Однако

недавние исследования (в частности, Hudson et

al., 2006) продемонстрировали, что именно эти

отношения являются принципиально важным

фактором устойчивости экосистемы.

В небольших пространственных масшта-

бах паразиты способны модулировать конку-

рентные взаимодействия между видами хозя-

ев. Например, именно участие парапоксвируса

белок (SPPV, Poxviridae), вероятно, объясняет

экологический успех интродукции каролин-

ских белок Sciurus carolinensis Gmelin, 1788 в

Великобритании (Tompkins et al., 2002). Нема-

тоды могут обусловливать совместное обита-

ние (либо его невозможность) некоторых видов

птиц (Tompkins et al., 2001) и млекопитающих.

В частности, в США менингеальный червь оле-

ней Parelaphostrongylus tenuis Dougherty, 1945

становится причиной высокой смертности ин-

тродуцированных благородных оленей Cervus

elaphus Linnaeus, 1758 в местах их симпатрии

с белохвостыми оленями Odocoileus virginianus

Zimmermann, 1780, выполняя таким образом

своего рода охранную функцию для последних

(Bender et al., 2005).

Эксплуатируя тела своих хозяев в качестве

источника пищи, паразиты заставляют их ме-

нять свой энергетический баланс (Thomas et al.,

2009), таким образом влияя на физиологические

параметры хозяина даже при отсутствии клини-

ческих признаков инфекции (Hudson et al., 2002).

Паразитарная инвазия также может опреде-

лять репродуктивное поведение (например, вызы-

вая выкидыши или бесплодие). Паразитические

кастраторы переключают метаболизм хозяина на

обслуживание собственной репродукции, меняя

этим плотность видов-хозяев (Laerty & Kuris,

2009). Паразиты могут также участвовать в фор-

мировании закономерностей распределения жи-

вотных в больших пространственных масштабах.

Об этом свидетельствует пример с появлением

и последующим исчезновением вируса чумы

крупного рогатого скота в Восточной Африке,

резко изменившего структуру экосистемы и плот-

ность популяции копытных (Thomas et al., 2005).

Последствия эпидемий чумы крупного рогатого

скота для крупномасштабных экосистемных про-

цессов (например, динамики лесных пожаров и

экологии древесной растительности в целом) по-

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

прежнему заметны, например, в экосистеме на-

ционального парка Серенгети (Holdo et al., 2009).

В конечном итоге воздействие паразитов на ре-

продуктивные возможности хозяина (Schwanz,

2008), его рост (Gorrell & Schulte-Hostedde, 2008)

и активность (Robar et al., 2010) фактически обо-

рачивается влиянием на всю организацию сооб-

ществ и биосферы.

Паразиты также выступают инструментом

естественного отбора, воздействуя на различ-

ные параметры хозяина: от фенотипического

полиморфизма и вторичных половых признаков

до наличия/отсутствия полового размножения

(Wegner et al., 2003; Lively et al., 2004; Blanchet

et al., 2009). Это влияние, направленное, в конеч-

ном итоге, на репродуктивную изоляцию и ви-

дообразование хозяина, приводит к увеличению

биоразнообразия (Summers et al., 2003).

Паразиты широко и разнообразно представ-

лены в экосистемах (Poulin & Morand, 2004), по

мнению Kuris et al. (2008) часто являясь в них

доминантами по биомассе. Они присутствуют

во всех пищевых сетях (Amundsen et al., 2009;

Dunne et al., 2013), а паразиты со сложными

жизненными циклами часто эксплуатируют

хозяев разных трофических уровней, при этом

повышая стабильность всей сети за счет увели-

чения и усложнения связей в ней (Laerty et al.,

2006). Исходя из вышесказанного, такие пара-

метры, как разнообразие и обилие паразитов,

могут выступать маркерами состояния экоси-

стемы (Hudson et al., 2006; Kuris et al., 2008).

Таким образом, на сегодняшний день уче-

ными получены многочисленные свидетель-

ства экологической и эволюционной значимо-

сти биоразнообразия паразитов, игнорировать

которые было бы недальновидно. Паразитиче-

ские виды представляют собой не только основ-

ную составляющую биоразнообразия Земли, но

и важную регулирующую силу в экосистемах.

Научная значимость паразитов

Паразитологические исследования орга-

низмов способны предоставить обширную и

разнообразную информацию, касающуюся ви-

дов-хозяев. Кроме того, изучение паразитов ча-

сто является малотравматичным для их хозяев.

Поэтому оно приобретает особенную актуаль-

ность в случаях, когда объектом изучения вы-

ступает охраняемая группа организмов. Ниже

приведены задачи, решение которых может

осуществляться с использованием данных по

паразитофауне изучаемых видов.

Определение векторов расселения инва-

зивных видов

Со-интродуцированные виды (co-introduced

species) паразитов представляют большой ин-

терес как источники информации о происхож-

дении и расселении инвазивных видов хозяев.

Прежде всего это касается рыб – Gaither et al.

(2013) и некоторых водорослей – Meusnier et al.

(2001). Так, Reshetnikov et al. (2011, 2017) ука-01). Так, Reshetnikov et al. (2011, 2017) ука-1). Так, Reshetnikov et al. (2011, 2017) ука-Reshetnikov et al. (2011, 2017) ука- et al. (2011, 2017) ука-et al. (2011, 2017) ука- al. (2011, 2017) ука-al. (2011, 2017) ука-. (2011, 2017) ука-

зывают, что паразитологические исследования

могут служить подтверждением данных об ис-

точниках инвазий ротана-головешки Perccottus

glenii Dybowski, 1877 (Odontobutidae) (вида-

вселенца для территории Западной Палеаркти-

ки) в Европейской части России. В частности,

данным коллективом авторов установлено, что

появление ротана в бассейне р. Ока стало след-

ствием, по крайней мере, двух различных эпи-

зодов вселения (Reshetnikov et al., 2017).

Выявление рас и криптических видов у хозяев

Канадские исследователи Jerome & Ford

(2002a,b) обнаружили, что важную роль в ди-a,b) обнаружили, что важную роль в ди-,b) обнаружили, что важную роль в ди-b) обнаружили, что важную роль в ди-) обнаружили, что важную роль в ди-

вергенции североамериканских омел рода Arceu-

thobium (Viscaceae) сыграло паразитирование на

разных хозяевах. Это можно наблюдать и у ряда

других паразитических растений (Viscum album

L., Phoradendron californicum Nutt.) (Musselman

& Parker, 1981; Glazner et al., 1988; Norton & Car-Parker, 1981; Glazner et al., 1988; Norton & Car-, 1981; Glazner et al., 1988; Norton & Car-Glazner et al., 1988; Norton & Car- et al., 1988; Norton & Car-et al., 1988; Norton & Car- al., 1988; Norton & Car-al., 1988; Norton & Car-., 1988; Norton & Car-Norton & Car- & Car-Car-

penter, 1998; Zuber & Widmer, 2000). Результаты

исследования показали, что большая часть попу-

ляций Arceuthobium americanum Nutt. ex A. Gray

принадлежит трем генетическим расам. Эти расы

имеют практически не перекрывающиеся ареалы

(за исключением зоны гибридизации в провин-

ции Альберта на юго-западе Канады), и каждая из

них паразитирует на отдельном таксоне хозяина.

Причем авторами было выявлено наличие двух

рас и у одного из видов хозяев – сосны скручен-

ной Pinus contorta Douglas ex Loudon (murrayana

и latifolia), на каждой из которых паразитирует

самостоятельная раса омелы. По мнению авто-

ров, вполне возможно, что А. americanum через

образование гостальных рас в будущем претер-

пит и видообразование, если поток генов между

тремя расами по-прежнему будет ограничен, и

разовьется репродуктивная изоляция.

Нами ранее было показано, что сборы пара-

зитических мух-никтерибиид (Diptera: Nycteribi-Diptera: Nycteribi-: Nycteribi-Nycteribi-

idae) позволяют разделять криптические виды

летучих мышей и определять видовую принад-

лежность летучих мышей-хозяев по имеющимся

сборам эктопаразитов многолетней давности (в

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

случае отсутствия коллекционных экземпляров

самих летучих мышей) (Orlova et al., 2013).

Изучение эволюционной истории хозяев

Исследователи уже довольно длительное

время предлагают использовать паразитологи-

ческие данные для реконструкции эволюцион-

ной истории хозяина (von Ihering, 1891, 1902;

Fahrenholz, 1913; Eichler, 1942; Hugot, 1999;

Wirth et al., 2005). Ключевым постулатом дан- et al., 2005). Ключевым постулатом дан-et al., 2005). Ключевым постулатом дан- al., 2005). Ключевым постулатом дан-al., 2005). Ключевым постулатом дан-., 2005). Ключевым постулатом дан-

ного метода стало предположение, что пара-

зиты передаются вертикально, от родителей к

потомкам (Clay, 1949; Page, 2003). Следующим

важным пунктом является наблюдение, что

морфологическая эволюция у паразитов про-

текает медленнее, чем у их хозяев (Klassen,

1992). Паразиты могут, таким образом, нести

некоторые консервативные признаки. Это дает

возможность использовать их в качестве био-

логических меток, как это было показано Ayala

& Hutchings (1974) при исследовании кровяных

паразитов галапагосских рептилий. За проме-

жуток времени, в течение которого пара ви-

дов-двойников хозяев, возможно, претерпела

значительные морфологические изменения по

мере отдаления от их общего предка, пара их

специфических паразитов, возможно, сохранит

архаичные признаки, которые будут полезны

при изучении их эволюционной истории (и, как

следствие, эволюционной истории их хозяев).

Генетическая информация широко использу-

ется для реконструкции филогении организмов.

Поскольку паразит имеет общую с хозяином эво-

люционную историю, данные молекулярно-гене-

тических исследований некоторых симбионтов

(паразитов либо мутуалистов) могут дополнять

данные молекулярно-генетических исследова-

ний их хозяев. Таким образом, постоянный па-

разит может являться ресурсом дополнительной

информации, и его данные позволят более кор-

ректно реконструировать историю хозяев. Ряд

исследований свидетельствует, что ДНК некото-

рых паразитов в целом эволюционирует более

быстрыми темпами, чем ДНК их хозяев (Page et

al., 1998). Это делает паразитические организмы

эффективным, но пока недостаточно широко ис-

пользуемым и востребованным инструментом

для исследований охраняемых видов, особенно в

тех случаях, когда изучение филогении и генети-

ческой структуры популяций хозяев затруднено.

Кроме того, поток генов в популяциях паразита

может происходить во время расселения вида-

хозяина независимо от потока генов в его попу-

ляциях, позволяя оценивать пространственные и

временные перемещения хозяина (Whiteman &

Parker, 2005). Так, исследования паразито-хозяин-, 2005). Так, исследования паразито-хозяин-

ных отношений летучих мышей (Mammalia: Chi-Mammalia: Chi-: Chi-Chi-

roptera) (весьма уязвимой группы, большинство

представителей которой является охраняемыми)

и их специфических эктопаразитов особенно

хорошо иллюстрируют возможности изучения

филогеографии видов-хозяев с использованием

паразитов. В частности, Bruyndonckx et al. (2010)

описан интересный случай, когда на остроухой

Myotis blythii (Tomes, 1857) и большой ночни-

цах Myotis myotis (Borkhausen, 1797) (Chiroptera:

Vespertilionidae) острова Корсика был обнаружен

гамазовый клещ Spinturnix myoti (Kolenati, 1856)

(Acari: Mesostigmata: Gamasina) с гаплотипом,

ранее описанным для S. myoti, собранных с ма-

грибской ночницы Myotis punicus Felten, 1977

(Chiroptera: Vespertilionidae) в Северной Африке.

По данным авторов, Корсика колонизировалась

магрибской ночницей через Сардинию (клещи S.

myoti, собранные на Сардинии и в Северной Аф-

рике имеют аналогичные гаплотипы, но на остро-

ве они представлены в существенно меньшем

разнообразии, что, вероятно, является следствием

островного эффекта и вполне ожидаемо). Myotis

punicus не имеет территорий совместного оби-

тания ни с остроухой, ни с большой ночницами.

Авторами сделан вывод, что магрибская ночница

проникла и обитала какое-то время на Корсике

и именно она принесла на данную территорию

своего специфического эктопаразита с континен-

тальным гаплотипом. В результате совместного

обитания (использования одних убежищ) с ноч-

ницами группы M. myotis / M. blythii, клещи пере-

селились на новых хозяев (спинтурнициды – кру-

гложизненные паразиты, не способные обитать

вне тела хозяина больше суток). В то же время,

магрибская ночница была постепенно вытесне-

на с острова остроухой и большой ночницами и

ныне на Корсике не обитает.

Понимание исторических и современных

отношений между отдельными популяциями

позвоночных животных по целому ряду при-

чин крайне важно для специалистов по охране

природы (Avise, 1994; Templeton et al., 2001).

К сожалению, низкий уровень внутрипопуля-

ционной и межпопуляционной генетической

изменчивости у многих таксонов позвоноч-

ных препятствует возможности изучения их

филогении и современных демографических

процессов. Подобное можно наблюдать, на-

пример, у гепарда Acinonyx jubatus Schreber,

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

1775 (Kieser, 1991), северного морского сло-

на Mirounga angustirostris Gill, 1866 (Hoelzel

et al., 1993), хайнаньского пятнистого оленя

Cervus nippon Temminck, 1838 (Pang et al.,

2003). Между тем, популяционная генетика

паразитов этих позвоночных может предло-

жить альтернативный путь изучения хозяев,

их эволюционной истории и текущих демо-

графических процессов. Это становится еще

одним аргументом в пользу сохранения подоб-

ных систем «паразит-хозяин».

Не меньший интерес представляют и по-

пуляционно-генетические исследования па-

разитов, которым свойственна горизонталь-

ная передача (прежде всего, болезнетворных

микроорганизмов), способные предоставить

информацию о расселении хозяина (Criscione

& Blouin, 2004; Whiteman et al., 2004). В этом

случае молекулярно-генетические исследова-

ния возбудителей дают возможность получить

эпидемиологические данные о паттерне пере-

дачи и распространения паразита в популяции

хозяев. В частности, было предложено исполь-

зовать данные по генетике некоторых вирусов в

контексте охраны дикой природы, т.е. как сред-

ство мониторинга динамики метапопуляций

хищных. Например, Biek et al. (2006) показали,

что быстро развивающийся вирус (вирус им-

мунодефицита кошачьих (FIV) (Retroviridae))

позволяет выявить детали современной попу-

ляционной структуры и микроэволюции его

обитающего в дикой природе хозяина – пумы

Puma concolor (Linnaeus, 1771). Эти данные не

были очевидны из результатов молекулярно-ге-

нетического исследования хищника, а получить

их другими (не паразитологическими) метода-

ми пока не представляется возможным. Под-

держание естественного уровня потока генов

между популяциями остается приоритетом в

деятельности по сохранению популяций диких

животных. Поэтому контроль распределения и

разнообразия FIV и других быстро эволюци-

онирующих патогенов у крупных хищников

может в будущем оказаться эффективным ин-

струментом исследований для специалистов

по охране природы. Кроме того, поскольку

данный метод позволяет выявлять временные

и пространственные характеристики контакта

«хозяин-хозяин», то, как утверждают авторы,

он может помочь определить местоположение

природных «коридоров» – районов, где дикие

популяции контактируют с домашними живот-

ными (Biek et al., 2006).

Положительные аспекты

значимости паразитов для человека

Не считая бактерий и вирусов, в настоящее

время медицине известно около сотни видов

паразитов (простейших, грибов, гельминтов,

членистоногих, позвоночных), хозяином ко-

торых может выступать человек. По данным

Всемирной организации здравоохранения, на

сегодняшний день в мире паразитарными бо-

лезнями заражено более 4.5 млрд. людей.

Несмотря на очевидный негативный эффект

большинства паразитов для здоровья челове-

ка, тем не менее, воздействие некоторых из них

может быть не столь пагубным, а в некоторых

случаях даже полезным. Так, исследователями

установлен факт, что присутствие некоторых ви-

дов паразитов может значительно увеличивать

или уменьшать восприимчивость хозяина к дру-

гим паразитам (Telfer et al., 2010). Данный аспект

имеет глубокие исторические корни. В частно-

сти, описан метод маляриятерапии (XIX – первая

половина XX вв.), позволявший лечить сифилис,

возбудитель которого погибает во время маля-

рийной лихорадки (Whitrow, 1990; Duell, 2001).

На протяжении нескольких тысячелетий

пиявки-гематофаги используются человеком

для лечения целого ряда заболеваний крове-

носной системы. Есть данные об эффективном

применении гирудотерапии в трансплантоло-

гии (Singh, 2010; Sig et al., 2017).

По данным Durden & Keirans (1996), парази-Durden & Keirans (1996), парази- & Keirans (1996), парази-Keirans (1996), парази- (1996), парази-

тические (в частности, иксодовые) клещи несут

в себе целый ряд полезных веществ. Слюна кле-

щей представляет большой интерес для фарма-

ции, поскольку содержит компоненты, обладаю-

щие апиразной активностью, антиагрегантными,

антигемостатическими, противовоспалительны-

ми, иммунодепрессивными и бактерицидными

свойствами (Ribeiro et al., 1985, 1991; Waxman et

al., 1990; Ramachandra & Wikel, 1992; Keller et al.,

1993; Karczewski et al., 1994; Kubes et al., 1994;

Alekseev et al. 1995; Singh et al., 2017). Одно из

таких веществ – кальретинулин, уменьшающий

тромбообразование в коронарных артериях и сти-

мулирующий биосинтез оксида азота (Jaworski

et al., 1995, Kuwabara et al., 1995). Все это делает

клещей перспективным сырьем для производства

лекарственных препаратов.

Согласно гигиенической гипотезе [Hygiene

hypothesis (Strachan, 1989)], возросшая частота

развития аутоиммунных заболеваний (включая

аллергические состояния), является следстви-

ем снижение микробной антигенной нагрузки

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

на организм человека в связи с уменьшени-

ем размера семьи и улучшением жизненных

условий. В промышленно развитых странах

уровень распространения большинства пара-

зитов крайне мал. Разработка вакцин, соблю-

дение гигиены, эффективная медицинская по-

мощь, широкое использование антисептиков,

антибактериальных средств и антибиотиков

снизили количество паразитов, вирусных и

бактериальных инфекций или ликвидировали

некоторые из них. Эффективно искореняются

многие заболевания, с которыми раньше стал-

кивался человек. Однако с победой над ними

росло воздействие и на малопатогенных, и,

возможно, даже полезных для человека пара-

зитов. Гипотеза предполагает, что правильное

развитие регуляторных Т-лимфоцитов инди-

видуума может зависеть от воздействия таких

организмов, как лактобактерии, различные

микобактерии и гельминты. Отсутствие их до-

статочного воздействия, особенно в детском

возрасте, в настоящее время признается при-

чиной увеличения количества аутоиммунных

заболеваний. Исходя из вышесказанного, не-

сколько лет назад был предложен эксперимен-

тальный метод лечения данных заболеваний

(в частности, рассеянного склероза) на осно-

ве введения гельминтов (гельминтотерапия)

(Weinstock, 2012; Fleming, 2013).

Некоторые виды нематод могут благопри-

ятно влиять на наступление и вынашивание

беременности у женщин. Отвлекая часть ак-

тивности иммунитета матери на себя, они за-

щищают плод и плаценту от действия антител.

Отмечено, что женщины, инфицированные

аскаридами, имеют в среднем на два ребенка

больше (Blackwell et al., 2015).

Перечисленные аспекты подчеркивают,

что сохранение биоразнообразия как хозяев,

так и паразитов это не только вопрос равных

прав, но ключ к будущему здоровья людей и

диких животных.

Уязвимость паразитических видов

В литературе по охране природы паразиты

чаще всего рассматриваются как потенциаль-

ная угроза их хозяевам (например, Gompper &

Williams, 1998; Cunningham et al., 2003), а па-, 1998; Cunningham et al., 2003), а па-Cunningham et al., 2003), а па- et al., 2003), а па-et al., 2003), а па- al., 2003), а па-al., 2003), а па-., 2003), а па-

разитарная инвазия – как признак нарушенной

экосистемы (Patz et al., 2004). Все это ведет к

формированию у специалистов неверного пред-

ставления об исключительной необходимости

контроля паразитов, а не их охраны.

Тем не менее, паразиты не защищены от

угроз, которые актуальны для свободноживу-

щих видов, и наблюдаемый в настоящее время

кризис биоразнообразия может в первую оче-

редь характеризоваться потерей именно пара-

зитических видов (Dunn et al., 2009). Несмотря

на то, что одним из последствий глобального

изменения климата специалисты считают по-

явление новых возбудителей заболеваний,

другим следствием действия этого же фактора

может стать исчезновение многих видов пара-

зитов. Изменение климата ведет к нарушению

экосистемных взаимодействий. Это выражает-

ся в резком падении численности и вымирании

ряда видов-хозяев, что, в свою очередь, при-

водит к вымиранию ассоциированных с ними

паразитов (Hudson et al., 2006; Altizer et al.,

2007; Laerty, 2012). Климатические измене-

ния трансформируют экологию переносчиков,

ограничивая их возможность распространять

паразитов. Это описано, например, для комаров

рода Anopheles spp. и переносимых ими маля-spp. и переносимых ими маля-. и переносимых ими маля-

рии, филяриаза и лихорадки О’Ньонг-Ньонг

(Afrane et al., 2012). Кроме того, изменение кли-

мата способно обусловливать фенологические

несоответствия между паразитами и их хозя-

евами (Rohr et al., 2011). Предполагается, что

возникшее в ходе изменения климата сокраще-

ние биоразнообразия паразитических микроор-

ганизмов (вымирание) коснется, прежде всего,

паразитов тропических, а не умеренных широт.

Это объясняется тем, что среди первых значи-

тельна доля видов, нуждающихся в переносчи-

ках (80% тропических против 13% умеренных)

и / или требующих наличия в дикой природе

резервуара инвазии (80% тропических про-

тив 20% обитающих в умеренном поясе) (Rohr

et al., 2011). Вероятно, аналогичным образом

(преимущественно в тропиках) произойдет вы-

мирание и у ряда макропаразитов. Поскольку

значительное количество гельминтов ассоци-

ировано с птицами, большой интерес пред-

ставляет прогнозирование динамики их био-

разнообразия (Poulin & Morand, 2000). Именно

вымирание птиц, по мнению специалистов, не-

сет основную угрозу их паразитам (Jetz et al.,

2007; Dobson et al., 2008). По мнению Dobson

et al. (2008), изменение климата в ближайшие

50–100 лет будет наиболее ярко выражено в по-

лярных широтах. И хотя оно также проявится

в умеренном и тропическом поясах, климати-

ческая трансформация на этих территориях в

значительной степени маскируется сельскохо-

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

зяйственной деятельностью человека, особен-

но в тропиках. Землепользование напрямую

обусловливает изменение площади и конфи-

гурации ареалов различных видов птиц. При-

чем виды с небольшими ареалами (к которым

относится значительная часть тропических

видов) имеют более высокий риск вымира-

ния, поскольку многие из них могут исчезнуть

вследствие преобразования их среды обитания

сельскохозяйственной деятельностью челове-

ка. Некоторые полярные виды птиц, согласно

прогнозам, также сократят свои ареалы из-за

потепления климата, но поскольку большин-

ство из них распространено достаточно широ-

ко, риск вымирания для них минимален. Таким

образом, предполагается, что антропогенные и

климатические трансформации делают наибо-

лее уязвимыми именно тропические виды па-

разитов (Dobson et al., 2008).

Кроме того, изменение климата крайне не-

благоприятно для рептилий с эпигамной (зави-

симой от температуры) детерминацией пола,

прежде всего, черепах (Testudines). Более по-

ловины представителей данного отряда в на-

стоящее время находятся под угрозой исчезно-

вения (Lovich et al., 2018). Это отражается на

множестве видов паразитов, ассоциированных

с ними. Так, Mihalca et al. (2011) указывают,

что исчезающие виды черепах являются хозя-

евами 12 видов иксодовых клещей, в частно-

сти, клеща Amblyomma supinoi Neumann, 1905,

вызывающего особое беспокойство, посколь-

ку все его находки сделаны исключительно на

редких видах.

Некоторые ученые (Cumming & van Vuuren,

2006; Carlson et al., 2017) высказывают точку

зрения о перераспределении биоразнообразия

паразитов (прежде всего, эктопаразитов), со-

гласно которой их вымирание в тропических

широтах будет сопровождаться перемещением

ряда видов в северные регионы и, как след-

ствие, значительным (в 2–3 раза) увеличением

их разнообразия на данных территориях. Одна-

ко исчезновение угрожает целому ряду именно

арктических видов хозяев (белый медведь Ursus

maritimus Phipps, 1774, многие китообразные

Cetacea, карибу Rangifer tarandus (Linnaeus,

1758)), а значит, и их паразитам тоже.

Еще одним процессом, существенно (и во

многих случаях противоречиво) влияющим на

биоразнообразие паразитов, выступает урба-

низация. Данное явление часто благоприят-

ствует распространению некоторых паразитов.

В первую очередь, это касается инфекционных

микроорганизмов, для которых урбанизация

часто означает возможность расширения круга

хозяев за счет включения в него новых видов.

Экстремальные изменения, сопровождающие

экспансию городского образа жизни, среди

прочего, способны вызывать снижение чис-

ленности (вплоть до вымирания) ряда видов

дикой природы (вследствие возникновения

эпидемий, согласно Bradley & Altizer, 2007).

Однако это может стать причиной сокращения

биоразнообразия ассоциированных с ними

специфичных паразитов. Наиболее драматич-

ным примером урбанизации может служить

резкое сокращение ареала африканского сло-

на Loxodonta africana Blumenbach, 1797 вслед-

ствие (помимо физического истребления) по-

явления и роста населенных пунктов в местах

его обитания, препятствующих нормальным

перемещениям данных животных. Этот вид

является основным хозяином иксодовых кле-

щей Dermacentor circumguttatus Neumann,

1897 и Amblyomma tholloni Neumann, 1899

(Mihalca et al., 2011). Имеются данные о со-Mihalca et al., 2011). Имеются данные о со- et al., 2011). Имеются данные о со-et al., 2011). Имеются данные о со- al., 2011). Имеются данные о со-al., 2011). Имеются данные о со-., 2011). Имеются данные о со-

кращении количества видов гельминтов в го-

родских популяциях у мышевидных грызунов

(Жигилева, 2013).

Для обозначения вымирания парази-

та вследствие исчезновения его хозяина

Stork & Lyal (1993) предложили термин «со-

вымирание» (co-extinction). Данные авторы

одними из первых в научном сообществе обо-

значили вымирание паразитов как «скрытую

потерю» биоразнообразия, как острую про-

блему, нуждающуюся в скорейшем разверну-

том изучении.

Cizauskas et al. (2017), обсуждая уязви-et al. (2017), обсуждая уязви- al. (2017), обсуждая уязви-al. (2017), обсуждая уязви-. (2017), обсуждая уязви-

мость видов-паразитов, выделили ряд фак-

торов, способствующих их вымиранию. Пре-

жде всего, это особенности метаболизма.

Так, паразиты пойкилотермных хозяев менее

защищены от колебаний температуры окру-

жающей среды. Следовательно, в случае не-

предвиденных изменений климата они ока-

зываются более уязвимыми, чем паразиты

гомойотермных животных. Важным аспектом

является размер тела хозяина. Так, парази-

ты более крупных организмов (как правило,

имеющих меньшую численность в природе)

характеризуются бóльшими шансами исчез-

нуть из-за повышенного риска со-вымирания.

Тела таких животных обычно формируют

значительное количество паразитарных ниш,

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

поэтому вымирание каждого подобного вида-

хозяина влечет за собой со-вымирание сразу

многих видов паразитов.

Влияние специфичности паразитов к хо-

зяевам на их уязвимость неоднозначно, как

показывают многочисленные исследования.

Теоретически виды-генералисты, способ-

ные эксплуатировать множество хозяев, при-

надлежащих разным таксонам, явно менее

склонны к вымиранию, чем специфичные

паразиты, зависимые от одного-двух филоге-

нетически близких видов хозяев. Примером

тому может служить инвазия японской грязе-

вой улитки Batillaria attramentaria (Sowerby,

1855) (Gastropoda: Batillariidae) на западном

побережье США и вытеснение ею моллюска

Cerithideopsis californica (Haldeman, 1840)

(Gastropoda: Potamididae). Следствием это-

го стало исчезновение на данной террито-

рии, по меньшей мере, 17 видов трематод,

промежуточным хозяином которых высту-

пала C. californica (Byers, 1999; Laerty &

Kuris, 2009). С другой стороны, среди гель-, 2009). С другой стороны, среди гель-

минтов виды-генералисты, как правило, не-

многочисленны и характеризуются невысо-

кой интенсивностью инвазии. В то же время

виды-специалисты, наоборот, представлены

в сообществе значительным количеством ви-

дов, и зараженность ими обычно достаточно

высока. Strona et al. (2013) обнаружили, что у

наиболее высоко специфичных паразитов рыб

риск со-вымирания существенно ниже, чем у

паразитов с широким кругом хозяев, вероятно,

потому что специализация, как правило, воз-

никает к наиболее устойчивым видам хозяев.

Кроме того, при массовых вымираниях хозяев

паразиты-генералисты не имеют преимуществ

перед специфичными видами, как это демон-

стрируют данные по островным экосистемам

после появления в них человека (Новая Зелан-

дия), где вымерли эктопаразиты с широким

(70–80 родственных видов птиц) кругом про-

кормителей (Duncan & Blackburn, 2004).

С какой скоростью вымирают паразиты?

В настоящее время биосфера вступает в

период очередного массового вымирания, со-

поставимого с аналогичными событиями, из-

вестными из палеонтологической летописи. По

мнению ряда авторов (Dunn et al., 2009; Carl-Carl-

son et al., 2017), в потерю биоразнообразия при

этом (уже шестом для планеты) вымирании

значительный вклад может внести исчезнове-

ние паразитов (табл.).

Таблица. Наиболее известные примеры вымирания паразитов

Table. The most famous examples of parasite extinction

Вид паразита Вид хозяина Примерное вре-

мя вымирания Территория Причины Источник

Пухоед Colpocephalum

californici Price, Beer,

1963 (Insecta: Phthirap-

tera: Menoponidae)

Калифорнийский кон- кон-кон-

дор Gymnogyps cali-

fornianus (Shaw, 1797)

(Aves: Accipitriformes:

Cathartidae)

Начало XXI в. США

Критическое сокра-

щение популяции

хозяина; санитарная

обработка последних

отловленных в дикой

природе особей птиц

Dunn, 2009

Перьевой клещ

Coraciacarus

muellermotzfeldi

Dabert, Alberti, 2008

(Acari: Astigmata:

Gabuciniidae)*

Разноклювая гуйя

Heteralocha acutirostris

(Aves: Passeriformes:

Callaeatidae)

Рубеж XIX и

XX вв.

Новая Зе-

ландия

Вымирание хозяина

вследствие уничтоже-

ния мест обитания и

интродукции других

видов животных

Dabert &

Alberti, 2008

Пухоед Rallicola extinctus

(Mey, 1990) (Insecta: Phthi-

raptera: Philopteridae)*

Mey, 1990

Иксодовый клещ

Ixodes nitens Neumann,

1904 (Acari: Ixodida:

Ixodidae)*

Тушканчиковая мышь

Маклеара Rattus ma-

cleari Thomas, 1887

(Mammalia: Rodentia:

Muridae)

Начало XXI в.

Остров

Рождества

(Австралия)

Вымирание хозяина

вследствие интро-

дукции других видов

животных

Mihalca et

al., 2011

Блоха Xenopsylla ne-

siotes Jordan, Rothschild,

1908 (Insecta: Siphonap-

tera: Pulicidae)*

Kwak, 2018

Примечание: * – со-вымирание.

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

Одним из первых вариантов оценки уязвимо-

сти паразитических видов стала методика, пред-

полагающая расчет доли уязвимых видов-хозяев

в каждом крупном таксоне позвоночных живот-

ных (Poulin & Morand, 2004). Усовершенствован-

ную методику данного анализа, учитывающую

специфичность паразитов, приводят Dobson et al.

(2008). Ранее Koh et al. (2004) с использованием

более сложных математических моделей выбо-

рочно провели аналогичный анализ для некото-

рых групп хозяев и паразитов. Все полученные

данные проиллюстрировали прямую взаимосвязь

между вымиранием видов-хозяев и исчезновени-

ем видов-паразитов, причем паразиты (равно как

и другие ассоциированные группы видов – на-

пример, мутуалисты) демонстрируют явно более

высокую скорость вымирания, чем их свободно-

живущие виды-хозяева. В данной статье отмече-

но, что с хозяевами, находящимися под угрозой

вымирания, ассоциировано около 6300 видов

паразитов. Dobson et al. (2008) предполагали,

что 3–5% гельминтов вымрут в ближайшие 50–

100 лет. Данные анализа, проведенного Carlson

et al. (2017), менее оптимистичны. Согласно ему,

к 2070 г. предполагается вымирание 5.6–15.4%

видов акантоцефал, 11.9–29.0% видов трематод,

12.8–29.1% цестод и 2.5–29.5% нематод.

Современные проблемы охраны паразитов

На данном этапе можно выделить несколь-

ко основных проблем выявления уязвимых па-

разитических видов:

1. Слабая изученность паразитических

представителей в целом. Для значительного ко-

личества видов хозяев паразиты до сих пор оста-

ются неизученными, либо классифицированы

только до уровня семейства или рода. Предпо-

чтения в отношении хозяев также часто остают-

ся неизвестными. Следствием является отсут-

ствие большинства паразитов в существующих

экологических базах данных. Систематический

мониторинг видов в дикой природе часто доста-

точно сложен и затратен. Поэтому на сегодняш-

ний день известно не так много примеров сбора

исчерпывающей информации по паразитофауне

хозяев, находящихся под угрозой исчезновения.

В частности, подобные исследования проводятся

для пиренейской рыси Lynx pardinus (Temminck,

1827) уже на протяжении 20 лет. На сегодняш-

ний день данные по ее эндо- и эктопаразитофа-

уне приведены в многочисленных публикациях

(Rodriguez & Carbonell, 1998; Millán & Casanova,

2007; Millán et al., 2007; Acosta et al., 2011).

2. В настоящее время крайне ограничен-

ное количество работ посвящено исследованию

истории паразитических инвазий и экспансий с

привлечением данных музейных коллекций. За-

мечательный пример подобного исследования

приведен Hartigan et al. (2010). Авторами описа-Hartigan et al. (2010). Авторами описа- et al. (2010). Авторами описа-et al. (2010). Авторами описа- al. (2010). Авторами описа-al. (2010). Авторами описа-. (2010). Авторами описа-

но появление в Австралии протозойного пара-

зита Myxidium immersum (Lutz, 1889) (Myxozoa:

Myxosporea), которое стало следствием интро-

дукции на данную территорию нового вида хо-

зяев – жабы-аги Bufo marinus Schneider, 1799.

Авторами обследованы музейные образцы, со-

бранные в период с 1935 г. по настоящее время.

3. Сложности с установлением паразити-

ческого статуса некоторых групп, имеющих

пограничное положение между паразитизмом,

мутуализмом и комменсализмом (ряд бактерий;

непатогенные кишечные простейшие; многие

клещи-схизофаги).

Таким образом, исследования экологии и

эволюции паразитов приобретают особую зна-

чимость для изучения популяций животных, на-

ходящихся под угрозой исчезновения. И широ-

кое распространение данных методов приведет

к обнаружению новых хозяев, новых (возможно,

криптических) видов паразитов. Они «приот-

кроют сегодняшнюю завесу невежества над био-

разнообразием паразитических организмов» (по:

Whiteman & Parker, 2005). Между тем, вопрос об

охране паразитов как источника ценной информа-

ции для исследований пока остается открытым.

Только один из пяти тысяч видов вшей включен в

Красный список Международного союза охраны

природы (IUCN, 2012). Там пока нет ни одного

вида блох, паразитических гельминтов, иксодо-

вых, аргасовых или гамазовых клещей, несмотря

на многочисленные требования организовать ох-

рану паразитов, звучащие с середины 1990-х гг.

Наиболее ранними в этом направлении считают-

ся работы Windsor (1990, 1995), впервые обозна-Windsor (1990, 1995), впервые обозна- (1990, 1995), впервые обозна-

чившего необходимость охраны паразитических

видов наравне со всеми остальными («Equal rights

for parasites»). На сегодняшний день отсутствуют

глобальные стратегии по сохранению/восстанов-

лению численности паразитов в дикой природе,

хотя уже существуют программы сохранения от-

дельных видов-паразитов.

Даже с утилитарной точки зрения (редкие

паразиты должны охраняться, прежде всего, как

биологические виды), данная группа организмов

пока не привлекает к себе внимания со стороны

ученых и природоохранных организаций. В этой

связи Whiteman & Parker (2005) предложили в

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

случаях исследования охраняемых видов по воз-

можности осуществлять сбор образцов их биома-

териала (мазков крови, кала, волосяного покрова

и т.п.) и затем отправлять их экспертам для по-

следующего изучения специфических паразитов.

Популяции некоторых паразитов и хозяев,

находящихся под угрозой исчезновения, могут

выращиваться в лабораторных условиях на тка-

нях альтернативных хозяев, в неволе или ex situ

(Clayton et al., 2003; Vesk et al., 2010). Для про-Clayton et al., 2003; Vesk et al., 2010). Для про- et al., 2003; Vesk et al., 2010). Для про-et al., 2003; Vesk et al., 2010). Для про- al., 2003; Vesk et al., 2010). Для про-al., 2003; Vesk et al., 2010). Для про-., 2003; Vesk et al., 2010). Для про-

тозойных паразитов (в частности, трипаносом)

требуется несложная криоконсервация живых

образцов (Ndao et al., 2004). Такие паразиты мо-et al., 2004). Такие паразиты мо- al., 2004). Такие паразиты мо-al., 2004). Такие паразиты мо-., 2004). Такие паразиты мо-

гут выращиваться на микробиологических сре-

дах для последующего инфицирования живот-

ных в неволе перед выпуском в дикую природу.

Сбор образцов и формирование банков сфор-

мируют источник для будущих реинтродукций,

но требования, выполнение которых обеспечи-

вает успех данных мероприятий (например, сни-

женная специфичность к хозяину, способность

поддерживаться в культуре), а также стоимость

ограничивают возможность их применения у па-

разитических таксонов (Moir et al., 2012).

Однако, по мнению А. Гомеса и Е. Николс

(Nichols & Gómez, 2011; Gómez & Nichols,

2013) только изменение восприятия паразитов

научным сообществом может сыграть ключе-

вую роль в реализации перечисленных выше

стратегий. Паразиты, ошибочно воспринима-

емые сейчас как помеха в функционировании

экосистем, должны занять подобающее им ме-

сто в учебных пособиях для биологов, стать

объектом природоохранных программ. Появ-

ление научной литературы, подчеркивающей

позитивную роль паразитов в экосистемах, по-

зволит помочь привлечь внимание финансовых

органов и лиц, принимающих решения, к про-

блеме опасности потери биоразнообразия пара-

зитов (Zimmer, 2000; LaFee, 2006; Zuk, 2007).

Рекомендации по охране паразитов в России

В 2017 г. в сети Интернет создан первый в

мире ресурс, посвященный охране паразитов

и учету вымирающих видов (P.E.A.R.L. http://

pearl.berkeley.edu/). Однако в пределах России

данная проблема пока недостаточно привлека-

ет внимание специалистов. Публикации, посвя-

щенные вымиранию паразитов и необходимости

их охраны, практически отсутствуют, и перспек-

тивы возможности разработки природоохран-

ных мероприятий для паразитических видов

пока неясны. Хотя имеются примеры занесения

некоторых паразитов в Красную книгу Россий-

ской Федерации (2001), а также в Красные книги

ряда регионов России. Такими видами, напри-

мер, являются рогохвост оруссус паразитиче-

ский Orussus abietinus (Scopoli, 1763) (Insecta:

Hymenoptera: Orussidae). Его личинки выступа-: Orussidae). Его личинки выступа-Orussidae). Его личинки выступа-). Его личинки выступа-

ют эндопаразитами насекомых-ксилофагов, раз-

вивающихся в древесине. Другой вид – пиявка

акантобделла пеляжья Acanthobdella peledina

Grube, 1851 (Annelida: Hirudinea). Ее хозяевами

являются пресноводные рыбы бореальной зоны

Евразии от Скандинавии до Сибири и Дальне-

го Востока (Красная книга Республики Бурятия,

2013; Красная книга Иркутской области, 2010).

По нашему мнению, на территории Россий-

ской Федерации и ее отдельных субъектов можно

рекомендовать расширить списки Красных книг

включением нескольких видов эктопаразитов, ас-

социированных с охраняемыми видами хозяев:

1. Spinturnix emarginatus (Kolenati, 1856)

(Acari: Mesostigmata: Gamasina: Spinturnicidae).

На территории России известна единственная

находка в Крыму (Orlova & Orlov, 2018). Спец-Orlova & Orlov, 2018). Спец- & Orlov, 2018). Спец-Orlov, 2018). Спец-, 2018). Спец-

ифичный паразит трехцветной ночницы Myotis

emarginatus (E. Georoy, 1806) (Chiroptera: Ves-Chiroptera: Ves-: Ves-Ves-

pertilionidae) (Красная книга Российской Федера-) (Красная книга Российской Федера-

ции (2001), 2 категория; IUCN (2012): LC).

2. Ichoronyssus scutatus (Kolenati, 1857) (Aca-Aca-

ri: Mesostigmata: Gamasina: Macronyssidae). В

России встречается в Крыму и на Дальнем Вос-

токе (Медведев и др., 1991; Orlova & Orlov, 2018).

Вопрос о видовой специфичности данного вида

остается открытым (Orlova & Orlov, 2018), однако

предпочтительными хозяевами, по всей видимо-

сти, выступают виды семейства длиннокрыловые

(Chiroptera: Miniopteridae), из которого в России

обитают два вида: обыкновенный длиннокрыл

Miniopterus schreibersi (Kuhl, 1817) (Красная кни-

га Российской Федерации (2001), 1 категория;

IUCN (2012): NT) и дальневосточный длинно- (2012): NT) и дальневосточный длинно-NT) и дальневосточный длинно-) и дальневосточный длинно-

крыл Miniopterus fuliginosus (Hodgson, 1835) (ох-

раняемого статуса не имеет).

3. Macronyssus granulosus (Kolenati, 1856)

(Acari: Mesostigmata: Gamasina: Macronyssi-Acari: Mesostigmata: Gamasina: Macronyssi-: Mesostigmata: Gamasina: Macronyssi-Mesostigmata: Gamasina: Macronyssi-: Gamasina: Macronyssi-Gamasina: Macronyssi-: Macronyssi-Macronyssi-

dae). На территории России вид ассоциирован с

остроухой ночницей Myotis blythii (Tomes, 1857)

(Chiroptera: Vespertilionidae) (Красная книга Рос-Chiroptera: Vespertilionidae) (Красная книга Рос-: Vespertilionidae) (Красная книга Рос-Vespertilionidae) (Красная книга Рос-) (Красная книга Рос-

сийской Федерации (2001), 2 категория; IUCN

(2012): LC) и длиннопалой ночницей Myotis

macrodactylus (Temminck, 1840) (Chiroptera: Ves-Chiroptera: Ves-: Ves-Ves-

pertilionidae) (Красная книга Приморского края

(2005), 3 категория; IUCN (2012): LC). Паразит

встречается на протяжении их ареалов: Крым,

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

Краснодарский край, Кавказ, Алтай, Дальний

Восток (Медведев и др., 1991; Stanyukovich, 1997;

Orlova et al., 2015; Орлова и др., 2017; Orlova &

Orlov, 2018). Паразитирование на неродственных

видах ночниц, не имеющих симпатрии, может

указывать на то, что M. granulosus представляет

собой комплекс криптических видов. Для реше-

ния данного вопроса необходимо проведение мо-

лекулярно-генетических исследований.

4. Basilia mongolensis Theodor, 1966 (Insecta:

Diptera: Nycteribiidae). В России данная кровосо-: Nycteribiidae). В России данная кровосо-Nycteribiidae). В России данная кровосо-). В России данная кровосо-

сущая муха известна по единичным находкам на

территории Западного Саяна (Orlova & Zhigalin,

2014). Основным хозяином, вероятно, является

степная ночница Myotis davidii (Peters, 1869) (Chi-Chi-

roptera: Vespertilionidae) (IUCN (2012): LC).

5. Nycteribia vexata Westwood, 1835 (Insecta:

Diptera: Nycteribiidae). На территории Российской

Федерации встречается в Крыму и на Северном

Кавказе (Orlova & Orlov, 2018) в пределах ареала

основного хозяина – остроухой ночницы.

6. Penicillidia dufouri (Westwood, 1835) (In-In-

secta: Diptera: Nycteribiidae). Данный вид встре-: Diptera: Nycteribiidae). Данный вид встре-Diptera: Nycteribiidae). Данный вид встре-: Nycteribiidae). Данный вид встре-Nycteribiidae). Данный вид встре-). Данный вид встре-

чается в Крыму и, вероятно, на Северном Кав-

казе (Orlova & Orlov, 2018) в пределах ареала

основного хозяина – остроухой ночницы.

7. Phthiridium biarticulatum Hermann, 1804

(Insecta: Diptera: Nycteribiidae). Вид дважды об-Insecta: Diptera: Nycteribiidae). Вид дважды об-: Diptera: Nycteribiidae). Вид дважды об-Diptera: Nycteribiidae). Вид дважды об-: Nycteribiidae). Вид дважды об-Nycteribiidae). Вид дважды об-). Вид дважды об-

наруживали в Крыму (Ševčik et al., 2011; Orlova

& Orlov, 2018). Паразитирует на подковоносых

летучих мышах (Chiroptera: Rhinolophidae). Все

виды данного семейства, обитающие на терри-

тории России, занесены в Красную книгу Рос-

сийской Федерации (2001).

8. Rhinolophopsylla unipectinata (Taschen-Taschen-

berg, 1880) (Insecta: Siphonaptera: Ischnopsylli-, 1880) (Insecta: Siphonaptera: Ischnopsylli-Insecta: Siphonaptera: Ischnopsylli-: Siphonaptera: Ischnopsylli-Siphonaptera: Ischnopsylli-: Ischnopsylli-Ischnopsylli-

dae). В России данный вид блохи известен по

ограниченным сборам в Крыму и на Северном

Кавказе (Тифлов и др., 1977; Лабунец, Дегтяре-

ва, 1985; Чирний, 2004; Orlova & Orlov, 2018).

Основными хозяевами являются различные

виды подковоносов Rhinolophus sp.

Также, по нашему мнению, возможно при-

своение статуса охраняемого вида иксодовому

клещу Ixodes pomerantzevi Serdyukova, 1941.

Известен в Приморском крае, Прокормители

– мелкие млекопитающие. Находки редки, био-

логия изучена слабо (Окулова и др., 1986).

Благодарности

Результаты исследования получены при поддерж-

ке Программы повышения конкурентоспособности

Национального исследовательского Томского государ-

ственного университета.

Литература

Беклемишев В.Н. 1970. Биоценологические основы срав-

нительной паразитологии. М.: Наука. 501 с.

Догель В.А. 1947. Курс общей паразитологии. Л: Учпед-

гиз. 372 с.

Жигилева О.Н. 2013. Гельминтофауна мышей (Apodemus

agrarius, Mus musculus) селитебных и межселенных

территорий Западной Сибири // Поволжский эколо-

гический журнал. №2. С. 156–163.

Красная книга Иркутской области. Иркутск: Время

странствий, 2010. 478 с.

Красная книга Приморского края: Животные. Редкие и

находящиеся под угрозой исчезновения виды живот-

ных. Владивосток: АВК «Апельсин», 2005. 408 с.

Красная книга Республики Бурятия: Редкие и находя-

щиеся под угрозой исчезновения виды животных,

растений и грибов. Улан-Удэ: Изд-во БНЦ СО РАН,

2013. 688 с.

Красная книга Российской Федерации. Животные. М.:

Астрель, 2001. 862 с.

Лабунец Н.Ф., Дегтярева Л.В. 1985. О блохах летучих

мышей на Северном Кавказе // Паразитология. Вып.

19(3). С. 177–180.

Медведев С.Г., Станюкович М.К., Тиунов М.П., Фарафо-

нова Г.В. 1991. Эктопаразиты летучих мышей Даль-

него Востока // Паразитология. Вып. 25(1). С. 27–37.

Окулова Н.М., Юдаев О.Н., Константинов О.К. 1986. К

экологии клеща Ixodes pomerantzevi (Ixodidae) // Па-Ixodidae) // Па-) // Па-

разитология. Вып. 20(1). С. 11–14.

Орлова М.В., Жигалин А.В., Орлов О.Л., Голованова

А.П. 2017. Эктопаразиты остроухой ночницы Myo-

tis blythii (Chiroptera: Vespertilionidae) заповедника

«Тигирекский» // Труды Тигирекского заповедника.

Вып. 9. С. 95–99.

Тифлов В.Е., Скалон О.И., Ростигаев В.А. 1977. Опреде-

литель блох Кавказа. Ставрополь: Ставропольское

книжное издательство. 278 с.

Чирний В.И. 2004. Материалы к изучению фауны блох (Si-Si-

phonaptera) Крымского полуострова // Вопросы разви-) Крымского полуострова // Вопросы разви-

тия Крыма. Симферополь: Таврия-Плюс. С. 193–196.

Acosta L., León-Quinto T., Bornay-Llinares F.J., Simón

M.A., Esteban J.G. 2011. Helminth parasites in faecal

samples from the endangered Iberian lynx (Lynx pardi-

nus) // Veterinary Parasitology. Vol. 179(1–3). P. 175–

179. DOI: 10.1016/j.vetpar.2011.01.058

Afrane Y.A., Githeko A.K., Yan G. 2012. The ecology of Anoph-

eles mosquitoes under climate change: case studies from

the eects of deforestation in East African highlands // An-

nals of the New York Academy of Sciences. Vol. 1249. P.

204–210. DOI: 10.1111/j.1749-6632.2011.06432.x

Alekseev A.N., Burenkova L.A., Podboronov V.M.,

Chunikhin S.P. 1995. Bacteriocidal Qualities of Ixodid

Tick (Acarina: Ixodidae) Salivary Cement Plugs and

Their Changes Under the Inuence of a Viral Tick-

Borne Pathogen // Journal of Medical Entomology. Vol.

32(5). P. 578–582. DOI: 10.1093/jmedent/32.5.578

Altizer S., Nunn C.L., Lindenfors P. 2007. Do threatened

hosts have fewer parasites? A comparative study in pri-

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

mates // Journal of Animal Ecology. Vol. 76. P. 304–

314. DOI: 10.1111/j.1365-2656.2007.01214.x

Amundsen P.A., Laerty K.D., Knudsen R., Primicerio R.,

Klemetsen A., Kuris A.M. 2009. Food web topology

and parasites in the pelagic zone of a subarctic lake

// Journal of Animal Ecology. Vol. 78(3). P. 563–572.

DOI: 10.1111/j.1365-2656.2008.01518.x

Avise J.C. 1994. Molecular markers, natural history and evo-

lution. New York: Chapman and Hall. 511 p.

Ayala S.C., Hutchings R. 1974. Hemogregarines (Protozoa:

Sporozoa) as zoogeographical tracers of Galapagos Is-

land lava lizards and marine iguanas // Herpetologica.

Vol. 30(2). P. 128–132.

Bender L.C., Schmitt S.M., Carlson E., Hauer J.B., Beyer D.E.

2005. Mortality of Rocky Mountain elk in Michigan due

to meningeal worm // Journal of Wildlife Diseases. Vol.

41(1). P. 134–140. DOI: 10.7589/0090-3558-41.1.134

Biek R., Drummond A., Poss M. 2006. A virus reveals popu-

lation structure and recent demographic history of its

carnivore host // Science. Vol. 311(5760). P. 538–541.

DOI: 10.1126/science.1121360

Blackwell A.D., Tamayo M.A., Beheim B., Trumble B.C.,

Stieglitz J., Hooper P.L., Martin M., Kaplan H., Gur-

ven M. 2015. Helminth infection, fecundity, and age of

rst pregnancy in women // Science. Vol. 350(6263). P.

970–972. DOI: 10.1126/science.aac7902

Blanchet S., Rey O., Berthier P., Lek S., Loot G. 2009. Evi-Evi-

dence of parasitemediated disruptive selection on ge-

netic diversity in a wild sh population // Molecular

Ecology. Vol. 18(6). P. 1112–1123. DOI: 10.1111/j.1365-

294X.2009.04099.x

Bradley C.A., Altizer S. 2007. Urbanization and the ecology

of wildlife diseases // Trends in Ecology and Evolution.

Vol. 22(2). P. 95–102. DOI: 10.1016/j.tree.2006.11.001

Bruyndonckx N., Biollaz F., Dubey S., Goudet J., Christe

P. 2010. Mites as biological tags of their hosts // Mo-

lecular Ecology. Vol. 19(13). P. 2770–2778. DOI:

10.1111/j.1365-294X.2010.04699.x

Byers J. 1999. The Distribution of an Introduced Mollusc

and its Role in the Long-term Demise of a Native Con-

familial Species // Biological Invasions. Vol. 1(4). P.

339–352. DOI: 10.1023/A:1010038001768

Carlson C.J., Burgio K.R., Dougherty E.R., Phillips A.J., Bue-

no V.M., Clements C.F., Castaldo G., Dallas T.A., Ciza-

uskas C.A., Cumming G.S., Doсa J., Harris N.C., Jovani

R., Mironov S., Muellerklein O.C., Proctor H.C., Getz

W.M. 2017. Parasite biodiversity faces extinction and re-

distribution in a changing climate // Science Advances.

Vol. 3(9). Art. e1602422. DOI: 10.1126/sciadv.1602422

Cizauskas C.A., Carlson C.J., Burgio K.R., Clements C.F.,

Dougherty E.R., Harris N.C., Phillips A.J. 2017. Para-

site vulnerability to climate change: an evidence-based

functional trait approach // Royal Society Open Sci-

ence. Vol. 4(1). Art. 160535. DOI:10.1098/rsos.160535

Clay T. 1949. Some problems in the evolution of a group of

ectoparasites // Evolution. Vol. 3(4). P. 279–299. DOI:

10.1111/j.1558-5646.1949.tb00030.x

Clayton D.H., Johnson K.P., Al-Tamini S. 2003. The ecological

basis of coevolutionary history // Tangled Trees: Phylog-

eny, Cospeciation and Coevolution / R.D.M. Page (Ed.).

Chicago: The University of Chicago Press. P. 310–341.

Cliord D.L., Mazet J.A.K., Dubovi E.J., Garcelon D.K.,

Coonan T.J., Conrad P.A., Munson L. 2006. Pathogen

exposure in endangered island fox (Urocyon littoralis)

populations: implications for conservation management

// Biological Conservation. Vol. 131(2). P. 230–243.

DOI: 10.1016/j.biocon.2006.04.029

Cohen J.E., Pimm S.L., Yodzis P., Saldãna J. 1993. Body

sizes of animal predators and animal prey in food

webs // Journal of Animal Ecology. Vol. 62(1). P. 67–

78. DOI: 10.2307/5483

Combes C. 1996. Parasites, biodiversity and ecosystem sta-

bility // Biodiversity and Conservation. Vol. 5(8). P.

953–962. DOI: 10.1007/BF00054413

Combes C. 2005. The Art of Being a Parasite. Chicago, Lon-

don: University of Chicago Press. 291 p.

Criscione C.D., Blouin M.S. 2004. Life cycles shape parasite

evolution: comparative population genetics of salmon

trematodes // Evolution. Vol. 58(1). P. 198–202. DOI:

10.1554/03-359

Cumming G.S., van Vuuren D.P. 2006. Will climate change

aect ectoparasite species ranges? // Global Ecol-

ogy and Biogeography. Vol. 15(5). P. 486–497. DOI:

10.1111/j.1466-822X.2006.00241.x

Cunningham A.A., Daszak P., Rodriguez J.P. 2003. Pathogen

pollution: dening a parasitological threat to biodiversity

conservation // Journal of Parasitology. Vol. 89. P. 78–83.

Dabert J., Alberti G. 2008: A new species of the genus Cora-

ciacarus (Gabuciniidae, Pterolichoidea) from the huia

Heteralocha acutirostris (Callaeatidae, Passeriformes),

an extinct bird species from New Zealand // Journal of

Natural History. Vol. 42(43–44). P. 2763–2776. DOI:

10.1080/00222930802354142

Dawkins R., Krebs J.R. 1979. Arms races between and

within species // Proceedings of the Royal Society B:

Biological Sciences. Vol. 205(1161). P. 489–511. DOI:

10.1098/rspb.1979.0081

Dobson A., Laerty K.D., Kuris A.M., Hechinger R.F., Jetz W.

2008. Homage to Linnaeus: how many parasites? How

many hosts? // Proceedings of the National Academy of

Sciences of the United States of America. Vol. 105(Sup-

pl. 1). P. 11482–11489. DOI: 10.1073/pnas.0803232105

Duell E. 2001. Curative power of fever // Lancet.

Vol. 358(9289). Art. 1276. DOI: 10.1016/S0140-

6736(01)06374-7

Duncan R.P., Blackburn T.M. 2004. Extinction and ende-

mism in the New Zealand avifauna // Global Ecol-

ogy and Biogeography. Vol. 13(6). P. 509–517. DOI:

10.1111/j.1466-822X.2004.00132.x

Dunn R.R. 2009. Coextinction: anecdotes, models, and spec-

ulation // Holocene extinctions / S.T. Turvey (Ed.). Ox-

ford: University Press. P. 167–180. DOI: 10.1093/acpro

f:oso/9780199535095.003.0008

Dunn R.R. Harris N.C. Colwell R.K., Koh L.P., Sodhi N.S.

2009. The sixth mass coextinction: are most endangered

species parasites and mutualists? // Proceedings of the

Royal Society B: Biological Sciences. Vol. 276(1670).

P. 3037–3045. DOI: 10.1098/rspb.2009.0413

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

Dunne J.A., Laerty K.D., Dobson A.P., Hechinger R.F.,

Kuris A.M., Martinez N.D., McLaughlin J.P., Mourit-

sen K.N., Poulin R., Reise K., Stouer D.B., Thieltges

D.W., Williams R.J., Zander K.D. 2013. Parasites af-

fect food web structure primarily through increased

diversity and complexity // PLoS Biol. Vol. 11(6). Art.

e1001579. DOI: 10.1371/journal.pbio.1001579

Durden L.A., Keirans J.E. 1996. Host-parasite coextinc-Host-parasite coextinc-

tion and the plight of tick conservation // American

Journal of Entomology. Vol. 42(2). P. 87–91. DOI:

10.1093/ae/42.2.87

Eichler W. 1942. Die Entfaltungsregel und andere Gestzm�-ler W. 1942. Die Entfaltungsregel und andere Gestzm�-er W. 1942. Die Entfaltungsregel und andere Gestzm�-

zigkeiten in den parasitogenetischen Beziehungen der

Mallophagen und anderer stándiger Parasiten zu ihren-

Wirten // Zoologische Anzeiger. Vol. 137. P. 77–83.

Fahrenholz H. 1913. Ectoparasiten und Abstammungslehre //

Zoologische Anzeiger. Vol. 41. P. 371–374.

Fleming J.O. 2013. Helminth therapy and multiple sclerosis

// International Journal for Parasitology. Vol. 43(3–4). P.

259–274. DOI: 10.1016/j.ijpara.2012.10.025

Gaither M.R., Aeby G., Vignon M., Meguro Y., Rigby M.,

Runyon C., Toonen R.J., Wood C.L., Bowen B.W. 2013.

An invasive sh and the time-lagged spread of its para-

site across the Hawaiian Archipelago // PLoS One. Vol.

8(2). Art. e56940. DOI: 10.1371/journal.pone.0056940

Glazner J.T., Devlin B., Ellstrand N.C. 1988. Biochemical

and morphological evidence for host race evolution in

desert mistletoe, Phoradendron californicum (Viscace-

ae) // Plant Systematics and Evolution. Vol. 161(1–2). P.

13–21. DOI: 10.1007/BF00936008

Gompper M.E., Williams E.S. 1998. Parasite conserva-

tion and the black-footed ferret recovery program //

Conservation Biology. Vol. 12(3). P. 730–732. DOI:

10.1111/j.1523-1739.1998.97196.x

Gómez A., Nichols E. 2013. Neglected wild life: Parasitic

biodiversity as a conservation target // International

Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife. Vol.

2(1). P. 222–227. DOI: 10.1016/j.ijppaw.2013.07.002

Gorrell J., Schulte-Hostedde A. 2008. Patterns of parasit-

ism and body size in red squirrels (Tamiasciurus hud-

sonicus) // Canadian Journal of Zoology. Vol. 86(2). P.

99–107. DOI: 10.1139/Z07-123

Hamer S.A., Lehrer E., Magle S.B. 2012. Wild birds as

sentinels for multiple zoonotic pathogens along an

urban to rural gradient in Greater Chicago, Illinois //

Zoonoses Public Health. Vol. 59(5). P. 355–364. DOI:

10.1111/j.1863-2378.2012.01462.x

Hartigan A., Phalen D.N., Šlapeta J. 2010. Museum material

reveals a frog parasite emergence after the invasion of

the cane toad in Australia // Parasites and Vectors. Vol.

3(1). Art. 50. DOI: 10.1186/1756-3305-3-50

Hoelzel A.R., Halley J., O’Brien S.J., Campagna C., Arnbom

T., LeBoeuf B., Ralls K., Dover G.A. 1993. Elephant

seal genetic variation and the use of simulation models

to investigate historical population bottlenecks // Jour-

nal of Heredity. Vol. 84(6). P. 443–449.

Holdo R.M., Sinclair A.R.E., Dobson A.P., Metzger K.L.,

Bolker B.M., Ritchie M.E., Holt R.D. 2009. A disease-

mediated trophic cascade in the Serengeti and its im-

plications for ecosystem C // PLoS Biol. Vol. 7(9). Art.

e1000210. DOI: 10.1371/journal.pbio.1000210

Hudson P.J., Rizzoli A.P., Grenfell B.T., Heesterbeek H.,

Dobson A.P. 2002. The Ecology of Wildlife Diseases.

Oxford: Oxford University Press. 197 p.

Hudson P.J., Dobson A.P., Laerty K.D. 2006. Is a healthy

ecosystem one that is rich in parasites? // Trends in

Ecology and Evolution. Vol. 21(7). P. 381–385. DOI:

10.1016/j.tree.2006.04.007

Hugot J.-P. 1999. Primates and their pinworm parasites: the

Cameron hypothesis revisited // Systematic Biology. Vol.

48(3). P. 523–546. DOI: 10.1080/106351599260120

IUCN. 2012. IUCN Red List Categories and Criteria: Ver-

sion 3.1, second ed. Gland, Switzerland and Cambridge,

UK: IUCN. 32 p.

Jaworski D.C., Simmen F.A., Lamoreaux W., Coons L.B.,

Muller M.T., Needham G.R. 1995. A secreted calretin-

ulin protein in ixodid tick (Amblyomma americanum)

saliva // Journal of Insect Physiology. Vol. 41(4). P.

369–375. DOI: 10.1016/0022-1910(94)00107-R

Jerome C.A., Ford B.A. 2002a. Comparative population

structure and genetic diversity of Arceuthobium ameri-

canum (Viscaceae) and its Pinus host species: insight

into host–parasite evolution in parasitic angiosperms

// Molecular Ecology. Vol. 11(3). P. 407–420. DOI:

10.1046/j.0962-1083.2002.01462.x

Jerome C.A., Ford B.A. 2002b. The discovery of three genet-

ic races of the dwarf mistletoe Arceuthobium america-

num (Viscaceae) provides insight into the evolution of

parasitic angiosperms // Molecular Ecology. Vol. 11(3).

P. 387–405. DOI: 10.1046/j.0962-1083.2002.01463.x

Jetz W., Wilcove D., Dobson A.P. 2007. Projected impacts of

climate and land-use change on the global diversity of

birds // PLoS Biol. Vol. 5(6). Art. e157. DOI: 10.1371/

journal.pbio.0050157

Karczewski J., Endris R., Connolly T.M. 1994. Disagregin is

a brinogen receptor antagonist lacking the Arg-Gly-Asp

sequence from the tick, Ornithodoros moubata. // Journal

of Chemical Biology. Vol. 269(9). P. 6702–6708.

Keller P.M., Waxman L., Amold B.A., Schultz L.D., Condra C.,

Connolly T.M. 1993. Cloning of the cDNA and expression

of moubatin, an inhibitor of platelet aggregation // Journal

of Chemical Biology. Vol. 268(8). P. 5450–5456.

Kieser J.A. 1991. Fluctuating odontometric asymmetry, mor-

phological variability, and genetic monomorphism in

the cheetah Acinonyx jubatus // Evolution. Vol. 45(5). P.

1175–1183. DOI: 10.1111/j.1558-5646.1991.tb04384.x

Klassen G.J. 1992. Coevolution: a history of the macroevolu-

tionary approach to studying host–parasite associations

// Journal of Parasitology. Vol. 78(4). P. 573–587. DOI:

10.2307/3283532

Koh L.P., Dunn R.D., Sodhi N.S., Colwell R.K., Proctor

H.C., Smith V.S. 2004. Species co-extinctions and the

biodiversity crisis // Science. Vol. 305(5690). P. 1632–

1634. DOI: 10.1126/science.1101101

Kubes M., Fuchsberger N., Labuda M., Zuová E., Nuttall

P.A. 1994. Salivary gland extracts of partially fed Der-

macentor reticulatus ticks decrease natural killer cell

activity in vitro // Immunology. Vol. 82(1). P. 113–116.

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

Kuris A.M., Hechinger R.F., Shaw J.C., Whitney K.L., Aguirre-

Macedo L., Boch C.A., Dobson A.P., Dunham E.J., Fre-

densborg B.L., Huspeni T.C., Lorda J., Mababa L., Mancini

F.T., Mora A.B., Pickering M., Talhouk N.L., Torchin M.E.,

Laerty K.D. 2008. Ecosystem energetic implications of

parasite and free-living biomass in three estuaries // Nature.

Vol. 454(7203). P. 515–518. DOI: 10.1038/nature06970

Kuwabara K., Pinsky D.J., Schmidt A.M., Benedict C., Brett

J., Ogawa S., Broekman M.J., Marcus A.J., Sciacca

R.R., Michalak M., Wang F., Pan Y.-C., Grunfeld S.,

Patton S., Malinski T., Stern D.M., Ryan J. 1995. Calre-

ticulin, an antithrombotic agent which binds to vitamin

K-dependent coagulation factors, stimulates endothelial

nitric oxide production, and limits thrombosis in canine

coronary arteries // Journal of Biological Chemistry. Vol.

270(14). P. 8179–8187. DOI: 10.1074/jbc.270.14.8179

Kwak M.L. 2018. Australia’s vanishing eas (Insecta: Si-

phonaptera): a case study in methods for the assessment

and conservation of threatened ea species // Journal

of Insect Conservation. Vol. 22(3–4). P. 545–550. DOI:

10.1007/s10841-018-0083-7

von Ihering H. 1891. On the ancient relations between New Zea-

land and South America // Transactions and Proceedings

of the Royal Society of New Zealand. Vol. 24. P. 431–445.

von Ihering H. 1902. Die Helminthen als Hilfsmittel der

Zoogeographischen Forschung // Zoologischer Anzei-

ger. Vol. 26. P. 24–51.

LaFee S. 2006. Parasites lost. Of lice and men and the val-

ue of small, disgusting things. San Diego: The San

Diego Union-Tribune. Available from: http://legacy.

sandiegouniontribune.com/news/science/20061102-

9999-lz1c02parasit.html

Laerty K.D. 2012. Biodiversity loss decreases parasite di-

versity: theory and patterns // Philosophical Transac-

tions of the Royal Society of London. Series B, Bio-

logical Sciences. Vol. 367(1604). P. 2814–2827. DOI:

10.1098/rstb.2012.0110

Laerty K.D., Kuris A.M. 2009. Parasitic castration: the evolu-

tion and ecology of body snatchers // Trends in Parasitolo-

gy. Vol. 25(12). P. 564–572. DOI: 10.1016/j.pt.2009.09.003

Laerty K.D., Dobson A.P., Kuris A.M. 2006. Parasites

dominate food web links // Proceedings of the Na-

tional Academy of Sciences of the United States of

America. Vol. 103(30). P. 11211–11216. DOI: 10.1073/

pnas.0604755103

Lively C.M., Dybdahl M.F., Jokela J., Osnas E.E., Delph L.F.

2004. Host sex and local adaptation by parasites in a

snail-trematode interaction // American Naturalist. Vol.

164(Suppl. 5). P. 6–18. DOI: 10.1086/424605

Lovich J.E., Ennen J.R., Agha M., Gibbons W.J. 2018.

Where have all the turtles gone, and why does it mat-

ter? // BioScience. Vol. 68(10). P. 771–781. DOI:

10.1093/biosci/biy095

Meusnier I., Olsen J.L., Stam W.T., Destombe C., Valero

M. 2001. Phylogenetic analyses of Caulerpa taxifolia

(Chlorophyta) and of its associated bacterial microora

provide clues to the origin of the Mediterranean intro-

duction // Molecular Ecology. Vol. 10(4). P. 931–946.

DOI: 10.1046/j.1365-294X.2001.01245.x

Mey E. 1990. Eine neue ausgestorbene Vogel-Ischnozere von

Neuseeland, Huiacola extinctus (Insecta, Phthiraptera)

// Zoologischer Anzeiger. Vol. 224(1/2). P. 49–73.

Mihalca A.D., Gherman C.M., Cozma V. 2011. Coendangered

hard-ticks: threatened or threatening? // Parasites and Vec-

tors. Vol. 4(1). Art. 71. DOI: 10.1186/1756-3305-4-71

Millán J., Casanova J.C. 2007. Helminth parasites of the en-

dangered Iberian lynx (Lynx pardinus) and sympatric

carnivores // Journal of Helminthology. Vol. 81(4). P.

377–380. DOI: 10.1017/S0022149X07869203

Millán J., Ruiz-Fons F., Márquez F.J., Viota M., López-Bao

J.V., Martín Mateo M.P. 2007. Ectoparasites of the en-

dangered Iberian lynx Lynx pardinus and sympatric

wild and domestic carnivores in Spain // Medical and

Veterinary Entomology. Vol. 21(3). P. 248–254. DOI:

10.1111/j.1365-2915.2007.00696.x

Minchella D.J., Scott M.E. 1991. Parasitism: cryptic determi-

nant of animal community structure // Tree. Vol. 6(8). P.

250–254. DOI: 10.1016/0169-5347(91)90071-5

Moir M.L., Vesk P.A., Brennan K.E.C., Poulin R., Hughes

L., Keith D.A., McCarthy M.A., Coates D.J. 2012.

Considering extinction of dependent species dur-

ing translocation, ex situ conservation, and assisted

migration of threatened hosts // Conservation Biol-

ogy. Vol. 26(2). P. 199–207. DOI: 10.1111/j.1523-

1739.2012.01826.x

Musselman L.J., Parker C. 1981. Studies on Indigo Witch-

weed, the American strain of Striga gesnerioides

(Scrophulariaceae) // Weed Science. Vol. 29(5). P. 594–

596. DOI: 10.1017/S0043174500063797

Ndao M., Magnus E., Buscher P., Geerts S. 2004. Trypano-

soma vivax: a simplied protocol for in vivo growth,

isolation and cryopreservation // Parasite. Vol. 11(1). P.

103–106. DOI: 10.1051/parasite/2004111103

Nichols E., Gómez A. 2011. Conservation education needs

more parasites // Biological Conservation. Vol. 144(2).

P. 937–941. DOI: 10.1016/j.biocon.2010.10.025

Norton D.A., Carpenter M.A. 1998. Mistletoes as parasites:

host specicity and speciation // Trends in Ecology

and Evolution. Vol. 13(3). P. 101–105. DOI: 10.1016/

S0169-5347(97)01243-3

Orlova M.V., Zhigalin A.V. 2014. New records of the bat y

Basilia mongolensis in the mountains of Asia (Diptera)

// Vespertilio. Vol. 17. P. 127–128.

Orlova M.V., Orlov O.L. 2018. Contribution to the Ectopara-

site Fauna of Bats (Chiroptera: Vespertilionidae, Rhi-

nolophidae) of Crimea // Entomological Review. Vol.

98(3). P. 319–323. DOI: 10.1134/S0013873818030089

Orlova M.V., Orlov O.L., Kruskop S.V., Bernikov K.A.

2013. Possibilities for identication of cryptic species

of Chiroptera using host-specic ectoparasites // Biol-

ogy Bulletin. Vol. 40(1). P. 111–113. DOI: 10.1134/

S1062359013010111

Orlova M.V., Zhigalin A.V., Zhigalina D.I. 2015. Parasitic

gamasid mites (Acari: Mesostigmata) associated with

bats (Chiroptera: Vespertilionidae) on Kunashiri Is-

land, with a description of a new species Spinturnix

uchikawai sp. nov. // Acta Arachnologica. Vol. 64(1). P.

27–31. DOI: 10.2476/asjaa.64.27

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

Page R.D.M. 2003. Introduction // Tangled Trees: Phyloge-

ny, Cospeciation and Coevolution / R.D.M. Page (Ed.).

Chicago: University of Chicago Press. P. 1–21.

Page R.D., Lee P.L., Becher S.A., Griths R., Clayton D.H.

1998. A dierent tempo of mitochondrial DNA evolu-

tion in birds and their parasitic lice // Molecular Phy-

logenetics and Evolution. Vol. 9(2). P. 276–293. DOI:

10.1006/mpev.1997.0458

Pang J., Hoelzel A.R., Song Y., Zeng Z., Zhang Y. 2003. Lack

of mtDNA control region variation in Hainan Eld’s

deer: consequences of a recent population bottleneck

// Conservation Genetics. Vol. 4(1). P. 109–112. DOI:

10.1023/A:1021817925740

Patz J.A., Daszak P., Tabor G.M., Aguirre A.A., Pearl M., Ep-

stein J., Wolfe N.D., Kilpatrick A.M., Foufopoulos J., Mo-

lyneux D., Bradley D.J. 2004. Unhealthy landscapes: pol-

icy recommendations on land use change and infectious

disease emergence // Environmental Health Perspectives.

Vol. 112(10). P. 1092–1098. DOI: 10.1289/ehp.6877

Pedersen A.B., Jones K.E., Nunn C.L., Altizer S. 2007. Infec-

tious diseases and extinction risk in wild mammals //

Conservation Biology. Vol. 21(5). P. 1269–1279. DOI:

10.1111/j.1523-1739.2007.00776.x

Poulin R., Morand S. 2000. The diversity of parasites //

Quarterly Review of Biology. Vol. 75(3). P. 277–293.

DOI: 10.1086/393500

Poulin R., Morand S. 2004. Parasite Biodiversity. Washing-

ton DC: Smithsonian Institute Scholarly Press. 216 p.

Rael T.R., Martin L.B., Rohr J.R. 2008. Parasites as preda-

tors: unifying natural enemy ecology // Trends in Ecol-

ogy and Evolution. Vol. 23(11). P. 610–618. DOI:

10.1016/j.tree.2008.06.015

Ramachandra R.N., Wikel S.K. 1992. Modulation of host im-

mune responses by ticks (Acari: Ixodidae): eect of sali-

vary gland extracts on host macrophages and lymphocyte

cytokine production // Journal of Medical Entomology.

Vol. 29(5). P. 818–826. DOI: 10.1093/jmedent/29.5.818

Reshetnikov A.N., Sokolov S.G., Protasova E.N. 2011. The

host-specic parasite Nippotaenia mogurndae conrms

introduction vectors of the sh Perccottus glenii in the Vol-

ga river basin // Journal of Applied Ichthyology. Vol. 27(5).

P. 1226–1231. DOI: 10.1111/j.1439-0426.2011.01792.x

Reshetnikov A.N., Sokolov S.G., Protasova E.N. 2017. Detection

of a neglected introduction event of the invasive sh Perc-

cottus glenii using parasitological analysis // Hydrobiologia.

Vol. 788(1). P. 65–73. DOI: 10.1007/s10750-016-2987-0

Ribeiro J.M.C., Makoul G.T., Levine J., Robinson D.R.,

Spielman A. 1985. Antihemostatic, antiinammatory,

and immunosuppressive properties of the saliva of a

tick, Ixodes dammini // Journal of Experimental Medi-

cine. Vol. 161(2). P. 332–344.

Ribeiro J.M.C., Endris T.M., Endris R. 1991. Saliva of the

soft tick, Ornithodoros moubata, contains anti-plate-

let and apyrase activities // Comparative Biochem-

istry and Physiology. Vol. 100(1). P. 109–112. DOI:

10.1016/0300-9629(91)90190-N

Riley S.P.D., Foley J., Chomel B. 2004. Exposure to feline

and canine pathogens in bobcats and gray foxes in ur-

ban and rural zones of a National Park in California //

Journal of Wildlife Diseases. Vol. 40(1). P. 11–22. DOI:

10.7589/0090-3558-40.1.11

Robar N., Burness G., Murray D.L. 2010. Tropics, trophics

and taxonomy: the determinants of parasite-associated

host mortality // Oikos. Vol. 119(8). P. 1273–1280. DOI:

10.1111/j.1600-0706.2009.18292.x

Rodriguez A., Carbonell E. 1998. Gastrointestinal parasites

of the Iberian lynx and other wild carnivores from cen-

tral Spain // Acta Parasitologica. Vol. 43(3). P. 128–136.

Rohr J.R., Dobson A.P., Johnson P.T.J., Kilpatrick A.M.,

Paull S.H., Rael T.R., Ruiz-Moreno D., Thomas M.B.

2011. Frontiers in climate change-disease research //

Trends in Ecology and Evolution. Vol. 26(6). P. 270–

277. DOI: 10.1016/j.tree.2011.03.002

Schwanz L. 2008. Chronic parasitic infection alters repro-

ductive output in deer mice // Behavioral Ecology and

Sociobiology. Vol. 62(8). P. 1351–1358. DOI: 10.1007/

s00265-008-0563-y

Ševčik M., Benda P., Uhrin M. 2011. First records of the bat

y Phthiridium biarticulatum (Diptera: Nycteribiidae)

in Crimea // Vespertilio. Vol. 15. P. 159–160.

Sig A.K., Guney M., Guclu A.U., Ozmen E. 2017. Medici-

nal leech therapy – an overall perspective // Integra-

tive Medicine Research. Vol. 6(4). P. 337–343. DOI:

10.1016/j.imr.2017.08.001

Singh A.P. 2010. Medicinal leech therapy (hirudotherapy): a brief

overview // Complementary Therapies in Clinical Practice.

Vol. 16(4). P. 213–215. DOI: 10.1016/j.ctcp.2009.11.005

Singh K., Davies G., Alenazi Y., Eaton J.R.O., Kawamura A.,

Bhattacharya S. 2017. Yeast surface display identies a

family of evasins from ticks with novel polyvalent CC

chemokine-binding activities // Scientic Reports. Vol.

7(1). Art. 4267. DOI: 10.1038/s41598-017-04378-1

Stanyukovich M.K. 1997. Keys to the gamasid mites (Ac-

ari: Parasitiformes, Mesostigmata, Macronyssoidea et

Laelaptoidea) parasiting bats (Mammalia, Chiroptera)

from Russia and adjacent countries // Rudolst�dter

naturhistorische Schriften. Vol. 7. P. 13–46.

Stork N.E., Lyal C.H. 1993. Extinction or ‘co-extinc-

tion’ rates? // Nature. Vol. 366(6453). P. 307. DOI:

10.1038/366307a0

Strachan D.P. 1989. Hay fever, hygiene, and household size

// British Medical Journal. Vol. 299(6710): 1259–1260.

DOI: 10.1136/bmj.299.6710.1259

Strona G., Galli P., Fattorini S. 2013. Fish parasites resolve

the paradox of missing coextinctions // Nature Commu-

nications. Vol. 4. Art. 1718. DOI: 10.1038/ncomms2723

Summers K., McKeon S., Sellars J., Keusenkothen M., Mor-

ris J., Gloeckner D., Pressley C., Price B., Snow H.

2003. Parasitic exploitation as an engine of diversity

// Biological Reviews. Vol. 78(4). P. 639–675. DOI:

10.1017/S146479310300616X

Telfer S., Lambin X., Birtles R., Beldomenico P., Burthe S.,

Paterson S., Begon M. 2010. Species interactions in a

parasite community drive infection risk in a wildlife

population // Science. Vol. 330(6001). P. 243–246. DOI:

10.1126/science.1190333

Templeton A.R., Robertson R.J., Brisson J., Strasburg J.

2001. Disrupting evolutionary processes: the eect of

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

habitat fragmentation on collared lizards in the Mis-

souri Ozarks // Proceedings of the National Academy of

Sciences of the United States of America. Vol. 98(10).

P. 5426–5432. DOI: 10.1073/pnas.091093098

Thomas F., Renaud F., Guegan J.F. 2005. Parasitism and Eco-

systems. New York: Oxford University Press. 221 p.

Thomas F., Guégan J.-F., Renaud F. 2009. Ecology and Evo-

lution of Parasitism. New York: Oxford University

Press. 240 p.

Tompkins D.M., Greenman J.V., Hudson P.J. 2001. Dif-

ferential impact of a shared nematode parasite on two

gamebird hosts: implications for apparent competition

// Parasitology. Vol. 122. P. 187–193. DOI: 10.1017/

S0031182001007247

Tompkins D.M., Sainsbury A.W., Nettleton P., Buxton D.,

Gurnell J. 2002. Parapoxvirus causes a deleterious dis-

ease in red squirrels associated with UK population

declines // Proceedings of the Royal Society of Lon-

don. Series B, Biological Sciences. Vol. 269(1490). P.

529–533. DOI: 10.1098/rspb.2001.1897

Vesk P.A., McCarthy M.A., Moir M.L. 2010. How many

hosts? Modelling host breadth from eld samples //

Methods in Ecology and Evolution. Vol. 1(3). P. 292–

299. DOI: 10.1111/j.2041-210X.2010.00026.x

Waxman L., Smith D.E., Arcuri K.E., Vlasuk G.P. 1990.

Tick anticoagulant peptide (TAP) is a novel inhibitor of

blood coagulation factor Xa // Science. Vol. 248(4955).

P. 593–596. DOI: 10.1126/science.2333510

Wegner K.M., Reusch T.B.H., Kalbe M. 2003. Multiple parasites

are driving major histocompatibility complex polymor-

phism in the wild // Journal of Evolutionary Biology. Vol.

16(2). P. 224–232. DOI: 10.1046/j.1420-9101.2003.00519.x

Weinstock J.V. 2012. The worm returns // Nature. Vol.

491(7423). P. 183–185. DOI: 10.1038/491183a

Whiteman N.K., Parker P.G. 2005. Using parasites to infer

host population history: a new rationale for parasite

conservation // Animal Conservation. Vol. 8(2). P. 175–

181. DOI: 10.1017/S1367943005001915

Whiteman N.K., Santiago-Alarcon D., Johnson K.P., Parker

P.G. 2004. Dierences in straggling rates between two

genera of dove lice (Insecta: Phthiraptera) reinforce

population genetic and cophylogenetic patterns // Inter-

national Journal for Parasitology. Vol. 34(10). P. 1113–

1119. DOI: 10.1016/j.ijpara.2004.06.003

Whitrow M. 1990. Wagner-Jauregg and fever therapy //

Medical History. Vol. 34(3). P. 294–310. DOI: 10.1017/

S0025727300052431

Windsor D.A. 1990. Heavenly hosts // Nature. Vol. 348(6297).

P. 104. DOI: 10.1038/348104c0

Windsor D.A. 1995. Equal rights for parasites // Conserva-

tion Biology. Vol. 9(1). P. 1–2. DOI: 10.1046/j.1523-

1739.1995.09010001.x

Windsor D.A. 1998. Most of the species on Earth are par-

asites // International Journal for Parasitology. Vol.

28(12). P. 1939–1941.

Wirth T., Meyer A., Achtman M. 2005. Deciphering host

migrations and origins by means of their microbes //

Molecular Ecology. Vol. 14(11). P. 3289–3306. DOI:

10.1111/j.1365-294X.2005.02687.x

Zimmer C. 2000. Parasite Rex: Inside the World of Nature’s

Most Dangerous Creatures. New York: Touchstone-Si-

mon and Schuster. 320 p.

Zuber D., Widmer A. 2000. Genetic evidence for host speci-

city in the hemiparasitic Viscum album L. (Viscaceae)

// Molecular Ecology. Vol. 9(8). P. 1069–1073. DOI:

10.1046/j.1365-294x.2000.00963.x

Zuk M. 2007. Riddled with Life: Friendly Worms, Ladybug

Sex, and the Parasites that Make us Who we are. Or-

lando: Harcourt Books. 240 p.

References

Acosta L., León-Quinto T., Bornay-Llinares F.J., Simón

M.A., Esteban J.G. 2011. Helminth parasites in faecal

samples from the endangered Iberian lynx (Lynx pardi-

nus). Veterinary Parasitology 179(1–3): 175–179. DOI:

10.1016/j.vetpar.2011.01.058

Afrane Y.A., Githeko A.K., Yan G. 2012. The ecology of

Anopheles mosquitoes under climate change: case stud-

ies from the eects of deforestation in East African high-

lands. Annals of the New York Academy of Sciences 1249:

204–210. DOI: 10.1111/j.1749-6632.2011.06432.x

Alekseev A.N., Burenkova L.A., Podboronov V.M.,

Chunikhin S.P. 1995. Bacteriocidal Qualities of Ixodid

Tick (Acarina: Ixodidae) Salivary Cement Plugs and

Their Changes Under the Inuence of a Viral Tick-

Borne Pathogen. Journal of Medical Entomology 32(5):

578–582. DOI: 10.1093/jmedent/32.5.578

Altizer S., Nunn C.L., Lindenfors P. 2007. Do threatened

hosts have fewer parasites? A comparative study in pri-

mates. Journal of Animal Ecology 76: 304–314. DOI:

10.1111/j.1365-2656.2007.01214.x

Amundsen P.A., Laerty K.D., Knudsen R., Primicerio R.,

Klemetsen A., Kuris A.M. 2009. Food web topology

and parasites in the pelagic zone of a subarctic lake.

Journal of Animal Ecology 78(3): 563–572. DOI:

10.1111/j.1365-2656.2008.01518.x

Avise J.C. 1994. Molecular markers, natural history and

evolution. New York: Chapman and Hall. 511 p.

Ayala S.C., Hutchings R. 1974. Hemogregarines (Protozoa:

Sporozoa) as zoogeographical tracers of Galapagos

Island lava lizards and marine iguanas. Herpetologica

30(2): 128–132.

Beklemishev V.N. 1970. Biocenological foundations of compara-

tive parasitology. Moscow: Nauka. 501 p. [In Russian]

Bender L.C., Schmitt S.M., Carlson E., Hauer J.B., Beyer

D.E. 2005. Mortality of Rocky Mountain elk in Michi-.E. 2005. Mortality of Rocky Mountain elk in Michi-E. 2005. Mortality of Rocky Mountain elk in Michi-. 2005. Mortality of Rocky Mountain elk in Michi-Mortality of Rocky Mountain elk in Michi-

gan due to meningeal worm. Journal of Wildlife Diseas-

es 41(1): 134–140. DOI: 10.7589/0090-3558-41.1.134

Biek R., Drummond A., Poss M. 2006. A virus reveals popu-

lation structure and recent demographic history of its

carnivore host. Science 311(5760): 538–541. DOI:

10.1126/science.1121360

Blackwell A.D., Tamayo M.A., Beheim B., Trumble B.C.,

Stieglitz J., Hooper P.L., Martin M., Kaplan H., Gurven

M. 2015. Helminth infection, fecundity, and age of rst

pregnancy in women. Science 350(6263): 970–972.

DOI: 10.1126/science.aac7902

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

Blanchet S., Rey O., Berthier P., Lek S., Loot G. 2009. Evidence

of parasitemediated disruptive selection on genetic diver-

sity in a wild sh population. Molecular Ecology 18(6):

1112–1123. DOI: 10.1111/j.1365-294X.2009.04099.x

Bradley C.A., Altizer S. 2007. Urbanization and the ecology

of wildlife diseases. Trends in Ecology and Evolution

22(2): 95–102. DOI: 10.1016/j.tree.2006.11.001

Bruyndonckx N., Biollaz F., Dubey S., Goudet J., Christe P.

2010. Mites as biological tags of their hosts. Molecu-

lar Ecology 19(13): 2770–2778. DOI: 10.1111/j.1365-

294X.2010.04699.x

Byers J. 1999. The Distribution of an Introduced Mollusc and

its Role in the Long-term Demise of a Native Confamil-

ial Species. Biological Invasions 1(4): 339–352. DOI:

10.1023/A:1010038001768

Carlson C.J., Burgio K.R., Dougherty E.R., Phillips A.J.,

Bueno V.M., Clements C.F., Castaldo G., Dallas T.A.,

Cizauskas C.A., Cumming G.S., Doсa J., Harris N.C.,

Jovani R., Mironov S., Muellerklein O.C., Proctor H.C.,

Getz W.M. 2017. Parasite biodiversity faces extinction

and redistribution in a changing climate. Science Ad-

vances 3(9): e1602422. DOI: 10.1126/sciadv.1602422

Chirniy V.I. 2004. Materials on the ea fauna (Siphonaptera) of

the Crimean Peninsula. In: Problems of Development of

Crimea. Simferopol: Tavriya-Plus. P. 193–196. [In Russian]

Cizauskas C.A., Carlson C.J., Burgio K.R., Clements C.F.,

Dougherty E.R., Harris N.C., Phillips A.J. 2017. Para- E.R., Harris N.C., Phillips A.J. 2017. Para-E.R., Harris N.C., Phillips A.J. 2017. Para-.R., Harris N.C., Phillips A.J. 2017. Para-R., Harris N.C., Phillips A.J. 2017. Para-., Harris N.C., Phillips A.J. 2017. Para-Harris N.C., Phillips A.J. 2017. Para- N.C., Phillips A.J. 2017. Para-N.C., Phillips A.J. 2017. Para-.C., Phillips A.J. 2017. Para-C., Phillips A.J. 2017. Para-., Phillips A.J. 2017. Para-Phillips A.J. 2017. Para- A.J. 2017. Para-A.J. 2017. Para-.J. 2017. Para-J. 2017. Para-. 2017. Para-Para-

site vulnerability to climate change: an evidence-based

functional trait approach. Royal Society Open Science

4(1): 160535. DOI:10.1098/rsos.160535

Clay T. 1949. Some problems in the evolution of a group of

ectoparasites. Evolution 3(4): 279–299. DOI: 10.1111/

j.1558-5646.1949.tb00030.x

Clayton D.H., Johnson K.P., Al-Tamini S. 2003. The ecologi-

cal basis of coevolutionary history. In: R.D.M. Page (Ed.):

Tangled Trees: Phylogeny, Cospeciation and Coevolution.

Chicago: The University of Chicago Press. P. 310–341.

Cliord D.L., Mazet J.A.K., Dubovi E.J., Garcelon D.K.,

Coonan T.J., Conrad P.A., Munson L. 2006. Pathogen

exposure in endangered island fox (Urocyon littoralis)

populations: implications for conservation manage-

ment. Biological Conservation 131(2): 230–243. DOI:

10.1016/j.biocon.2006.04.029

Cohen J.E., Pimm S.L., Yodzis P., Saldãna J. 1993. Body sizes

of animal predators and animal prey in food webs. Jour-

nal of Animal Ecology 62(1): 67–78. DOI: 10.2307/5483

Combes C. 1996. Parasites, biodiversity and ecosystem sta-

bility. Biodiversity and Conservation 5(8): 953–962.

DOI: 10.1007/BF00054413

Combes C. 2005. The Art of Being a Parasite. Chicago, Lon-

don: University of Chicago Press. 291 p.

Criscione C.D., Blouin M.S. 2004. Life cycles shape para-

site evolution: comparative population genetics of

salmon trematodes. Evolution 58(1): 198–202. DOI:

10.1554/03-359

Cumming G.S., van Vuuren D.P. 2006. Will climate change

aect ectoparasite species ranges? Global Ecology and

Biogeography 15(5): 486–497. DOI: 10.1111/j.1466-

822X.2006.00241.x

Cunningham A.A., Daszak P., Rodriguez J.P. 2003. Pathogen

pollution: dening a parasitological threat to biodiver-

sity conservation. Journal of Parasitology 89: 78–83.

Dabert J., Alberti G. 2008: A new species of the genus Coracia-

carus (Gabuciniidae, Pterolichoidea) from the huia Heter-

alocha acutirostris (Callaeatidae, Passeriformes), an extinct

bird species from New Zealand. Journal of Natural History

42(43–44): 2763–2776. DOI: 10.1080/00222930802354142

Dawkins R., Krebs J.R. 1979. Arms races between and within

species. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sci-

ences 205(1161): 489–511. DOI: 10.1098/rspb.1979.0081

Dobson A., Laerty K.D., Kuris A.M., Hechinger R.F., Jetz

W. 2008. Homage to Linnaeus: how many parasites?

How many hosts? Proceedings of the National Academy

of Sciences of the United States of America 105(Suppl.

1): 11482–11489. DOI: 10.1073/pnas.0803232105

Dogel V.A. 1947. Course of general parasitology. Lenin-

grad: Uchpedgiz. 372 p. [In Russian]

Duell E. 2001. Curative power of fever. Lancet 358(9289):

1276. DOI: 10.1016/S0140-6736(01)06374-7

Duncan R.P., Blackburn T.M. 2004. Extinction and ende-

mism in the New Zealand avifauna. Global Ecology and

Biogeography 13(6): 509–517. DOI: 10.1111/j.1466-

822X.2004.00132.x

Dunn R.R. 2009. Coextinction: anecdotes, models, and spec-

ulation. In: S.T. Turvey (Ed.): Holocene extinctions.

Oxford: University Press. P. 167–180. DOI: 10.1093/ac

prof:oso/9780199535095.003.0008

Dunn R.R. Harris N.C. Colwell R.K., Koh L.P., Sodhi N.S.

2009. The sixth mass coextinction: are most endan-

gered species parasites and mutualists? Proceedings of

the Royal Society B: Biological Sciences 276(1670):

3037–3045. DOI: 10.1098/rspb.2009.0413

Dunne J.A., Laerty K.D., Dobson A.P., Hechinger R.F.,

Kuris A.M., Martinez N.D., McLaughlin J.P., Mourit-

sen K.N., Poulin R., Reise K., Stouer D.B., Thieltges

D.W., Williams R.J., Zander K.D. 2013. Parasites aect

food web structure primarily through increased diver-

sity and complexity. PLoS Biol 11(6): e1001579. DOI:

10.1371/journal.pbio.1001579

Durden L.A., Keirans J.E. 1996. Host-parasite coextinction

and the plight of tick conservation. American Journal

of Entomology 42(2): 87–91. DOI: 10.1093/ae/42.2.87

Eichler W. 1942. Die Entfaltungsregel und andere Gestzm�-

zigkeiten in den parasitogenetischen Beziehungen der

Mallophagen und anderer stándiger Parasiten zu ihren-

Wirten. Zoologische Anzeiger 137: 77–83.

Gaither M.R., Aeby G., Vignon M., Meguro Y., Rigby M.,

Runyon C., Toonen R.J., Wood C.L., Bowen B.W.

2013. An invasive sh and the time-lagged spread of

its parasite across the Hawaiian Archipelago. PLoS One

8(2): e56940. DOI: 10.1371/journal.pone.0056940

Glazner J.T., Devlin B., Ellstrand N.C. 1988. Biochemical

and morphological evidence for host race evolution in

desert mistletoe, Phoradendron californicum (Viscace-

ae). Plant Systematics and Evolution 161(1–2): 13–21.

DOI: 10.1007/BF00936008

Gómez A., Nichols E. 2013. Neglected wild life: Parasitic

biodiversity as a conservation target. International

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife 2(1):

222–227. DOI: 10.1016/j.ijppaw.2013.07.002

Gompper M.E., Williams E.S. 1998. Parasite conservation and the

black-footed ferret recovery program. Conservation Biology

12(3): 730–732. DOI: 10.1111/j.1523-1739.1998.97196.x

Gorrell J., Schulte-Hostedde A. 2008. Patterns of parasit-

ism and body size in red squirrels (Tamiasciurus hud-

sonicus). Canadian Journal of Zoology 86(2): 99–107.

DOI: 10.1139/Z07-123

Fahrenholz H. 1913. Ectoparasiten und Abstammungslehre.

Zoologische Anzeiger 41: 371–374.

Fleming J.O. 2013. Helminth therapy and multiple sclerosis.

International Journal for Parasitology 43(3–4): 259–

274. DOI: 10.1016/j.ijpara.2012.10.025

Hamer S.A., Lehrer E., Magle S.B. 2012. Wild birds as sentinels

for multiple zoonotic pathogens along an urban to rural gra-

dient in Greater Chicago, Illinois. Zoonoses Public Health

59(5): 355–364. DOI: 10.1111/j.1863-2378.2012.01462.x

Hartigan A., Phalen D.N., Šlapeta J. 2010. Museum material

reveals a frog parasite emergence after the invasion of

the cane toad in Australia. Parasites and Vectors 3(1):

50. DOI: 10.1186/1756-3305-3-50

Hoelzel A.R., Halley J., O’Brien S.J., Campagna C., Arnbom

T., LeBoeuf B., Ralls K., Dover G.A. 1993. Elephant

seal genetic variation and the use of simulation models

to investigate historical population bottlenecks. Journal

of Heredity 84(6): 443–449.

Holdo R.M., Sinclair A.R.E., Dobson A.P., Metzger K.L.,

Bolker B.M., Ritchie M.E., Holt R.D. 2009. A disease-

mediated trophic cascade in the Serengeti and its im-

plications for ecosystem C. PLoS Biol 7(9): e1000210.

DOI: 10.1371/journal.pbio.1000210

Hudson P.J., Rizzoli A.P., Grenfell B.T., Heesterbeek H.,

Dobson A.P. 2002. The Ecology of Wildlife Diseases.

Oxford: Oxford University Press. 197 p.

Hudson P.J., Dobson A.P., Laerty K.D. 2006. Is a healthy

ecosystem one that is rich in parasites? Trends in Ecol-

ogy and Evolution 21(7): 381–385. DOI: 10.1016/j.

tree.2006.04.007

Hugot J.-P. 1999. Primates and their pinworm parasites:

the Cameron hypothesis revisited. Systematic Biology

48(3): 523–546. DOI: 10.1080/106351599260120

von Ihering H. 1891. On the ancient relations between New

Zealand and South America. Transactions and Proceed-

ings of the Royal Society of New Zealand 24: 431–445.

von Ihering H. 1902. Die Helminthen als Hilfsmittel der Zoogeo-

graphischen Forschung. Zoologischer Anzeiger 26: 24–51.

IUCN. 2012. IUCN Red List Categories and Criteria: Ver-

sion 3.1, second ed. Gland, Switzerland and Cambridge,

UK: IUCN. 32 p.

Jaworski D.C., Simmen F.A., Lamoreaux W., Coons L.B.,

Muller M.T., Needham G.R. 1995. A secreted calretinu-

lin protein in ixodid tick (Amblyomma americanum) sa-

liva. Journal of Insect Physiology 41(4): 369–375. DOI:

10.1016/0022-1910(94)00107-R

Jerome C.A., Ford B.A. 2002a. Comparative popula-

tion structure and genetic diversity of Arceuthobium

americanum (Viscaceae) and its Pinus host species:

insight into host–parasite evolution in parasitic an-

giosperms. Molecular Ecology 11(3): 407–420. DOI:

10.1046/j.0962-1083.2002.01462.x

Jerome C.A., Ford B.A. 2002b. The discovery of three ge-

netic races of the dwarf mistletoe Arceuthobium ameri-

canum (Viscaceae) provides insight into the evolution

of parasitic angiosperms. Molecular Ecology 11(3):

387–405. DOI: 10.1046/j.0962-1083.2002.01463.x

Jetz W., Wilcove D., Dobson A.P. 2007. Projected impacts of cli-

mate and land-use change on the global diversity of birds.

PLoS Biol 5(6): e157. DOI: 10.1371/journal.pbio.0050157

Karczewski J., Endris R., Connolly T.M. 1994. Disagregin

is a brinogen receptor antagonist lacking the Arg-Gly-

Asp sequence from the tick, Ornithodoros moubata.

Journal of Chemical Biology 269(9): 6702–6708.

Keller P.M., Waxman L., Amold B.A., Schultz L.D., Condra

C., Connolly T.M. 1993. Cloning of the cDNA and ex-

pression of moubatin, an inhibitor of platelet aggrega-

tion. Journal of Chemical Biology 268(8): 5450–5456.

Kieser J.A. 1991. Fluctuating odontometric asymmetry, mor-

phological variability, and genetic monomorphism in

the cheetah Acinonyx jubatus. Evolution 45(5): 1175–

1183. DOI: 10.1111/j.1558-5646.1991.tb04384.x

Klassen G.J. 1992. Coevolution: a history of the macroevolution-

ary approach to studying host–parasite associations. Journal

of Parasitology 78(4): 573–587. DOI: 10.2307/3283532

Koh L.P., Dunn R.D., Sodhi N.S., Colwell R.K., Proctor

H.C., Smith V.S. 2004. Species co-extinctions and the

biodiversity crisis. Science 305(5690): 1632–1634.

DOI: 10.1126/science.1101101

Kubes M., Fuchsberger N., Labuda M., Zuová E., Nuttall

P.A. 1994. Salivary gland extracts of partially fed Der-

macentor reticulatus ticks decrease natural killer cell

activity in vitro. Immunology 82(1): 113–116.

Kuris A.M., Hechinger R.F., Shaw J.C., Whitney K.L., Aguirre-

Macedo L., Boch C.A., Dobson A.P., Dunham E.J., Fre-

densborg B.L., Huspeni T.C., Lorda J., Mababa L., Man-

cini F.T., Mora A.B., Pickering M., Talhouk N.L., Torchin

M.E., Laerty K.D. 2008. Ecosystem energetic implica-

tions of parasite and free-living biomass in three estuaries.

Nature 454(7203): 515–518. DOI: 10.1038/nature06970

Kuwabara K., Pinsky D.J., Schmidt A.M., Benedict C., Brett

J., Ogawa S., Broekman M.J., Marcus A.J., Sciacca

R.R., Michalak M., Wang F., Pan Y.-C., Grunfeld S.,

Patton S., Malinski T., Stern D.M., Ryan J. 1995. Calre-

ticulin, an antithrombotic agent which binds to vitamin

K-dependent coagulation factors, stimulates endothelial

nitric oxide production, and limits thrombosis in canine

coronary arteries. Journal of Biological Chemistry

270(14): 8179–8187. DOI: 10.1074/jbc.270.14.8179

Kwak M.L. 2018. Australia’s vanishing eas (Insecta: Si-

phonaptera): a case study in methods for the assessment

and conservation of threatened ea species. Journal of

Insect Conservation 22(3–4): 545–550. DOI: 10.1007/

s10841-018-0083-7

Labunets N.F., Degtyareva L.V. 1985. On eas of bats from

the North Caucasus. Parasitologiya 19(3): 177–180.

[In Russian]

LaFee S. 2006. Parasites lost. Of lice and men and the

value of small, disgusting things. San Diego: The San

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

Diego Union-Tribune. Available from: http://legacy.

sandiegouniontribune.com/news/science/20061102-

9999-lz1c02parasit.html

Laerty K.D. 2012. Biodiversity loss decreases parasite diver-

sity: theory and patterns. Philosophical Transactions of

the Royal Society of London. Series B, Biological Scienc-

es 367(1604): 2814–2827. DOI: 10.1098/rstb.2012.0110

Laerty K.D., Kuris A.M. 2009. Parasitic castration: the evo-

lution and ecology of body snatchers. Trends in Parasi-

tology 25(12): 564–572. DOI: 10.1016/j.pt.2009.09.003

Laerty K.D., Dobson A.P., Kuris A.M. 2006. Parasites dom-

inate food web links. Proceedings of the National Acad-

emy of Sciences of the United States of America 103(30):

11211–11216. DOI: 10.1073/pnas.0604755103

Lively C.M., Dybdahl M.F., Jokela J., Osnas E.E., Delph

L.F. 2004. Host sex and local adaptation by parasites

in a snail-trematode interaction. American Naturalist

164(Suppl. 5): 6–18. DOI: 10.1086/424605

Lovich J.E., Ennen J.R., Agha M., Gibbons W.J. 2018. Where

have all the turtles gone, and why does it matter? Bio-

Science 68(10): 771–781. DOI: 10.1093/biosci/biy095

Medvedev S.G., Stanjukovich M.K., Tiunov M.P., Farafon-

ova G.V. 1991. Ectoparasites of bats from the Far East

of the USSR. Parasitologiya 25(1): 27–37. [In Russian]

Meusnier I., Olsen J.L., Stam W.T., Destombe C., Valero

M. 2001. Phylogenetic analyses of Caulerpa taxifolia

(Chlorophyta) and of its associated bacterial micro-

ora provide clues to the origin of the Mediterranean

introduction. Molecular Ecology 10(4): 931–946. DOI:

10.1046/j.1365-294X.2001.01245.x

Mey E. 1990. Eine neue ausgestorbene Vogel-Ischnozere

von Neuseeland, Huiacola extinctus (Insecta, Phthirap-

tera). Zoologischer Anzeiger 224(1/2): 49–73.

Mihalca A.D., Gherman C.M., Cozma V. 2011. Coendan-

gered hard-ticks: threatened or threatening? Parasites

and Vectors 4(1): 71. DOI: 10.1186/1756-3305-4-71

Millán J., Casanova J.C. 2007. Helminth parasites of the en-

dangered Iberian lynx (Lynx pardinus) and sympatric

carnivores. Journal of Helminthology 81(4): 377–380.

DOI: 10.1017/S0022149X07869203

Millán J., Ruiz-Fons F., Márquez F.J., Viota M., López-

Bao J.V., Martín Mateo M.P. 2007. Ectoparasites of

the endangered Iberian lynx Lynx pardinus and sym-

patric wild and domestic carnivores in Spain. Medi-

cal and Veterinary Entomology 21(3): 248–254. DOI:

10.1111/j.1365-2915.2007.00696.x

Minchella D.J., Scott M.E. 1991. Parasitism: cryptic deter-

minant of animal community structure. Tre e 6(8): 250–

254. DOI: 10.1016/0169-5347(91)90071-5

Moir M.L., Vesk P.A., Brennan K.E.C., Poulin R., Hughes

L., Keith D.A., McCarthy M.A., Coates D.J. 2012.

Considering extinction of dependent species during

translocation, ex situ conservation, and assisted migra-

tion of threatened hosts. Conservation Biology 26(2):

199–207. DOI: 10.1111/j.1523-1739.2012.01826.x

Musselman L.J., Parker C. 1981. Studies on Indigo Witch-

weed, the American strain of Striga gesnerioides

(Scrophulariaceae). Weed Science 29(5): 594–596.

DOI: 10.1017/S0043174500063797

Ndao M., Magnus E., Buscher P., Geerts S. 2004. Trypanoso-

ma vivax: a simplied protocol for in vivo growth, iso-

lation and cryopreservation. Parasite 11(1): 103–106.

DOI: 10.1051/parasite/2004111103

Nichols E., Gómez A. 2011. Conservation education needs

more parasites. Biological Conservation 144(2): 937–

941. DOI: 10.1016/j.biocon.2010.10.025

Norton D.A., Carpenter M.A. 1998. Mistletoes as parasites: host

specicity and speciation. Trends in Ecology and Evolution

13(3): 101–105. DOI: 10.1016/S0169-5347(97)01243-3

Okulova N.M., Yudaev O.N., Konstantinov O.K. 1986. On

the ecology of the tick Ixodes pomerantzevi (Ixodidae).

Parasitologiya 20(1): 11–14. [In Russian]

Orlova M.V., Zhigalin A.V., Orlov O.L., Golovanova A.P. 2017.

Ectoparasites of Myotis blythii (Chiroptera: Vespertilioni-

dae) in the Tigirek State Nature Reserve. Proceedings of

the Tigirek State National Reserve 9: 95–99. [In Russian]

Orlova M.V., Orlov O.L., Kruskop S.V., Bernikov K.A. 2013.

Possibilities for identication of cryptic species of Chi-

roptera using host-specic ectoparasites. Biology Bulle-

tin 40(1): 111–113. DOI: 10.1134/S1062359013010111

Orlova M.V., Zhigalin A.V. 2014. New records of the bat y

Basilia mongolensis in the mountains of Asia (Diptera).

Vespertilio 17: 127–128.

Orlova M.V., Zhigalin A.V., Zhigalina D.I. 2015. Parasitic

gamasid mites (Acari: Mesostigmata) associated with

bats (Chiroptera: Vespertilionidae) on Kunashiri Island,

with a description of a new species Spinturnix uchika-

wai sp. nov. Acta Arachnologica 64(1): 27–31. DOI:

10.2476/asjaa.64.27

Orlova M.V., Orlov O.L. 2018. Contribution to the Ectopa-

rasite Fauna of Bats (Chiroptera: Vespertilionidae, Rhi-

nolophidae) of Crimea. Entomological Review 98(3):

319–323. DOI: 10.1134/S0013873818030089

Page R.D.M. 2003. Introduction. In: R.D.M. Page (Ed.): Tan -

gled Trees: Phylogeny, Cospeciation and Coevolution.

Chicago: University of Chicago Press. P. 1–21.

Page R.D., Lee P.L., Becher S.A., Griths R., Clayton D.H.

1998. A dierent tempo of mitochondrial DNA evolution in

birds and their parasitic lice. Molecular Phylogenetics and

Evolution 9(2): 276–293. DOI: 10.1006/mpev.1997.0458

Pang J., Hoelzel A.R., Song Y., Zeng Z., Zhang Y. 2003.

Lack of mtDNA control region variation in Hainan

Eld’s deer: consequences of a recent population bot-

tleneck. Conservation Genetics 4(1): 109–112. DOI:

10.1023/A:1021817925740

Patz J.A., Daszak P., Tabor G.M., Aguirre A.A., Pearl M., Ep-

stein J., Wolfe N.D., Kilpatrick A.M., Foufopoulos J.,

Molyneux D., Bradley D.J. 2004. Unhealthy landscapes:

policy recommendations on land use change and infec-

tious disease emergence. Environmental Health Perspec-

tives 112(10): 1092–1098. DOI: 10.1289/ehp.6877

Pedersen A.B., Jones K.E., Nunn C.L., Altizer S. 2007.

Infectious diseases and extinction risk in wild mam-

mals. Conservation Biology 21(5): 1269–1279. DOI:

10.1111/j.1523-1739.2007.00776.x

Poulin R., Morand S. 2000. The diversity of parasites.

Quarterly Review of Biology 75(3): 277–293. DOI:

10.1086/393500

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

Poulin R., Morand S. 2004. Parasite Biodiversity. Wash-

ington DC: Smithsonian Institute Scholarly Press.

216 p.

Rael T.R., Martin L.B., Rohr J.R. 2008. Parasites as preda-

tors: unifying natural enemy ecology. Trends in Ecol-

ogy and Evolution 23(11): 610–618. DOI: 10.1016/j.

tree.2008.06.015

Ramachandra R.N., Wikel S.K. 1992. Modulation of host

immune responses by ticks (Acari: Ixodidae): eect

of salivary gland extracts on host macrophages and

lymphocyte cytokine production. Journal of Medi-

cal Entomology 29(5): 818–826. DOI: 10.1093/jme-

dent/29.5.818

Red Data Book of the Irkutsk Region. Irkutsk: Vremya

stranstviy, 2010. 478 p. [In Russian]

Red Data Book of Republic of Buryatia: Rare and Endan-

gered Species of Animals, Plants and Fungi. Third edi-

tion. Ulan-Ude: Publisher of the Buryat Scientic Cen-

tre, SB RAS, 2013. 688 p. [In Russian]

Red Data Book of Primorsky Krai. Animals: Rare and en-

dangered species of plants and animals. Vladivostok:

Apelsin, 2005. 448 p. [In Russian]

Red Data Book of Russian Federation. Animals. Moscow:

Astrel, 2001. 862 p. [In Russian]

Reshetnikov A.N., Sokolov S.G., Protasova E.N. 2011.

The host-specic parasite Nippotaenia mogurndae

conrms introduction vectors of the sh Perccottus

glenii in the Volga river basin. Journal of Applied

Ichthyology 27(5): 1226–1231. DOI: 10.1111/j.1439-

0426.2011.01792.x

Reshetnikov A.N., Sokolov S.G., Protasova E.N. 2017.

Detection of a neglected introduction event of the

invasive sh Perccottus glenii using parasitological

analysis. Hydrobiologia 788(1): 65–73. DOI: 10.1007/

s10750-016-2987-0

Ribeiro J.M.C., Makoul G.T., Levine J., Robinson D.R.,

Spielman A. 1985. Antihemostatic, antiinammatory,

and immunosuppressive properties of the saliva of a

tick, Ixodes dammini. Journal of Experimental Medi-

cine 161(2): 332–344.

Ribeiro J.M.C., Endris T.M., Endris R. 1991. Saliva of

the soft tick, Ornithodoros moubata, contains anti-

platelet and apyrase activities. Comparative Bio-

chemistry and Physiology 100(1): 109–112. DOI:

10.1016/0300-9629(91)90190-N

Riley S.P.D., Foley J., Chomel B. 2004. Exposure to feline

and canine pathogens in bobcats and gray foxes in

urban and rural zones of a National Park in Califor-

nia. Journal of Wildlife Diseases 40(1): 11–22. DOI:

10.7589/0090-3558-40.1.11

Robar N., Burness G., Murray D.L. 2010. Tropics, trophics

and taxonomy: the determinants of parasite-associ-

ated host mortality. Oikos 119(8): 1273–1280. DOI:

10.1111/j.1600-0706.2009.18292.x

Rodriguez A., Carbonell E. 1998. Gastrointestinal parasites

of the Iberian lynx and other wild carnivores from cen-

tral Spain. Acta Parasitologica 43(3): 128–136.

Rohr J.R., Dobson A.P., Johnson P.T.J., Kilpatrick A.M.,

Paull S.H., Rael T.R., Ruiz-Moreno D., Thomas M.B.

2011. Frontiers in climate change-disease research.

Trends in Ecology and Evolution 26(6): 270–277. DOI:

10.1016/j.tree.2011.03.002

Ševčik M., Benda P., Uhrin M. 2011. First records of the bat

y Phthiridium biarticulatum (Diptera: Nycteribiidae)

in Crimea. Vespertilio 15: 159–160.

Sig A.K., Guney M., Guclu A.U., Ozmen E. 2017. Me-

dicinal leech therapy – an overall perspective. In-

tegrative Medicine Research 6(4): 337–343. DOI:

10.1016/j.imr.2017.08.001

Singh A.P. 2010. Medicinal leech therapy (hirudothera-

py): a brief overview. Complementary Therapies in

Clinical Practice 16(4): 213–215. DOI: 10.1016/j.

ctcp.2009.11.005

Singh K., Davies G., Alenazi Y., Eaton J.R.O., Kawamura

A., Bhattacharya S. 2017. Yeast surface display identi-

es a family of evasins from ticks with novel poly-

valent CC chemokine-binding activities. Scientic Re-

ports 7(1): 4267. DOI: 10.1038/s41598-017-04378-1

Schwanz L. 2008. Chronic parasitic infection alters re-

productive output in deer mice. Behavioral Ecology

and Sociobiology 62(8): 1351–1358. DOI: 10.1007/

s00265-008-0563-y

Stanyukovich M.K. 1997. Keys to the gamasid mites (Ac-

ari: Parasitiformes, Mesostigmata, Macronyssoidea

et Laelaptoidea) parasiting bats (Mammalia, Chirop-

tera) from Russia and adjacent countries. Rudolstädter

naturhistorische Schriften 7: 13–46.

Stork N.E., Lyal C.H. 1993. Extinction or ‘co-extinction’

rates? Nature 366: 307. DOI: 10.1038/366307a0

Strachan D.P. 1989. Hay fever, hygiene, and household size.

British Medical Journal 299(6710): 1259–1260. DOI:

10.1136/bmj.299.6710.1259

Strona G., Galli P., Fattorini S. 2013. Fish parasites resolve

the paradox of missing coextinctions. Nature Communi-

cations 4: 1718. DOI: 10.1038/ncomms2723

Summers K., McKeon S., Sellars J., Keusenkothen M., Mor-

ris J., Gloeckner D., Pressley C., Price B., Snow H.

2003. Parasitic exploitation as an engine of diversity.

Biological Reviews 78(4): 639–675. DOI: 10.1017/

S146479310300616X

Telfer S., Lambin X., Birtles R., Beldomenico P., Burthe

S., Paterson S., Begon M. 2010. Species interactions

in a parasite community drive infection risk in a wild-

life population. Science 330(6001): 243–246. DOI:

10.1126/science.1190333

Templeton A.R., Robertson R.J., Brisson J., Strasburg J.

2001. Disrupting evolutionary processes: the eect of

habitat fragmentation on collared lizards in the Mis-

souri Ozarks. Proceedings of the National Academy of

Sciences of the United States of America 98(10): 5426–

5432. DOI: 10.1073/pnas.091093098

Thomas F., Renaud F., Guegan J.F. 2005. Parasitism and

Ecosystems. New York: Oxford University Press. 221 p.

Thomas F., Guégan J.-F., Renaud F. 2009. Ecology and Evolution

of Parasitism. New York: Oxford University Press. 240 p.

Tiov V.E., Skalon O.I., Rostigaev V.A. 1977. Key of Cau-

casian eas. Stavropol: Stavropol Book Publishing

House. 278 p. [In Russian]

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

CONSERVATION OF ANIMALS’ PARASITE SPECIES:

PROBLEMS AND PROSPECTS

Maria V. Orlova1,2, Oleg L. Orlov1,3

1Tyumen State University, Russia

2National Research Tomsk State University, Russia

e-mail: masha_orlova@mail.ru

3Ural State Medical University, Russia

e-mail: o_l_orlov@mail.ru

Parasitism is a widespread life-history strategy in nature. Despite the abundance of parasitic species, many as-

pects of their biology (e.g., population parameters, vulnerability degree, extinction possibility, and the need for

protection) remain understudied. Parasites are perceived negatively (even by some scientists). This results in the

underappreciation of the importance of parasites in the biosphere. In this review, we summarise modern views

on the ecological, scientic and applied signicance of parasites. According to literature review, parasitism is

not considered as a strictly negative phenomenon. And parasites are recognised as signicant components of

the ecosystem similarly to free-living species. Prospects and extent of co-extinction of parasites with the hosts

and the possible consequences of this phenomenon are discussed. Additionally, we discussed the problems and

solutions associated with parasitic species conservation as well as recommendations on considering the status of

protected species to several ectoparasite species.

Key words: biodiversity conservation, co-extinction, endangered species, parasites

Tompkins D.M., Greenman J.V., Hudson P.J. 2001. Dif-

ferential impact of a shared nematode parasite on

two gamebird hosts: implications for apparent com-

petition. Parasitology 122: 187–193. DOI: 10.1017/

S0031182001007247

Tompkins D.M., Sainsbury A.W., Nettleton P., Buxton D.,

Gurnell J. 2002. Parapoxvirus causes a deleterious dis-

ease in red squirrels associated with UK population de-

clines. Proceedings of the Royal Society of London. Se-

ries B, Biological Sciences 269(1490): 529–533. DOI:

10.1098/rspb.2001.1897

Vesk P.A., McCarthy M.A., Moir M.L. 2010. How many

hosts? Modelling host breadth from eld samples.

Methods in Ecology and Evolution 1(3): 292–299. DOI:

10.1111/j.2041-210X.2010.00026.x

Waxman L., Smith D.E., Arcuri K.E., Vlasuk G.P. 1990.

Tick anticoagulant peptide (TAP) is a novel inhibitor of

blood coagulation factor Xa. Science 248(4955): 593–

596. DOI: 10.1126/science.2333510

Wegner K.M., Reusch T.B.H., Kalbe M. 2003. Multiple

parasites are driving major histocompatibility com-

plex polymorphism in the wild. Journal of Evolution-

ary Biology 16(2): 224–232. DOI: 10.1046/j.1420-

9101.2003.00519.x

Weinstock J.V. 2012. The worm returns. Nature 491(7423):

183–185. DOI: 10.1038/491183a

Whiteman N.K., Santiago-Alarcon D., Johnson K.P.,

Parker P.G. 2004. Differences in straggling rates

between two genera of dove lice (Insecta: Phthi-

raptera) reinforce population genetic and co-

phylogenetic patterns. International Journal for

Parasitology 34(10): 1113–1119. DOI: 10.1016/j.

ijpara.2004.06.003

Whiteman N.K., Parker P.G. 2005. Using parasites to infer

host population history: a new rationale for parasite

conservation. Animal Conservation 8(2): 175–181.

DOI: 10.1017/S1367943005001915

Whitrow M. 1990. Wagner-Jauregg and fever therapy.

Medical History 34(3): 294–310. DOI: 10.1017/

S0025727300052431

Windsor D.A. 1990. Heavenly hosts. Nature 348: 104. DOI:

10.1038/348104c0

Windsor D.A. 1995. Equal rights for parasites. Conser-

vation Biology 9(1): 1–2. DOI: 10.1046/j.1523-

1739.1995.09010001.x

Windsor D.A. 1998. Most of the species on Earth are para-

sites. International Journal for Parasitology 28(12):

1939–1941.

Wirth T., Meyer A., Achtman M. 2005. Deciphering host mi-

grations and origins by means of their microbes. Molec-

ular Ecology 14(11): 3289–3306. DOI: 10.1111/j.1365-

294X.2005.02687.x

Zhigileva O.N. 2013. Helminthic fauna of mice (Apodemus

agrarius, Mus musculus) in residential and interresiden-

tial territories in Western Siberia. Povolzhskiy Journal

of Ecology 2: 156–163. [In Russian]

Zimmer C. 2000. Parasite Rex: Inside the World of Nature’s

Most Dangerous Creatures. New York: Touchstone-

Simon and Schuster. 320 p.

Zuber D., Widmer A. 2000. Genetic evidence for host

specicity in the hemiparasitic Viscum album L. (Vis-

caceae). Molecular Ecology 9(8): 1069–1073. DOI:

10.1046/j.1365-294x.2000.00963.x

Zuk M. 2007. Riddled with Life: Friendly Worms, Ladybug

Sex, and the Parasites that Make us Who we are. Or-

lando: Harcourt Books. 240 p.

Nature Conservation Research. Заповедная наука 2019. 4(1) : 1–21 https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.011

Overview of Helminths in Land Vertebrates from the Mordovia Nature Reserve, European Russia

Article

Full-text available

Dec 2023

In this study, we summarized our own and literature data on the helminth fauna in amphibians, reptiles, birds, and mammals inhabiting the Mordovia Nature Reserve (European Russia). The history of research on parasitic worms in vertebrates has more than 70 years here. Nowadays, 242 species of helminths have been identified in vertebrates in this protected area: 54 cestodes, 87 trematodes, 98 nematodes, and 3 acanthocephalans. Of these, 169 helminth species have an indirect life cycle, while 73 develop directly. 217 revealed parasite species use vertebrates as definitive hosts and 21 as intermediate and/or parathenic hosts. Three species of trematodes, Gorgoderina vitelliloba, Haplometra cylindracea, and Opisthioglyphe ranae combine the larval and mature lifestyle stages in amphibians. The most diverse helminth fauna is in rodents (41 species), birds (38), artiodactyls (37), and insectivores (35). Less rich in amphibians (32), bats (32), reptiles (26), and carnivores (19). Only six parasite species are found in hares. Most of the helminth species recorded in the vertebrates of the Mordovia Nature Reserve belong to the Palearctic faunistic complex – 107 species. Fifty-eight species are cosmopolitan. The range of 39 species covers the Holarctic. The distribution of 37 species of helminths is limited to Europe. Seventy-three of 242 species found in the nature reserve’s vertebrates have medical and veterinary importance as potential pathogens of dangerous zoonoses.

Flea (Insecta: Siphonaptera) Family Diversity

Article

Full-text available

Oct 2023
Diversity

This overview of extant Siphonaptera lists 19 families with major hosts and their general distribution, estimated numbers of genera, species, and subspecies, with a brief taxonomic and phylogenetic review. With around 10 new species described annually, extant flea fauna comprises an estimated 249 genera, 2215 species, and 714 subspecies globally, mostly mammal parasites, but 5% of species are on birds. Host specificity varies from euryxenous (i.e., infesting two or more host orders) (e.g., cat fleas, Ctenocephalides felis felis) to monoxenous (e.g., rabbit fleas, Spilopsyllus cuniculi). The largest family is the paraphyletic Hystrichopsyllidae, making up a third of all flea species. The largest monophyletic family, Ceratophyllidae (rodent and bird fleas), comprises another 20% and has dispersed to every continent, including Antarctica. Fleas descend from scorpionflies (Mecoptera), possibly snow scorpionflies (Boreidae) or Nannochoristidae, and even giant fossils found from the Mesozoic could be Siphonaptera. The diversification of fleas shows evidence of taxon cycles. “Relict” families, such as helmet fleas (Stephanocircidae), have a disjunct distribution reflecting the breakup of Gondwanaland 70 million years ago. “Niche specialists” include nest fleas (Anomiopsyllus), bat fleas (Ischnopsyllidae), and burrowing fleas, such as chigoes (Tungidae). By contrast, Ceratophyllidae fleas could be considered “great speciators”. Cat fleas and several other synanthropic flea species are invasive “supertramps”. Although those species are intensively studied, many flea species and their hosts require urgent surveys and conservation.

Endoparasitoses of the Eurasian collared dove (Streptopelia decaocto) on the northern Black Sea coast of Ukraine

Article

Full-text available

Oct 2021

One of the main tasks of ecological parasitology at the present stage is to determine patterns of spread of invasive diseases of poultry in the environment through a thorough epidemiological examination, as well as to determine the main directions and factors of spread of parasites in Ukraine. Some pigeon health problems can affect their populations, but parasitic infections play an important role. Our research found that 83.3% of Eurasian collared doves examined (Streptopelia decaocto) were affected by endoparasites. The commonest helminths were Raillietina spp. with the average invasion intensity of 4.9 ± 1.3 specimens/ind., Baruscapillaria spp. and Ascaridia columbae with an invasion intensity of 4.6 ± 1.5 and 3.7 ± 2.1 specimens/ind., respectively. The commonest cestodes were Raillietina spp. with the extent of invasion of 52.2% and Davainea proglottina – 6.7%. The Amoebotaenia cuneata cestodes were recorded in 3 (3.3%) doves, and Echinolepis carioca – only in 2 (2.2%) doves. Six doves (6.7%) were infected with the nematode Ascaridia columbae and 5 (5.6%) – Baruscapillaria spp. Eimerian oocysts were found in 9 (10%) collared doves, and Trichomonas gallinae was recorded in 15 (16.7%) birds. According to the results of helminthological autopsy and identification of the isolated pathogens, 8 varieties of mixinvasions were identified. In association with the Rayetins, there were the protozoa Eimeria spp. and Trichomonas gallinae and the nematode Ascaridia columbae. Two-component invasions were registered in 78.6% of doves, three-component infestations in 14.3% and four-component infestations in 7.1% of birds. Mixed infection with Raillietina spp. + Ascaridia columbae was found in the small intestine of Streptopelia decaocto, which was also pathomorphologically observed to have catarrhal-hemorrhagic enteritis, which was accompanied by the formation of a large number of spotted hemorrhages on the mucous membrane, and in the places of attachment of cestodes - necrotic-caseous areas. Temperature and other weather conditions such as humidity, precipitation, etc. of the northern Black Sea coast affect the population size of intermediate host cestodes. Continuous monitoring of invasive diseases of pigeons of different species will help to take the necessary preventive measures against endoparasitoses of birds.

Helminthes of mouse-like rodents in the Belogorye State Nature Reserve (Russia)

Article

Full-text available

Oct 2020

The study was conducted in 2016–2017 on three sites in the Belogorye State Nature Reserve (Russia) located in the forest-steppe zone. These sites are 1) «Les na Vorskle», upland oak (Quercus robur) forest; 2) «Ostrasyevy Yary», ravine oak forest, grass-meadow steppe; 3) «Yamskaya Step'», Sury valley, shrublands and forb meadow steppe, Eremkin Log valley, upland oak forest, forb meadow steppe. The small mammals investigated in this present parasitological study were caught using snap traps. These traps were established in lines of 50 or 100 traps per line. In addition, single traps and cone-shape pitfall traps (average length of 30 m) were used. The caught rodents (118 specimens) concern five species: Myodes glareolus, Microtus arvalis, Sylvaemus flavicollis, Sylvaemus uralensis, and Apodemus agrarius. The total prevalence by helminthes was 72%. About 91% of the Muridae animals were infected, while the prevalence of infestation was 55.6% among the Cricetidae specimens. We registered 20 helminth taxa belonging to three classes, six orders, and 12 families. Among the trematodes only eurixenous species were found. Among the cestodes, eurixenous species predominated. Among the nematodes, eurixenous and stenoxenous species were present in almost equal proportion. Dominant species are characterised by maximal values of prevalence of infestation. There were Hymenolepis sp. (17%) among Plathelminthes, species of Syphacia (35.6%) and Heligmosomoides (27.1%) among Nematoda, including Syphacia stroma (17%) and Heligmosomoides polygyrus (14.4%). The other helminth species registered in the present study were either small in number (with prevalence of invasion from 2% to 14%) or rare (with prevalence of invasion less than 2%). Platynosomum muris (Trematoda, Dicrocoeliidae) and Pterothominx sadovskoi (Nematoda, Capillariidae) were reported for the first time in the Central Chernozem Region of Russia.

Ecological analysis of the helminth fauna in Bufo bufo (Amphibia: Anura) from various habitats

Article

Full-text available

Oct 2020

In this study is made an ecological analysis of the species composition, structure of the helminth community and the invasion degree of Bufo bufo in different habitats in the National Park «Smolny» (Republic of Mordovia, Russia). In 2018–2019, they were collected in five biotopes with different spawning water bodies. Nine helminth species were found, including five Trematoda species and four Chromadorea (Nematoda) species. There are two groups of species. The first of them develops on terrestrial nematodes Rhabdias bufonis, Oswaldocruzia filiformis, Oxysomatium brevicaudatum, rather common, regardless of the habitat, with a high degree of invasion and dominating in the helminth community. The species of the second group develop in aquatic nematode Cosmocerca ornata, as well as trematodes which are rarer, locally and with a low infection rate. They are typical parasites of green frogs (genus Pelophylax). The diversity of helminthes and the structure of their component community depend on the type, nature of the spawning water body and the presence of green frogs. Individuals of B. bufo, spawning in stagnant water bodies where green frogs live, have a more diverse helminth species composition, because there are helminths of the second group, whose development is related to the aquatic environment. The structure of their community is more complex. Bufo bufo, when using flowing water bodies without green frogs for spawning, has a depleted helminth composition and a simplified structure of their community. The obtained results have demonstrated the influence of one allotopic amphibian species on the formation of helminth community of another species under conditions of temporary syntopic occurrence.

Species composition and structure of parasites component communities of tugun Coregonus tugun (Pallas, 1814) from the Khatanga and Yenisei Rivers

Article

Full-text available

Aug 2019

Tugun Coregonus tugun (Pallas, 1814) is an endemic of Siberia. Information about the species composition and structure of tugun parasite community on the stage of spawning migration is described in this paper. We carried out ichtioparasitologic studies in the Yenisey and the Khatanga Rivers in 2011-2014. Tugun parasite complex from the Khatanga River remains statistically identical in species composition, number of individuals and biomass and differs from those of the Yeniseis tugun over the entire study period. Apparently two different stocks of tugun were investigated in the Yenisei River. One of them lives in the Yeniseis streambed, the other one lives in the Podkamennaya Tunguska River. The composition of the parasitic fauna of tugun from two rivers is formed by generalist species. Tugun parasites component communities from all material collection stations have high values of the Shannon index and two dominant species (by numbers of parasites and by biomass). We found out that the species biomasses differ significantly on the graphic community structure. The description of tugun parasite communities corresponds to characteristic of a climax community on the stage of destruction except the graphic structure. In the analyzed parasitic communities the processes of egg laying and larval appearance, the death of parasites of previous year generation and infection with this year parasites occur simultaneously. The stages of formation and destruction of the community overlap. The described state of tugun parasites communities has an adaptive value. The load on the host body is reduced which ensures the long-term existence of parasites.

Where Have All the Turtles Gone, and Why Does It Matter?

Article

Full-text available

Sep 2018
BIOSCIENCE

Of the 356 species of turtles worldwide, approximately 61% are threatened or already extinct. Turtles are among the most threatened of the major groups of vertebrates, in general, more so than birds, mammals, fishes or even the much besieged amphibians. Reasons for the dire situation of turtles worldwide include the familiar list of impacts to other species including habitat destruction, unsustainable overexploitation for pets and food, and climate change (many turtles have environmental sex determination). Two notable characteristics of pre-Anthropocene turtles were their massive population sizes and correspondingly high biomasses, the latter among the highest values (over 855 kilograms per hectare) ever reported for animals. As a result of their numerical dominance, turtles have played important roles as significant bioturbators of soils, infaunal miners of sea floors, dispersers and germination enhancers of seeds, nutrient cyclers, and consumers. The collapse of turtle populations on a global scale has greatly diminished their ecological roles.

Keys to the gamasid mites (Acari: Parasitiformes, Mesostigmata, Macronyssoidea et Laelaptoidea) parasiting bats (Mammalia, Chiroptera) from Russia and adjacent countries.

Article

Full-text available

Sep 2018

Maria Kirillovna Stanyukovich

The results of processing our own material and also the collectional material on the gamasidsof Russia and adjacent countries (15 843 mites from 1937 bats of 34 species), as well as the analysis of our literature data, had let us to coclusionthat the fauna of the ivestigated region includes 41 species of 7 genera from two gamasid families.

Australia’s vanishing fleas (Insecta: Siphonaptera): a case study in methods for the assessment and conservation of threatened flea species

Article

Full-text available

Aug 2018
J INSECT CONSERV

Mackenzie Kwak

While invertebrate conservation is attracting increased funding and interest, research remains heavily skewed towards ‘flagship’ insect groups like bees and butterflies. This has resulted in a knowledge gap relating to less popular but equally imperilled groups like fleas. Methods for the risk assessment of host specific parasites were used to determine the conservation status of all host specific flea species distributed in Australia. The results indicated one species apparently extinct, two critically endangered, two endangered, and three vulnerable. Based on these results, novel methods for the conservation of threatened fleas are outlined, including the concepts of holistic conservation and the cryptic loss effect.

Contribution to the Ectoparasite Fauna of Bats (Chiroptera: Vespertilionidae, Rhinolophidae) of Crimea

Article

Full-text available

Jun 2018

New data are presented on the ectoparasite fauna of several species of vesper and horseshoe bats (Chiroptera: Vespertilionidae, Rhinolophidae) of the Crimean Peninsula. In the studied territory, 11 species of ectoparasites (mites and insects) have been collected from 6 bat species; 2 of the ectoparasite species were new to Crimea. Findings of gamasid mites Ichoronyssus scutatus on an unusual host are discussed. The gamasid mite Spinturnix emarginatus (Acari: Mesostigmata: Gamasina) is described for the territory of Russia for the first time.

Parasite biodiversity faces extinction and redistribution in a changing climate

Article

Full-text available

Sep 2017

Climate change is a well-documented driver of both wildlife extinction and disease emergence, but the negative impacts of climate change on parasite diversity are undocumented. We compiled the most comprehensive spatially explicit data set available for parasites, projected range shifts in a changing climate, and estimated extinction rates for eight major parasite clades. On the basis of 53,133 occurrences capturing the geographic ranges of 457 parasite species, conservative model projections suggest that 5 to 10% of these species are committed to extinction by 2070 from climate-driven habitat loss alone. We find no evidence that parasites with zoonotic potential have a significantly higher potential to gain range in a changing climate, but we do find that ectoparasites (especially ticks) fare disproportionately worse than endoparasites. Accounting for host-driven coextinctions, models predict that up to 30% of parasitic worms are committed to extinction, driven by a combination of direct and indirect pressures. Despite high local extinction rates, parasite richness could still increase by an order of magnitude in some places, because species successfully tracking climate change invade temperate ecosystems and replace native species with unpredictable ecological consequences.

Medical Leech Therapy − An Overall Perspective

Article

Full-text available

Aug 2017

Complementary medical methods have a long history, but modern medicine has just recently focused on their possible modes of action. Medical leech therapy (MLT) or hirudotherapy, an old technique, has been studied by many researchers for possible effects on various diseases such as inflammatory diseases, osteoarthritis, and after different surgeries. Hirudo medicinalis has widest therapeutic usage among the leeches, but worldwide, many different species were tested and studied. Leeches secrete more than 20 identified bioactive substances such as antistasin, eglins, guamerin, hirudin, saratin, bdellins, complement, and carboxypeptidase inhibitors. They have analgesic, anti-inflammatory, platelet inhibitory, anticoagulant, and thrombin regulatory functions, as well as extracellular matrix degradative and antimicrobial effects, but with further studies, the spectrum of effects may widen. The technique is cheap, effective, easy to apply, and its modes of action have been elucidated for certain diseases. In conclusion, for treatment of some diseases, MLT is not an alternative, but is a complementary and/or integrative choice. MLT is a part of multidisciplinary treatments, and secretes various bioactive substances. These substances vary among species and different species should be evaluated for both treatment capability and their particular secreted molecules. There is huge potential for novel substances and these could be future therapeutics.

Yeast surface display identifies a family of evasins from ticks with novel polyvalent CC chemokine-binding activities

Article

Full-text available

Jun 2017

Chemokines function via G-protein coupled receptors in a robust network to recruit immune cells to sites of inflammation. Due to the complexity of this network, targeting single chemokines or receptors has not been successful in inflammatory disease. Dog tick saliva contains polyvalent CC-chemokine binding peptides termed evasins 1 and 4, that efficiently disrupt the chemokine network in models of inflammatory disease. Here we develop yeast surface display as a tool for functionally identifying evasins, and use it to identify 10 novel polyvalent CC-chemokine binding evasin-like peptides from salivary transcriptomes of eight tick species in Rhipicephalus and Amblyomma genera. These evasins have unique binding profiles compared to evasins 1 and 4, targeting CCL2 and CCL13 in addition to other CC-chemokines. Evasin binding leads to neutralisation of chemokine function including that of complex chemokine mixtures, suggesting therapeutic efficacy in inflammatory disease. We propose that yeast surface display is a powerful approach to mine potential therapeutics from inter-species protein interactions that have arisen during evolution of parasitism in ticks.

Ecology and Evolution of Parasitism

Article

Dec 2008

Is it possible to omit parasites when studying free-living organisms? The answer is clearly no! Parasites have evolved independently in numerous animal lineages, and now make up a considerable proportion of the biodiversity of life. Ecologists, epidemiologists, conservationists and evolutionary biologists are increasingly aware of the universal significance of parasites to the study of ecology and evolution where they have become a powerful model system. This book provides a summary of the issues involved as well as an overview of the possibilities offered by this research topic including the practical applications for disease prevention. It uses well-documented case-studies across a range of scales to illustrate the main trends and prospects in this area, outlining areas for future research. Ecology and Evolution of Parasitism is the first book to provide a broad synthesis of both the roles and consequences of pathogens on the ecology and evolution of free living systems. It focuses on hosts rather than the parasites themselves, integrating those aspects related to the ecology and the evolution of free-living species (sexual selection, behaviour, life history traits, regulation of populations etc.). The book includes examples across a range of scales from individuals to populations, communities and ecosystems.

SOME PROBLEMS IN THE EVOLUTION OF A GROUP OF ECTOPARASITES

Article