Forestación en pastizales de Uruguay: Efectos sobre la diversidad de aves y mamíferos a escala de rodal y del paisaje

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AEET
ASOCIACIÓN ESPAÑOLA
DE ECOLOGÍA TERRESTRE
Ecosistemas 27(3): 48-59 [Septiembre-Diciembre 2018]
Doi.: 10.7818/ECOS.1508
Artículo publicado en Open Access bajo los términos
de Creative Commons attribution Non Comercial License 3.0.
MONOGRÁFICO: Sinergias y antagonismos entre manejo agroforestal
y conservación en paisajes multi-funcionales en Latinoamérica
ecosistemas
REVISTA CIENTÍFICA DE ECOLOGÍA Y MEDIO AMBIENTE
ISSN 1697-2473 / Open access
disponible en www.revistaecosistemas.net
© 2018 Los Autores. Editado por la AEET. [Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor]
Forestación en pastizales de Uruguay: Efectos sobre
la diversidad de aves y mamíferos a escala de rodal y
del paisaje
A. Brazeiro*1, A. Cravino1, P. Fernández1y F. Haretche1
(1) Grupo Biodiversidad y Ecología de la Conservación, Instituto de Ecología y Ciencias Ambientales, Facultad de Ciencias, Universidad de la República,
Iguá 4225, 11400 Montevideo, Uruguay.
*Autor de correspondencia: A. Brazeiro [brazeiro@fcien.edu.uy].
> Recibido el 02 de octubre de 2017 - Aceptado el 03 de abril de 2018
Brazeiro, A., Cravino, A., Fernández, P., y Haretche, F. 2018. Forestación en pastizales de Uruguay: Efectos sobre la diversidad de aves y
mamíferos a escala de rodal y del paisaje. Ecosistemas 27(3):48-59. Doi.: 10.7818/ECOS.1508
La expansión de la forestación (Eucalyptus spp, Pinus spp) en Uruguay reduce y fragmenta a su principal ecosistema, el pastizal. ¿Qué implica este
proceso para la fauna, a escala de rodal y de paisaje? es la principal pregunta abordada en este trabajo. En cinco paisajes forestados (3 km de radio)
entre 12.6 y 38.6% con Eucaliptus, analizamos los patrones de diversidad y abundancia de aves y mamíferos de mediano/gran porte. Los distintos
ambientes naturales (bosques, pastizales, humedales) y antrópicos (forestación) de los paisajes fueron relevados entre 2015 y 2017 usando cámaras
trampa (en promedio 11 por ambiente) para mamíferos y estaciones de conteo por punto (25 por ambiente) para aves. La sustitución de pastizales
por forestación redujo a escala local (i.e., rodal) la riqueza y abundancia de especies de aves (68 y 90% respectivamente) y mamíferos (33 y 22%
respectivamente). Los especialistas de ambientes abiertos fueron los más afectados, mientras que algunos especialistas de ambientes cerrados y
generalistas usaron las plantaciones forestales. A pesar de los significativos efectos locales, la riqueza total de especies en el paisaje no decreció con
el aumento de la forestación en el gradiente evaluado. Sin embargo, la riqueza de aves especialistas de ambientes abiertos en el paisaje decreció
significativamente con la superficie forestada. Estos resultados sugieren que conservar la diversidad de mamíferos de mediano/gran porte y de aves
generalistas y especialistas de bosques, podría ser viable en paisajes forestados que mantienen al menos un 60% de hábitats naturales. Sin embargo,
una importante fracción de las aves especialistas de pastizal (37%) se podrían perder sino se toman medidas de conservación.
Palabras Clave: biodiversidad; conservación; cambio de uso del suelo; silvicultura; manejo forestal sustentable; especialista de hábita
Brazeiro, A., Cravino, A., Fernández, P., y Haretche, F. 2018. Afforestation in Uruguayan grasslands: Effects on bird and mammal diversity
at stand and landscape scales. Ecosistemas 27(3):48-59. Doi.: 10.7818/ECOS.1508
The expansion of afforestation (Eucalypus spp and Pinus spp) in Uruguay reduces and fragments its main ecosystem, the grasslands. What are the
consequences of this process for wildlife, at the stand and landscape scales? This is the main question addressed in this paper. In five forested
(Eucalyptus) landscapes (3 km-radius), with afforestation percentages of 12.6 to 38.6%, we analyzed patterns of diversity and abundance of birds
and mammals. The different natural (forests, grasslands, wetlands) and anthropic (forest plantations) environments of the landscapes were sampled
(11/2015-03/2017) using trap cameras (mean: 11 per environment) for mammals and the point count method (≥25 points per environment) for birds.
Grassland substitution by afforestation reduced locally (i.e., stand) the richness and abundance of bird species (68 and 90% respectively) and
mammals (33 and 22% respectively). Open-habitat specialists were the most affected, while some close-habitat specialist or generalist species were
detected within forest plantations. Despite the significant effects detected at the local level, the overall species richness at the landscape scale did
not decrease with the increase of afforestation area in the assessed gradient. However, the richness of open-habitat birds decreased with afforestation
area in the landscape. These results suggest that the conservation of medium/large mammals and generalist and forest birds could be feasible in
forested landscapes that maintain at least 60% of natural habitats. But a significant fraction (37%) of grassland birds could be lost, if conservation
measures are not taken.
Key words: biodiversity; conservation; land-use change; silviculture; sustainable forest management; habitat specialist
Introducción
El cambio de uso y cobertura del suelo (CUCS) es la principal
causa de la actual crisis de la biodiversidad terrestre, debido
principalmente a la pérdida, fragmentación y alteración de hábitats
(Vitousek 1994; Sala et al. 2000; Lambin et al. 2001; MEA 2005).
Aproximadamente la mitad de la superficie terrestre ha sido
modificada a través de la sustitución de hábitats naturales por
sistemas agrícolas, forestales y urbanos (Chapin et al. 1997;
Kareiva et al. 2007). A escala global, el área dedicada a cultivos
agrícolas y ganadería ha aumentado un 25% entre 1961 y 2015,
cubriendo en la actualidad un 37% de la superficie terrestre
(FAOSTAT 2018). El aumento esperado del consumo mundial
sugiere que la demanda de alimentos y bienes aumentará de dos
a tres veces en el año 2050 (Green et al. 2005), impulsando aún
más la demanda por tierras productivas.

Este compromiso entre la producción de alimentos y bienes, y
la conservación de la biodiversidad, es actualmente un tema de
intenso debate en el campo de la conservación, animado por la
dicotomía de dos enfoques contrastantes: separación (land-
sparing) versus integración de tierras (land-sharing) (e.g., Green et
al. 2005; Phalan et al. 2011). La primera aproximación consiste en
separar las áreas de conservación (i.e., reservas) de las áreas de
producción intensiva de alimentos y bienes, mientras que la
integración, implica producir y conservar la biodiversidad en las
mismas áreas, utilizando métodos de producción amigables con la
vida silvestre. Para muchos autores, este marco dicotómico no
contribuye a la solución de este complejo problema, ya que la
conservación y producción sustentable, requiere que ambas
estrategias trabajen sinérgicamente (Perfecto y Vandermeer 2002;
Grau et al. 2013; Cremen 2015). Para promover la conservación
en el largo plazo a escala de paisaje, necesitamos áreas protegidas
en los sitios prioritarios para la conservación (que deben ser
identificados), pero también, matrices productivas amigables con
la vida salvaje, que permitan mantener la conectividad y diversidad
a escala del paisaje (Perfecto y Vandermeer 2002).
En este sentido, el sector forestal, de amplia expansión a nivel
mundial (FAOSTAT 2015), ha estado en el foco de un intenso
debate durante las dos últimas décadas, confrontándose la visión
de que las plantaciones forestales son “desiertos verdes”, con la
visión de que constituyen hábitats valiosos dentro del paisaje para
la flora y fauna nativa. Revisiones de alcance global (Stephens y
Wagner 2007, Brockerhoff et al 2008, Bremer y Farley 2010) han
dejado en claro que las plantaciones forestales no son “desiertos
verdes” ya que varias especies, principalmente generalistas, usan
este “nuevo hábitat”, pero tampoco son comparables a los
ecosistemas nativos reemplazados como hábitat para la fauna y
flora. Los estudios sobre la relación forestación-diversidad se han
enfocado principalmente en los efectos más previsibles, que son
aquellos que ocurren a escala local (i.e., de rodal). Sin embargo,
es muy poco lo que sabemos sobre los efectos de la forestación a
la escala del paisaje, a pesar de que esta escala es la más
relevante para evaluar si la integración de la conservación de la
biodiversidad con la producción forestal es viable.
En América del Sur, el CUCS más prominente es la
deforestación de bosques tropicales y subtropicales debido al
avance de cultivos y áreas ganaderas (Skole y Tucker 1993;
Balmford y Bond 2005). Sin embargo, en la región templada del
continente, la conversión de pastizales naturales en cultivos y
plantaciones forestales ha alcanzado cifras alarmantes,
especialmente en la región de los Pastizales del Río de la Plata
(PRP) (Bilenca y Miñarro 2004; Jobbágy et al. 2006, Baldi y Paruelo
2008). Los PRP constituyen uno de los ecosistemas de pastizales
más extensos del Neotrópico, que abarcan más de 750 000 km² en
las grandes llanuras del centro-este de Argentina, el sur de Brasil
y Uruguay (Soriano 1992; Paruelo et al. 2007). Las importantes
modificaciones sufridas (pérdida de ~50% de ecosistemas
naturales) a nivel del paisaje en los últimos 20 años, principalmente
por la expansión de cultivos agrícolas (e.g., soja), ganadería
intensiva (praderas artificiales y feedlots) y forestación sobre áreas
de pastizal, han generado impactos negativos en la diversidad de
la fauna y flora (Modernel et al. 2016; Paruelo et al. 2016). Dado
que la forestación reduce y fragmenta preferentemente los
ecosistemas de pastizal en esta región, cabría esperar que los
especialistas de ambientes abiertos sean las especies más
vulnerables a este cambio de uso del suelo (CUCS). Por el
contrario, algunos especialistas de bosques o generalistas de
hábitat, podrían encontrar en las plantaciones forestales un
“ambiente” menos contrastante con los bosques, en comparación
con los pastizales, y así verse favorecidos.
Uruguay, incluido completamente en los PRP, ha experimentado
una fuerte expansión de la forestación (Eucalyptus y Pinus) durante
los últimos 30 años, pasando de menos de 200.000 ha antes de
los noventa, a más de 1.000.000 ha en 2013 (Uruguay XXI 2017).
Considerando que existen dos plantas de pasta de celulosa
funcionando en el país, un proyecto de instalación de una tercera,
y precios crecientes de la pasta de celulosa en el mercado
internacional, se ha proyectado que la superficie forestal llegaría a
2 millones de hectáreas en 2030 (Uruguay XXI 2017, Brazeiro
2015). Por tanto, la búsqueda de la sustentabilidad del sector
forestal es un fuerte desafío, tanto para la autoridad ambiental de
Uruguay como para las empresas forestales, y en especial para
aquellas que apuntan a la “producción responsable” y certificación
forestal (e.g., Consejo de Administración Forestal; [FSC por su
nombre en inglés: Forest Stewardship Council]). En Uruguay, solo
dos trabajos publicados han evaluado cuantitativamente la relación
forestación-diversidad, en ambos casos, a nivel local. Andrade y
Aide (2010) no encontraron diferencias significativas en la riqueza
local de mamíferos entre plantaciones forestales y pastizales, en
el norte del país. En cambio, Six et al. (2014) reportaron que la
forestación (plantación de 8 años) redujo localmente la riqueza de
plantas en casi un 50%.
En este trabajo estudiamos la riqueza y abundancia de aves y
mamíferos en cinco paisajes de Uruguay, con distintos grados de
forestación, planteando tres objetivos: (1) evaluar los efectos
locales de la sustitución de pastizales por plantaciones forestales
sobre la riqueza y abundancia de especies, (2) evaluar el efecto
del grado de forestación sobre la riqueza de especies a escala del
paisaje, y (3) analizar el rol de la especificidad de hábitat sobre la
sensibilidad de las especies a la forestación.
Material y Métodos
Área de estudio
Uruguay, ubicado en el sudeste de América del Sur (30°-35° S,
53°-58° W), tiene una superficie continental de 176 215 km². El
clima es templado, moderado y lluvioso, por lo que es clasificado
en la categoría Cfa del sistema de Köppen-Geiger. Las
temperaturas medias anuales varían entre 16 y 20ºC y las
precipitaciones anuales entre 1100 y 1400 mm. La temperatura es
fuertemente estacional y la precipitación se distribuye
uniformemente a lo largo del año, pero con una alta variabilidad
entre años.
Los pastizales naturales/seminaturales representan el
ecosistema dominante (matriz) en el paisaje uruguayo, cubriendo
un 73% del territorio, que incluye además parches dispersos de
bosques nativos, humedales y arbustales (MVOTMA 2012). La
principal actividad productiva es la cría de ganado para la
producción de carne y leche, que se desarrolla en casi el 90% del
territorio uruguayo, prácticamente en todos los pastizales (naturales
y seminaturales), bosques, humedales e incluso en plantaciones
forestales (DIEA 2016). Las áreas cultivadas (agricultura y
forestación) representan un 25% del territorio y las zonas urbanas
y grandes infraestructuras un 2% (MVOTMA 2012). El sector
forestal ha sido uno de los principales promotores del CUCS en
Uruguay, que ha experimentado una fuerte expansión en las
últimas tres décadas (Baldi y Paruelo 2008; Modernel et al. 2016),
llegando a cubrir en la actualidad más de un millón de hectáreas.
Eucalyptus (E. globolus, E. grandis y E. dunnii) y Pinus (P. ellottii,
P. taeda, P. pinaster) son los principales géneros plantados
(Petraglia y Dell’Acqua 2006).
El presente estudio se realizó en dos de las principales regiones
forestales de Uruguay, litoral oeste y centro del país, en torno a
plantaciones de E. dunnii. (Fig. 1). Todos los establecimientos
forestales estudiados se encuentran bajo pastoreo de ganado
bovino. Se estudiaron cinco muestras circulares (3 km de radio) de
paisajes forestados cuyos principales atributos geográficos y
ambientales se resumen en la Tabla 1.
Los paisajes estudiados están dominados por ambientes
naturales (pastizales, bosque, agua), con coberturas que varían
entre 59 y 77% (media: 64.8%, D.E.: 7.7%), mientras que las
plantaciones forestales y cultivos agrícolas tienen coberturas que
varían entre 23 y 41% (media: 35.5%, D.E.: 7.7%) (Tabla 1, Fig. 2).
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Relevamiento de aves y mamíferos
Se utilizó un diseño de muestreo estratificado al azar, utilizando
los principales ambientes de los paisajes como estratos; es decir,
pastizales, bosques cerrados, bosques abiertos y forestación. En
algunos casos se muestrearon ambientes secundarios tales como
humedales y forestaciones de abrigo (i.e., pequeños rodales de
Eucaliptus plantados como refugio para el ganado, en general de
más de 30-40 años), para la estimación de la riqueza específica
del paisaje. Los muestreos fueron llevados a cabo entre marzo de
2015 y mayo de 2017.
El relevamiento de aves se realizó mediante la técnica de
conteos por puntos (Ralph et al. 1995, 1996; Bibby et al. 2000), que
ha sido ampliamente utilizada para estudiar la relación entre
ensambles de aves y sus hábitats (Hamel et al. 1996; Betts et al.
2005; Gibbons y Gregory 2006), y también en paisajes
agroforestales de la región (Filloy et al. 2010; Phifer et al. 2016).
La unidad, o estación, de muestreo consistió en 5 puntos de conteo
de 10 minutos cada uno. Los puntos de conteo se distribuyeron al
azar dentro de cada ambiente, con la restricción de separarse entre
sí por al menos 100 m, y estar alejados al menos 50 m del borde
del parche (Gibbons y Gregory 2006). En el caso de los pastizales,
los puntos de muestreo se alejaron al menos 500 m de parches de
bosque o forestación. En cuanto a las plantaciones forestales, se
escogieron rodales de entre 8 y 10 años (precosecha).
Los muestreos de aves fueron llevados a cabo en temporada
cálida (noviembre-febrero) y fría (abril-agosto) en horarios
matutinos (06:00-10:00 horas) y vespertinos (16:00-19:00 horas)
de manera equilibrada para cada paisaje. No se realizaron
muestreos en condiciones meteorológicas de lluvia, extremo calor
o frio, viento y/o neblina ni en áreas evidentemente perturbadas
(e.g., sobrepastoreo, tala, erosión, inundación, etc.).
En cada paisaje se realizaron 30 estaciones de muestreo de
aves que se distribuyeron de la siguiente manera: 5 en pastizal, 5
en forestación, 10 en bosques denso y 10 que se repartieron entre
bosques abiertos (n=6), cuando existían, y otros ambientes
secundarios (n=4) (e.g., humedales, forestación de abrigo). En total
se realizaron 150 estaciones de muestreo en los cinco paisajes
estudiados, con un esfuerzo de 750 puntos de conteo. En cada
punto de conteo se registró a toda ave vista u oída en un radio de
50 m, durante 10 minutos (Bibby et al. 2000; Hamel et al. 1996),
incluyendo a las aves que al arribar el observador se alejaban de
la parcela de muestreo por efecto de la perturbación, y no
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Figura 1. Área de estudio y localización de los cinco paisajes agroforestales estudiados dentro de la región centro-oeste de Uruguay. Se delimitan los
departamentos (divisiones político-administrativas) de Uruguay. En la imagen Google Earth™ (2017) de la derecha se advierten las plantaciones forestales
en verde oscuro. Códigos de los paisajes: MA: El Matorral, LA: Los Arroyos, LL: Las Lilas, CV: Cueva del Tigre y RR: Rincón del Río.
Figure 1. Study area and location of the five afforested landscapes studied in the central-western region of Uruguay. The departments (political-
administrative divisions) of Uruguay are delimited. Forest plantations are appreciated in dark green in the Google Earth ™ image (2017) of the right.
Landscape codes: MA: El Matorral, LA: Los Arroyos, LL: Las Lilas, CV: Tiger Cave and RR: Rincón del Río.
Figura 2. Composición de los cinco paisajes estudiados, en muestras de 3
km de radio.
Figure 2. Composition of the five studied landscapes, in 3 km-radius
samples.

incluyendo a aquellas aves que sobrevolaban el área sin
corroborarse el uso directo del ambiente relevado.
Complementariamente, durante los recorridos por los distintos
ambientes, se registraron (por observación directa o por canto)
todas las aves que no fueron previamente observadas en los
muestreos cuantitativos, a los efectos de avanzar en la completitud
de los listados de especies. La clasificación sistemática de las aves
se realizó según Remsem et al. (2017), y la asignación de nombres
comunes en español según Azpiroz et al. (2012).
El relevamiento de mamíferos de mediano y gran porte se
realizó con cámaras trampa (Stealth Cam NG42), método de
amplio uso para lidiar con grupos elusivos como los mamíferos
(Long et al. 2008). Las cámaras se distribuyeron al azar dentro de
cada ambiente, con la restricción de separarse entre sí por al
menos 300 m. Se usó esta distancia considerando el ámbito de
hogar (home range) mínimo de zorros presentes en Uruguay, a
partir de datos de regiones vecinas (Juarez y Marinho-Filho 2002;
Maffei y Taber 2003; Di Bitetti et al. 2009). Se seleccionaron estas
especies debido a que su ámbito de hogar abarca al de otras
especies con menores rangos de acción, como armadillos y
zorrillos. De tal forma, se intentó reducir la probabilidad de múltiples
conteos de individuos, y a la vez optimizar el área cubierta dentro
de cada ambiente y paisaje. Las cámaras estuvieron
continuamente activas durante 90 días en promedio (rango: 89-109
días) y fueron programadas para sacar tres fotos cada vez que el
sensor era activado, con un descanso posterior de 15 segundos.
En promedio se colocaron 11 (rango: 8-15) cámaras trampa por
ambiente (i.e., pastizal, bosque abierto, bosque cerrado y
forestación), llegando a un promedio de 45 estaciones por paisaje,
y a un total de 225 en todo el estudio. Se complementó el
relevamiento con información cualitativa obtenida a partir de la
búsqueda activa de animales y de rastros (i.e., huellas, heces,
cuevas), a los efectos de evaluar la completitud de los inventarios
generados a través de las cámaras. A partir de la revisión de las
fotos obtenidas (>2.5 millones), se obtuvo la riqueza, la
composición de especies y la cantidad de registros por especie en
cada estación de cámara trampa. Para reducir la probabilidad de
pseudoreplicación, todas las fotografías de un mismo individuo
dentro de un lapso de 60 minutos fueron consideradas como un
único registro (Lantschner et al. 2012). A su vez, individuos
diferentes en una misma foto fueron computados como registros
diferentes. La cantidad de registros se estandarizó a 90 días, para
ser usada como indicador de la abundancia relativa de las especies
de mamíferos en cada ambiente.
La clasificación sistemática y asignación de nombres comunes
de los mamíferos se realizó según González y Martínez-Lanfranco
(2010).
Evaluación de efectos de forestación sobre riqueza y
abundancia de aves y mamíferos
Los ensambles de aves y mamíferos fueron segregados en tres
grupos en función de la especialización de hábitat: (1) especialistas
de ambientes abiertos (i.e., pastizales y/o arbustales), (2)
especialistas de ambientes cerrados, tales como bosques con
dosel cerrado (e.g., fluviales, serranos), y (3) generalistas, especies
adaptadas a ambientes ecotonales o intermedios (e.g., bosques
dispersos tipo parque) y/o facultativas tanto de ambientes cerrados
como abiertos. La segregación de las especies se realizó en
función de la bibliografía especializada a nivel nacional (Azpiroz
2003, para aves; González y Martínez-Lanfranco 2010, para
mamíferos).
En función de los datos de abundancia de especies por réplica,
se construyeron curvas de acumulación de especies para calcular
el estimador de riqueza Chao 1 (Colwell et al. 2012), por ambiente
(i.e., pastizal, bosques cerrados, bosques abiertos y forestación) y
por paisaje. Para la construcción de las curvas de acumulación de
especies se usaron 100 remuestreos aleatorios con reposición,
utilizando el programa EstimateS v.9.1 (Colwell 2013). Como
indicador de la abundancia relativa de las especies en cada
ambiente, se usó el número de registros estandarizado por unidad
de esfuerzo (Aves: 5 puntos de conteo de 10 minutos, Mamíferos:
90 días de cámara trampa).
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Tabla 1. Localización y caracterización ambiental de los cinco paisajes estudiados.
Table 1. Localization and environmental characterization of the five studied landscapes.
PAISAJES
Rincón del Río
RR
Cueva del Tigre
CT
Los Arroyos
LA
El Matorral
EM
Las Lilas
LL
Coordenadas 32°31’5.35”S
55°43’11.54”O
32°36’7.14”S
55°32’12.97”O
33°12’31.52”S
56°53’17.63”O
33°0’36.56”S
57°33’22.78”O
32°37’23.73”S
57°12’33.63”O
Ecorregión1CSG CSG EC CSO CSO
Geoforma dominante lomadas lomadas colinas y lomadas colinas y lomadas colinas y lomadas
Sustrato geológico areniscas areniscas granítico limos y areniscas limos y areniscas
Profundidad de suelo profundos profundos semi-profundos profundos profundos
Suelo dominante Acrisoles y Luvisoles Acrisoles y Luvisoles Brunosoles y Vertisoles Brunosoles Brunosoles
Uso del suelo Forestal Ganadero Forestal Ganadero Agrícola, Forestal,
Ganadero
Agrícola, Forestal,
Ganadero
Agrícola, Forestal,
Ganadero
AMBIENTES (%)2
Bosque Cerrado 5.2 2.6 11.8 18.0 9.5
Bosque Abierto 6.6 0.0 10.3 9.4 2.7
Pastizal 31.2 65.2 51.2 25.4 46.8
Plantación Forestal 34.6 12.6 23.2 23.9 38.6
Forestación de Abrigo 0.0 0.4 0.1 0.2 0.1
Cultivos 4.5 18.6 0.0 17.1 2.4
Agua 17.9 0.6 3.3 6.0 0.0
1: Ecorregiones de Uruguay según Brazeiro (2015). CSG: Cuenca sedimentaria Gondwánica, EC: Escudo Cristalino y CSO: Cuenca. Sedimentaria del
Oeste.
2: Superficie porcentual de cada tipo de ambiente en muestras circulares de 3 km de radio (Ver mapa en figura 2).

Algunas de las variables de interés (i.e., riqueza de especies de
aves y mamíferos) presentaron distribuciones estadísticas no-
normales, por lo que se optó por realizar análisis no paramétricos
que, si bien son menos sensibles, suelen ser más robustos (Sokal y
Rohlf 1995). Para evaluar los efectos locales de la sustitución de
pastizales por forestación, se analizó la variabilidad de riqueza
observada y abundancia relativa de las especies mediante análisis
de PERMANOVA (Permutational multivariate analysis of variance)
(Anderson 2001), usando la distancia Euclidiana para evaluar la
diferencia entre los niveles de los factores. Se usó un diseño factorial
de dos factores: “ambiente” con dos niveles (Pastizal y Forestación),
y “paisaje” con cinco niveles (Cueva del Tigre, Los Arroyos, El
Matorral, Rincón del Río y Las Lilas). Los análisis de PERMANOVA
fueron implementados en el programa Past. Se cuantificaron los
efectos locales como la diferencia forestación-pastizal en las
variables de interés (i.e., riqueza y abundancia de especie de los
diferentes grupos), y fue expresada como porcentaje del valor medio
de pastizal. La relación riqueza de especies–grado de forestación
(%) a escala de paisaje se evaluó a través de correlaciones simples.
Resultados
Ensambles de aves y mamíferos en paisajes forestados
Se detectaron en los relevamientos (cuantitativos y cualitativos
adicionales) un total de 196 especies de aves en los cinco paisajes
estudiados. Esto representa casi la mitad de la avifauna terrestre
de Uruguay (~400 especies, según Azpiroz et al. 2012). Entre
paisajes la riqueza de aves varió entre 95 y 110 especies. Del
ensamble total, 95 fueron especialistas de ambientes abiertos, 60
de ambientes cerrados y 41 generalistas. En la figura 3 se
presentan las curvas rango-abundancia de los tres subensambles
de aves considerados. Las aves especialistas de ambientes
abiertos más abundantes fueron: Sicalis luteola (Misto),
Pseudoleistes virescens (Pecho Amarillo), Cathartes aura (Buitre
Cabeza Roja), Milvago chimango (Chimango), Vanellus chilensis
(Tero) y Embernagra platensis (Verdón). Las principales especies
de ambientes cerrados fueron: Turdus amaurochalinus (Sabiá),
Setophaga pitiayumi (Pitiayumi), Turdus rufiventris (Zorzal), Elaenia
parvirostris (Fiofío Pico Corto), Serpophaga subcristata (Tiqui-tiqui
Común) y Cranioleuca pyrrhophia (Trepadorcito). Las especies
generalistas más frecuentes fueron: Zonotrichia capensis
(Chingolo), Patagioenas picazuro (Paloma de Monte), Leptotila
verreauxi (Paloma Montaráz Común), Zenaida auriculata,
(Torcaza), Troglodytes aedon (Ratonera) y Myiopsitta monachus
(Cotorra).
En total se detectaron a través de las cámaras trampa y rastros,
17 especies de mamíferos terrestres de mediano/gran porte en los
cinco paisajes estudiados, lo que representa poco más de la mitad
del ensamble nacional (~30 especies, incluyendo exóticas;
González y Martínez-Lanfranco 2010). De las 17 especies
registradas, 3 son exóticas: Sus scrofa (jabalí), Axis axis (ciervo
axis) y Lepus europaeus (liebre). Las especies exóticas no fueron
consideradas en los estudios posteriores. La riqueza de mamíferos
nativos dentro de los paisajes estudiados varió entre 9 y 11
especies. Las especies no registradas de los ensambles regionales
corresponden a especies raras, amenazadas u ocasionales (e.g.,
Puma concolor), de hábitos esquivos (e.g., Leopardus braccatus)
o arborícolas (e.g., Sphiggurus spinosus) que, por su modo de vida,
no suelen ser detectadas en el suelo por cámaras trampa ni por
rastros. En términos de uso de hábitat, el ensamble de mamíferos
de mediano/gran porte estuvo integrado por un especialista de
ambientes abiertos, 6 especialistas de ambientes cerrados y 7
generalistas. En la figura 3 se presentan las curvas rango-
abundancia de los tres subensambles de mamíferos considerados.
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Figura 3. Curvas rango-abundancia para los ensambles de aves y mamíferos especialistas de ambientes abiertos, especialistas de ambientes cerrados
y generalistas. Las especies más abundantes en cada caso son indicadas.
Figure 3. Rank-abundance curves for the bird and mammal assemblages of open habitat specialists, closed habitat specialists and habitat generalist. The
most abundant species in each case are indicated.

El especialista de ambientes abiertos fue Dasypus hybridus
(mulita), que se registró en dos paisajes y con escasos registros.
Cabe destacar que a nivel nacional existen apenas 3 especies
dentro de esta categoría (González & Martínez-Lanfranco 2010).
Las especies más frecuentes y abundantes fueron 2 generalistas
de hábitat, Lycalopex gymnocercus (zorro de campo) y Dasypus
novemcinctus (tatú). El zorro de monte (Cerdocyon thous) y el gato
montés (Leopardus geoffroyi) fueron los especialistas de ambientes
cerrados más frecuentes y abundantes.
Efecto local de la forestación
En general, las riquezas de especies observadas fueron iguales
o muy próximas a las estimadas por Chao 1, indicando que el
porcentaje de completitud de los inventarios fueron muy altos
(Aves: 58-96%, Mamíferos: 80-100%) (Tabla 2).
La riqueza local y abundancia relativa de las especies de aves
y mamíferos variaron significativamente entre pastizales y
plantaciones forestales, pero no entre paisajes (Tabla 3). La
interacción ambiente-paisaje no fue significativa en ningún caso
(Tabla 3). La riqueza y abundancia relativa de los ensambles
totales de aves y mamíferos fueron mayores en pastizales (Tabla
2y 3). La sustitución de pastizales por plantaciones forestales
generó un impacto local negativo en las aves, reduciendo un 68%
la riqueza y un 90% la abundancia relativa de las especies (Fig. 4).
En el caso de los mamíferos, el impacto local de la forestación fue
menor que en las aves, llegando al 33% de reducción en la riqueza
y al 22% en la abundancia relativa de las especies (Fig. 4).
La magnitud, e incluso la dirección, de los efectos locales de la
forestación, variaron en función de la selectividad de hábitat de los
subensambles (i.e., ensamble de cada tipo de hábitat) (Fig. 4). Los
especialistas de ambientes abiertos fueron claramente los más
afectados, tanto en aves como en mamíferos, con reducciones del
100%, ya que no se registró ni una sola especie en plantaciones
forestales. Los generalistas también sufrieron reducciones por la
forestación, pero de menor magnitud que los especialistas de
ambientes abiertos. Las aves generalistas fueron más afectadas
(Riqueza: -65%, Abundancia: -81%) que los mamíferos generalistas
(Riqueza: -25%, Abundancia: -10%). En el caso de los especialistas
de ambientes cerrados, los mamíferos presentaron reducciones en
riqueza (-50%) y abundancia (-62%) en forestación (Fig. 4, Tablas
2y 3
). En las aves de ambientes cerrados se observó una
tendencia opuesta a los mamíferos, con incrementos en riqueza
(+100%) y abundancia (+50%) en forestación, pero que no fueron
significativas (p>0.10) debido a la alta variabilidad entre replicas
(Fig. 4, Tablas 2 y 3).
Efectos de la forestación sobre la riqueza de especies a
escala del paisaje
El grado de forestación de los paisajes estudiados varió entre
12,6 y 38,6%, es relativamente bajo en Cueva del Tigre (12.6 %),
medio en Los Arroyos y El Matorral (23.2-23.9%) y alto en Rincón
del Río y Las Lilas (34.6-38.6 %) (Tabla 1, Fig. 2). En estos
paisajes, la riqueza estimada (Chao 1) de aves, con niveles de
completitud de inventario altos (86-94%), varió entre 90 y 115
especies, sin mostrar relaciones evidentes con el grado de
forestación (Fig. 5). La riqueza estimada de mamíferos (completitud
de inventario 83-100%) varió muy poco entre paisajes (9-12
especies), sin presentar tampoco una relación evidente con el
grado de forestación.
En los distintos subensambles definidos por la selectividad de
ambiente tampoco se detectaron relaciones significativas entre la
riqueza estimada de especies y el grado de forestación, a
excepción de las aves de ambientes abiertos (Fig. 5). En este
subensamble, la riqueza potencial de aves disminuyó a lo largo del
gradiente de forestación estudiado, desde 40 a 25 especies, según
un modelo potencial, marginalmente significativo (p<0.1) (Fig. 5).
Discusión y Conclusiones
Ensambles de aves y mamíferos
En los muestreos realizados se llegó a registrar prácticamente
la mitad de la avifauna y mastofauna (mediano/gran porte) terrestre
53
Brazeiro et al. 2018
Ecosistemas 27(3): 48-59
Tabla 2. Riqueza estimada y abundancia relativa de aves y mamíferos por ambiente, segregada en función de la selectividad de hábitat. Se presentan
valores medios ± desvío estándar de los cinco paisajes. Los rangos de completitud de inventario reportados corresponden a la máxima variabilidad
encontrada entre los cinco paisajes para los distintos subensambles de especies.
Table 2. Estimated richness and relative abundance of bird and mammal’s species per environment, segregated according to their habitat selectivity. Mean
values ± standard deviation of the five landscapes are presented. The inventory completeness ranges correspond to the maximum variability found among
the five landscapes for the different species subassemblages.
Riqueza estimada de Aves (Chao 1)
Ambiente Todas las especies Especies de
ambientes abiertos
Especies de
ambientes cerrados Especies generalistas Completitud de
inventario (%)
Pastizal 38.0 ± 8.6 22.0 ± 6.3 2.0 ± 1.7 17.0 ± 2.9 84.8 – 96.3
Forestación 12.0± 2.4 0 4.0 ± 2.1 6.0 ± 2.2 58.1 – 81.1
Bosque Cerrado 62.0 ± 6.9 5.0 ± 1.6 44.0 ± 7.5 15.0 ± 3.9 81.3 – 97.5
Bosque Abierto 84.0 ± 14.7 14.0 ± 1.9 36.0 ± 7.0 36.0 ± 11.6 74.3 – 84.4
Riqueza estimada de Mamíferos (Chao 1)
Pastizal 6.0 ± 0.8 1.0 ± 0.1 2.0 ± 0.2 4.0 ± 0.4 83.3 - 100
Forestación 4.0 ± 0.8 0 1.0 ± 0.1 3.0 ± 0.3 83.3 - 100
Bosque Cerrado 10.0 ± 1.1 0 5.0 ± 1.0 7.0 ± 0.3 80.0 – 100
Bosque Abierto 6.0 ± 1.0 0 4.0 ± 0.8 6.0 ± 0.3 83.3 - 100
Abundancia Relativa de Aves(registros/5 puntos de conteo de 10 minutos c/u)
Pastizal 42.2 ± 21.9 26.4 ± 16.3 0.8 ± 1.5 17.0 ± 14.5
Forestación 4.4 ± 2.3 0 1.2 ± 1.4 3.2 ± 2.0
Bosque Cerrado 50.8 ± 22.8 2.0 ± 2.2 31.0 ± 16.0 17.8 ± 9.3
Bosque Abierto 62.5 ± 22.5 6.8 ± 6.2 19.4 ± 8.2 36.3 ± 16.9
Abundancia Relativa de mamíferos(registros/cámara trampa/90días)
Pastizal 14.3 ± 24.3 1.1 ± 1.8 3.4 ± 1.8 4.8 ± 8.2
Forestación 11.2 ± 24.5 0 1.3 ± 0.9 4.3 ± 6.2
Bosque Cerrado 15.0 ± 24.5 0 8.0 ± 2.2 19.6 ± 9.3
Bosque Abierto 18.4 ± 25.6 0 4.8 ± 2.7 6.0 ± 1.5

de Uruguay. La mayoría de las especies potenciales para el área
de estudio (ver Brazeiro et al. 2015) fueron registradas, en
particular las especies comunes y de amplia distribución, mientras
que algunas de las especies raras y ocasionales no fueron
detectadas, tal como suele ocurrir en relevamientos de campo
(Azpiroz 2003). Los altos porcentajes de completitud de inventarios
registrados indican que los esfuerzos de muestreo fueron
adecuados para describir correctamente los ensambles de aves y
mamíferos de los distintos ambientes.
Los ensambles de aves y mamíferos difirieron respecto al
patrón de especialización de hábitats. Casi la mitad (49%) de las
especies de aves fueron especialistas de ambientes abiertos,
mientras que, en el caso de mamíferos solo un 7% de las especies
lo fue. Por el contrario, generalistas y especialistas de ambientes
cerrados fueron dominantes dentro del ensamble de mamíferos
(40-50%), mientras que estos grupos tuvieron una menor
representación dentro del ensamble de aves (20-30%).
Considerando que la matriz original de los paisajes estudiados es
el pastizal, el patrón de especialización de hábitat observado en las
aves parece razonable, pero resulta difícil de explicar la muy baja
diversidad de mamíferos especialistas de ambientes abiertos. Se
ha propuesto que las perturbaciones actuales de hábitat podrían
afectar los patrones espaciales de especialización de hábitat,
favoreciendo a los generalistas y haciendo declinar a los
especialistas (Julliard et al. 2004, 2006). Siguiendo esta línea de
razonamiento, se podría plantear a modo de hipótesis que los
mamíferos de mediano/gran porte especialistas de pastizal han
sido más afectados por las perturbaciones del paisaje, que las aves
Brazeiro et al. 2018
Ecosistemas 27(3): 48-59
Figura 5. Relación riqueza de especies–forestación a escala del paisaje. Se presenta la variabilidad de la riqueza de especies estimada (Chao 1 ± error
estándar de estimación), total y por subensamble (selectividad de ambiente), en función del porcentaje de forestación del paisaje. Se muestra como
referencia, la riqueza regional de especies asociada a cada paisaje, correspondiente a cuadrículas de 660.000 ha (tomado de Brazeiro et al. 2015).
Solamente en las aves de ambientes abiertos se encontró una relación significativa (p<0.10). El modelo ajustado, coeficiente de determinación y
probabilidad asociada se presentan en el gráfico.
Figure 5. Species richness-afforestation relationship at the landscape scale. The variability of estimated species richness (Chao 1 ± standard error of
estimation), total and by subassemblage (classified by habitat selectivity) is presented, as a function of the percentage of forestation of the landscape. The
regional species richness associated to each landscape, corresponding to 660,000 ha grids (taken from Brazeiro et al. 2015), is shown as a reference.
Only in birds of open environments there was a significant relationship found (p <0.10). The adjusted model, determination coefficient and associated
probability are presented in the graph.
Figura 4. Efecto local de la sustitución de pastizales por plantaciones forestales, sobre la riqueza y abundancia relativa de especies de aves y mamíferos
terrestres. Los efectos significativos son indicados (* p<0.05, ** p<0.01 y *** p<0.001). El símbolo “+” indica que en la forestación no se registraron
individuos en absoluto, pero si en pastizales, y que no se pudieron realizar análisis estadísticos por la alta variabilidad.
Figure 4. Local effect of grassland substitution by forest plantations, on species richness and relative abundance of birds and terrestrial mammals.
Significant effects are indicated (* p <0.05, ** p <0.01 and *** p <0.001). The “+” symbol indicates that in forestation stands no individuals were recorded
at all, but in grasslands, but statistical analyzes could not be carried out due to the high variability.

especialistas de pastizal. Los pastizales naturales de Uruguay han
sufrido una considerable pérdida, fragmentación y alteración (e.g.,
sobrepastoreo) de hábitat por la expansión e intensificación
agrícola, ganadera y forestal (Paruelo et al. 2006; Modernel et al.
2016). De acuerdo con la teoría metabólica de la ecología (Brown
et al. 2004), debido a su mayor tamaño corporal, mayor demanda
energética y área de forrajeo, y menor tamaño poblacional, los
mamíferos serían más sensibles a las perturbaciones del paisaje
que las aves.
Efectos locales de la sustitución de pastizales por
forestación
Los rodales forestales (rodales de 8-10 años) presentaron
consistentemente en los cinco paisajes estudiados, menor riqueza
específica y abundancia relativa de aves y mamíferos, que las
áreas de pastizal aledañas. Asumiendo que los pastizales
reemplazados por las plantaciones forestales sostenían ensambles
locales comparables a los de los pastizales relictuales actuales, las
diferencias que hoy se observan entre forestación y pastizal
brindarían una estimación razonable del impacto de la forestación
sobre estos ensambles. En este sentido, se puede concluir que la
sustitución de pastizales por rodales forestales en las regiones
estudiadas de Uruguay implica para varias especies de aves y
mamíferos, la pérdida o degradación local de hábitat. A esta escala,
el impacto neto de la forestación sobre la fauna estudiada aquí es
negativo, ya que este nuevo ambiente no es usado por la mayor
parte de las especies, o es usado con baja frecuencia.
Este resultado concuerda con la evidencia empírica acumulada
que resumimos a continuación. Revisiones recientes han
demostrado que las plantaciones forestales, en general, reducen
localmente la riqueza de especies respecto a los ecosistemas
nativos (Stephens y Wagner 2007; Brockerhoff et al. 2008; Bremer
y Farley 2010), aunque en algunos casos no se observaron
diferencias en la riqueza de especies (e.g. Cid y Caviedes-Vidal
2014). El metaanálisis realizado por Bremer y Farley (2010)
concluyó que la sustitución de ecosistemas nativos por forestación
redujo en promedio un 35% la riqueza local de plantas. En nuestro
estudio, el impacto de la forestación sobre la riqueza local de aves
(68%) duplicó el impacto promedio reportado en plantas, mientras
que, en el caso de los mamíferos, el impacto fue similar (33%). La
importante diferencia en los efectos de la forestación entre aves y
mamíferos no resulta sorprendente, ya que las revisiones
mencionadas han documentado una gran variabilidad entre grupos
biológicos, tanto en magnitud como en el sentido del impacto de la
forestación.
La baja afectación de los mamíferos de Uruguay ante la
forestación ya había sido documentada en el norte del país por
Andrade y Aide (2010). De hecho, estos autores no encontraron
diferencias significativas en la riqueza local de mamíferos entre
plantaciones forestales y pastizales, en el relevamiento de un año
usando cámaras trampa. La baja afectación de los mamíferos se
explica en parte por la muy baja riqueza y abundancia de especies
especialistas de ambientes abiertos en los paisajes estudiados e
incluso en el país (González y Martínez-Lanfranco 2010).
Nuestros resultados demostraron que los efectos locales de la
forestación sobre la riqueza y la abundancia dependieron
fuertemente de la especialización de hábitat de las especies. Como
era esperable, las aves y mamíferos especialistas de ambientes
abiertos fueron los más afectados por la forestación, con impactos
negativos del 100%. Durante los relevamientos cuantitativos
realizados durante 2 años en 5 paisajes, no se registró ningún
individuo especialista de ambientes abiertos dentro de rodales
forestales. Este resultado coincide con lo reportado por revisiones
generales sobre los impactos locales de la forestación (Stephens y
Wagner 2007; Brockerhoff et al. 2008; Bremer y Farley 2010), así
como con estudios realizados en la región de los PRP (e.g.,
Codesido et al. 2011; Medan et al. 2011; Dotta et al. 2016). Sin
embargo, un ave típica de pastizal como Rhea americana (Ñandú),
fue observada dentro de plantaciones forestales en varias
ocasiones. Se registraron tanto individuos solitarios como
pequeños grupos, principalmente en cortafuegos entre rodales
forestales. Esto sugiere que la especie no sería totalmente
desplazada de las plantaciones forestales, y que sería capaz de
transitar entre los rodales. Así mismo, se encontraron puestas de
Nandú en bordes de forestación, pero siempre de un solo huevo.
Dado que las puestas normales son siempre de varios huevos,
nunca menos de 5 (promedio entre 10 y 15), no se puede confirmar
nidificación en forestaciones de Uruguay. Sin embargo, en Brasil
existen dos reportes de nidificación de Ñandú en plantaciones de
Eucaliptus (Azevedo et al. 2006; Costa et al. 2014), por lo que no
sería extraño que también ocurra en Uruguay.
Si bien concluimos que las aves y mamíferos especialistas de
ambientes abiertos prácticamente no usan las plantaciones
forestales, estos nuevos ambientes no son “desiertos verdes” en
Uruguay, ya que fueron registradas algunas especies generalistas
y especialistas de ambientes cerrados. Los generalistas dominaron
55
Brazeiro et al. 2018
Ecosistemas 27(3): 48-59
Tabla 3. Resultados de los análisis de PERMANOVA realizados sobre la riqueza y abundancia de los ensambles de aves y mamíferos estudiados. El
factor “Paisaje” contempla la variabilidad entre los cinco paisajes estudiados. El factor “Ambiente” considera las variaciones entre Pastizales y Forestación,
y fue usado para estimar el impacto de la forestación. Los efectos significativos (p<0,05) son resaltados.
Table 3. Results of PERMANOVA applied on richness and abundance of the studied assemblages of birds and mammals. The “Landscape” factor considers
the variability among the five landscapes studied. The “Environment” factor considers the variations between grasslands and forest plantations and was
used to estimate the impact of afforestation. Significant effects (p <0.05) were highlighted.
Grupo Atributo Factor Todas las especies Especies de ambientes
abiertos
Especies de
ambientes cerrados Especies generalistas
Mamíferos
Riqueza Paisaje F4,95= 2.09 (0.06) - F4,95= 1.44 (0.16) F4,95= 1.85 (0.08)
Ambiente F1,95= 14.09 (< 0.001) -F1,95= 3.27 (0.04) F1,95= 6.53 (0.006)
Interacción F4,95= -0.84 (0.14) - F4,95= -0.09 (0.29) F4,95= 0.06 (0.11)
Abundancia Paisaje F4,95= 2.14 (0.06) - F4,95= 1.44 (0.16) F4,95= 1.84 (0.08)
Ambiente F1,95= 7.60 (0.004) -F1,95= 3.28 (0.05) F1,95= 6.53 (0.004)
Interacción F4,95= 0.09 (0.10) - F4,95= -0.09 (0.27) F4,95= 0.06 (0.12)
Aves
Riqueza Paisaje F =4,95 2.12 (0.1) F =4,95 1.37 (0.26) F =4,95 1.43 (0.24) F =4,95 1.33 (0.27)
Ambiente F =1,95 100.46 (<0.001) F =1,95 151.96 (<0.001) F =1,95 2.38 (0.12) F =1,95 15.19 (<0.001)
Interacción F =4,95 1.19 (0.33) F =4,95 1.37 (0.27) F =4,95 1.13 (0.36) F =4,95 1.50 (0.22)
Abundancia Paisaje F =4,95 1.99 (0.11) F =4,95 1.71 (0.16) F =4,95 1.12 (0.37) F =4,95 0.60 (0.69)
Ambiente F =1,95 93.77 (<0.001) F =1,95 73.41 (<0.001) F =1,95 0.962 (0.33) F =1,95 20.48 (<0.001)
Interacción F =4,95 1.74 (0.16) F =4,95 1.71 (0.17) F =4,95 1.37 (0.26) F =4,95 0.55 (0.70)

los ensambles observados dentro de las plantaciones forestales,
en riqueza y abundancia, concordando con lo reportado por
revisiones (e.g. Brockerhoff et al. 2008; Bremer y Farley 2010) y
estudios previos en la región de los PRP (e.g. Dota y Verdade 2007;
Filloy et al. 2010; Dias et al. 2013) y en el norte de Uruguay
(Andrade y Aide 2010). Sin embargo, los contrastes pastizal-
forestación indicaron que los generalistas también fueron
negativamente afectados por la forestación, particularmente las
aves.
En regiones boscosas se ha acumulado evidencia apoyando la
idea de que los rodales forestales representan un hábitat que
puede ser utilizable por algunas especies del bosque natural
(Estades 1994; Brockerhoff et al. 2008; Jasson et al. 2011;
Jacoboski et al. 2016; Biz et al. 2017). En tal sentido, cabría esperar
que las plantaciones forestales de Uruguay pudieran ser usadas
por especies de ambientes cerrados, tales como bosques fluviales
y serranos. En este trabajo no encontramos evidencia a favor de
esta hipótesis. En los mamíferos, contrariamente a lo esperado, se
detectaron efectos negativos de la forestación. Es decir que se
registraron más especies y mayores abundancias de especialistas
de ambientes cerrados en pastizales, que en plantaciones
forestales. En el caso de las aves, se observaron tendencias
positivas, con mayor riqueza y abundancia en plantaciones
forestales, pero que no fueron significativas. Si bien se encontraron
aves de ambientes cerrados en forestación, en promedio solo
fueron 4 (10%) de las 44 especies que estuvieron presentes en
bosques cerrados, lo cual concuerda con algunos estudios dentro
(Marsden et al. 2001) y fuera (Farwing et al.2008) de la región.
Una de las principales conclusiones de nuestro trabajo es que
la sustitución de pastizales por plantaciones forestales genera
impactos locales negativos sobre los ensambles de aves y
mamíferos. Las plantaciones forestales no tienen prácticamente
valor como hábitat para las aves y mamíferos especialistas de
ambientes abiertos, que son en general incapaces de usar este
ambiente. Sin embargo, la forestación aporta un complemento de
hábitat para algunas especies generalistas y especialistas de
ambientes cerrados, pero que no llega a superar el valor de los
pastizales como hábitat secundario para estos subensambles.
El bajo valor de la forestación como hábitat para las aves y
mamíferos, probablemente se explique por la complejidad
estructural y oferta de recursos (ver Zurita y Bellocq 2012). Para la
fauna de ambientes abiertos, la forestación representa un ambiente
de alto contraste, donde la oferta de recursos (e.g., biomasa de
herbáceas) y condiciones ambientales (e.g., luz) son muy distintas.
Para los especialistas de ambientes cerrados, la forestación
constituiría un ambiente menos contrastante, pero claramente con
una complejidad estructural mucho menor que los bosques
naturales. Observaciones en rodales viejos de Eucaliptus,
plantados con el objetivo de generar resguardos para el ganado en
áreas de pastizal, apoyan la idea de que la complejidad estructural
es central en la determinación de la calidad de estos ambientes
como hábitat para la fauna (Barlow et al. 2008). En estos rodales
viejos, la altura, cobertura y diversidad de la vegetación del
sotobosque, abundancia de epífitas y ramificación, son mayores
que en las plantaciones industriales de Eucaliptus estudiadas aquí
(8-10 años), así como la diversidad y abundancia de aves,
alcanzando valores similares a bosques nativos.
Efectos de la forestación sobre la riqueza de especies a
escala del paisaje
Algunas evidencias sugieren que la forestación podría tener
efectos positivos sobre la diversidad de especies a escala del
paisaje en regiones boscosas, cuando sustituye plantaciones
agrícolas (Brockerhoff et al. 2008). En comparación a un cultivo
agrícola, una forestación tiene mayor similitud estructural con un
bosque natural, y por tanto podría aportar hábitat secundario para
algunas especies, aumentar la conectividad del paisaje y actuar
como área de amortiguación para los parches de bosque natural
(Brockerhoff et al. 2008).
Por el contrario, en regiones de pastizal, la forestación implica
la instalación de un ambiente de alto contraste con la matriz natural
de pastizal. En este caso, cabría esperar efectos negativos sobre
la diversidad del paisaje, particularmente sobre las especies
especialistas de ambientes abiertos. En nuestro estudio, la riqueza
global de aves y mamíferos en el paisaje no varió significativamente
con el porcentaje de forestación. Esto sugiere que, a pesar de los
claros impactos locales de la forestación, la mayoría de las
especies de aves y mamíferos lograrían persistir en paisajes
forestados, con porcentajes de forestación menores al 40%.
Los mamíferos parecen no ser afectados en absoluto por la
forestación, ya que mantuvieron en todos los paisajes,
independientemente del grado de forestación, una riqueza de 9-12
especies. Los especialistas de ambientes abiertos, especialistas
de ambientes cerrados y generalistas, exhibieron la misma
tendencia que el ensamble global, mostrando evidencias de
independencia con respecto al grado de forestación. La baja
sensibilidad de los mamíferos a la forestación se explicaría en parte
por la muy baja riqueza y abundancia de especialistas de
ambientes abiertos en el país (tres especies, González y Martínez-
Lanfranco 2010). Los generalistas y especialistas de ambientes
cerrados conforman el 93% del ensamble total, y de acuerdo con
nuestros resultados, usan preferentemente ambientes boscosos, y
en algunos casos usan o transitan las áreas forestadas. Por tanto,
la distribución y abundancia de mamíferos en estos paisajes
posiblemente dependa de la superficie y condición ambiental de
los bosques naturales.
En el caso de las aves, la riqueza global de especies tendió a
decrecer levemente con el porcentaje de forestación, pero no de
manera significativa. Sin embargo, dentro de las especialistas de
ambientes abiertos se detectó una reducción significativa en la
riqueza específica hacia los paisajes con mayor grado de
forestación. En el paisaje menos forestado (i.e., Cueva del Tigre)
la riqueza de aves especialistas de ambientes abiertos llegó a 40
especies, valor muy cercano a las 45 especies de aves de pastizal
registrado en paisajes no forestados del este de Uruguay, por Da
Silva et al. (2015), en base a 80 puntos de conteo. Con el aumento
del porcentaje de forestación en los paisajes estudiados, se fue
reduciendo la riqueza de aves especialistas de ambientes abiertos,
llegándose a una reducción de 15 especies en el paisaje más
forestado (i.e., Las Lilas). Esta pérdida de 15 especies (i.e.,
reducción de 37.5%) en el paisaje no podría explicarse por una
disminución del ensamble regional de aves, ya que, por el contrario,
la riqueza regional de este grupo de aves aumentó a lo largo del
gradiente de forestación (ver Fig. 5). Estos resultados indican que
las aves especialistas de ambientes abiertos son muy vulnerables
a la sustitución de pastizales por forestación en el paisaje,
concordando con observaciones previas en la región (e.g.
Codesido et al. 2011; Medan et al. 2011; Dotta et al. 2016).
Conservación de aves y mamíferos en paisajes forestados
Nuestros resultados muestran que la forestación genera
impactos negativos sobre la mayoría de las especies de aves y
mamíferos a escala de rodal. Sin embargo, la sumatoria de estos
efectos locales no parecen reducir la probabilidad de ocurrencia de
la mayoría de las especies en el paisaje, con la excepción de las
aves especialistas de ambientes abiertos. Esto sugiere que la
conservación de los mamíferos de mediano/gran porte, y de las
aves especialistas de bosques cerrados y las generalistas, es viable
en paisajes forestados que retienen al menos un 60% de la matriz
original (pastizales, bosques, humedales). No obstante, cabe
destacar que la forestación es relativamente nueva en Uruguay (~30
años), por lo que no se puede descartar que a medida que se
expanda en el territorio y se prolongue en el tiempo, se puedan
generar efectos acumulativos que impacten sobre la biodiversidad
del paisaje, y que no serían detectables por nuestro estudio puntual.
La conservación de aves especialistas de ambientes abiertos
en paisajes forestados constituye un desafío importante para la
sustentabilidad del sector forestal, ya que un número creciente de
56
Brazeiro et al. 2018
Ecosistemas 27(3): 48-59

estas aves desaparece del paisaje a medida que la forestación se
expande. Dentro de las aves especialistas de ambientes abiertos,
se debería prestar especial atención a las especies más
vulnerables. Por ejemplo, en este estudio registramos a la Ratonera
Aperdizada (Cistothorus platensis), catalogada como Vulnerable
(VU) en Uruguay (Azpiroz et al. 2012), exclusivamente en el paisaje
menos forestado (Cueva del Tigre), en parches de pastizal alejados
de rodales forestales. Otra especie vulnerable que solo fue
registrada en paisajes poco forestados (Los Arroyos), fue la
Lechucita de Campo (Athene cunicularia), catalogada como Casi
Amenazada (NT) en Uruguay (Azpiroz et al. 2012). Pero al mismo
tiempo, en el paisaje más forestado (Las Lilas), se registraron
individuos (juvenil macho y hembra) del Capuchino Boina Gris
(Sporophila cinnamomea), Vulnerable (VU) a nivel nacional y global
(Azpiroz et al. 2012), en una gran extensión de pastizales uliginosos
rodeados por forestación. Este registro apoya la hipótesis de que
los relictos de pastizales naturales pueden servir de hábitat para
especies amenazadas, incluso en paisajes con un alto porcentaje
de forestación. Sin embargo, se ha demostrado que la abundancia
de las aves en pastizales remanentes dentro de paisajes
agroforestales depende fuertemente del tamaño del parche (Pretelli
et al. 2017). Por lo tanto, para asegurar la viabilidad de las especies
de interés para la conservación dentro de estos parches
remanentes, los estudios de área mínima viable serían
fundamentales.
Dado que el porcentaje de forestación parece impactar
potencialmente sobre la riqueza de aves del paisaje, resultaría
imposible maximizar simultáneamente la producción forestal y la
diversidad de aves. Por tanto, se debería abordar el problema
desde la óptica de la optimización, para ajustar un porcentaje de
forestación del paisaje que tienda a la sustentabilidad. La
protección y gestión sustentable de los ambientes naturales
remanentes es, por tanto, de gran relevancia para la conservación
de la diversidad en estos paisajes. La declaración de áreas de alto
valor de conservación (AAVC) en el marco de la certificación FSC
de producción forestal sustentable, es sin lugar a duda una
herramienta de gestión muy importante para avanzar en esta línea.
Uruguay ya cuenta con más de 7000 ha incluidas en AAVC. Incluso,
nuestro grupo de investigación está actualmente trabajando con la
empresa forestal MDP para declarar 5 nuevas AAVC, que sumarían
1500 ha a la red privada de áreas de conservación del sector
forestal. Adicionalmente, se deberían tomar medidas tendientes a
mitigar el impacto de la forestación sobre las aves, como por
ejemplo proteger los pastizales naturales remanentes del
sobrepastoreo y expandir las áreas de pastizal entre los rodales
forestales (e.g. cortafuegos).
Finalmente, una adecuada estrategia de conservación de aves
especialistas de ambientes abiertos en paisajes forestados debería
considerar la dinámica de parches generada por el ciclo de
producción forestal. Varios trabajos (e.g. Barbaro et al. 2007; Van
Halder et al. 2008) muestran, incluso en Uruguay (Six et al. 2014),
que el efecto local de la forestación sobre las especies de
ambientes abiertos varía fuertemente durante el ciclo de
producción. Normalmente es muy bajo durante los primeros años
de la plantación, es máxima en la etapa pre-cosecha (8-10 años
en Uruguay), y prácticamente nula luego de la cosecha, por la
rápida recuperación de la comunidad vegetal. Esto sugiere que la
colonización de los rodales cosechados es un proceso relevante
para mantener la diversidad de especies de hábitats abierto en
paisajes forestados.
Agradecimientos
A la empresa forestal Montes del Plata (MDP) por facilitarnos
el acceso a los sitios de estudio y apoyar la logística del trabajo de
campo. Agradecemos especialmente al encargado del área
ambiental de MDP, Ing.Agr. Horacio Giordano, por el permanente
apoyo e intercambio de ideas para promover la conservación de la
biodiversidad en paisajes forestales. Este estudio fue financiado
por el Proyecto “Áreas de Alto Valor de Conservación en tierras
forestales: caracterización biótica, conectividad ecológica y
servicios ecosistémicos”, cofinanciado por CSIC y MDP, en el
marco del Programa Vinculación Universidad-Sociedad y
Producción. A dos revisores anónimos que evaluaron una primera
versión del manuscrito, aportando sustancialmente a su mejora.
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