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Las razones de por qué Chile debe detener la importación del abejorro comercial Bombus terrestris (Linnaeus) y comenzar a controlarlo

Authors:

Abstract

The global pollination crisis is not only produced by loss of pollinators but also by their homogenization, both processes caused by humans. This crisis impacts the persistence of many native plants species worldwide. In this document we analyze the ecological impacts that warrant the prohibition of new income of commercial bumblebee, Bombus terrestris to Chile. This species is highly invasive, it has been banned in other countries, but in Chile its entry is allowed since 1997. Thousands of colonies and fertilized queens enter the country every year and expand throughout the rest of South America. We give eleven reasons to stop B. terrestris entry to Chile and start controlling it. We justify these reasons based on work done both in the country and outside of it. At the same time, through the conclusions, we mentioned what should be the steps to follow regarding the prohibition B. terrestris entry to Chile.
1
Las razones de por qué Chile debe detener la importación del abejorro comercial
Bombus terrestris (Linnaeus) y comenzar a controlarlo
The reasons why Chile should stop importing commercial bumblebee Bombus terrestris
(Linnaeus) and to start controlling it
Título abreviado: Por qué Chile debe detener la importación de Bombus terrestris
Cecilia Smith-Ramírez
1,2,3*
, Lorena Vieli
4
, Rodrigo M. Barahona-Segovia
5,6
, José Montalva
7
,
Franco Cianferoni
8
, Luisa Ruz
9
, Francisco E. Fontúrbel
9
, Carlos E. Valdivia
1
, Rodrigo
Medel
8
, Anibal Pauchard
10,2
, Juan L. Celis-Diez
11
, Vladimir Riesco
3
, Víctor Monzón
12
,
Felipe Vivallo
13
, Miguel Neira
14
*E-mail: ceciliasmithramirez@gmail.com
1
Dpto. de Ciencias Biológicas y Biodiversidad, Universidad de Los Lagos, Avda.
Fuchslocher 1305, Osorno, Chile.
2
Instituto de Ecología y Biodiversidad-Chile (IEB), Las
Palmeras 3425, Ñuñoa, Santiago, Chile.
3
Inst. de Conservación, Biodiversidad y Territorio,
Universidad Austral de Chile, Isla Teja s/n, Valdivia, Chile.
4
Departamento de Ciencias
Agronómicas y Recursos Naturales, Universidad de La Frontera, Avda. Francisco Salazar
01145, Temuco, Chile
5
Laboratorio de Ecología de Ambientes Fragmentados, Dpto, de
Ciencias Biológicas Animales, Fac. de Ciencias Veterinarias y Pecuarias, Universidad de
Chile, Santa Rosa 11735, La Pintana, Santiago, Chile.
6
Centro de Estudios en Ecología
Espacial y Medio Ambiente Ecogeografía, Av. José Miguel Claro 2550, Providencia,
Santiago, Chile.
7
Salvemos Nuestro Abejorro, Ada, OK, USA.
8
Fac. de Ciencias,
Universidad de Chile, Las Palmeras 3425, Ñuñoa, Santiago, Chile.
9
Instituto de Biología,
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Av. Universidad N° 330, Valparaíso, Chile.
10
Lab. Invasiones Biológicas, Fac. de Ciencias Forestales, Universidad de Concepción,
Casilla 160-C, Concepción, Chile
11
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Escuela
de Agronomía, Casilla 4-D, 2260000 Quillota, Chile.
12
Dpto. de Ciencias Biológicas y
Químicas, Universidad Católica del Maule, Avda. San Miguel 3605, Talca, Chile.
13
HYMN
Laboratório de Hymenoptera, Museu Nacional/ Universidade Federal do Rio de Janeiro,
Quinta da Boa Vista/ São Cristóvão 20940-040, Rio de Janeiro, Brasil.
14
Facultad de Ciencias
Agrarias, Universidad Austral de Chile, Isla Teja s/n, Valdivia, Chile.
2
ABSTRACT
The global pollination crisis is not only produced by loss of pollinators but also by their
homogenization, both processes caused by humans. This crisis impacts the persistence of
many native plants species worldwide. In this document we analyze the ecological impacts
that warrant the prohibition of new income of commercial bumblebee, Bombus terrestris to
Chile. This species is highly invasive, it has been banned in other countries, but in Chile its
entry is allowed since 1997. Thousands of colonies and fertilized queens enter the country
every year and expand throughout the rest of South America. We give eleven reasons to
stop B. terrestris entry to Chile and start controlling it. We justify these reasons based on
work done both in the country and outside of it. At the same time, through the conclusions,
we mentioned what should be the steps to follow regarding the prohibition B. terrestris
entry to Chile.
Key words: Apis mellifera, Bombus dahlbomii, bees diseases, invasive insects, pollinators
3
TEXTO
La crisis mundial de la polinización no solo es producida por la pérdida de polinizadores sino
también por su homogeneización, la cual es causada principalmente por la invasión de abejas
generalistas introducidas accidental o intencionalmente (Potts et al. 2016). El abejorro
Bombus terrestris (Apidae), ha sido introducido por razones comerciales en distintas partes
del mundo como agente polinizador (Dafni et al. 2010), donde generalmente se ha convertido
en una especie invasora con importantes efectos sobre la persistencia de especies nativas y
conservación de la biodiversidad (Hingston & MacQuillan 1998; Matsumara et al. 2004;
Hingston 2006; Inoue et al. 2008; Morales et al. 2013; Schmid-Hempel et al. 2014). En Chile,
esta especie está generando un problema ambiental y probablemente económico creciente,
existiendo peticiones para cesar su importación y búsqueda de formas de control de sus
poblaciones. Sin embargo, aún está permitida la importación de B. terrestris en Chile. En
este documento analizamos los impactos ecológicos que ameritan la inmediata prohibición
de nuevos ingresos de ejemplares de esta especie.
P
ROCESO
DE
INTRODUCCIÓN
E
INVASIÓN
En el año 1997 se ingresaron por primera vez a Chile, con permiso del Servicio Agrícola y
Ganadero (SAG), 404 colonias del abejorro comercial B. terrestris (Hymenoptera: Apidae;
SAG 2016). Parte de estas colonias se usaron en un proyecto financiado por la Fundación
para la Innovación Agraria (FIA), ejecutado por la Pontificia Universidad Católica de
Valparaíso para realizar ensayos sobre la eficiencia en la polinización del tomate (Schmid-
Hempel et al. 2014). Los ensayos fueron realizados tanto en invernadero como al aire libre.
Debido a que los resultados de estos ensayos fueron positivos, a partir de 1998, se
continuaron ingresando colonias de la especie en forma paulatina y luego de forma masiva
desde 2006 (Estay 2007), extendiéndose su uso a arándanos, cerezos, entre otros cultivos.
Desde el ingreso de B. terrestris a Chile, este se ha extendido espontáneamente hasta la costa
Atlántica del cono sur de Sudamérica (Aizen et al. 2018) y al altiplano chileno-boliviano
(Montalva et al. 2017). Hasta el año 2016, Chile había ingresado un promedio anual de
16.650 colonias y 95.670 reinas (ya sea con oviposturas o fertilizadas), sumando, desde su
introducción, un total aproximado de 335.000 colonias y 860.000 reinas (SAG 2016, 2017;
Aizen et al. 2018). Cada colonia comercial contiene aproximadamente 50 obreras al
momento de ser dispuestas en los campos/invernaderos, pudiendo posteriormente aumentar
hasta 200 (Velthius & van Doorn 2006). Si bien no se comercializan machos, las obreras por
partenogénesis pueden dar origen a princesas y estas a machos. El ingreso al país ocurre por
Aduanas en el Aeropuerto Internacional de Santiago (AMB), previa inspección externa de
una muestra de abejorros realizada por el SAG (SAG 2016). Además, desde el año 2001, en
Chile se han estado produciendo colonias de B. terrestris a través de la compra de reinas
fertilizadas (SAG 2016) que son criadas por la empresa BioCruz. Cómo no hay registros
oficiales y públicos de las ventas nacionales, se desconoce la cantidad exacta de abejorros
comerciales que están siendo liberados al ambiente anualmente.
4
Las empresas chilenas intermediarias entre productores y compañías extranjeras, han
comprado y compran B. terrestris a varias empresas, entre ellas Koppert (de Holanda) y
Biobest (de Bélgica). En abril de este año (2018), Biobest reconoció en un diario belga que
no dimensionó el impacto que las importaciones de B. terrestris tendrían en los ecosistemas
de Latinoamérica (ver antecedentes en el repositorio figshare:
https://doi.org/10.6084/m9.figshare.6291599, donde se incluye traducción del flamenco).
Días después, Biobest reconoció en su página web que la decisión de autorizar importaciones
de B. terrestris a Chile fue un error, pero ellos no detendrán las importaciones, ya que hacerlo
no ayudaría a la recuperación de B. dahlbomii (también disponible en el repositorio figshare).
I
MPACTOS
ECOLÓGICOS
DIRECTOS
DE
LA
ESPECIE
Bombus terrestris es considerado un insecto-plaga (Kenis et al. 2008; Dafni et al. 2010)
debido a su alta tasa de reproducción, su gran capacidad de adaptarse a distintos ambientes,
y en el caso de los individuos criados comercialmente y en hacinamiento, a su alta
prevalencia de enfermedades (Murray et al. 2013). Donde B. terrestris ha sido introducido,
se ha reportado la declinación en abundancia de abejorros nativos, de la abeja melífera Apis
mellifera (Linnaeus) y eventualmente de abejas nativas de vida solitaria (Dafni & Schmida
1996; Inari et al. 2005; Morales et al. 2013; Smith-Ramírez et al. 2014). En el caso de Chile,
específicamente en el norte de Chiloé, B. terrestris ha producido la declinación de hasta un
99,4% de la abundancia relativa del abejorro nativo Bombus dahlbomii (Guérin-Méneville),
y de cerca de un 40% de la abeja melífera asilvestrada (Smith-Ramírez et al. 2014).
Adicionalmente, durante el forrajeo B. terrestris daña muchas especies de plantas tanto
silvestres como de cultivos (Kendall & Smith 1976; Kenta et al. 2007; Aouar-sadli et al.
2008; Sáez et al. 2017), disminuyendo además la cantidad de néctar disponible para otras
abejas, insectos y aves nectarívoras (Graham 2015; Valdivia et al. 2016; Sáez et al. 2017)
que podrían actuar como agentes polinizadores. No obstante los efectos negativos
mencionados, estudios de monitoreo interanual (tres años) en un ecosistema de altura de
Chile central no han revelado una asociación clara de B. terrestris con la fauna de
polinizadores; aunque se desconoce cuál era la diversidad y abundancia de estos antes de la
llegada del abejorro comercial (Esterio et al. 2013). Por otra parte, se ha reportado que la
especie invasora favorece la reproducción del berro cordillerano Erythranthe lutea (Douglas
ex Benth; G.L.Nesom y N.S.Fraga), una especie nativa de Chile (Medel et al. 2018).
P
ATÓGENOS CO
-
INVASORES
Las enfermedades que el abejorro comercial porta son transmisibles a otros abejorros de su
misma especie, a sus congéneres nativos no comerciados, a abejas melíferas y otros
Hymenoptera, pudiendo afectar a abejas solitarias (Dafni & Schmida 1996; Genersch et al.
2006; Singh et al. 2010; Meeus et al. 2011; Murray et al. 2013). Estas enfermedades no son
detectadas por la inspección externa que realiza el SAG, debido a que son patógenos internos
(Graystock et al. 2013). Cabe mencionar, que al ingresar los abejorros a cada país comprador,
5
van acompañados por una carta de la empresa que los vende diciendo que están libres de una
serie de enfermedades; según protocolo sanitario internacional, la veracidad de esta carta es
avalada por el país de origen de la importación.
Dados los impactos negativos causados por B. terrestris y la desconfianza en las cartas antes
mencionadas, Graystock et al. (2013) realizaron un estudio en base a ADN de las
enfermedades presentes en colonias comerciales. Los autores compraron abejorros
comerciales a tres empresas europeas: Biobest, Koppert y Syngenta (Peter Graystock com.
pers.). Los autores de este estudio encontraron que el 70% de los abejorros estudiados, y el
alimento con que los proveían dichas empresas, venían infectados por los parásitos que los
certificados sanitarios decían que estaban libres; y además, contenían otras enfermedades
transmisibles. Los patógenos detectados fueron Nosema bombi (Fantham & Porter) y Nosema
apis, ambos con una baja incidencia, y Apicystis, DWV (virus de deformidad
alar), Ascosphaera y Crithidia bombi, todos ellos en alta frecuencia. Adicionalmente,
también fueron detectados otros agentes patógenos en el alimento con que iban
suplementadas las colonias. Poco después del estudio de Graystock et al. (2013), Bombus
impatiens (Cresson), otra especie producida a escala comercial por empresas europeas y
vendida en Norteamérica, fue analizada en busca de los patógenos que sus certificados
especificaban como ausentes. Los resultados obtenidos indicaron la presencia de patógenos,
incluyendo aquellos que producen el colapso de las colmenas de abejas melíferas (Sachman-
Ruiz et al. 2015). A esto se suman resultados similares encontrados por Murray et al. (2013)
en B. terrestris comerciales liberados en cultivos en Europa.
A
CCIONES PARA DISMINUIR EL IMPACTO
Actualmente, se sabe que los procesos de invasiones biológicas son uno de los mayores
desafíos en la conservación de la biodiversidad y uno de los motores de extinción de especies
(Simberloff et al. 2013). Muchas veces existe una brecha entre la divulgación del quehacer
científico y la toma de decisiones políticas, por lo cual, nuestra intención es sintetizar y hacer
disponible los argumentos científicos que justifican el cese inmediato de las importaciones
de B. terrestris a Chile. Desde mediados del 2016 este cese está siendo solicitado al SAG por
científicos argentinos y chilenos (Aizen et al. 2018). Es de notar, que si bien Argentina
prohibió el ingreso de B. terrestris, este arribó espontáneamente proveniente de Chile,
constituyéndose en un problema ambiental de gran magnitud (Aizen et al. 2018). Un caso
similar ocurrió cuando EEUU supo del ingreso de B. terrestris a Norteamérica proveniente
de México (temporada 1995-6) los cuales portaban Nosema bombi. En esa ocasión EEUU
solicitó a México, en base a tratados sanitarios internacionales, que eliminara sus colonias,
lo cual se realizó (Winter et al. 2006). En el caso de B. terrestris, la responsabilidad de las
autoridades chilenas (representadas por el SAG) tiene repercusión internacional significativa.
Además del caso de la invasión en Argentina (Aizen et al. 2018), un estudio reciente (Acosta
2015) mostró que B. terrestris tiene una elevada probabilidad de invadir gran parte de la costa
atlántica llegando hasta el centro-sur de Brasil, pasando por Uruguay. Bajo este escenario,
6
Chile estaría actuando como una mega-fuente permanente de abejorros invasores, con un
potencial significativo de ocasionar una crisis de biodiversidad a nivel Latinoamericano, y
afectar cultivos por el fenómeno llamado sobre-polinización (se explica más abajo).
Por otro lado, existe una demanda por parte de empresas chilenas por el servicio de
polinización de B. terrestris, principalmente para tomate de invernadero. Este servicio les
permite a los empresarios disminuir costos de mano de obra e incrementar su ganancia.
Aproximadamente el 80% de las colonias que ingresan al país son usadas en invernadero
para la producción de tomate (M. Gallardo -funcionario del SAG- com. pers.). En
invernadero se produce el 17% de la producción de tomate del país, el cual el año 2007 se
usaba mayormente para pulpa, y apenas un 2% para consumo fresco
(http://www.odepa.cl/estadisticas/productivas/). Estadísticas más recientes de ODEPA
(2013), señalan que el tomate para consumo fresco sería aproximadamente el 20% de la
producción de invernadero, superando las 1000 ha. Antes de usarse B. terrestris para
producción de tomate en invernadero, se usaban hormonas o un método de vibración que
hacía que el polen se desprendiera de las anteras y alcanzara el estigma. En las chacras
simplemente se dejaba o deja el cultivo libre a la visita de los polinizadores que hubiese.
La mayor producción de tomate en invernadero en Chile proviene de los tomates que se
consumen en invierno, los cuales se cultivan en el valle de Azapa (extremo norte de Chile).
Estos invernaderos poseen variedades de alto rendimiento, que se ha traducido en una leve
disminución de su precio para el consumidor, en desmedro de la producción en Chile central
(ODEPA 2013). Es de notar que los estudios de ODEPA (Oficina de Estudios y Políticas
Agrarias del Ministerio de Agricultura) no mencionan como factor de la leve caída del precio
de tomate, al cambio de uso de hormonas y vibración por el uso de B. terrestris como
polinizador. Es decir, es posible postular que el dejar de usar B. terrestris y volver a los
antiguos métodos de polinización no debiera traducirse en mayores costos para el
consumidor.
En la Región de Arica y Parinacota (donde se encuentra el valle de Azapa) individuos
escapados de B. terrestris, están en contacto con especies nativas de Hymenoptera, entre ellas
el abejorro del altiplano, Bombus funebris (Smith) y abejas carpinteras del género Xylocopa
(Latreille), con quienes B. terrestris también comparte enfermedades (Tehel et al. 2016). El
efecto que B. terrestris tiene no sólo sobre las especies nativas de Bombus, sino sobre otras
abejas es especialmente negativo, ya que se ha demostrado que especies de Xylocopa, son
excelentes polinizadores de tomate (Hogendoorn et al. 2000). No hay estudios respecto a la
efectividad de B. funebris como polinizador de cultivos, ni de las Xylocopa u otras abejas
nativas del país, excepto, para B. dahlbomii. Este último, demostró ser, por lo demás, un buen
polinizador de tomate (Estay 2007). Por otra parte, desconocemos estudios productivos sobre
el uso de invernaderos semi abiertos que permitan la entrada de polinizadores nativos. En
Chile, además de los Bombus existen varias especies de polinizadores nativos que producen
7
el zumbido necesario para el polen se desprenda de las anteras de las flores de tomate, los
géneros de estas especies son Centris, Caupolicana, Diphaglossa, Cadeguala, Alloscirtetica,
entre otros.
A continuación enumeramos y justificamos once razones por las cuales Chile debe detener
la importación de B. terrestris, y comenzar a controlarlo. Los puntos no se enumeran en orden
de importancia.
1.-
P
ELIGRO DE INGRESO DE NUEVOS GENOTIPOS DE
B.
TERRESTRIS
, lo cual hace aún más
exitoso su establecimiento en los distintos climas de Chile y de Sudamérica en general.
Investigaciones en desarrollo (Cianferoni & Poulin, en preparación) han mostrado una alta
estructuración y diferenciación genética en poblaciones “asilvestradas” de B. terrestris,
especialmente en las localidades más al norte y centro de la distribución actual de la especie
en Chile. Teniendo en cuenta que la primera introducción de B. terrestris fue tan solo hace
20 años (liberado desde Arica a Los Ángeles), esta gran diferenciación y estructuración
genética estarían dando cuenta del gran potencial colonizador de la especie y del potencial
adaptativo a nuevos ambientes.
2.-
P
ELIGRO DE INTRODUCCIÓN DE NUEVAS CEPAS DE ENFERMEDADES Y RENOVACIÓN
GENÉTICA DE ENFERMEDADES PRESENTES EN
C
HILE Y
A
RGENTINA
.
Schmid-Hempel et al.
(2014) mostraron que la diversidad genética del parásito de abejorros Crithidia bombi ha ido
en aumento en los abejorros comerciales presentes en Chile, es decir, se ha introducido una
mayor cantidad de variantes genéticas en el tiempo. Entre seis y siete años después del primer
análisis genético de este parásito (2004 respecto 2011-2012), se encontró que había
aumentado su heterocigosidad y que su población estaba estructurada por aislamiento por
distancia, de la misma forma en que lo estaba su hospedero B. terrestris.
3.-
P
ROBLEMAS DE SOBRE
-
POLINIZACIÓN PRODUCIDO POR SOBREABUNDANCIA DEL
POLINIZADOR
. Las abundancias de B. terrestris son extremadamente altas y el ingreso de
cientos de miles de reinas y/o colonias cada año contribuyen a aumentarlas aún más. Los
problemas en cultivos producidos por el abejorro comercial son causados por su
superabundancia, la cual no es controlada en la naturaleza (como ocurre con las especies
invasoras). Esta superabundancia ha llevado, por ejemplo, a que comunidades mapuches no
siembren habas en sus huertos, debido a que B. terrestris destruye las flores (N. Chocorí,
com. pers. miembro de la Red Huerta Mapuche, Kum Ñi Tukukam). Además, ha sido
encontrado que dañan la producción de frambuesa por romper los estilos de la flor (Sáez et
al. 2014). En este cultivo se ha encontrado un promedio de aproximadamente 300
visitas/flor/día. En Europa se ha reportado que por sobre-abundancia dañan la producción de
frutillas y podría afectar la producción del tomate cherry (Lieten 1993), pudiendo también
afectar la producción de porotos (Kendall & Smith 1976). La sobre polinización por abejorros
ha sido señalado que puede también dañar la producción de Rosáceas como el damascos, y
8
de otras especies como almendras (www.beesource.com, www.pollination.ca), aunque no
hay estudios científicos al respecto.
4.-
E
L USO DE COLMENAS COMERCIALES EN CULTIVOS NO SIEMPRE RESULTA EN UN
INCREMENTO DE LOS RENDIMIENTOS
. Se ha reportado en otras partes del mundo, que B.
terrestris puede aumentar la producción de frutos y semillas en varios cultivos, tanto en
invernadero (van Raventijn & Steen 1991; Abak et al. 1995; Dasgan et al. 2004) como en el
campo (Zisovich et al. 2012). Sin embargo, en Chile debido al exitoso establecimiento de B.
terrestris, la colocación de colmenas en cultivos puede ser redundante y no se justifica a
partir de estudios (Aizen et al. 2018 reanalizado de Vieli et al. 2016, para el caso de arándano)
e incluso, como se dijo, puede generar bajas en los rendimientos de cultivos como frambuesa
(Sáez et al. 2017) y frutilla (Lieten 1993). Es necesario realizar estudios para establecer
cuando es necesario adicionar colmenas comerciales, además de las asilvestradas, para la
producción de cultivos en campo. No se debe suponer que mientras más polinizadores habrá
una mayor producción, lo cual es una falacia. Adicionar colmenas “por si acaso”, es un error
común en el cual incurren algunos asesores agrarios. También es un error basarse en
conocimiento de estudios al aire libre realizados en Europa, donde no hay sobre abundancias
de B. terrestris.
5.-
R
OBO DE NÉCTAR EN PLANTAS NATIVAS Y POSIBLE IMPACTO EN SU REPRODUCCIÓN
. B.
terrestris rompe la base del cáliz de las flores (acción llamada robo) de plantas que tienen
flores alargadas, estrechas y productoras de néctar. Haciendo lo mismo en flores que no se
han abierto aún, así como en flores de leguminosas, aunque no presenten flores alargadas. Al
acceder al néctar por la base del cáliz de la flor, no les brinda el servicio de polinización, y
además provoca reducción en la producción de néctar (Graham 2015, Saéz et al. 2017 para
frambuesa), afectando la polinización legítima de estas. Por ejemplo, el arbusto nativo
Fuchsia magellanica (Lam.), presenta flores que eran polinizadas mayormente por el
picaflor, pero después que ocurre robo de néctar por B. terrestris, ya no son visitadas por esta
ave (Valdivia et al. 2016). Dohzono et al. (2008), detectaron en flora de Japón, que el robo
de néctar por B. terrestris se traduce en menos producción de semillas. Lo anterior no ha sido
detectado en F. magellanica, y los pocos los estudios realizados no han incluido la calidad
de semillas producidas por autopolinización (lo cual ocurre en las flores robadas), respecto a
polinización cruzada. Además, de robar en las flores de este arbusto, se ha cuantificado esta
acción en Embothrium coccineum y Sarmienta repens (Valdivia et al. 2018 y E. Ramírez
datos sin publicar).
6.-
E
N LA MEDIDA QUE AUMENTA LA CANTIDAD DE
B.
TERRESTRIS EN EL PAÍS
,
DISMINUYE LA
POSIBILIDAD DE RECUPERAR DE LA CATEGORÍA
E
N
P
ELIGRO DE
E
XTINCIÓN AL ABEJORRO
NATIVO
B.
DAHLBOMII
. Existe no sólo un proceso de transmisión de enfermedades entre ambos
abejorros, generando una dinámica de parásito-hospedero de segundo orden (Smith-Ramírez
et al. 2014; Smith-Ramírez et al. en preparación), sino que esta dinámica es alternada entre
años, es decir, un año es muy abundante uno y menos abundante el otro, y al año siguiente
9
se presenta la dinámica inversa. Los altos y bajos en abundancia se producen por la dinámica
parásito-hospedero, pero la alternación en abundancia entre años entre las especies,
probablemente se debe a la competencia por recursos. Estudios realizados en Japón muestran
que la disminución del abejorro comercial está asociada a la recuperación de las especies
nativas de abejorros, mediada al parecer por la liberación de recursos (Nagamitsu et al. 2010),
o en una segunda interpretación, además por un menor contacto con individuos transmisores
de enfermedades. Es decir, la recuperación de la especie nativa está mediada por la
disminución de la especie invasora. Si bien el control de B. terrestris es posible (como se
menciona más adelante), mientras se fomente el aumento en abundancia de la especie
invasora, será más difícil recuperar la población de la especie nativa.
7.- A
MENAZA A LA PRODUCCIÓN MELÍFERA
. Cómo se mencionó más arriba varias son las
enfermedades que B. terrestris comparte con la abeja melífera. En el caso del estudio a largo
plazo que se realiza en el norte de Chiloé, se mostró que la llegada de B. terrestris también
afectó la población de abejas melíferas asilvestradas (Smith-Ramírez et al. 2014). La
continua introducción de nuevos patógenos de procedencia genética europea al interior de B.
terrestris, agrava los problemas actuales de prevalencia de patógenos tanto internos como
externos de la abeja melífera, produciendo efectos negativos en una industria que el país a
tratado de promover con diversos incentivos, y de la cual dependen muchas familias.
8.-
A
MENAZA DE EXPANSIÓN A OTROS PAÍSES SUDAMERICANOS Y AFECTAR A OTRAS ESPECIES
DE
B
OMBUS
. Sudamérica cuenta con un total de 42 especies de Bombus (Abrahamovic & Díaz
2002), de los cuales 14 habitan en Perú (Rasmussen 2003), 12 en Bolivia y 7 en Argentina
(excluyendo a B. dahlbomii y los exóticos; Abrahamovic & Díaz 2002). Modelos de nichos
recientes de B. terrestris pronostican que la especie se expandirá a Uruguay, Paraguay e
incluso hasta el centro-sur de Brasil por la costa atlántica (Acosta 2015; Acosta et al. 2016),
mientras que por el Pacífico amenaza con expandirse por Pey Bolivia (Montalva et al.
2017). De hecho existe un registro de B. terrestris por confirmar en el Parque Nacional
Sajama (Bolivia) y ya se encuentra en contacto con la especie nativa B. funebris (Barahona
& Smith-Ramírez, datos sin publicar). Al mismo tiempo, afectaría servicios ecosistémicos
de polinización locales generando perjuicios socio-ambientales y eventualmente políticos.
9.-
S
E SUBSIDIAN ESPECIES EXÓTICAS INVASORAS A NIVEL
L
ATINOAMERICANO Y SE TIENEN LAS
MANOS ATADAS
PARA DESARROLLAR EFICIENTES MEDIDAS DE CONTROL
.
Un caso interesante
de analizar es el de Japón, el cual comenzó el proceso de impedir la importación de B.
terrestris en 2001. Esto se llevó a cabo a través de compromisos de responsabilidad social y
empresarial de no ingreso de más abejorros comerciales, a menos que se requiera por motivos
especiales muy justificados (Reade et al. 2016). A la vez, comenzó en forma paralela un
proceso ciudadano de control, que para el año 2006 ya había eliminado poco más de 21.000
ejemplares (Horimoto et al. 2013). A través de estas eliminaciones los ciudadanos esperaban
recuperar las poblaciones de sus abejorros nativos, como mostró Nagamitsu et al. (2010).
Actualmente un nuevo método de control del abejorro comercial, basado en el uso de un
10
insecticida, muestra ser altamente exitoso en la eliminación del invasor europeo (K. Goka,
com. pers.). Este método ha sido desarrollado en Japón y está en fase de aplicarse
masivamente en la isla Hokkaido.
10.-
R
ESPETO A LAS ETNIAS Y SU COSMOVISIÓN
. La posible extinción de B. dahlbomii, si no
hay control de B. terrestris, puede producir no sólo una enorme pérdida en biodiversidad y
servicio ecosistémico, sino en nuestra cultura. Bombus dahlbomii, conocido como dulliñ en
mapudungun, representa el espíritu o la encarnación de los caciques y jefes de familia que
vuelven a visitar a sus seres queridos (Rosales 1674).
11.-
S
U INGRESO Y PRODUCCIÓN EN
C
HILE A PARTIR DE REINAS IMPORTADAS PODRÍA SER UN
DELITO TANTO NACIONAL COMO INTERNACIONAL
. El reglamento 291 presente en el Código
Penal desde 1988 reza: “aquellos que ingresan indebidamente organismos, productos,
elementos o agentes químicos, virales, bacteriológicos, radiactivos o de cualquier otro orden
que por su naturaleza sean susceptibles de poner en peligro la salud animal o vegetal, o el
abastecimiento de la población, serán penados con presidio menor en su grado máximo”.
Debe analizarse cuidadosamente si en el caso del ingreso de B. terrestris a Chile se está
infringiendo este reglamento. Actualmente, hay un proceso legal de investigación contra
quien resulte responsable de la introducción de B. terrestris al país. Por otra parte, los
reiterados hallazgos de enfermedades en B. terrestris (y en B. impatiens en otros países)
procedentes de cultivo y vendidos con certificados libres de enfermedades, constituyen
delitos comerciales y ambientales de índole internacional. Estos delitos debieran ser llevados
por las autoridades sanitarias y ambientales de cada país a la INTERPOL. A su vez, Chile
podría estar incurriendo en un delito internacional violando el tratado internacional con
Argentina del año 1991, el cual trata sobre medioambiente.
Además, debe tenerse en consideración que:
A
UN ES UN PROBLEMA A RESOLVER LA POLINIZACIÓN EN INVERNADERO A BAJO COSTO
.
Creemos que existen varias soluciones alternativas al uso de B. terrestris en invernadero. Por
ejemplo, en Argentina, una empresa que no obtuvo permiso de importación de B. terrestris
desarrolló una tecnología para crianza de colmenas comerciales del abejorro nativo Bombus
atratus (Franklin; Aizen et al. 2018). Cómo se señaló más arriba en Chile existen varias
especies de abejas nativas zumbadoras posibles de usar en cultivos. Estas abejas podrían
usarse cultivadas o usar las mismas que naturalmente existen. Atraer estas abejas nativas a
los cultivos o invernaderos (semi abiertos) está mediado probablemente por la existencia de
corredores de vegetación por los que puedan moverse y usar de hábitat. El uso de estas
especies en invernaderos cerrados no ocurre por la falta de conocimiento y tecnología. En
Chile, existe desde el 2013 una patente para criar colmenas del abejorro nativo B. dahlbomii
en forma artificial (Estay 2013). Aunque hay una empresa que está trabajando para
desarrollar el producto en forma comercial, en la actualidad aún no es posible adquirirlas. Sin
embargo, es de señalar que al estar el abejorro nativo, B. dahlbomii en Peligro de Extinción
producto, principalmente de la introducción del abejorro comercial (UICN 2015; MMA
11
2016) es importante cautelar la producción de colmenas comerciales aun cuando éstas sean
producidas con especies nativas, ya que (1) en cautiverio tienen a proliferar enfermedades
que luego son liberadas al ambiente siendo fácilmente transmitidas a otros individuos de la
misma u otras especies, y (2) si su producción se basa en recolectar reinas silvestres estarán
mermando poblaciones locales de la especie. La búsqueda de tecnologías amigables con la
diversidad podría incluir el uso de invernaderos semi abiertos, zonicación y corrientes de aire
que permitan que el polen se suelte y se mueva dentro del invernadero; además, de promover
la revegetación en los alrededores para atraer a los polinizadores silvestres. Sin embargo, no
debe descartarse el usar métodos complementarios como vibración que usan mano de obra,
y por ende ofrecen además ventajas sociales en la generación de empleos.
E
L PAÍS DEBE TRABAJAR EN EL DESARROLLO DE UNA ÉTICA AMBIENTAL
,
MAYOR
SOSTENIBILIDAD
,
RESPONSABILIDAD SOCIAL Y EMPRESARIAL
. Los empresarios y las
autoridades sanitarias del país que usan o permiten el uso B. terrestris han actuado en
desconocimiento de las consecuencias ambientales, sociales y económicas que ha tenido este
hecho. Sin embargo, en el momento en que se tiene conocimiento existe un mal uso
intencionado o dolo. El año 1998 y 1999 se le advirtió al SAG las consecuencias nefastas de
su uso (Ruz 2002). Posteriormente, durante el 2016 en adelante se le ha continuado
advirtiendo al SAG a través de las Sociedades de Ecología y de Entomología de Chile, y en
forma independiente, por expertos en polinización de Argentina y Chile. Sólo en el mes de
abril del 2018, 22 medios de comunicación publicaron noticias advirtiendo sobre el daño a
la biodiversidad producida por B. terrestris. Por lo demás, existen más de 90 trabajos
científicos que desde 1996 en adelante tratan los problemas ocasionados por B. terrestris.
Las empresas que importan, crían y usan B. terrestris, y la autoridad sanitaria que permite su
entrada al país, adolecen de una falta de responsabilidad social y ambiental que afecta a las
actuales y futuras generaciones, existiendo razones éticas por las cuales su ganancia ocurre
en desmedro del bien común y del patrimonio natural de Chile, y del resto de Sudamérica.
Ecológicamente, la sostenibilidad se describe cómo la permanencia de los sistemas
biológicos a seguir siendo diversos y productivos a través del tiempo, condición necesaria
para el bienestar humano y de otros organismos. Debe entenderse que la sostenibilidad, no
es una moda, sino que una exigencia de los nuevos retos y reglas globales de competitividad
que se están imponiendo en un entorno mundial de creciente demanda y escasez de los
recursos naturales (Fernández & Gutiérrez 2013).
R
EALIZAR UNA VALORACIÓN ECONÓMICA DEL INGRESO DE
B.
TERRESTRIS
. Debe evaluarse si la
ganancia de los productores de cultivos que usan B. terrestris compensa y sobrepasa el daño
económico ocasionado a la actividad melífera, a los huerteros que producen haba, a los
productores de frambuesa de Argentina y Chile, y quizás otros cultivos, a la pérdida de
biodiversidad de estos países, y posible pérdida en Sudamérica, y a la alteración de las redes
12
mutualistas planta-animal, con consecuencias en cadena que ni siquiera son posibles de
visualizar.
Por las once razones expuestas, consideramos que el Estado debe velar y la ciudadanía debe
exigir un consenso entre el fomento productivo y la conservación de las especies nativas y
los procesos ecosistémicos en las cuales participan. Por su parte, el Estado, las empresas y la
ciudadanía deben, además, proteger la producción de miel, la polinización realizada por la
abeja melífera y los cultivos que son dañados por superabundancia de B. terrestris. Por lo
cual, consideramos que:
a.- Chile debe detener inmediatamente las importaciones de B. terrestris para cultivos al aire
libre, y comenzar a controlar esta especie donde esta tenga carácter invasora y no sea
beneficiosa.
b.- Debe exigir compromiso empresarial ambiental, de forma que las colonias que ingresen
desde fuera del país o sean producidas en este, sean liberadas sólo en invernaderos con
cubierta adicional y doble puerta, y con permiso especial del Gobierno que no permita que
escapen los abejorros (cómo sucede desde el 2006 en Japón). Además, debe garantizarse a la
autoridad sanitaria que estos serán eliminados una vez usados. De no haber cumplimiento del
compromiso el permiso a la empresa debiera caducar. A la vez, se debe implementar un
sistema de control de cumplimiento. Los productores con invernadero que no cuenten con
este sistema pueden volver al uso de hormonas, vibración o abrir los invernaderos
(invernaderos semi abiertos) o buscar métodos alternativos. Estas alternativas, podrían
producir menor productividad para los empresarios, aunque no necesariamente, pero si así lo
fuera habría un mayor beneficio social y ambiental para el país.
c.- El gobierno debe exigir que las empresas que han comprado y aquellas que han sido parte
de la cadena de adquisición y producción, que de aquí en adelante formen parte y se hagan
cargo financieramente de los programas de control de la especie.
d.- Además, el Estado debe promover la investigación de modos alternativos de polinización
en invernadero, de forma que se elimine la necesidad de usar B. terrestris.
e.- El Estado, a través del SAG, debe establecer un centro de pesquisa genética de forma que
analice en sus propios laboratorios si los certificados “libre de enfermedades” que emiten las
empresas exportadoras, independiente de la especie en cuestión, son ciertos o no. Es deber
del SAG velar por la salud animal del país y, por lo tanto, hacer seguimiento de veracidad de
estos certificados. Este seguimiento de veracidad debiera hacerse no sólo para B. terrestris,
sino en general para todas las especies que ingresan, con o sin cuarentena. En el caso de que
los certificados estén errados, se debe proceder a eliminar las muestras y hacer los descargos
legales correspondientes a las autoridades sanitarias de los países exportadores que han
faltado a la verdad.
f,. Finalmente, para el desarrollo de una agenda de trabajo y cumplimiento de compromisos,
debe generarse una mesa conjunta de trabajo entre autoridades (Ministerio de Agricultura y
de Medio Ambiente), empresarios, representantes de chacareros, científicos y ambientalistas.
13
Esta mesa de trabajo se debiera incluir la participación de representantes de Argentina, dado
los acuerdos sanitarios binacionales que probablemente no fueron respetados por Chile.
Agradecimientos. Agradecemos al Dr. Marcelo Aizen por la revisión de este trabajo, apoyo
en bibliografía de Marina Arbetman y el incentivo de Carolina Morales para escribirlo.
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... There are several reasons why this clause was not used or ignored in the bumblebee case including that the importing countries did not notice that the certificate contained incorrect information, were negligent about the protection of biodiversity, or deemed it cumbersome or inconvenient to activate WTO's conflict-resolution process. For instance, the UK, a country with high environmental standards, imported B. terrestris from Syngenta, BioBest, and Koppert, and yet, no legal actions were taken when it was discovered that the certificates issued by these companies were not completely truthful Smith-Ramírez et al. 2018). ...
... The knowledge published regarding the risks to the environmental health of pollinators predates the importation of B. terrestris to Chile and several other countries. Moreover, in 2018, Biobest recognized publicly to a Belgian newspaper the damage caused by B. terrestris in South American ecosystems (Smith-Ramírez et al. 2018). A few days after this interview, BioBest stated on its website that the damage was already done and, thus, there was no reason to stop the exportation of B. terrestris to Chile (Smith-Ramírez et al. 2018). ...
... Moreover, in 2018, Biobest recognized publicly to a Belgian newspaper the damage caused by B. terrestris in South American ecosystems (Smith-Ramírez et al. 2018). A few days after this interview, BioBest stated on its website that the damage was already done and, thus, there was no reason to stop the exportation of B. terrestris to Chile (Smith-Ramírez et al. 2018). This means that the company has recognized its own negligence, but instead of implementing any precautionary measures (Moore and Gross 2012) based on the environmental damages incurred and the WTO regulations, it has decided to continue the trade. ...
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International companies commercially rear bumblebees worldwide, the trade of which is regulated through agreements established by the World Trade Organization (WTO). Scientific studies have shown multiple negative effects of introduced commercial bumblebees on native bees in Japan, Australia, Sweden, Israel, Chile, and Argentina, calling into question the compliance of exporting with some of the established WTO international sanitary regulations. We analyzed international WTO sanitary regulations focusing on the international trade of bumblebees from the European Union (EU) and Israel, especially regarding bumblebee exports to Chile and their side effects in neighboring Argentina. We have gathered evidence showing that exporters of bumblebees do not comply with WTO international trade agreements in at least two ways: (1) the quality of commercialized bumblebees differs from the quality declared in their certifications, and (2) the countries that sell the bumblebees violate sanitary agreements, producing negative effects on other native pollinating insects and causing a cascade of adverse impacts affecting both the environment and agriculture. This situation suggests that companies that raise bumblebees are currently in breach of WTO regulations and continue to contribute to major environmental damage in southern South America and elsewhere.
... There are several reasons why this clause was not used or ignored in the bumblebee case including that the importing countries did not notice that the certificate contained incorrect information, were negligent about the protection of biodiversity, or deemed it cumbersome or inconvenient to activate WTO's conflict-resolution process. For instance, the UK, a country with high environmental standards, imported B. terrestris from Syngenta, BioBest, and Koppert, and yet, no legal actions were taken when it was discovered that the certificates issued by these companies were not completely truthful Smith-Ramírez et al. 2018). ...
... The knowledge published regarding the risks to the environmental health of pollinators predates the importation of B. terrestris to Chile and several other countries. Moreover, in 2018, Biobest recognized publicly to a Belgian newspaper the damage caused by B. terrestris in South American ecosystems (Smith-Ramírez et al. 2018). A few days after this interview, BioBest stated on its website that the damage was already done and, thus, there was no reason to stop the exportation of B. terrestris to Chile (Smith-Ramírez et al. 2018). ...
... Moreover, in 2018, Biobest recognized publicly to a Belgian newspaper the damage caused by B. terrestris in South American ecosystems (Smith-Ramírez et al. 2018). A few days after this interview, BioBest stated on its website that the damage was already done and, thus, there was no reason to stop the exportation of B. terrestris to Chile (Smith-Ramírez et al. 2018). This means that the company has recognized its own negligence, but instead of implementing any precautionary measures (Moore and Gross 2012) based on the environmental damages incurred and the WTO regulations, it has decided to continue the trade. ...
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Incumplimiento de los Acuerdos de la Organización Mundial del Comercio por parte de los exportadores del abejorro europeo Bombus terrestris. RESUMEN: La crianza de abejorros es llevada a cabo a nivel mundial por empresas internacionales. Su comercio es regulado a través de acuerdos establecidos por la Organización Mundial del Comercio (OMC). Mediante estudios científicos se ha demostrado que la introducción de abejorros comerciales en países tales como Japón, Australia, Suecia, Israel, Chile y Argentina, ha generado múltiples efectos negativos sobre las abejas nativas, cuestionando si los países exportadores cumplen con algunas de las regulaciones sanitarias internacionales establecidas por la OMC. Analizamos las normas de la OMC, entre ellas las sanitarias, en el contexto del comercio internacional de abejorros desde la Unión Europea (UE) e Israel, con especial atención a las exportaciones de abejorros a Chile, y sus efectos colaterales en su país vecino, Argentina. Hemos encontrado evidencia que demuestra que los exportadores de abejorros incumplen con los acuerdos internacionales de comercio de la OMC en al menos dos aspectos: (1) la calidad de los abejorros comercializados difiere de la calidad declarada en sus certificaciones, y (2) los países que venden los abejorros, violan los acuerdos sanitarios produciendo efectos negativos sobre los insectos polinizadores nativos y una cascada de impactos adversos que afectan al ambiente y la agricultura. Esta situación sugiere que las empresas que crían abejorros están actualmente incumpliendo las regulaciones de la OMC y continúan contribuyendo al gran daño ambiental en el sur de Sudamérica y en otros lugares del mundo.
... Beginning in the 1980s, some bumblebee species like B. impatiens Cresson, B. ruderatus (Fabricius) and B. terrestris Linnaeus, were reared in captivity to be used commercially for the pollination of agricultural crops (Velthuis, Van Doorn, 2006). These bumblebee species were commercially distributed outside of their native range within their country of origin or to different countries, such as Chile, China, Japan, Israel, New Zealand, Tasmania (Australia) and the USA, leading to a national and international problem, where even, B. impatiens was introduced outside their current range within the USA (Aizen et al., 2019;Dafni et al., 2010;Kingston et al., 2002;Goulson and Hanley, 2004;Matsumura et al., 2004;Morales et al., 2013;Smith-Ramírez et al., 2018). The main problem with bumblebee trading is when offspring escape the commercial setting. ...
... After B. terrestris was introduced in Chile in 1997, it spilled over and invaded every natural ecosystem in Chile and Argentinian Patagonia, generating several negative harmful social, cultural, economic and environmental consequences (Sáez et al., 2014(Sáez et al., , 2017Smith-Ramírez et al., 2018). The most shocking consequence of the presence of B. terrestris in the Neotropics has been the displacement and replacement of the world's largest and southernmost bumblebee species Bombus dahlbomii Guérin-Menèville (see Morales et al., 2013;Aizen et al., 2019;Smith-Ramírez et al., 2018). ...
... After B. terrestris was introduced in Chile in 1997, it spilled over and invaded every natural ecosystem in Chile and Argentinian Patagonia, generating several negative harmful social, cultural, economic and environmental consequences (Sáez et al., 2014(Sáez et al., , 2017Smith-Ramírez et al., 2018). The most shocking consequence of the presence of B. terrestris in the Neotropics has been the displacement and replacement of the world's largest and southernmost bumblebee species Bombus dahlbomii Guérin-Menèville (see Morales et al., 2013;Aizen et al., 2019;Smith-Ramírez et al., 2018). In 2016, the IUCN Red List and the Chilean Ministry of Environment declared B. dahlbomii to be an endangered species as a result of the competition with B. terrestris (MMA, 2016;Morales et al., 2016). ...
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Bumblebees are key pollinators, but their global decline is being driven by factors such as invasive species. Bombus terrestris has invaded many countries, displacing and competing with native bumblebees for resources throughout many different habitats, which causes native populations to decline. In the Chilean highlands, Bombus funebris—a Chilean species under threat—shares its habitat with B. terrestris, suggesting that the two species could be competing for resources (e.g., flowers or habitats) within this ecosystem. However, an information gap in this regard prevents us from proposing conservation measures. Our goals were (1) to assess overlapping distribution between native and invasive Bombus species, (2) to determine any niche overlap in the use of flowers between the two bumblebee species, and (3) to document the predictors that influence their abundance. We conducted a survey in northern Chile between 2017 and 2019 with different latitudinal and altitudinal sampling points to count bumblebees and record their interaction with flowers, both in natural and perturbed habitats. We analyzed their overlapping distribution using the chi-square test and evaluated the use of floral resources and their overlap niche through an interaction network analysis. Predictors and bumblebee abundance were associated with a general linear mixed model. We found the distribution of both bumblebees overlapped by 94.3%, whereas the overlap niche index (NO) for the common use of flowers was high between B. terrestris and B. funebris (NO = 0.78). The abundance of both bumblebee species was associated with the use of natural scrubland in the highlands. Our results suggest that both species are likely to have a competitive dynamic for floral resources in the high Andean scrubland. As such, we propose implementing an export ban on invasive bumblebee species, coordinating measures between bordering countries, removing any remaining B. terrestris populations, and restoring native flora to attract native pollinators and to provide and manage pollination services in the Chilean highlands.
... Managed beehives of B. terrestris achieve high yields due, partially, to their ability to sonicate flowers and be active during environmental conditions unfavorable to honey bees Howlett et al., 2019;Cortés-Rivas et al., 2023). However, the introduction of B. terrestris generates serious problems for the conservation of native pollinators since this species is highly invasive where it is introduced and can compete and transmit parasites to native bees (Matsumura et al., 2004;Dafni et al., 2010;Morales et al., 2013;Smith-Ramírez et al., 2018). As a result, strict laws prohibiting the movement of bumblebees are in place in parts of the USA (Winter et al., 2006), southern Africa, and Australasia (Goka, 2010;Inoue and Yokoyama, 2010) because their introduction could have undesired effects on native fauna and flora (Velthuis and Van Doorn, 2006;Goka, 2010;Inoue and Yokoyama, 2010). ...
... The high efficiency to set fruits of blueberry could be a new piece of evidence to enhance the functional role of B. dahlbomii as a relevant crop pollinator and highlights the urgent need to implement conservation strategies because of the delicate conservation status of this bumblebee (Morales et al., 2013;Smith-Ramírez et al., 2018;Henríquez-Piskulich et al., 2021). This bumblebee is classified as a threatened species by the IUCN Red ...
... List with declining populations (Morales et al., 2016), and its threat has been attributed to, among other factors, the introduction of B. terrestris hives for crop pollination, especially blueberries (Morales et al., 2013;Smith-Ramírez et al., 2018). Therefore, strategies to enhance crop pollination with this exotic species necessarily need to deal with the fragile conservation status of B. dahlbomii. ...
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Introduction: Blueberry is one of the most relevant buzz-pollinated crops worldwide, and Chile is the most important global producer of fresh blueberries during wintertime in the Northern Hemisphere. Non-buzzing bees, such as honey bees, may provide suboptimal services compared with bees capable of buzz pollination. The widely held contention that honey bees are inferior pollinators of blueberries drives the industry to place pressure on governments to allow bumblebee (Bombus terrestris) importation for pollination. However, the introduction of B. terrestris generates environmental problems in Chile by competing with and transmitting parasites to local bees. Despite some native Chilean bees being recently recognized as efficient pollen vectors of blueberry crops, no study has evidenced the influence of their visits on fruit yield. Therefore, we aimed to evaluate the native Chilean floral visitors' performance to improve the quantity and quality of highbush blueberry in comparison to the performance of managed visitors.Methods: Per-visit pollination performance (fruit set and fruit quality) and visitation frequency were measured, and the performance of buzzing behavior by flower visitors was evaluated in four cultivars grown in five blueberry orchards located in southern Chile. Results: We found that fruit set and weight were highly influenced by floral visitor taxon. Some native bee species can greatly improve the fruit set and fruit quality (greater weight) of the highbush blueberry cultivars. For instance, one single visit of C. occidentalis can increase fruit weight by a factor of 1.8 compared to an A. mellifera visit; however, visits of halictids and syrphids resulted in lower fruit sets than those of unvisited flowers. However, we found that the occurrence of sonication behavior alone was not a predictor of higher fruit set and fruit weight of highbush blueberry cultivars. Consequently, the taxonomic recognition of floral visitors, ideally to the species level, is still needed to distinguish the most efficient fruit yield promoters of blueberry. Discussion: The conservation of the biotic pollinators, especially native pollinators, would improve blueberry fruit quality and is likely to improve overall crop productivity.
... Furthermore, our model suggests areas of potential suitability that show correspondences with already known invaded areas, extending to other countries in the southern cone of America, East Asia, and Australia, and also indicates potentially suitable areas in South Africa, Central Africa, the United States, Canada, Greenland, Caribbean Islands, and Honduras. In conjunction with the previous analysis, it can be said that this is a species tolerant to different conditions, so with these results, it is possible to foresee potential areas of invasion and prevent possible ecological risks in these areas related to poor marketing practices of domesticated colonies (Graystock et al., 2013;Schmid-Hempel et al., 2014), the lack of conservation commitments by some countries (Aizen et al., 2019), and the adaptive capacities of the species (Dafni et al., 2010;Naeem et al., 2018;Morales, 2007;Smith-Ramírez, et al., 2018;Velthuis & Van Doorn, 2006). On the other hand, the distribution model of B. impatiens and the previous niche analysis in this work show that this species requires stricter environmental conditions, since the potential distribution is limited to small tracts of medium suitability in the invaded area in Europe, Australia, and East Asia. ...
Article
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The introduction of bees for agricultural production in distinct parts of the world and poor management have led to invasion processes that affect biodiversity, significantly impacting native species. Different Bombus species with invasive potential have been recorded spreading in different regions worldwide, generating ecological and economic losses. We applied environmental niche and potential distribution analyses to four species of the genus Bombus to evaluate the similarities and differences between their native and invaded ranges. We found that B. impatiens has an extended environmental niche, going from dry environmental conditions in the native range to warmer and wetter conditions in the invaded range. Bombus ruderatus also exhibited an extended environmental niche with drier and warmer conditions in the invaded range than in its native range. Bombus subterraneus expanded its environmental niche from cooler and wetter conditions in the native range to drier and warmer conditions in the invaded range. Finally, B. terrestris showed the most significant variation in the environmental niche, extending to areas with similar and different environmental conditions from its native range. The distribution models agreed with the known distributions for the four Bombus species, presenting geographic areas known to be occupied by each species in different regions worldwide. The niche analysis indicate shifts in the niches from the native to the invaded distribution area of the bee species. Still, niche similarities were observed in the areas of greatest suitability in the potential distribution for B. ruderatus, B. subterraneus, and B. terrestris, and to a lesser degree in the same areas with B. impatiens. These species require similar environmental conditions as in their native ranges to be established in their introduced ranges. Still, they can adapt to changes in temperature and humidity, allowing them to expand their ranges into new climatic conditions.
... Adicionalmente, la «revolución verde» fomentó el uso de agroquímicos (algunos de los cuales están prohibidos actualmente en países europeos), lo que diezmó aún más a las poblaciones de abejas y otros polinizadores nativos (Henríquez-Piskulich et al., 2021). Por otra parte, desde la década de 1990, el Estado chileno autorizó la importación de millones de colmenas y reinas fertilizadas del abejorro B. terrestris, especie que generó importantes efectos negativos en la apidofauna chilena, en la soberanía alimentaria y en diferentes materias socioculturales, ecológicas y políticas (Smith-Ramírez et al., 2018, 2021. ...
Chapter
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La abejas nativas habitan y prestan servicios ecosistémicos en los agroecosistemas (i.e., ecosistema manejado por personas con el propósito de producir alimentos, fibras u otro producto agrícola. Al ser un ecosistema, se entiende que está compuesto por elementos bióticos y abióticos relacionados entre sí). Aunque estamos lejos de saber como las características de los huertos y el paisaje influyen en la diversidad y abundancia de abejas nativas, varias especies se pueden encontrar en diferentes tipos de cultivos. Este capítulo, introduce al estado del arte de la situación de las abejas en agroecosistemas de Chile y hace una breve reseña de la importancia de la conservación de las abejas nativas en cultivos agrícolas.
... El estudio de los atributos reproductivos de una comunidad vegetal permite inferir cuáles tipos de polinizadores son beneficiados con los recursos florales disponibles en el ecosistema, sin embargo, se desconoce cómo la pérdida de hábitats naturales transformados en paisaje antrópicos por el proceso de urbanización afecta a los polinizadores (Pontes, 2014). La crisis de la polinización se ha intensificado por la fragmentación de los bosques, la degradación y pérdida de hábitat, el uso de insecticidas, el cambio climático y la homogeneización de la polinización causada por la invasión de especies generalistas introducidas de manera intencional o accidental (Baranzelli et al., 2018;Smith-Ramírez et al., 2018;Montilla-Pacheco et al., 2021). ...
Article
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Se presentan los resultados de un muestreo de polinizadores realizado en los jardines y áreas verdes de la Universidad Nacional Autónoma de Honduras para identificar visitantes florales y los síndromes de polinización asociados a la vegetación del campus. Se identificaron 46 especies de plantas y 51 visitantes florales. El orden Hymenoptera presentó la mayor riqueza de visitantes florales, la Apis mellifera y la Tetragosnica sp., son las especies de visitantes más abundantes. Se identificaron 4 síndromes de polinización asociados a la flora del campus (cantarofilia, melitofilia, miofolia, psicofilia), la melitofilia es el mejor representado. Además, se encontró una relación significativa y positiva entre la riqueza de plantas y la riqueza de síndromes asociados a los visitantes florales registrados.
... The detection of A. bombi in the northern provinces of Corrientes (Colonia Pellegrini) and Formosa (Ibarreta and Palo Santo) (Fig. 1b) turns out to be an enigmatic outcome. Two exotic, Palearctic bumble bees (Bombus ruderatus and B. terrestris) were introduced in Chile for pollination purposes in 1982 and 1998, respectively, becoming established and expanding in both Chilean and Argentine Patagonia region (Smith-Ramírez et al., 2018). It has been hypothesized that they (or one of them) would have carried A. bombi upon entering South America and triggered spillover and host-switch events while interacting with native pollinator species (see Arbetman et al., 2013). ...
Article
Historically, the neogregarine Apicystis bombi was isolated almost exclusively from bumble bees (Bombus spp.) where it disrupts adipose tissue, increasing hosts' mortality rates. Records in solitary bees are scarce worldwide. To check for its presence in carpenter bees (genus Xylocopa), campaigns were performed in Argentina capturing 154 individuals of five species (X. augusti, X. splendidula, X. atamisquensis, X. frontalis, X. nigrocincta). The presence of A. bombi was detected by molecular means in X. augusti, X. atamisquensis, and X. nigrocincta in four of the nine provinces screened. The pathogenesis and eventual impact that A. bombi may cause in individuals or populations of Xylocopa species remain unknown. The presence of A. bombi in northern Argentina would be contradictory to the hypothesis that its occurrence is the exclusive result of its introduction to South America through invasive, infected exotic bumble bees.
Article
Heteranthery, the presence of different types of anthers on the same flower, is a floral adaptation that aims to balance the need for pollinators to collect pollen as a food resource while ensuring sufficient pollen for pollination. We investigate the role of heteranthery in the pollination of Senna arnottiana flowers and how it is affected by the behaviour of visiting bee species, with a particular focus on the impact of the invasive bumblebee Bombus terrestris. In three populations of S. arnottiana we measured the size of three sets of anthers and style, stigma–anther separation, pollen quantity and fruit set, and contrasted it with the body size, behaviour, and pollination effectiveness of all floral visitors. Different bee species visited S. arnottiana flowers, and their foraging behaviour varied. Large-bodied native bees, including Centris cineraria, Caupolicana sp. and Cadeguala occidentalis, preferentially visited short anthers, whereas B. terrestris, an exotic bumblebee, foraged from both short and long anthers without distinction. In addition, B. terrestris contacted the stigma at a lower rate than large-bodied native bees. Instead of concentrating its pollen-gathering efforts on the feeding anthers, as predicted by the “division of labor” hypothesis, B. terrestris indiscriminately visited both types of anthers similarly. This behaviour of B. terrestris may disrupt the adaptive significance of heteranthery by mixing the roles of pollination and feeding anthers of S. arnottiana. Therefore, our results highlight the potential disruption of this relationship by exotic pollinators and the need to consider it in conservation efforts.
Article
Biological control and taxonomy are continuously developing fields with remarkable impacts on society. At least 80 years of literature have documented this relationship, which remains essentially the same in its mutualistic nature, as well as in its major challenges. From the perspective of Brazilian taxonomists, we discuss the impacts of important scientific and social developments that directly affect research in these areas, posing new challenges for this lasting relationship. The increasing restrictions and concerns regarding the international transit of organisms require improvements in research related to risk assessment for exotic biological control agents and also stimulate prospecting within the native biota. In our view, this is a positive situation that can foster a closer relationship between taxonomists and applied entomologists, as well as local surveys and taxonomic studies that are necessary before new programs and agents can be implemented. We discuss the essential role of molecular biology in this context, as an iconic example of the synergy between applied sciences and natural history. As our society comes to need safer and more sustainable solutions for food security and the biodiversity crisis, scientific progress will build upon this integration, where biological control and taxonomy play an essential role.
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A literature survey identified 403 primary research publications that investigated the ecological effects of invasive alien insects and/or the mechanisms underlying these effects. The majority of these studies were published in the last 8 years and nearly two-thirds were carried out in North America.These publications concerned 72 invasive insect species, of which two ant species, Solenopsis invicta and Linepithema humile, accounted for 18% and 14% of the studies, respectively.Most publications investigated effects on native biodiversity at population or community level. Genetic effects and, to a lesser extent, effects on ecosystem services and processes were rarely explored. We review the effects caused by different insect invaders according to: their ecosystem roles, i.e. herbivores, predators, parasites,parasitoids and pollinators; the level of biological organisation at which they occur; and the direct and indirect mechanisms underlying these effects. The best documented effects occur in invasive ants,Eurasian forest herbivores invasive in North America,and honeybees. Impacts may occur through simple trophic interactions such as herbivory, predation or parasitism. Alien species may also affect native species and communities through more complex mechanisms such as competition for resources,disease transmission, apparent competition, or pollination disruption, among others. Finally, some invasive insects, particularly forest herbivores and ants, are known to affect ecosystem processes through cascading effects. We identify biases and gaps in our knowledge of ecological effects of invasive insects and suggest further opportunities for research.
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G. L. Stebbins' most effective pollinator principle states that when pollinators are not limiting, plants are expected to specialize and adapt to the most abundant and effective pollinator species available. In this study, we quantify the effectiveness of bees, hummingbirds and hawkmoths in a Chilean population of Erythranthe lutea (Phrymaceae), and examine whether flower traits are subject to pollinator-mediated selection by the most effective pollinator species during two consecutive years. Unlike most species in the pollinator community, the visitation rate of the recently arrived Bombus terrestris did not change substantially between years, which together with its high and stable pollen delivery to flower stigmas made this species the most important in the pollinator assemblage, followed by the solitary bee Centris nigerrima Flower traits were under significant selection in the direction expected for short-tongue bees, suggesting that E. lutea is in the initial steps of adaptation to the highly effective exotic bumblebee. Our results illustrate the applicability of Stebbins' principle for new invasive pollinators, and stress their importance in driving flower adaptation of native plant species, a critical issue in the face of biotic exchange and homogenization.
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The Eurasian bumble bee Bombus terrestris Linnaeus has been used commercially for pollination of a large number of crop species worldwide. This species has become invasive in several countries where it has escaped into natural environments. This species has become naturalized in many zones of Chile and southern Argentina, and may potentially invade other regions and countries in South America. These naturalized populations of B. terrestris have been associated with rapid population declines of the native bee B. dahlbomii Guérin-Méneville. We report new records of the exotic bee B. terrestris in the Region de Arica y Parinacota in the far north of Chile, which includes portions of the Atacama Desert. We used species distribution models (SDMs) and multivariate analyses to evaluate whether these occurrences represent new escapes from managed colonies or natural dispersal of the species from its southern invaded range. These reports of B. terrestris indicate a northward expansion of this bee. In our analyses, these new areas of occurrences have environmental conditions similar to those observed in the species’ southern invaded range, and our SDMs predict that B. terrestris dispersal through the Atacama is possible, although not likely given the occasional flower blooming in that region of Chile. These new occurrences in northern Chile reflect a potential for future invasion into other regions of South America by B. terrestris. Future surveys in the area should be intensified to evaluate if viable populations of this invasive species may become established.
Book
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The book presents an analysis of the ecological, economic and social threats posed by the introduction and spread of non-native species. It provides a comprehensive description of impacts of non-native species from all five kingdoms of life across all ecosystems of the world. New insights into the impacts arising from biological invasions are generated through taking an ecosystem services perspective. This work highlights that management of biological invasions is needed not only to sustain biodiversity and the environment, but also to safeguard productive sectors such as agriculture, forestry and fisheries, as well as to preserve human health and well-being.
Chapter
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Plant–pollinator interactions and associated pollination services are essential for crop production and the integrity of terrestrial ecosystem services. Introduced pollinators, in particular social bees such as honeybees and bumblebees, have become invaders in many regions of the world, strongly affecting the pollination of native, cultivated, and non-native plants. These effects can be direct, when invaders interact with local flowering plants, or indirect, when invaders modify the interaction of native pollinators with flowering plants. Direct effects on pollination depend on whether the plant benefits from the flower visits are greater than their costs, a relationship that can be density dependent. Shifts from mutualism to antagonism occur when invasive pollinators reach extremely high densities, because the interaction costs exceed the benefits. Indirect effects depend on whether pollinator invaders alter the benefit–cost ratio of native pollinator visits, displace them, or trigger reductions in native pollinator diversity. Through a literature review, we found that the impacts of invasive pollinators on pollination were predominantly negative for native plants, mixed for crops, and positive for invasive plants. Furthermore, they can synergistically interact with other stressors on pollination such as climate change and habitat disturbance. Although invasive pollinators can back up pollination of some native plants in highly disturbed habitats, and some crops in intensively modified agro-ecosystems, they cannot replace the role of a diverse pollinator assemblage for wild plant reproduction and crop yield. Hence, managing agro-ecosystems for enhancing wild pollinator diversity, and avoiding further introductions of non-native pollinators, are realistic cost-effective measures for the provision and stability of pollination services.
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The introduction of exotic bees for crop pollination is an increasingly common practice worldwide. While beneficial for crop production, exotic species may become invasive with several deleterious ecological and economic impacts. We studied whether robbing of flower buds by a highly invasive bumble bee (Bombus terrestris) reduces nectar availability for managed honey bees (Apis mellifera). We assessed the proportion of robbed buds, and nectar availability in flowers and buds (robbed and non-robbed) in 16 raspberry fields along gradients of bumble bee and honey bee abundance in NW Patagonia, Argentina. We also measured nectar production and replenishment in flowers that developed from robbed and non-robbed buds in one experimental field. Across fields, the proportion of robbed buds increased with the abundance of bumble bees, but not of honey bees. At anthesis, flowers from buds that were robbed once contained half the nectar, and produced two thirds of the nectar compared to those flowers that had not been robbed. Therefore, high abundance of invasive bumble bees can reduce resources for managed honey bees by robbing flower buds. This study reveals a novel, negative impact of bumble bee invasions that could potentially affect honey production.
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Nectar robbing by the ant Camponotus distinguendus was observed in flowers of Embothrium coccineum (Proteaceae), a tree mainly pollinated by hummingbirds. We hypothesized that robbing would reduce the amount of nectar, affecting the foraging behaviour of floral visitors and reducing seed production. Nectar robbing affected one-third of mature tree blossoms and 93.3% of trees. This reduced the amount of nectar to about half. Foraging behaviour of floral visitors included pollinating visits to consume nectar and pollen, primary and secondary nectar robbing, and nectar theft. We found no effect of nectar robbing by C. distinguendus on seed production in E. coccineum, which was sparse and completely dependent on legitimate pollinator visits, mostly performed by the green-backed firecrown Sephanoides sephaniodes. Determining the effects of nectar robbing by ants on the reproduction of plants is important to understand the dynamics of plant-animal interactions in the temperate forests of Chile.
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Animal-mediated pollination is essential for the production and quality of fruits and seeds of many crops consumed by humans. However, crop pollination services might be compromised when wild pollinators are scarce. Managed pollinators are commonly used in crops to supplement such services with the assumption that they will enhance crop yield. However, information on the spatiotemporal pollinator-dependence of crops is still limited. We assessed the contribution of commercial bumble bee colonies compared to the available pollinator community on strawberry (‘Fortuna’ variety) flower visitation and strawberry quality across a landscape gradient of agricultural intensification (i.e. polytunnel berry crop cover). We used colonies of bumble bees in winter and in spring, i.e. when few and most wild pollinators are in their flight period, respectively. The placement of colonies increased visits of bumble bees to strawberry flowers, especially in winter. The use of bumble bee colonies did not affect flower visitation by other insects, mainly honey bees, hoverflies and other Diptera. Flower visitation by both honey bees and wild insects did not vary between seasons and was unrelated to the landscape gradient of berry crop cover. Strawberries were of the highest quality (i.e. weight) when insect-mediated pollination was allowed, and their quality was positively related to wild flower visitors in winter but not in spring. However, increased visits to strawberry flowers by managed bumble bees and honey bees had no effect on strawberry weight. Our results suggest that the pollination services producing high quality strawberry fruits are provided by the flower visitor community present in the study region without the need to use managed bumble bees.
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Using database and activity records from a participatory program for controlling and monitoring an invasive alien species, Bombus terrestris, we evaluated the roles of participants who continued the activity for more than 1 year (hereafter, "experienced participants") and the effects of several means of information transmission from researchers to public participants. The number of experienced participants steadily increased during 2006-2011. The proportion of B. terrestris (total of queens, workers, and males) captured by experienced participants was 85.5 ± 8.9% (mean ± standard deviation) during the years 2007-2011. Generalized linear mixed models (GLMMs) revealed that the number of years of participants' experience significantly positively affected the number of spring queens that they captured. The present study suggests that experienced participants play important roles not only in effective collecting but also in recruiting new monitors, as 28 of 49 new participants (57.1%) conducted their monitoring together with experienced participants in 2011, when such data analysis was possible. The proportion of new participants for a given year who continued the activity in the subsequent year was significantly higher for participants who attended guidance courses or other types of meetings or events than for those who did not attend such training, suggesting the importance of face-to-face information transmission in acquiring experienced participants.