Como as abelhas percebem as flores e por que isto é importante?

Abstract

HOW DO BEES PERCEIVE FLOWERS AND WHY IT IS IMPORTANT?

Animal cognition can be defined as the ability of an organism to acquire, retain and subsequently use the sensory information during decision-making processes in different contexts. The understanding of how the signals emitted in the environment interact with the sensory system of animals capable of perceiving them helps to unravel the ecological and evolutionary significance of the interactions between organisms. In the context of pollination, the attraction of visitors to the flower is attributed to a great diversity of signals, especially visuals and olfactory. In addition to acting as attractants, they can also exhibit functions related to the communication of the presence/absence of resources. Nevertheless, other sensory modalities, also play a relevant role on the interaction between flowers and visitors. The central idea of the present study is to present, through relevant examples from the literature, the main signals emitted by the flowers and perceived by the bees, either by a single sensory modality or through multiple modalities. Regardless of the
sensory modality and the complexity of the stimuli, studies of the interactions between plants and their floral visitors can be better understood and detailed if we consider the different aspects related to the signal being emitted and the directionality of the same, or simply the capacity or not to be perceived. Quantifying processes, their causes and consequences reinforce the understanding of volutionary,
ecological and behavioral patterns among interacting organisms, both in mutualistic and antagonistic relationships.

Keywords: cognition; floral attractants; plant-pollinator interaction; pollinators; sensory systems.

Full text

Oecologia Australis
22(4): 362–389, 2018
10.4257/oeco.2018.2204.03
COMO AS ABELHAS PERCEBEM AS FLORES E
POR QUE ISTO É IMPORTANTE?
Lílian Rodrigues Ferreira de Melo1*, Bárbara Matos da Cunha Guimarães1,
Gudryan Jackson Barônio1,2, Larissa Chagas de Oliveira3, Renan Kobal de Oliveira
Alves Cardoso4, Thayane Nogueira Araújo¹ & Francismeire Jane Telles¹
1 Universidade Federal de Uberlândia, Instituto de Biologia, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação
de Recursos Naturais, Campus Umuarama, CEP 38400-902, Uberlândia, MG, Brasil.
2 Universidade Federal do ABC, Programa de Pós-Graduação com Evolução e Diversidade, Campus São Bernardo do
Campo, CEP 09606-070, São Bernardo do Campo, SP, Brasil.
3 Universidade Federal de Uberlândia, Instituto de Biologia, Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal,
Campus Umuarama, CEP 38400-902, Uberlândia, MG, Brasil.
4 Universidade de São Paulo, Programa de Pós-Graduação em Entomologia, Departamento de Biologia, Av.
Bandeirantes, n. 3900, Monte Alegre, CEP 14040-901, Ribeirão Preto, SP, Brasil
E-mails: lilianrferreiramelo@gmail.com (*autor correspondente); bmatoscg@gmail.com; gudryan@gmail.com;
larissacholiveira@hotmail.com; renankcardoso@gmail.com; meirecuesta@gmail.com
___________________________________________________________________________________________________________
Resumo: A cognição animal pode ser definida como a capacidade apresentada por um organismo em
adquirir, reter e posteriormente utilizar a informação sensorial na tomada de decisões, em diferentes
contextos. A compreensão de como os sinais emitidos no ambiente interagem com os canais sensoriais
dos animais capazes de percebê-los ajuda a desvendar o significado ecológico e evolutivo das interações
entre os organismos. No contexto da polinização, a atração de visitantes à flor é atribuída a uma grande
diversidade de sinais, principalmente os visuais e olfativos. Além de atuarem como atrativos, esses sinais
também podem exibir funções relacionadas à comunicação da presença/ausência de recursos. Não
obstante, outras modalidades sensoriais menos conhecidas, também desempenham papel relevante na
interação entre flores e visitantes. A ideia central do presente trabalho é expor, através de exemplos
relevantes da literatura, os principais sinais emitidos pelas flores e percebidos pelas abelhas, seja através
do uso de uma única modalidade sensorial ou através de múltiplas modalidades. Independente da
modalidade sensorial e da complexidade dos estímulos, estudos sobre as interações entre plantas e seus
visitantes florais ganham maior entendimento das relações se consideramos os diferentes aspectos
relacionados com o sinal que está sendo emitido, e a direcionalidade do mesmo, ou simplesmente a
capacidade ou não de ser percebido. Quantificar os processos, suas causas e consequências reforça o
entendimento de padrões evolutivos, ecológicos e comportamentais entre os organismos interagentes,
tanto em relações puramente mutualistas quanto em relações antagonistas.
Palavras-chave: cognição; interação planta-polinizador; polinizadores; sinais florais, sistema sensorial.
HOW DO BEES PERCEIVE FLOWERS AND WHY IT IS IMPORTANT? Animal cognition can be defined as
the ability of an organism to acquire, retain and subsequently use the sensory information during
decision-making processes in different contexts. The understanding of how the signals emitted in the
environment interact with the sensory system of animals capable of perceiving them helps to unravel the

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ecological and evolutionary significance of the interactions between organisms. In the context of
pollination, the attraction of visitors to the flower is attributed to a great diversity of signals, especially
visuals and olfactory. In addition to acting as attractants, they can also exhibit functions related to the
communication of the presence/absence of resources. Nevertheless, other sensory modalities, also play a
relevant role on the interaction between flowers and visitors. The central idea of the present study is to
present, through relevant examples from the literature, the main signals emitted by the flowers and
perceived by the bees, either by a single sensory modality or through multiple modalities. Regardless of the
sensory modality and the complexity of the stimuli, studies of the interactions between plants and their
floral visitors can be better understood and detailed if we consider the different aspects related to the
signal being emitted and the directionality of the same, or simply the capacity or not to be perceived.
Quantifying processes, their causes and consequences reinforce the understanding of evolutionary,
ecological and behavioral patterns among interacting organisms, both in mutualistic and antagonistic
relationships.
Keywords: cognition; floral attractants; plant-pollinator interaction; pollinators; sensory systems.
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INTRODUÇÃO
A relação entre plantas e seus visitantes florais
gera uma série de questionamentos envolvendo
interações mutualistas e antagonistas, dando lugar
a estudos que colaboram para o desenvolvimento
da biologia da polinização atual. Por sua natureza
interdisciplinar, esses estudos abrangem diferen-
tes perspectivas com um propósito comum:
entender os aspectos fundamentais que estru-
turam os processos por trás das interações
ecológicas entre plantas e visitantes florais. Entre
algumas das abordagens mais recentes nos
estudos de ecologia e evolução das interações
entre flores e visitantes, estão as capacidades
sensorial e cognitiva dos animais em selecionar,
responder e interpretar os sinais emitidos pelas
flores (Chittka & Thomson 2001, Raguso 2004,
Brito et al. 2014). Uma vez percebido, a avaliação e
decodificação do sinal envolve a capacidade
cognitiva do organismo receptor, além de proces-
sos mais complexos.
Cognição animal pode ser definida como a
capacidade apresentada por um organismo em
adquirir, processar, reter e, posteriormente, utili-
zar a informação captada, através dos sistemas
sensoriais, no processo de tomada de decisões em
diferentes contextos relevantes para o animal
(Dukas 2004, Dukas & Ratcliffe 2009, Brito et al.
2014). Quando apenas um canal sensorial é
explorado ou ativado por um sinal, este é
denominado unimodal, enquanto um sinal que
estimula múltiplas modalidades sensoriais é
denominado multimodal. No mesmo contexto,
um conjunto de sinais que estimulam um único
ou vários canais sensoriais são chamados de sinais
multicomponentes. Sinais multicomponentes po-
dem ser unimodais (quando eles estimulam
apenas um canal sensorial) ou multimodais
(quando dois ou mais canais sensoriais ativados).
Por exemplo, a coloração das pétalas e os guias de
néctar atuam como diferentes componentes que
estimulam apenas o canal visual – multicompo-
nente unimodal (Leonard & Papaj 2011), assim
como os odores florais, que originalmente
consistem em uma mistura de diferentes compôs-
tos voláteis, mas que formam um sinal composto,
atuando no canal olfativo (Raguso 2008).
Alguns estudos têm demonstrado que os
animais diferem nas suas habilidades de
discriminar, perceber e relembrar estímulos
definidos através de um único componente em
comparação com estímulos definidos por
componentes múltiplos (veja mais em Bro-
Jørgensen 2010). Alguns sinais trabalham siner-
gicamente com outras modalidades no processo

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de atração e seus efeitos nos visitantes são
contexto-dependentes (Raguso & Willis 2002,
Junker & Parachnowitsch 2015). Ainda, os
visitantes são capazes de aprender a reconhecer
componentes considerados chave de um conjunto
de sinais mais complexos, como ocorre com as
fragrâncias florais, em que determinados grupos
respondem exclusivamente a presença e concen-
trações específicas de determinados voláteis
(Reinhard et al. 2010).
Independente da origem e complexidade do
sinal, ao emergirem e durante o transcurso de suas
vidas, os visitantes florais devem responder a uma
variedade de estímulos ocorrendo simultânea-
mente no espaço. Respostas iniciais são
moduladas por preferências inatas, seja por
formas que se assemelham a morfologias florais
(Lehrer et al. 1995), por cores e odores
(filogeneticamente determinadas) (Lunau & Maier
1995, Gumbert 2000, Milet-Pinheiro et al. 2012), ou
ainda, através de preferências moduladas pelas
condições da flora local (Chittka et al. 2004). As
preferências inatas guiam o forrageio de animais
recém-emergidos em direção à estímulos nunca
percebidos, mas que, por razões ecológicas e
evolutivas, resultam vantajosos para eles. Porém,
estímulos que correspondam às preferências
inatas podem nem sempre estar disponíveis na
natureza no momento do surgimento dos
indivíduos ou, ainda que os visitantes mostrem
preferências inatas por certos estímulos, a escolha
em comunidades naturais pode não refletir essas
preferências (Heinrich 1979, Reverté et al. 2016).
Por isso, no processo de sinalização-resposta,
devem existir outros mecanismos capazes de
assegurar a obtenção da informação, e
consequentemente dos recursos, de maneira
contínua ao longo do tempo. A modularidade
gerada pela variação espacial e/ou temporal na
comunidade de plantas e visitantes florais, dá
lugar à processos associativos, através do
aprendizado (Heinrich 1979).
O processo de associação entre os estímulos
florais e os recursos disponibilizados pela planta, é
o principal mecanismo de determinação da
persistência das interações (Chittka & Thomson
2001), levando, por exemplo, a uma constância na
frequência das visitas (Chittka et al. 1999, Márquez
2009). A constância floral pode se dar através de
relações especializadas (Praz et al. 2008, Klaus
Lunau et al. 2011) ou através de especializações
temporais, nas quais animais considerados
generalistas se especializam temporalmente na
exploração de uma ou poucas espécies de plantas
capazes de suprir as necessidades relacionadas
com a quantidade e/ou qualidade dos recursos
procurados (Wilson & Stine 1996, Schiestl et al.
2010, Grüter et al. 2011). Contudo, entre os
mecanismos de sinalização, nem todos são
considerados honestos e, dependendo do caso, o
estabelecimento de uma relação mutualista pode
ser afetado. No processo de sinalização honesta,
um sinal é emitido e o visitante é recompensado
pela visita - e no melhor dos casos pelo serviço de
polinização prestado - com a obtenção do recurso
procurado. No entanto, existem plantas que se
beneficiam de sinais honestos emitidos ao seu
redor (espécie modelo) para enganar visitantes e
receber visitas sem recompensá-los, a partir do
mimetismo de sinais (Ellis & Johnson 2010,
Jürgens et al. 2013). No caso dos mecanismos
envolvendo decepção alimentar, nos quais ambos
modelo e espécie mimética coocorrem, a
percepção e recusa da sinalização desonesta é
dificultada, já que naturalmente durante as visitas,
os forrageadores encontram variações nas
recompensas entre flores/inflorescências na
população - ora com recompensa porque ainda
não foi visitada, ora sem recompensa após uma
visita prévia de outro indivíduo.
No contexto das comunidades, as interações
flor-visitante podem resultar em processos de
competição ou facilitação, tanto entre as plantas
na tentativa de atrair e selecionar seus
polinizadores – como entre visitantes (Mitchell et
al. 2009a, Irwin et al. 2010, Bergamo et al. 2017).
No entanto, na perspectiva da comunidade, onde
há emissão de sinais de diferentes naturezas,
intensidades e frequências, é possível que a
presença de múltiplos sinais florais seja fonte de
ruído no processo de percepção das flores e na
associação de seus recursos pelos visitantes
(Chittka et al. 1999, Chittka & Thomson 2001,
Rusch et al. 2016). Por outro lado, também
podemos imaginar que a complexidade resultante
da existência de variações nos atributos florais

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(e.g. cor, tamanho, forma, simetria, odor), e o fato
dos visitantes exibirem certas preferências por
determinados sinais, ou serem capazes de filtrar
sinais mais relevantes, pode ajudar durante o
processo de seleção e reconhecimento das
espécies vegetais entre as várias presentes no
ambiente (Lehrer et al. 1995, Gegear & Laverty
2001, Kárpáti et al. 2013, Riffell et al. 2014).
O presente trabalho consiste em uma revisão
sobre os principais sinais emitidos pelas flores no
processo de atração de um grupo com destacada
relevância nos estudos das interações: as abelhas
(Hymenoptera). No cenário da sinalização e
aprendizado, as abelhas são excelentes modelos
em estudos de ecologia sensorial e cognitiva,
principalmente pela alta capacidade de
aprendizagem e variabilidade comportamental,
consequência dos diferentes modos de vida
(sociais e solitárias) e da diversidade de ambientes
que habitam e nos quais forrageiam (Chittka &
Thomson 2001, Loukola et al. 2017). Com o intuito
de expandir a percepção da relevância desses
processos e padrões nos estudos das interações
entre plantas e abelhas visitantes florais, selecio-
namos os principais componentes de diferentes
canais sensoriais conhecidos na literatura, em
maior ou menor escala, que influenciam a
atividade de forrageio das abelhas. Ressaltamos
ainda, o contexto destas interações e sua signifi-
cância ecológica e evolutiva, com consequências
para o sucesso reprodutivo das plantas.
MATERIAL E MÉTODOS
O material bibliográfico referente aos estudos
abordados nas seguintes subseções desta revisão
foi obtido através do Portal Periódicos Capes
(www.periodicos.capes.gov.br). A busca foi reali-
zada pelo assunto a ser discorrido em cada
subseção, utilizando palavras-chave relacionadas
com o tema, de forma isolada e/ou combinada,
em inglês, tais como: bee, sensory ecology,
cognition, anatomy, perception, floral signals,
visual system, olfactory system, tactile system,
gustatory system, plant chemical signals, petal
micromorphology, ectrogmagentic field, e assim
por diante. Além dessa busca exata por palavras-
chave, trabalhos a pirori considerados relevantes
sobre os temas de cada subseção também foram
incluídos.
PERCEPÇÃO A PARTIR DA VISÃO E A
INTERAÇÃO ENTRE CORES, TAMANHOS,
FORMAS E SIMETRIA FLORAL
A atração de visitantes às flores é atribuída em
parte à diversidade de cores, formas, tamanhos e
simetrias exibidas por suas pétalas e demais
componentes florais (Endress 1999). Através
destes componentes, as plantas sinalizam a
presença de recurso, de maneira honesta ou
desonesta, para atrair seus polinizadores (Chittka
& Raine 2006, Pélabon et al. 2012). A variedade de
cores, formas, tamanhos e simetrias, bem como
seu padrão nas flores, é o resultado de diferentes
pressões seletivas, podendo os polinizadores e
suas preferências por determinados atributos
também atuarem como uma destas (Armbruster et
al. 2005, Herrera et al. 2006, Tanaka & Brugliera
2006, Koski & Ashman 2016).
A capacidade visual dos visitantes em detectar
e discriminar estímulos florais tem sido foco de
muitos estudos nas interações flor-visitante
(Chittka & Menzel 1992, Dyer & Chittka 2004b,
Dyer et al 2011a, Lunau et al. 2011). O sistema
visual das abelhas é constituído por três ocelos
(conhecidos como olhos simples), usualmente
associados com o controle de voo e detecção da
intensidade luminosa, e dois olhos compostos
formados por centenas de omatídeos (unidade
óptica básica) (Land 1977, Snyder 1977, Mizunami
1995, Land & Nilsson 2002). Cada omatídeo é
constituído de uma lente córnea (faceta) que capta
a luz direcionando-a para os rabdômeros,
estruturas formadas por células fotorreceptoras
(Praagh 1980), que por sua vez, determinam a
sensibilidade espectral de cada indivíduo/espécie.
Nas abelhas, a estrutura interna dos olhos
compostos pode se apresentar de duas formas: 1-
aposição, com capacidade limitada na captura de
fótons já que os omatídeos são isolados uns dos
outros, de forma que a luz captada atinge apenas o
rabdoma correspondente, usualmente encontrado
em forrageadores de hábito diurno; e 2-
superposição, com maior sensibilidade à luz, pois
nestes um único rabdoma recebe luz advinda de
várias lentes, usualmente encontrado em

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forrageadores de hábitos crepusculares/noturnos
(Warrant et al. 2004).
A forma como um visitante percebe visual-
mente os diferentes sinais florais está relacionada
principalmente com a capacidade do seu sistema
visual. A maioria das abelhas estudadas até o
momento com relação aos seus sistemas visuais,
possuem fotorreceptores com sensibilidades
máximas em comprimentos de onda na faixa do
ultravioleta (UV), azul e verde, o que caracteriza
uma visão tricromática (Peitsch et al. 1992, Briscoe
& Chittka 2001), como a dos seres humanos - no
entanto, não enxergamos na faixa do UV, mas sim
na faixa do vermelho (Nathans 1999). Além do
sistema visual, a cor das estruturas florais - ou
estruturas de atração em geral como brácteas -
percebida pelos animais é determinada não
apenas pelo comprimento de onda refletido pela
superfície das estruturas (reflectância espectral),
mas também através da combinação de outros
fatores relacionados com o ambiente onde o
estímulo está presente, como o plano de fundo no
qual a estrutura é apresentada (background) e a
iluminação ambiente (Kelber et al. 2003, Kemp et
al. 2015).
Grande parte das abelhas são ativas em
períodos de alta luminosidade durante o dia, mas
algumas (cerca de 250 espécies) adquiriram
hábitos crepusculares ou noturnos, onde a
intensidade de luz é baixa (Kelber et al. 2005,
Somanathan et al. 2008a). Embora a maioria dos
insetos noturnos apresentem olhos compostos de
superposição (mais sensíveis a luz), as abelhas que
exibem esse hábito possuem olhos de aposição,
comuns às abelhas diurnas. O que os trabalhos
com abelhas noturnas/crepusculares vêm mos-
trando é que estas exibem adaptações
morfológicas em seu sistema visual, apresentando,
dentre outras, omatídeos e ocelos maiores em
relação àquelas de hábito diurno, o que lhes
confere maior sensibilidade e permite forragear
em condições de baixa luminosidade (Jander &
Jander 2002, Kelber et al. 2005, Greiner et al. 2006).
O significado ecológico dessas adaptações ainda é
discutido, mas certamente elas podem conferir
vantagens, como a obtenção de maiores
quantidades de recursos florais em horários onde
a competição seria baixa (Wcislo et al. 2004, Kelber
et al. 2005). Para as plantas, a vantagem seria a
visita exclusiva de polinizadores, sem a inter-
ferência de outros visitantes ( Hopkins et al. 2000,
Cordeiro et al. 2016, Soares & Morellato 2017).
As respostas que permeiam as preferências
iniciais de abelhas recém-emergidas (preferências
inatas) por determinadas cores podem nos ajudar
a entender processos de especializações temporais
entre abelhas e plantas. Em condições controladas
de laboratório, um estudo com abelhas Apis
mellifera L. (1758) (Apidae) recém emergidas
mostrou uma preferência destas pelo violeta e
azul, cores que por sua vez estavam associadas a
flores que apresentavam alta oferta de néctar
(Giurfa et al. 1995). No entanto, em outro estudo, a
preferência desta mesma espécie e Bombus
hortorum L. (1761) forrageando em Tropaeolum
majus (Tropaeolaceae), uma espécie polimórfica
produzindo flores alaranjadas e amarelas,
demonstrou que ambas abelhas exibiram uma
preferência pelas flores amarelas em detrimento
das alaranjadas, mesmo na ausência de variação
no recurso floral (néctar) entre elas (Goulson et al.
2007). Este resultado pode ser explicado pela
capacidade de aprendizagem e de discriminação
das abelhas. Considerando a cor das flores, o
plano de fundo onde elas estavam e o sistema
visual das abelhas, flores amarelas são mais
facilmente detectadas em comparação com
alaranjadas e, se o beneficio é o mesmo, as abelhas
devem preferir explorar àquelas onde a relação
custo/beneficio é mais vantajosa.
Mudanças na coloração de flores ou estruturas
florais são recorrentes na natureza. Existe evidên-
cia que esta variação está associada à tarefa de
sinalização aos visitantes (Weiss & Lamont 1997).
A mudança de coloração ao longo da antese e
retenção de flores senescentes ocorre através de
alterações no acúmulo de pigmentos, na mani-
festação de um pigmento sobre o outro ou até
mesmo na combinação destes (Tanaka & Brugliera
2006, Nishihara & Nakatsuka 2010, Ohashi et al.
2015). Este mecanismo pode ser desencadeado
pela polinização ou programado com a idade da
flor (Mathur & Ram 1978, Ida & Kudo 2003, Suzuki
& Ohashi 2014). Alguns estudos sugerem que a
permanência dessas flores nas plantas incre-
mentam o display floral, contribuindo para a
sinalização dos indivíduos (Brito et al 2015,
Makino & Ohashi 2016), além de possivelmente
exercerem a função de sinalizadores honestos da
presença de recompensa, permitindo aos visi-

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tantes identificarem flores novas, aumentando a
eficiência durante as visitas (Ollerton et al. 2007).
Como consequência da sinalização visual com o
aumento do display, as plantas receberiam mais
visitas (Ohashi et al. 2015) e poderiam reduzir a
geitonogamia (isto é, transferência de pólen entre
flores de um mesmo indivíduo) ao minimizar
visitas de abelhas a flores não-receptivas em
sinalizações honestas (Schlindwein et al. 2014). No
entanto, um estudo com Desmodium setigerum
(Fabaceae) mostrou que esta espécie tem a
habilidade de reverter seus sinais de mudança de
coloração e até mesmo a forma de suas flores
quando sofrem limitação polínica (Stanley et al.
2016). Este mecanismo possibilita que as flores
que não foram adequadamente polinizadas
tenham uma nova chance nesse processo,
atraindo outros polinizadores (Willmer et al. 2009).
Além de variações na coloração, a corola pode
apresentar diferentes formas de acordo com o
número de pétalas, a fusão (ou não) entre elas, o
plano de simetria e o formato de suas bordas
(Vidal & Vidal 2006). Assim, o visitante também é
capaz de preferir uma flor por sua forma,
associada a recompensa oferecida (Blarer et al.
2002, Armbruster et al. 2005, Fenster et al. 2006).
Um exemplo é ilustrado no estudo com os
principais polinizadores de Erysimum
mediohispanicum (Brassicaceae), no qual os
principais polinizadores (moscas Bombyliidae,
abelhas grandes e pequenas) discriminavam entre
as diferentes formas de corola em testes usando
flores artificiais sem recompensa. Além disso, as
flores com pétalas alongadas (as preferidas pelas
abelhas) produziam mais pólen e néctar do que
aquelas com pétalas arredondadas, e finalmente,
que diferentes populações de plantas eram
predominantemente visitadas por uma fauna
diferente (Gómez et al. 2008).
Outra importante característica floral envolvida
no processo de polinização e discriminação das
flores pelos visitantes é a simetria floral (Giurga &
Lehrer 2001). A simetria floral pode ser usada para
explicar como determinadas características
morfológicas florais se relacionam com a função,
no que diz respeito à polinização das plantas
(Sprengel 1793). Sprengel (1793) descreveu dois
padrões simétricos básicos baseados na
organização das estruturas florais, a simetria
regular (radial) e irregular (bilateral), também
denominadas, respectivamente, de actinomorfa e
zigomorfa. A simetria bilateral proporciona maior
informação visual, através da complexidade da
imagem percebida pelos visitantes em com-
paração com a simetria radial, intensificando o
sinal floral e promovendo o fenômeno de
constância nas visitas (veja mais em Davenort &
Kor-ranzadeht 1981). Porém, Leppik (1953)
demonstrou uma preferência de Apis mellifera por
flores com simetria actinomorfa (radial), enquanto
abelhas do gênero Bombus (Apidae, Bombini)
apresentaram preferência por formas zigomorfas
(bilateral). Posteriormente, foi demonstrado que
indivíduos de Apis mellifera treinados com
diferentes padrões simétricos apresentaram a
capacidade de discriminar e selecionar flores de
determinadas simetrias, evidenciando que a sime-
tria floral representa um atributo importante na
comunicação planta-abelha (Giurfa et al. 1996).
No entanto, a preferência da simetria floral em
abelhas ainda não está totalmente esclarecida,
principalmente, porque grande parte dos
trabalhos que não consideraram as respostas
inatas, assim como os diferentes modos de vida
(sociais e solitárias) (Neal et al. 1998).
O processo de aquisição da informação visual
também é afetado por características intrínsecas
das espécies vegetais. O tempo que o visitante
floral leva para reconhecer o estímulo depende
além da forma, da cor, da iluminação e do plano
de fundo, de fatores como tamanho das flores e
inflorescências (Spaethe et al. 2001, Skorupski et
al. 2006, Telles et al. 2017). Entre os sinais emitidos
– por um conjunto de flores (em inflorescências ou
não) ou através da unidade floral – existe uma
relação positiva entre o tamanho do display, a
atração de visitantes e o número de flores visitadas
por planta. A taxa de visitação pode aumentar,
diminuir ou mostrar uma relação constante com o
tamanho do display, tornando o indivíduo planta
mais visível e atrativo (Andersson 1988,
Klinkhamer & De Jong 1990, Ohashi & Yahara
2001, 2002, Mitchell et al. 2004).
Como estratégia de forrageamento ótimo, as
abelhas podem usar basicamente dois canais para
o processamento da informação visual. Ambos
canais são amplamente conhecidos e discutidos
no contexto da acurácia e eficiência: o canal
neuronal cromático, responsável pelo proces-
samento dos sinais provenientes dos diferentes

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tipos de fotorreceptores das abelhas (UV, azul e
verde); e um canal acromático, com capacidade de
processar a informação visual de maneira mais
rápida e, portanto, sem muitos detalhes, baseado
apenas nas diferenças de contraste produzidas
entre a flor e o plano de fundo onde esta se
encontra (Giurfa et al. 1996, Dyer et al. 2008). A
prevalência do uso de um canal ou outro parece
depender da distância em que a abelha se
encontra do estímulo procurado. Ainda assim,
mesmo que a imagem captada a uma determinada
distância não permita às abelhas resolverem em
detalhes a coloração e padrões florais (Giurfa et al.
1996), a forma floral fornece importantes sinais
visuais para que elas consigam discriminar flores
de outros objetos presentes no ambiente, ou até
mesmo de diferentes espécies a diferentes
distâncias (Vorobyev et al. 1997, Ibarra & Giurfa
2003). A determinação dessas distâncias -
conhecidas como ângulos visuais - é pouco
representativa para a grande maioria das espécies
de abelhas, não obstante, considera-se um
processo comum a todas elas (Dyer & Griffiths
2011, Ne’eman & Ne’eman 2017).
PERCEPÇÃO A PARTIR DO OLFATO
Os sinais olfativos são percebidos pelas abelhas e
outros artrópodes através de estruturas chamadas
sensilas, dispostas principalmente nas peças
bucais, pernas e antenas (Sutcliffe 1994,
Steinbrecht 1996, Hansson & Stensmyr 2011).
Estas estruturas estão relacionadas com diferentes
modalidades sensoriais além do olfato, tais como
gustação, mecanorrecepção e termorrecepção,
mas são principalmente conhecidas pelas funções
olfativas e gustativas (Steinbrecht 1996, Spaethe et
al. 2007, Onagbola et al. 2008, Wang et al. 2016),
sendo as sensilas multiporosas as principais
responsáveis pela função olfativa (Blassioli-
Moraes et al. 2008, Ravaiano et al. 2014). As
sensilas medam a interação química entre
receptores proteicos específicos e compostos
orgânicos voláteis (COVs ou VOCs, do inglês
Volatile Organic Compounds), desencadeando o
processamento da informação (Steinbrecht 1996,
Stengl et al. 1999, Blassioli-Moraes et al. 2008, Sato
& Touhara 2008; Fialho et al. 2014, Bohbot & Pitts
2015).
Os VOCs são compostos de baixo peso
molecular (e.g. terpenóides, carotenóides,
benzenóides e derivados de ácidos graxos)
liberados por praticamente todos os tecidos
vegetais (Dudareva 2004, Dobson 2006, Dudareva
& Pichersky 2006, Dudareva et al. 2006). Em geral,
as fragrâncias florais constituem complexas
misturas de VOCs emitidas através de glândulas
denominadas osmóforos (Vogel 1963), localizadas
em diferentes partes da flor, especialmente nas
pétalas (Sazima et al. 1993, Cunningham et al.
2006, Dudareva & Pichersky 2006, Pansarin et al.
2014). Os VOCs possuem diferentes funcio-
nalidades na interação entre plantas e abelhas,
especialmente relacionados à atração floral em si,
ou sinalizando a presença de recursos como pólen
e néctar (Raguso 2004, Farré-Armengol et al. 2013).
Sua presença também pode estar associada a
outros processos desencadeados através da
interação entre plantas e herbívoros, podendo
afetar a sinalização, com consequências para as
plantas e seus visitantes (Kessler et al. 2011). Os
VOCs variam amplamente em sua presença e
abundância relativa em suas misturas, com
determinados perfis apresentando associações
com certos grupos de visitante floral (Dobson
2006, Jürgens et al. 2006), como por exemplo as
abelhas da tribo Euglossini (Apidae). Machos
destas abelhas exibem preferência por voláteis que
compõem a fragrância floral de plantas de pelo
menos dez famílias neotropicais (particularmente
representativos em Orchidaceae), o que conse-
quentemente permite uma relação bastante
estreita entre seleção de odores florais e
preferência por polinizadores (Zimmermann et al.
2009, Hetherington-Rauth & Ramírez 2016, Mitko
et al. 2016, Milet-Pinheiro & Gerlach 2017).
Algumas espécies de orquídeas produzem
fragrância como única recompensa para machos
de abelhas Euglossini, concomitantemente utili-
zado como atrativo floral (Dressler 1982, Sazima et
al. 1993, Nunes et al. 2017). Para aquelas espécies
co-ocorrendo no tempo e no espaço, exibindo
fragrâncias semelhantes e competindo por
visitantes, como Gongora bufonia e Catasetum
cernuum (Orchidaceae), a posição de deposição
do polinário define o sucesso da polinização
(Nunes et al. 2017). Espécies distintas podem
emitir voláteis através de diferentes partes florais,
influenciando o comportamento dos polinizado-

369 | Ecologia sensorial e polinização
Oecol. Aust. 22(4): 362–389, 2018
res durante a coleta para obter um posiciona-
mento ideal dos respectivos polinários (Dodson
1962, Nunes et al. 2017). Desse modo, o
compartilhamento de polinizadores – mesmo que
geralmente reduzido – não seria problema, já que
através desse mecanismo a flor tem diferentes
locais tocados pelo visitante durante a visita, o que
consequentemente pode aumentar tanto o
sucesso reprodutivo da planta como do
polinizador (Hills et al. 1972, Schiestl & Schlüter
2009, Eltz et al. 2011).
A atração do polinizador mediada pelos VOCs é
considerada uma condição derivada porque
assume-se que a função original das fragrâncias
florais provavelmente era defensiva (Raguso 2004).
De maneira generalizada, as fragrâncias florais
têm a função de comunicar a presença de um
recurso aos polinizadores efetivos e evitar ou
repelir visitantes pouco efetivos ou indesejados,
atuando como filtros (Raguso 2004, Cunningham
et al. 2006, Junker & Blüthgen 2010). Ainda, as
plantas apresentam a capacidade de modular a
produção de VOCs dependendo da fase repro-
dutiva na qual se encontram. Um exemplo clássico
dessa modularidade acontece na relação entre
formigas e plantas de Acacia spp. (Fabaceae).
Neste sistema, as formigas conferem defesa
biótica contra herbívoros, mas durante a fase
reprodutiva e mais especificamente quando
ocorre a abertura das flores, estas passam a
produzir VOCs que atuam como repelentes contra
as formigas, dissuadindo-as e permitindo a visita
de polinizadores. Estas mesmas formigas patru-
lham os botões jovens e retornam às flores após a
deiscência, protegendo os óvulos fertilizados e as
sementes em desenvolvimento (Willmer & Stone
1997).
Assim como no caso das cores, a sinalização
das fragrâncias pode ser honesta ou não. Quando
honesta, sua presença facilita o reconhecimento
pelos forrageadores, especialmente nos casos em
que sua intensidade é qualitativa ou quantita-
tivamente correlacionada com a recompensa. Por
exemplo, abelhas fêmeas de Osmia (Megachilidae)
são capazes de detectar diretamente a presença de
néctar nas flores de Penstemon caesius
(Plantaginaceae) através dos voláteis presentes no
néctar (Howell & Alarcón 2007). Ainda, os
compostos voláteis responsáveis pela fragrância
do pólen compreendem voláteis que pertencem às
mesmas classes químicas encontradas em aromas
de flores, porém contrastando com odores de
outras partes florais e indicando a presença do
recurso (Dobson & Bergström 2000). A presença de
fragrância em pólen, pétalas e néctar são mais
pronunciados nas plantas visitadas por insetos em
comparação com aquelas visitadas por aves ou
polinizadas pelo vento, sugerindo que a emissão
de compostos orgânicos voláteis evoluiu em parte
sob seleção para atrair insetos polinizadores
(Dobson & Bergström 2000, Flamini et al. 2002,
Schiestl 2015). Assim, a presença de voláteis no
néctar e pólen, seria forte e honestamente
associada com a presença do recurso, com
implicações diretas à biologia reprodutiva das
plantas, especialmente à quantidade de visitas que
a flor receberia em função da sinalização do
próprio recurso (Raguso 2004).
A atração de polinizadores por engano também
é bastante frequente na sinalização de VOCs e o
único beneficiário dessa interação é a planta. Em
diversas espécies de orquídeas, principalmente do
gênero Ophrys, as flores mimetizam feromônios
sexuais das fêmeas aos machos de diferentes
Hymenoptera, como as abelhas, que ao tentar
copular com as flores acabam por polinizá-las
(Schiestl et al. 1999, Schiestl 2003, 2005, Aysasse et
al. 2011).Vale ressaltar ainda, que a sinalização
através dos VOCs pode ser alterada caso ocorra a
presença de organismos como bactérias e fungos,
que podem utilizar os compostos orgânicos
presentes no néctar como recurso, afetando a
qualidade do néctar através da fermentação e
causando repulsa dos polinizadores (Rering et al.
2017).
A emissão de VOCs também pode ocorrer por
outras partes das plantas, como sépalas, folhas e
frutos (Lucas-Barbosa et al. 2013, Schiestl et al.
2014). Neste caso, a liberação dos VOCs pode
acontecer ou ser modificada quanti- e qualitativa-
mente em função da herbivoria, onde os danos
nos tecidos causam a liberação de compostos
secundários altamente voláteis (Kessler et al. 2011,
Pareja et al. 2012, Lucas-Barbosa et al. 2013).
Assim, a presença destes compostos, inclusive os
liberados nas estruturas florais, seria resultado das
pressões seletivas exercidas tanto por poliniza-
dores como por agentes antagonistas (herbívoros
e predadores) (Raguso et al. 2003, Zhang et al.
2016), com pequenas alterações modificando a

370 | Melo et al.
Oecol. Aust. 22(4): 362–389, 2018
preferência dos visitantes, e, consequentemente, o
resultado das interações mutualistas (Lucas-
Barbosa et al. 2011, Parachnowitsch et al. 2012).
Por exemplo, a herbivoria causa aumento na
quantidade de jasmonatos (e.g., Metil Jasmonato)
e consequente redução na atratividade floral e
aptidão reprodutiva das plantas (Kessler et al.
2011).
Devido à volatilidade dos compostos, existe a
possibilidade de sinalização para os visitantes
florais a distâncias relativamente maiores que as
alcançadas através dos estímulos visuais
(Shivanna 2014). Embora alguns trabalhos
discordem disso, afirmando que a volatilidade
permite comunicação em distâncias mais curtas
que os sinais visuais em alguns casos (Dudareva &
Pichersky 2006). Além disso, a presença de
fragrâncias permite ainda direcionar polinizadores
em ambientes com vegetação densa e com pouca
luminosidade, como interior de florestas (Sazima
et al. 1993, Paulino-Neto 2014). Uma vantagem da
presença de fragrâncias nesses ambientes mais
complexos pode ser esperada para visitantes
crepusculares ou noturnos, representando bons
sinalizadores a esse tipo de visitantes (Warrant
2008, Cordeiro et al. 2017). Em alguns casos as
plantas acabam exibindo (e.g., gênero Nicotiana
L.) um conjunto de VOCs mais frequentes e
intensos durante a noite ou ainda em períodos
que permitem maior sucesso reprodutivo, por
exemplo, durante as diferentes fases sexuais da
flor (Raguso et al. 2003).
PERCEPÇÃO A PARTIR DO TATO
As antenas das abelhas atuam como órgãos
multimodais na captação, através de movimentos
ativos (mecanorrecepção), de diferentes informa-
ções sensoriais, entre elas, o tato. As sensilas na
ponta das antenas estão envolvidas no processo
de reconhecimento da espessura e consistência
dos sinais relacionados ao recurso (Martin &
Lindauer 1966, Erber et al. 1993). Por exemplo, o
padrão de microtextura das pétalas pode variar e
essa variação fornece informação relevante para as
abelhas, direcionando-as para o centro da flor,
onde a recompensa está localizada (Kevan & Lane
1985).
Existem evidências de que as pernas das
abelhas são suficientemente sensíveis para
discriminar entre padrões epidérmicos de
diferentes espécies vegetais, contribuindo para o
seu forrageamento (Kevan & Lane 1985). Por
exemplo, flores com epidermes cônicas são
preferidas por abelhas do gênero Bombus, por
serem mais rugosas, proporcionando uma melhor
aderência do polinizador durante as visitas
(Whitney et al. 2008). Esse padrão das pétalas se
repete em diversas flores polinizadas por abelhas,
diferindo, por exemplo, de flores polinizadas por
beija-flores, que tem epidermes com células lisas,
associadas talvez ao fato dos beija-flores adejaram
em frente as flores e não apresentarem contato
direto com as pétalas (Whitney et al. 2008). Além
disso, há uma interação entre o estímulo tátil e
visual: plantas com diferentes epidermes irão
refletir a luz de maneira distinta, produzindo
diferenças na intensidade da emissão, ou seja, no
brilho percebido pelos visitantes (Whitney et al.
2009).
Assim como nos estudos envolvendo a
capacidade de aprendizagem para analisar
questões sensoriais visuais e olfativas, a percepção
e o aprendizado de pistas táteis também foram
investigados em condições controladas, porém
não na mesma intensidade (Kevan & Lane 1985,
Menzel et al. 1994, Erber et al. 1998, Scheiner &
Amdam 2009). O que estes estudos demonstraram
é que as abelhas são capazes de aprender a
associar texturas com recompensas, podendo
fazê-lo na natureza. Por exemplo, Erber e
colaboradores (1993) verificaram a capacidade de
aprendizagem tátil condicionando abelhas Apis
mellifera a um determinado padrão de superfície a
recompensa encontrada nele. Abelhas podem ser
condicionadas a discriminar entre diferentes
estruturas superficiais, formas e tamanhos através
de movimentos de exploração antenais carac-
terísticos de reconhecimento (Erber et al. 1993,
Scheiner et al. 1999, 2001a, 2001b, 2003, 2005).
Além da capacidade geral de percepção e
resposta aos estímulos, o papel social que
desempenham nas colônias pode afetar a apren-
dizagem tátil em abelhas (Scheiner & Amdam
2009). O estudo de Scheiner e Amdam (2009) foi
pioneiro ao demonstrar que a idade das abelhas
apresenta efeitos mínimos na aprendizagem,
retenção e discriminação de estímulos táteis,
enquanto que o papel social das abelhas dentro da

371 | Ecologia sensorial e polinização
Oecol. Aust. 22(4): 362–389, 2018
colmeia exerce um impacto relevante nas mesmas
capacidades. Os autores compararam abelhas
operárias forrageadoras e abelhas nutridoras (que
permaneceram dentro da colmeia). A aquisição
táctil foi comprometida nas abelhas forrageadoras,
mas não nas abelhas nutridoras da mesma idade.
A função do indivíduo na colmeia (atividade
reduzida na colmeia ou atividade de forragea-
mento ativa fora da colmeia) parece ser o fator que
determina a rapidez com a qual uma abelha
apresenta sinais de senescência.
PERCEPÇÃO A PARTIR DA GUSTAÇÃO
A gustação é um importante sentido de percepção
dos visitantes florais. É através dessa modalidade
sensorial que os visitantes julgam a qualidade dos
recursos, decidindo então se a relação será
estabelecida. Nas abelhas, as antenas, partes
bucais e segmentos distais das pernas dianteiras
constituem os principais órgãos quimios-
sensoriais. Nestes apêndices, células receptoras
gustativas, mas também mecanossensoriais e
olfativas, estão localizadas dentro de estruturas
cuticulares especializadas e mencionadas anterio-
rmente, as sensilas (Brito-Sanchez 2011). A
descrição geral das diferentes sensilas gustativas
em cada apêndice do corpo das abelhas pode ser
encontrada em uma compilação feita por Brito-
Sanchez (2011).
A capacidade de resposta a diferentes
concentrações e compostos dos recursos florais
não é fixa, variando entre colmeias e indivíduos,
assim como no tempo e no espaço. Isso porque as
composições nutricionais de compostos orgânicos
como proteínas, lipídios e carboidratos, variam de
acordo com a espécie de planta (Cnaani et al.
2005, Hanley et al. 2008, Agostini et al. 2014). Por
exemplo, o pólen de plantas que dependem da
polinização por abelhas possui maior
porcentagem de proteínas do que plantas com
autopolinização espontânea (Hanley et al. 2008).
Como esperado, a composição desses recursos
florais afeta diretamente a frequência de visitantes
de acordo com experiências prévias, já que as
abelhas podem perceber e selecionar o recurso
(Cnaani et al. 2005). Por outro lado, pode ocorrer
uma fidelização de visitas, por parte das abelhas,
em flores com morfologia semelhante àquela em
que houve experiência prévia positiva quanto à
qualidade do recurso (Muth et al. 2018). Além
disso, a complexidade da vida social das abelhas,
como nas colônias de Apis mellifera, reforça o
papel da gustação, atuando no reconhecimento
interindividual e na variedade de compostos aos
quais as abelhas são expostas durante as
diferentes atividades realizadas. Alguns estudos
recentes relatam a incapacidade de abelhas em
reconhecer compostos neonicotinoides, conse-
quentemente, afetando a seleção dos recursos
(contaminados e não contaminados) durante o
forrageamento (Kessler et al. 2015, Raine & Gill
2015).
Um dos principais desafios da sinalizaçao floral
é que os sinais devem ser não apenas atraentes,
mas também memoráveis: quanto mais distinto
um sinal for, mais provável é que um polinizador
se lembre dele, aumentando a chance de
polinizadores visitarem mais flores de deter-
minadas espécies enquanto ignoram outras
concorrentes (Chittka & Peng 2013). Wright e
colaboradores (2013) relatam que algumas
espécies de plantas parecem se beneficiar neste
ambiente competitivo, manipulando a memória
das abelhas com substâncias neuroestimulantes,
como a cafeína e a nicotina, presentes no néctar
(Raguso 2008, Wright et al. 2013). Estes estimu-
lantes, produzidos como compostos secundários,
são substâncias de baixo investi-mento para as
plantas, mas com efeitos intensos para os
visitantes (Chittka & Peng 2013). Por exemplo,
espécies contendo cafeína recebem mais
visitantes independente da coloração floral
(Thomson et al. 2015), além de gerarem depen-
dência, compromentendo a entrada de recursos
na colmeia (Raguso 2008, Chittka & Peng 2013,
Wright et al. 2013). Originalmente, ocorrem em
muitos tecidos vegetais (atuando na defesa contra
herbívoros), podendo ser adicionados facilmente
ao néctar, além de serem encontrados em espécies
pertencentes a diferentes famílias como Solana-
ceae (Nicotiana L.), Tiliaceae (Tilia cordata Mill),
Rutaceae (Citrus L.), Rubiaceae (Coffea L.) e
Asteraceae (Helianthus annuus).
Se por um lado os polinizadores são estimula-
dos a incrementar o número de visitas através da

372 | Melo et al.
Oecol. Aust. 22(4): 362–389, 2018
presença de compostos secundários, os pilhadores
de Nicotiana attenuata (Solanaceae) realizam
menos visitas (Kessler et al. 2008), assim como em
Catalpa speciosa (Bignoniaceae), devido a
presença de substâncias tóxicas no néctar
(Stephenson 1981). Determinados compostos
secundários presentes nos recursos florais podem
ser tóxicos para visitantes não especializados na
coleta desse recurso (Adler 2000, Kessler et al.
2008). Tais compostos também são capazes de
reduzir a ação de microrganismos que causam
contaminação do néctar e afetam de alguma
forma as plantas e os visitantes florais (Adler 2000,
Herrera et al. 2008). Portanto, compostos
secundários geralmente tendem a aumentar o
sucesso reprodutivo das plantas ao atrair um
maior número de visitas de abelhas (Singaravelan
et al. 2005), e otimizar o comportamento de
polinizadores (Kessler et al. 2008, Wright et al.
2013), potencializando a memória do estimulo e
seu recurso, gerando, assim, constância (Chittka &
Peng 2013, Wright et al. 2013). No entanto, a
presença de compostos secundários e seus efeitos
diretos em diferentes grupos de visitantes florais
ainda é um tema que se restringe a poucos estudos
na literatura.
A resposta das abelhas a quantidade do recurso
pode se tornar irrelevante frente a qualidade do
mesmo. A frequência de visitas em flores com
diferentes volumes ofertados de néctar pode ser a
mesma, mas o contrário não se aplica, o que
demonstra que a percepção da concentração é
mais relevante do que a percepção do volume para
esses visitantes (Cnaani et al. 2005). Além disso, o
néctar apresenta não apenas diferentes tipos de
açúcares, como sacarose, glicose e/ou frutose, mas
também ácidos orgânicos, lipídios, minerais,
vitaminas e compostos aromáticos (Brito-Sanchez
et al. 2007). Já foi demonstrado que abelhas com
probóscide longa, comumente, preferem néctar
rico em sacarose, enquanto que abelhas com
probóscide curta e moscas preferem néctar rico
em hexoses (Nepi et al. 2009). Por outro lado,
abelhas rejeitam soluções com forte amargor e
com alta salinidade (Sanchez 2011), uma
descoberta que influencia a execução de muitos
experimentos comportamentais, nos quais o erro
na escolha de um estímulo leva a penalidade de
provar substâncias amargosas pelas abelhas
(Rodríguez-Gironés et al. 2013).
PERCEPÇÃO A PARTIR DO
ELETROMAGNETISMO
No contexto histórico da biologia da polinização, o
eletromagnetismo se apresenta como uma moda-
lidade sensorial recém-descoberta utilizada no
processo de comunicação entre plantas e seus
visitantes florais. Abelhas possuem um senso
triboelétrico de percepção mediado por mecanor-
receptores presentes nas antenas e localizados nos
pelos filiformes (Clarke et al. 2013, Greggers et al.
2013, Sutton et al. 2016, Zakon 2016, Clarke et al.
2017). O mecanismo respeita leis naturais de
cargas positivas e negativas com respeito aos
objetos estáticos e em movimento. Como resul-
tado da sua interação com o meio, os insetos
carregam diferentes cargas elétricas que podem
influenciá-los de diversas formas (Edwards 1962).
No caso das abelhas, a influência pode ser
expressa no comportamento de termorregulação
da colônia, na comunicação e navegação dos
indivíduos (Warnke 1976). No estudo pioneiro de
Warnke (1976), as colônias de Apis mellifera foram
submetidas a diferentes frequências de campos
elétricos e verificaram que as abelhas submetidas
a campos elétricos fortes se tornaram agressivas e
apresentaram problemas de comunicação, além
disso aumentaram a temperatura da colônia
anormalmente. No que diz respeito à comuni-
cação, ao realizarem contato antenal uma corrente
elétrica flui de uma abelha para a outra.
Dependendo da resistência interna no corpo da
abelha, esta corrente terá diferente força. O autor
especula que dessa forma as abelhas seriam
capazes de reconhecer abelhas de sua colônia,
visto que as de outras colônias apresentariam
resistências diferentes (Warnke 1976).
Um determinado objeto se torna eletrostática-
mente carregado quando tem elétrons adicio-
nados a ele (se tornando negativamente
carregado) ou quando tem elétrons removidos
(tornando-se positivamente carregado), além
disso cargas elétricas opostas se atraem (Vaknin et
al. 2000). De maneira geral, as flores apresentam
naturalmente cargas elétricas negativas, devido à
influência das cargas positivas do ar que se
acumulam em seu entorno, induzindo tais cargas
para às pétalas (Cobert et al. 1982, Bowker &
Crenshaw 2007, Clarke et al. 2013, Clarke et al.
2017). Já as abelhas apresentam carga positiva

373 | Ecologia sensorial e polinização
Oecol. Aust. 22(4): 362–389, 2018
(Erickson 1975, Warnke 1976), por isso, quando a
abelha pousa na flor, parte da carga positiva em
seu corpo cancela parte das cargas negativas
presentes na flor, alterando a conformação do
campo elétrico, fenômeno perceptível para a
próxima abelha que busca visitar a flor (Clarke et
al. 2013). A distribuição do campo elétrico na
planta varia com o formato das pétalas, sendo
complexa, não uniforme e mudando rapidamente
devido a corrente condutora que flui da terra
(Cobert et al. 1982, Dai & Law 1995).
Alguns estudos evidenciam a capacidade das
abelhas do gênero Bombus e Apis mellifera em
perceber e se comunicar por meio de campos
elétricos (Warnke 1976, Kirschvink & Gould 1981,
Colin et al. 1991, Clarke et al. 2013, Greggers et al.
2013). Além disso, não somente se tem mostrado a
capacidade das abelhas em reconhecer campos
eletromagnéticos presentes nas flores (Clarke et al.
2013, Greggers et al. 2013, Sutton et al. 2016), mas
como tal percepção pode ser uma ferramenta de
comunicação rápida e dinâmica entre planta e
polinizador (Clarke et al. 2013, Brito et al. 2014).
Uma das hipóteses levantadas para explicar a
relevância dos sinais eletromagnéticos é o uso
desta informação sensorial na identificação de
flores que foram recentemente visitandas. A
percepção da mudança de carga dos campos
elétricos aumentaria a eficácia das abelhas no
momento de selecionar em quais flores pousar e
coletar recurso (Clarke et al. 2013, Zakon 2016,
Clarke et al. 2017). A espécie Bombus terrestris, por
exemplo, pode detectar e aprender como utilizar a
variação estrutural do campo elétrico floral para
discriminar entre flores visitadas ou não visitadas
(Clarke et al. 2013). Ao que tudo indica, a
percepção do campo elétrico faz parte da
experiência de forrageamento dessa espécie, visto
que a velocidade de aprendizado dessas abelhas
aumenta quando esse sentido está pareado com
outros, como a cor (Clarke et al. 2013, 2017).
CONCLUSÃO
Os componentes fundamentais que medeiam as
interações entre flores e seus visitantes (seja
através de relações generalistas, especialistas,
mutualistas ou antagonistas) podem ser divididos
em dois elementos principais: as capacidades
sensoriais e cognitivas dos visitantes e os sinais
florais emitidos pelas diferentes espécies vegetais,
associados, posteriormente, com o valor dos
recursos oferecidos (Riffell 2011). Plantas
disputam a atenção de seus polinizadores através
de uma diversidade de atributos. A exibição da flor
e seus recursos, envolvendo odor, cor, morfologia,
textura e sabor, são todos direcionados para
estimular o sistema sensorial dos possíveis
visitantes, especialmente aqueles com potencial
para promover a polinização.
O que parece ser mais comum no processo da
sinalização é que exista um contínuo na maneira
como os animais podem perceber os estímulos. Às
vezes, a presença de um único sinal em uma única
modalidade pode ser suficientemente potente
para desencadear respostas satisfatórias nas
abelhas (Telles et al. 2017). Com exceção de alguns
exemplos (Leonard & Papaj 2011, Sánchez et al.
2011, Katzenberger et al. 2013, Leonard et al. 2013,
Leonard & Masek 2014), estudos detalhando a
maneira como as abelhas respondem às diferentes
sinalizações, simples ou complexas, são poucos, e
os caminhos evolutivos que levaram a um tipo ou
outro de sinalização ainda não são tão claros,
podendo ser contexto-dependentes. Devemos
lembrar que os sinais também enfrentam seleção,
não só do ambiente físico (Koski & Ashman 2015),
mas também dos sistemas sensoriais e cognitivos
dos receptores, através das preferências (inatas
e/ou aprendidas) e do trade-off entre gastos
energéticos e a energia obtida. O produto final
dessa relação entre sinalizações simples e
complexas e a motivação dos visitantes pode ser
medido através do sucesso reprodutivo de ambos
interagentes (Kulahci et al. 2008), onde plantas
teriam sua reprodução favorecida pela
transferência de grãos de pólen – no caso de
agentes atuando como polinizadores - para um
estigma coespecífico (Waser 1978, Chittka et al.
2001), enquanto visitantes receberiam em troca –
nos processos honestos de sinalização - o recurso
pelo qual buscam.
Atributos comuns a uma infinidade de espécies
vegetais, como a simetria e a morfologia floral,
podem desempenhar um papel de extrema
relevância em diferentes processos como, por
exemplo, de isolamento reprodutivo e constância
por parte dos visitantes. Ao que parece, a maioria
das espécies com uma simetria irregular foram

374 | Melo et al.
Oecol. Aust. 22(4): 362–389, 2018
derivadas de espécies com flores com simetria
regular (Neal et al. 1998). Em que circunstâncias a
presença de flores com simetrias irregulares
representa uma vantagem para ambos
interagentes? Ou até que ponto diferentes
morfologias florais são o resultado de pressões
bióticas e não abióticas? A evolução de uma corola
bilateralmente simétrica poderia restringir a
direção de aproximação e movimento de
polinizadores nas flores, fazendo com que a visita
e coleta do recurso fosse apenas possível a partir
de uma única direção, o que facilita a deposição
específica de pólen no corpo do polinizador e o
contato mais preciso com o estigma, por exemplo
(Schlindwein et al. 2014). Quando combinada com
o tamanho, morfologia e constância do polini-
zador, a deposição em áreas especificas pode
aumentar a probabilidade de que grãos de pólen
alcancem um estigma compatível (Sargent 2004).
Além disso, as flores podem ter diferentes padrões
geométricos de disposição do campo elétrico,
determinados pela sua morfologia, que são
distinguíveis pelas abelhas, podendo atuar como
sinalizadores (Clarke et al. 2013).
A restrição de células cônicas às pétalas das
flores leva à sugestão de que elas estão envolvidas
na atração de polinizadores (Whitney et al. 2009).
No entanto, a existência de diferenças e o papel da
microtextura de pétalas ainda é pouco explorada
nos estudos das interações. Sinais táteis de
microtextura nas pétalas podem atuar como guias
de néctar para as abelhas, por exemplo, com ou
sem a diferenciação visual, uma função que
poderia ser testada em plantas visitadas por
animais que forrageiam durante períodos de baixa
luminosidade, como abelhas crepusculares e
noturnas, ou ainda para plantas que apresentem
orientações especificas de suas flores (upside
down).
No contexto de forrageamento, a determinação
da qualidade do néctar e pólen, que fornecem,
respectivamente, carboidratos e proteínas (entre
outros), irá influenciar a sobrevivência dos
indivíduos e da prole, contudo, o entendimento
das demandas de diferentes grupos de abelhas
(sociais e solitárias) está restrito a poucas espécies.
No caso dos VOCs, alguns compostos podem ser
muito específicos e raros, enquanto outros
especialmente comuns. Por exemplo, o composto
aromático benzaldeído e o monoterpeno linalol
foram encontrados em mais de 50% das famílias
de plantas investigadas até o momento (Knudsen
et al. 2006). Da mesma forma como acontece para
a maioria dos sinais, no entendimento da relação
entre VOCs e a resposta das abelhas ainda existem
muitas perguntas em aberto.
Muito do que sabemos sobre sistemas
sensoriais e cognitivos em abelhas se restrige a
duas espécies: Apis mellifera e Bombus terrestris.
Se considerarmos a diversidade de habitats, estilos
de vida, tempos de divergência, hábitos de
forrageamento e as cerca de 16.000 espécies
restantes, podemos concluir que nosso enten-
dimento é limitado (Michener 2000). Como
mensagem final, gostaríamos de incentivar os
leitores a explorarem essa diversidade e que
incorporassem as questões sensoriais e cognitivas
em seus estudos de interações, para uma melhor
compreensão da diversidade de comportamentos
e respostas aos diferentes sinais florais, variando
no tempo e no espaço.
AGRADECIMENTOS
Este trabalho é resultado da disciplina “Funda-
mentos e Fronteiras da Ecologia da Polinização”,
oferecida pelos programas de Pós-Graduação em
Biologia Vegetal e Ecologia e Conservação de
Recursos Naturais da Universidade Federal de
Uberlândia. Todos os autores são gratos pela
oportunidade de aprendizado durante a escrita e
revisão deste trabalho. Agradecemos aos três
revisores anônimos que contribuíram para
melhoria desse manuscrito. LRFM, BMCG, LCO e
TNA agradecem à CAPES pelas respectivas bolsas
de mestrado. GJB agradece pela bolsa PELD/
CAPES/CNPq nº 88887.137914/2017-00. FJT
agradece pela bolsa PNPD/Capes.
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Submetido em: 14/07/2017
Aceito em: 22/08/2018
Editores Associados: Marina Wolowski & Vinícius
L.G. Brito