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Las razones de por qué Chile debe detener la importación del abejorro comercial Bombus terrestris (Linnaeus) y comenzar a controlarlo

Authors:

Abstract

The global pollination crisis is not only produced by loss of pollinators but also by their homogenization, both processes caused by humans. This crisis impacts the persistence of many native plants species worldwide. In this document we analyze the ecological impacts that warrant the prohibition of new income of commercial bumblebee, Bombus terrestris to Chile. This species is highly invasive, it has been banned in other countries, but in Chile its entry is allowed since 1997. Thousands of colonies and fertilized queens enter the country every year and expand throughout the rest of South America. We give eleven reasons to stop B. terrestris entry to Chile and start controlling it. We justify these reasons based on work done both in the country and outside of it. At the same time, through the conclusions, we mentioned what should be the steps to follow regarding the prohibition B. terrestris entry to Chile.
Gayana 82(2), 2018
118
Gayana 82(2): 118-127, 2018. ISSN 0717-652X
Artículo Original
Las razones de por qué Chile debe detener la importación del abejorro
comercial Bombus terrestris (Linnaeus) y comenzar a controlarlo
The reasons why Chile should stop importing commercial bumblebee Bombus terrestris
(Linnaeus) and to start controlling it
CECILIA SMITH-RAMÍREZ1,2,3*, LORENA VIELI4, RODRIGO M. BARAHONA-SEGOVIA5,6, JOSÉ MONTALVA7, FRANCO
CIANFERONI8, LUISA RUZ9, FRANCISCO E. FONTÚRBEL9, CARLOS E. VALDIVIA1, RODRIGO MEDEL8, ANÍBAL
PAUCHARD10,2, JUAN L. CELIS-DIEZ11, VLADIMIR RIESCO3, VÍCTOR MONZÓN12, FELIPE VIVALLO13 & MIGUEL
NEIRA14
1Dpto. de Ciencias Biológicas y Biodiversidad, Universidad de Los Lagos, Avda. Fuchslocher 1305, Osorno, Chile.
2Instituto de Ecología y Biodiversidad-Chile (IEB), Las Palmeras 3425, Ñuñoa, Santiago, Chile.
3Inst. de Conservación, Biodiversidad y Territorio, Universidad Austral de Chile, Isla Teja s/n, Valdivia, Chile.
4Departamento de Ciencias Agronómicas y Recursos Naturales, Universidad de La Frontera, Avda. Francisco Salazar 01145,
Temuco, Chile
5Laboratorio de Ecología de Ambientes Fragmentados, Dpto. de Ciencias Biológicas Animales, Fac. de Ciencias Veterinarias
y Pecuarias, Universidad de Chile, Santa Rosa 11735, La Pintana, Santiago, Chile.
6Centro de Estudios en Ecología Espacial y Medio Ambiente - Ecogeografía, Av. José Miguel Claro 2550, Providencia,
Santiago, Chile.
7Department of Biology, East Central University, 146 Physical and Environmental Sciences Building, Ada, OK.
8Fac. de Ciencias, Universidad de Chile, Las Palmeras 3425, Ñuñoa, Santiago, Chile.
9Instituto de Biología, Ponti cia Universidad Católica de Valparaíso, Av. Universidad N° 330, Valparaíso, Chile.
10Lab. Invasiones Biológicas, Fac. de Ciencias Forestales, Universidad de Concepción, Casilla 160-C, Concepción, Chile
11Ponti cia Universidad Católica de Valparaíso, Escuela de Agronomía, Casilla 4-D, 2260000 Quillota, Chile.
12Lab. Ecología de Abejas, Depto. Biología y Química. Facultad de Ciencias Básicas. Universidad Católica del Maule. Avda.
San Miguel 3605. Talca, Chile.
13HYMN Laboratório de Hymenoptera, Museu Nacional/ Universidade Federal do Rio de Janeiro, Quinta da Boa Vista, São
Cristóvão 20940-040, Rio de Janeiro, Brasil.
14Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Austral de Chile, Isla Teja s/n, Valdivia, Chile.
*E-mail: ceciliasmithramirez@gmail.com
RESUMEN
La crisis mundial de polinización no solo es producida por la pérdida de polinizadores, sino también por su homogeneización,
ambos procesos causados por el ser humano. En este documento analizamos los impactos ecológicos que justi can la
prohibición de nuevos ingresos del abejorro comercial Bombus terrestris a Chile. Esta especie es altamente invasiva y
ha sido prohibida en otros países, pero en Chile se permite su ingreso desde 1997. Miles de colonias y reinas fertilizadas
ingresan al país cada año y se expanden por el resto de Sudamérica. En este artículo entregamos once razones para detener
los ingresos de B. terrestris a Chile y comenzar a controlarlo. Justi camos estas razones en base al trabajo realizado tanto
en el país como fuera de él. Al mismo tiempo, a través de las conclusiones, mencionamos cuáles deberían ser los pasos a
seguir respecto a la prohibición de ingreso de B. terrestris a Chile.
PALABRAS CLAVE: Apis mellifera, Bombus dahlbomii, enfermedades de abejas, insectos invasores, polinizadores.
ABSTRACT
The global pollination crisis is not only produced by loss of pollinators but also by their homogenization, both processes
caused by humans. This crisis impacts the persistence of many native plants species worldwide. In this document we
analyze the ecological impacts that warrant the prohibition of new income of commercial bumblebee, Bombus terrestris
to Chile. This species is highly invasive, it has been banned in other countries, but in Chile its entry is allowed since
1997. Thousands of colonies and fertilized queens entered the country every year and expand throughout the rest of South
America. We give eleven reasons to stop B. terrestris entry to Chile and start controlling it. We justify these reasons based
on work done both in the country and outside of it. At the same time, through the conclusions, we mentioned what should
be the steps to followed regarding the prohibition B. terrestris entry to Chile.
KEYWORDS: Apis mellifera, Bombus dahlbomii, bee diseases, invasive insects, pollinators.
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Por qué Chile debe detener la importación de Bombus terrestris: SMITH-RAMÍREZ, C. ET AL.
INTRODUCCIÓN
La crisis mundial de la polinización no solo es producida
por la pérdida de polinizadores sino también por su
homogeneización, la cual es causada principalmente por
la invasión de himenópteros generalistas introducidas
accidental o intencionalmente (Potts et al. 2016). El abejorro
Bombus terrestris (Apidae), ha sido introducido por razones
comerciales en distintas partes del mundo como agente
polinizador (Dafni et al. 2010), donde generalmente se ha
convertido en una especie invasora con importantes efectos
sobre la persistencia de especies nativas y conservación de
la biodiversidad (Hingston & MacQuillan 1998; Matsumara
et al. 2004; Hingston 2006; Inoue et al. 2008; Morales et al.
2013; Schmid-Hempel et al. 2014). En Chile, esta especie
está generando un problema ambiental y probablemente
económico creciente, existiendo peticiones para cesar
su importación y búsqueda de formas de control de sus
poblaciones. Sin embargo, aún está permitida la importación
de B. terrestris en Chile. En este documento analizamos los
impactos ecológicos que ameritan la inmediata prohibición
de nuevos ingresos de ejemplares de esta especie.
PROCESO DE INTRODUCCIÓN E INVASIÓN
En el año 1997 se ingresaron por primera vez a Chile, con
permiso del Servicio Agrícola y Ganadero (SAG), 404
colonias del abejorro comercial B. terrestris (Hymenoptera:
Apidae; SAG 2016). Parte de estas colonias se usaron en
un proyecto nanciado por la Fundación para la Innovación
Agraria (FIA), ejecutado por la Ponti cia Universidad
Católica de Valparaíso para realizar ensayos sobre la
e ciencia en la polinización del tomate (Schmid-Hempel
et al. 2014). Los ensayos fueron realizados tanto en
invernadero como al aire libre. Debido a que los resultados
de estos ensayos fueron positivos, a partir de 1998, se
continuaron ingresando colonias de la especie en forma
paulatina y luego de forma masiva desde el 2006 (Estay
2007), extendiéndose su uso a arándanos y cerezos, entre
otros cultivos.
Desde el ingreso de B. terrestris a Chile, este se ha
extendido espontáneamente hasta la costa Atlántica del cono
sur de Sudamérica (Aizen et al. 2018) y al altiplano chileno-
boliviano (Montalva et al. 2017). Hasta el año 2016, Chile
había ingresado un promedio anual de 16.650 colonias
y 95.670 reinas (ya sea con oviposturas o fertilizadas),
sumando, desde su introducción, un total aproximado
de 335.000 colonias y 860.000 reinas (SAG 2016, 2017;
Aizen et al. 2018). Cada colonia comercial contiene
aproximadamente 50 obreras al momento de ser dispuestas
en los campos/invernaderos, pudiendo posteriormente
aumentar hasta 200 (Velthius & van Doorn 2006). Si bien
no se comercializan machos, las obreras por partenogénesis
pueden dar origen a princesas y estas a machos. El ingreso al
país ocurre por Aduanas en el Aeropuerto Internacional de
Santiago (SCL), previa inspección externa de una muestra de
abejorros realizada por el SAG (SAG 2016). Además, desde
el año 2001, en Chile se han estado produciendo colonias
de B. terrestris a través de la compra de reinas fertilizadas
(SAG 2016) que son criadas por la empresa BioCruz. Cómo
no hay registros o ciales y públicos de las ventas nacionales,
se desconoce la cantidad exacta de abejorros comerciales
que están siendo liberados al ambiente anualmente.
Las empresas chilenas intermediarias entre productores y
compañías extranjeras, han comprado y compran B. terrestris
a varias empresas, entre ellas Koppert (de Holanda) y Biobest
(de Bélgica). En abril de este año (2018), Biobest reconoció
en un diario belga que no dimensionó el impacto que las
importaciones de B. terrestris tendrían en los ecosistemas de
Latinoamérica (ver antecedentes en el repositorio gshare:
https://doi.org/10.6084/m9. gshare.6291599, donde se
incluye traducción del amenco). Días después, Biobest
reconoció en su página web que la decisión de autorizar
importaciones de B. terrestris a Chile fue un error, pero ellos
no detendrán las importaciones, ya que hacerlo no ayudaría
a la recuperación del abejorro nativo, B. dahlbomii (Guérin-
Méneville) (también disponible en el repositorio gshare).
IMPACTOS ECOLÓGICOS DIRECTOS DE LA ESPECIE
Bombus terrestris es considerado un insecto-plaga
(Kenis et al. 2008; Dafni et al. 2010) debido a su alta
tasa de reproducción, su gran capacidad de adaptarse a
distintos ambientes, y en el caso de los individuos criados
comercialmente y en hacinamiento, a su alta prevalencia
de enfermedades (Murray et al. 2013). Donde B. terrestris
ha sido introducido, se ha reportado la declinación en
abundancia de abejorros nativos (en Japón), de la abeja
melífera Apis mellifera (Linnaeus) y eventualmente de abejas
nativas de vida solitaria (Dafni & Schmida 1996; Inari et al.
2005; Morales et al. 2013; Smith-Ramírez et al. 2014). En
el caso de Chile, especí camente en Chiloé, B. terrestris ha
producido la declinación de hasta un 99,4% de la abundancia
relativa del abejorro nativo B. dahlbomii, y de cerca de un
40% de la abeja melífera asilvestrada (Smith-Ramírez et
al. 2014). Adicionalmente, durante el forrajeo B. terrestris
daña muchas especies de plantas tanto silvestres como de
cultivos (Kendall & Smith 1976; Kenta et al. 2007; Aouar-
sadli et al. 2008; Sáez et al. 2017), disminuyendo además la
cantidad de néctar disponible para otras abejas, insectos y
aves nectarívoras (Graham 2015; Valdivia et al. 2016; Sáez
et al. 2017) que podrían actuar como agentes polinizadores.
No obstante los efectos negativos mencionados, estudios
de monitoreo interanual (tres años) en un ecosistema de
altura de Chile central no han revelado una asociación clara
de B. terrestris con la fauna de polinizadores; aunque se
desconoce cuál era la diversidad y abundancia de estos antes
de la llegada del abejorro comercial (Esterio et al. 2013). Por
otra parte, se ha reportado que la especie invasora favorece
la reproducción del berro cordillerano Erythranthe lutea
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(Douglas ex Benth; G.L.Nesom y N.S.Fraga), una especie
nativa de Chile (Medel et al. 2018).
PATÓGENOS CO-INVASORES
Las enfermedades que el abejorro comercial porta son
transmisibles a otros abejorros de su misma especie, a sus
congéneres nativos no comerciados, a abejas melíferas y
otros Hymenoptera, pudiendo afectar a abejas solitarias
(Dafni & Schmida 1996; Genersch et al. 2006; Singh et
al. 2010; Meeus et al. 2011; Murray et al. 2013). Estas
enfermedades no son detectadas por la inspección externa
que realiza el SAG, debido a que son patógenos internos
(Graystock et al. 2013). Cabe mencionar, que al ingresar los
abejorros a cada país comprador, van acompañados por una
carta de la empresa que los vende diciendo que están libres
de una serie de enfermedades; según protocolo sanitario
internacional, la veracidad de esta carta es avalada por el
país de origen de la importación.
Dados los impactos negativos causados por B.
terrestris y la descon anza en el contenido de las cartas
antes mencionadas, Graystock et al. (2013) realizaron un
estudio en base a ADN de las enfermedades presentes en
colonias comerciales. Los autores compraron abejorros
comerciales a tres empresas europeas: Biobest, Koppert
y Syngenta (Peter Graystock com. pers., ruc 181000582
Fiscalía, Chile). Los autores de este estudio encontraron
que el 70% de los abejorros estudiados, y el alimento con
que los proveían dichas empresas, venían infectados por
los parásitos que los certi cados sanitarios decían que
estaban libres; y además, contenían otras enfermedades
transmisibles. Los patógenos detectados fueron Nosema
bombi (Fantham & Porter) y Nosema apis (Zander), ambos
con una baja incidencia, y Apicystis, DWV (virus de
deformidad alar), Ascosphaera y Crithidia bombi, todos
ellos en alta frecuencia. Adicionalmente, también fueron
detectados otros agentes patógenos en el alimento con que
iban suplementadas las colonias. Poco después del estudio
de Graystock et al. (2013), Bombus impatiens (Cresson),
otra especie producida a escala comercial y vendida en
Norteamérica, fue analizada en busca de los patógenos que
sus certi cados especi caban como ausentes. Los resultados
obtenidos indicaron la presencia de patógenos, incluyendo
aquellos que producen el colapso de las colmenas de abejas
melíferas (Sachman-Ruiz et al. 2015). A esto se suman
resultados similares encontrados por Murray et al. (2013)
en B. terrestris comerciales liberados en cultivos en Europa.
ACCIONES PARA DISMINUIR EL IMPACTO
Actualmente, se sabe que los procesos de invasiones
biológicas son uno de los mayores desafíos en la conservación
de la biodiversidad y uno de los motores de extinción de
especies (Simberloff et al. 2013). Muchas veces existe una
brecha entre la divulgación del quehacer cientí co y la
toma de decisiones políticas, por lo cual, nuestra intención
es sintetizar y hacer disponible los argumentos cientí cos
que justi can el cese inmediato de las importaciones de
B. terrestris a Chile. Desde mediados del 2016 este cese
está siendo solicitado al SAG por cientí cos argentinos
y chilenos (Aizen et al. 2018). Es de notar, que si bien
Argentina prohibió el ingreso de B. terrestris, este arribó
espontáneamente proveniente de Chile, constituyéndose en
un problema ambiental para este país (Aizen et al. 2018).
Incluso B. terrestris potencia la expansión de plantas
extremadamente invasoras como Cytisus scoparius (L.)
Link, no sólo en Argentina (Morales et al. 2017) sino que
también en Chile. Un caso similar ocurrió cuando EEUU
supo del ingreso de B. terrestris a Norteamérica proveniente
de México (temporada 1995-6) los cuales portaban Nosema
bombi. En esa ocasión EEUU solicitó a México, en base
a tratados sanitarios internacionales, que eliminara sus
colonias, lo cual se realizó (Winter et al. 2006). En el
caso de B. terrestris, la responsabilidad de las autoridades
chilenas (representadas por el SAG) tiene repercusión
internacional signi cativa. Además del caso de la invasión
en Argentina (Aizen et al. 2018), un estudio reciente
(Acosta 2015) mostró que B. terrestris tiene una elevada
probabilidad de invadir gran parte de la costa atlántica
llegando hasta el centro-sur de Brasil, pasando por Uruguay.
Bajo este escenario, Chile estaría actuando como una mega-
fuente permanente de abejorros invasores, con un potencial
signi cativo de ocasionar una crisis de biodiversidad a
nivel Latinoamericano, y afectar cultivos por el fenómeno
llamado sobre-polinización (se explica más abajo).
Por otro lado, existe una demanda por parte de empresas
chilenas por el servicio de polinización de B. terrestris,
principalmente para tomate de invernadero. Este servicio les
permite a los empresarios disminuir costos de mano de obra
e incrementar su ganancia. Aproximadamente el 80% de
las colonias que ingresan al país son usadas en invernadero
para la producción de tomate (M. Gallardo -funcionario del
SAG- com. pers.). En invernadero se produce el 17% de la
producción de tomate del país, el cual el año 2007 se usaba
mayormente para pulpa, y apenas un 2% para consumo
fresco (http://www.odepa.cl/estadisticas/productivas/).
Estadísticas más recientes de ODEPA (2013), señalan que
el tomate para consumo fresco sería aproximadamente
el 20% de la producción de invernadero, superando las
1000 ha. Antes de usarse B. terrestris para producción de
tomate en invernadero, se usaban hormonas o un método
de vibración que hacía que el polen se desprendiera de las
anteras y alcanzara el estigma de las ores. En las chacras
simplemente se dejaba o deja el cultivo libre a la visita de
los polinizadores que hubiese.
La mayor producción de tomate en invernadero en Chile
proviene de aquellos que se consumen en invierno, los
cuales se cultivan en el valle de Azapa (extremo norte de
Chile). En estos invernaderos se cultivan variedades de alto
rendimiento, que se ha traducido en una leve disminución
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Por qué Chile debe detener la importación de Bombus terrestris: SMITH-RAMÍREZ, C. ET AL.
de su precio para el consumidor, en desmedro de la
producción en Chile central (ODEPA 2013). Es de notar
que los estudios de ODEPA (O cina de Estudios y Políticas
Agrarias del Ministerio de Agricultura) no mencionan como
factor de la leve caída del precio de tomate, al cambio de uso
de hormonas y vibración por el uso de B. terrestris como
polinizador. Es decir, es posible postular que el dejar de usar
B. terrestris y volver a los antiguos métodos de polinización
no debiera traducirse en mayores costos para el consumidor.
En la Región de Arica y Parinacota (donde se encuentra
el valle de Azapa) individuos escapados de B. terrestris,
están en contacto con especies nativas de Hymenoptera,
entre ellas el abejorro del altiplano, Bombus funebris (Smith)
y abejas carpinteras del género Xylocopa (Latreille), con
quienes B. terrestris también comparte enfermedades (Tehel
et al. 2016). El efecto que B. terrestris tiene no sólo sobre las
especies nativas del género Bombus, sino sobre otras abejas
es especialmente negativo, ya que se ha demostrado que
especies del género Xylocopa, son excelentes polinizadores
de tomate (Hogendoorn et al. 2000). No hay estudios
respecto a la efectividad de B. funebris como polinizador
de cultivos, ni de las Xylocopa u otras abejas nativas del
país, excepto, para B. dahlbomii. Este último, demostró
ser, por lo demás, un buen polinizador de tomate (Estay
2007). Por otra parte, desconocemos estudios productivos
sobre el uso de invernaderos semi abiertos que permitan
la entrada de polinizadores nativos. En Chile, además
de los Bombus existen varias especies de polinizadores
nativos que producen el zumbido necesario para el polen se
desprenda de las anteras de las ores de tomate (polinización
especializada llamada polinización por zumbido). Los
géneros de polinizadores nativos que producen polinización
por zumbido son Centris, Caupolicana, Diphaglossa,
Cadeguala, Alloscirtetica, entre otros.
A continuación enumeramos y justi camos once
razones por las cuales Chile debe detener la importación
de B. terrestris, y comenzar a controlarlo. Los puntos no se
enumeran en orden de importancia.
1.- PELIGRO DE INGRESO DE NUEVOS GENOTIPOS DE
B. TERRESTRIS, lo cual hace aún más exitoso su
establecimiento en los distintos climas de Chile
y de Sudamérica en general. Investigaciones en
desarrollo (Cianferoni & Poulin, en preparación) han
mostrado una alta estructuración y diferenciación
genética en poblaciones asilvestradas de B. terrestris,
especialmente en las localidades más al norte y
centro de la distribución actual de la especie en Chile.
Teniendo en cuenta que la primera introducción
de B. terrestris fue tan solo hace 20 años (liberado
desde Arica a Los Ángeles), esta gran diferenciación
y estructuración genética estarían dando cuenta
del gran potencial colonizador de la especie y del
potencial adaptativo a nuevos ambientes.
2.- PELIGRO DE INTRODUCCIÓN DE NUEVAS CEPAS DE
ENFERMEDADES Y RENOVACIÓN GENÉTICA DE ENFERMEDADES
PRESENTES EN CHILE Y ARGENTINA. Schmid-Hempel
et al. (2014) mostraron que la diversidad genética
del parásito de abejorros Crithidia bombi ha ido en
aumento en los abejorros comerciales presentes en
Chile, es decir, se ha introducido una mayor cantidad
de variantes genéticas en el tiempo. Entre seis y siete
años después del primer análisis genético de este
parásito (2004 respecto 2011-2012), se encontró
que había aumentado su heterocigosidad y que su
población estaba estructurada por aislamiento por
distancia, de la misma forma en que lo estaba su
hospedero B. terrestris.
3.- PROBLEMAS DE SOBRE-POLINIZACIÓN PRODUCIDO POR
SOBREABUNDANCIA DEL POLINIZADOR. Las abundancias
de B. terrestris son extremadamente altas y el ingreso
de miles de reinas y/o colonias cada año contribuyen
a aumentarlas aún más. Los problemas en cultivos
producidos por el abejorro comercial son causados
por su superabundancia, la cual no es controlada en la
naturaleza (como ocurre con las especies invasoras).
Esta superabundancia ha llevado, por ejemplo, a que
miembros de comunidades mapuches no siembren
habas en sus huertos, debido a que B. terrestris
destruye las ores (N. Chocorí, com. pers. miembro
de la Red Huerta Mapuche, Kum Ñi Tukukam).
Además, ha sido encontrado que dañan la producción
de frambuesa por romper los estilos de la or (Sáez
et al. 2014). En este cultivo se ha encontrado un
promedio de aproximadamente 300 visitas/ or/día.
En Europa se ha reportado que por sobre-abundancia
dañan la producción de frutillas y podría afectar
la producción del tomate cherry (Lieten 1993),
pudiendo también afectar la producción de porotos
(Kendall & Smith 1976). La sobre polinización por
abejorros ha sido señalado que puede también dañar
la producción de Rosáceas como el damascos, y de
otras especies como almendras (www.beesource.
com, www.pollination.ca), aunque no hay estudios
cientí cos al respecto.
4.- EL USO DE COLMENAS COMERCIALES EN CULTIVOS
NO SIEMPRE RESULTA EN UN INCREMENTO DE LOS
RENDIMIENTOS. Se ha reportado en otras partes
del mundo, que B. terrestris puede aumentar la
producción de frutos y semillas en varios cultivos,
tanto en invernadero (van Raventijn & Steen 1991;
Abak et al. 1995; Dasgan et al. 2004) como en el
campo (Zisovich et al. 2012). Sin embargo, en Chile
debido al exitoso asilvestramiento de B. terrestris,
la colocación de colmenas en cultivos puede ser
redundante y no se justi ca a partir de estudios
(Aizen et al. 2018 reanalizado de Vieli et al. 2016,
para el caso de arándano en Chile y de frutilla en el
Gayana 82(2), 2018
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SW de España Trillo et al. 2018) e incluso, como
se dijo, puede generar bajas en los rendimientos de
cultivos como frambuesa (Sáez et al. 2017) y frutilla
(Lieten 1993). Es necesario realizar estudios para
establecer cuando es necesario adicionar colmenas
comerciales, además de las asilvestradas, para
la producción de cultivos en campo. No se debe
suponer que mientras más polinizadores habrá una
mayor producción, lo cual es una falacia. Adicionar
colmenas “por si acaso”, es un error común en el
cual incurren algunos asesores agrarios. También
es un error basarse en conocimiento de estudios al
aire libre realizados en Europa, donde no hay sobre
abundancias de B. terrestris.
5.- ROBO DE NÉCTAR EN PLANTAS NATIVAS Y POSIBLE IMPACTO
EN SU REPRODUCCIÓN. B. terrestris rompe la base del
cáliz de las ores (acción llamada robo) de plantas
que tienen ores alargadas, estrechas y productoras
de néctar. Haciendo lo mismo en ores que no se
han abierto aún, así como en ores de leguminosas,
aunque no presenten ores alargadas. Al acceder al
néctar por la base de la or, no les brinda el servicio
de polinización, y además provoca reducción en
la producción de néctar (Graham 2015, Saéz et al.
2017 para frambuesa), afectando la polinización
legítima de estas. Por ejemplo, el arbusto nativo
Fuchsia magellanica (Lam.), presenta ores que
eran polinizadas mayormente por el pica or, pero
después que ocurre robo de néctar por B. terrestris,
ya no son visitadas por esta ave (Valdivia et al.
2016). Dohzono et al. (2008), detectaron en ora
de Japón, que el robo de néctar por B. terrestris
se traduce en menos producción de semillas. Lo
anterior no ha sido detectado en F. magellanica, y
los pocos los estudios realizados no han incluido la
calidad de semillas producidas por autopolinización
respecto a polinización cruzada. Además, de robar
en las ores de este arbusto, se ha cuanti cado
esta acción en Embothrium coccineum y Sarmienta
repens (Valdivia et al. 2018 y E. Ramíres datos sin
publicar).
6.- EN LA MEDIDA QUE AUMENTA LA CANTIDAD DE B.
TERRESTRIS EN EL PAÍS, DISMINUYE LA POSIBILIDAD DE
RECUPERAR DE LA CATEGORÍA EN PELIGRO DE EXTINCIÓN
AL ABEJORRO NATIVO B. DAHLBOMII. Existe no sólo un
proceso de transmisión de enfermedades entre ambos
abejorros, generando una dinámica de parásito-
hospedero de segundo orden (Smith-Ramírez et al.
2014; Smith-Ramírez et al. en preparación), sino que
esta dinámica es alternada entre años, es decir, un año
es muy abundante uno y menos abundante el otro,
y al año siguiente se presenta la dinámica inversa.
Los altos y bajos en abundancia se producen por la
dinámica parásito-hospedero, pero la alternación
en abundancia entre años entre las especies, que
probablemente se debe a la competencia por
recursos. Estudios realizados en Japón muestran
que la disminución del abejorro comercial está
asociada a la recuperación de sus especies nativas
de abejorros, mediada al parecer por la liberación de
recursos (Nagamitsu et al. 2010), o en una segunda
interpretación, además por un menor contacto con
individuos transmisores de enfermedades. Es decir,
la recuperación de la especie nativa está mediada
por la disminución de la especie invasora. Si bien el
control de B. terrestris es posible (como se menciona
más adelante), mientras se fomente el aumento en
abundancia de la especie invasora, será más difícil
recuperar la población de la especie nativa.
7.- AMENAZA A LA PRODUCCIÓN MELÍFERA. Cómo se
mencionó más arriba varias son las enfermedades
que B. terrestris comparte con la abeja melífera.
En el caso del estudio a largo plazo que se realiza
en el norte de Chiloé, se mostró que la llegada de
B. terrestris también afectó la población de abejas
melíferas asilvestradas (Smith-Ramírez et al. 2014).
La continua introducción de nuevos patógenos
de procedencia genética europea al interior de
B. terrestris, agrava los problemas actuales de
prevalencia de patógenos tanto internos como
externos de la abeja melífera, produciendo efectos
negativos en una industria que el país a tratado de
promover con diversos incentivos, y de la cual
dependen muchas familias.
8.- AMENAZA DE EXPANSIÓN A OTROS PAÍSES SUDAMERICANOS
Y AFECTAR A OTRAS ESPECIES DE BOMBUS. Sudamérica
cuenta con un total de 42 especies de Bombus
(Abrahamovic & Díaz 2002), de los cuales 14 habitan
en Perú (Rasmussen 2003), 12 en Bolivia y 8 en
Argentina (excluyendo a los exóticos; Abrahamovic
& Díaz 2002). Modelos de nichos recientes de B.
terrestris pronostican que la especie se expandirá a
Uruguay, Paraguay e incluso hasta el centro-sur de
Brasil por la costa atlántica (Acosta 2015; Acosta
et al. 2016), mientras que por el Pací co amenaza
con expandirse por Perú y Bolivia (Montalva et al.
2017). De hecho existe un registro de B. terrestris por
con rmar en el Parque Nacional Sajama (Bolivia) y
ya se encuentra en contacto con la especie nativa
B. funebris (Barahona & Smith-Ramírez, datos
sin publicar). Al mismo tiempo, afectaría servicios
ecosistémicos de polinización locales generando
perjuicios socio-ambientales y eventualmente
políticos.
9.- AL CONTINUAR INGRESANDO ESPECIES EXOTICAS
INVASORAS A NIVEL LATINOAMERICANO SE TIENEN LAS
MANOS ATADAS PARA DESARROLLAR EFICIENTES
MEDIDAS DE CONTROL. Un caso interesante de analizar
123
Por qué Chile debe detener la importación de Bombus terrestris: SMITH-RAMÍREZ, C. ET AL.
es el de Japón, el cual comenzó el proceso de impedir
la importación de B. terrestris en 2001. Esto se llevó
a cabo a través de compromisos de responsabilidad
social y empresarial de no ingreso de más abejorros
comerciales, a menos que se requiera por motivos
especiales muy justi cados (Reade et al. 2016).
A la vez, comenzó en forma paralela un proceso
ciudadano de control, que para el año 2006 ya había
eliminado poco más de 21.000 ejemplares (Horimoto
et al. 2013). A través de estas eliminaciones los
ciudadanos esperaban recuperar las poblaciones
de sus abejorros nativos, como mostró Nagamitsu
et al. (2010). Actualmente un nuevo método de
control del abejorro comercial, basado en el uso de
un insecticida, muestra ser altamente exitoso en la
eliminación del invasor europeo (K. Goka, com.
pers.). Este método ha sido desarrollado en Japón
y está en fase de aplicarse masivamente en la isla
Hokkaido. En el caso chileno pareciera sin sentido
controlar una especie que se continua ingresando.
10.- RESPETO A LAS ETNIAS Y SU COSMOVISIÓN. La posible
extinción de B. dahlbomii, si no hay control de
B. terrestris, puede producir no sólo una enorme
pérdida en biodiversidad y servicio ecosistémico,
sino en nuestra cultura. Bombus dahlbomii, conocido
como dulliñ en mapudungun, representa el espíritu o
la encarnación de los caciques y jefes de familia que
vuelven a visitar a sus seres queridos cada primavera
(Rosales 1674).
11.- SU INGRESO Y PRODUCCIÓN EN CHILE A PARTIR DE
REINAS IMPORTADAS PODRÍA SER UN DELITO TANTO
NACIONAL COMO INTERNACIONAL. El reglamento
291 presente en el Código Penal desde 1988 reza:
“aquellos que ingresan indebidamente organismos,
productos, elementos o agentes químicos, virales,
bacteriológicos, radiactivos o de cualquier otro orden
que por su naturaleza sean susceptibles de poner en
peligro la salud animal o vegetal, o el abastecimiento
de la población, serán penados con presidio menor
en su grado máximo” (Bustos y Jaksic 2017). Debe
analizarse cuidadosamente si en el caso del ingreso
de B. terrestris a Chile se está infringiendo este
reglamento o algún reglamento del Código Civil
en relación a las obligaciones de los funcionarios
del Estado. Actualmente, hay un proceso legal de
investigación contra quien resulte responsable de
la introducción de B. terrestris al país. Por otra
parte, los reiterados hallazgos de enfermedades
en B. terrestris (y en B. impatiens en otros países)
procedentes de cultivo y vendidos con certi cados
libres de enfermedades, constituyen delitos
comerciales y ambientales de índole internacional.
Estos delitos debieran ser llevados por las
autoridades sanitarias y ambientales de cada país a la
OMS (Organización Mundial de Comercio) , CIADI
(Centro Internacional de Arreglo de Diferencias) o
INTERPOL (Organización Internacional de Policía
Criminal), según corresponda. A su vez, Chile podría
estar incurriendo en un delito internacional violando
el tratado internacional con Argentina del año 1991,
el cual trata sobre medioambiente.
Además, debe tenerse en consideración que:
AUN ES UN PROBLEMA A RESOLVER LA POLINIZACIÓN EN
INVERNADERO A BAJO COSTO. Creemos que existen varias
soluciones alternativas al uso de B. terrestris en invernadero.
Por ejemplo, en Argentina, una empresa que no obtuvo
permiso de importación de B. terrestris desarrolló una
tecnología para crianza de colmenas comerciales del
abejorro nativo Bombus atratus (Franklin; Aizen et al.
2018). Cómo se señaló más arriba en Chile existen varias
especies de abejas nativas zumbadoras posibles de usar
en cultivos. Estas abejas podrían usarse cultivadas o usar
las mismas que naturalmente existen. Atraer estas abejas
nativas a los cultivos o invernaderos (semi abiertos) está
mediado probablemente por la existencia de corredores de
vegetación por los que puedan moverse y usar de hábitat.
El uso de estas especies en invernaderos cerrados no
ocurre por la falta de conocimiento y tecnología. En Chile,
existe desde el 2013 una patente para criar colmenas del
abejorro nativo B. dahlbomii en forma arti cial (Estay
2013). Aunque hay una empresa que está trabajando para
desarrollar el producto en forma comercial, en la actualidad
aún no es posible adquirirlas. Sin embargo, es de señalar
que al estar el abejorro nativo, B. dahlbomii en Peligro de
Extinción producto, principalmente de la introducción del
abejorro comercial (UICN 2015; MMA 2016) es importante
cautelar la producción de colmenas comerciales aun cuando
éstas sean producidas con especies nativas, ya que (1) en
cautiverio tienen a proliferar enfermedades que luego son
liberadas al ambiente siendo fácilmente transmitidas a otros
individuos de la misma u otras especies, y (2) si su producción
se basa en recolectar reinas silvestres estarán mermando
poblaciones locales de la especie. Se recomienda promover
la revegetación en alrededores de las áreas de cultivo
para atraer a los polinizadores silvestres. Sin embargo, no
debe descartarse el usar métodos complementarios como
vibración que usan mano de obra, y por ende ofrecen además
ventajas sociales en la generación de empleos.
EL PAÍS DEBE TRABAJAR EN EL DESARROLLO DE UNA ÉTICA
AMBIENTAL, MAYOR SOSTENIBILIDAD, RESPONSABILIDAD SOCIAL Y
EMPRESARIAL. Los empresarios y las autoridades sanitarias
del país que usan o permiten el uso B. terrestris han actuado
en desconocimiento de las consecuencias ambientales,
sociales y económicas que ha tenido este hecho. Sin
embargo, en el momento en que se tiene conocimiento existe
un mal uso intencionado o dolo. El año 1998 y 1999 se le
advirtió al SAG las consecuencias nefastas de su uso (Ruz
Gayana 82(2), 2018
124
2002). Posteriormente, durante el 2016 en adelante se le ha
continuado advirtiendo al SAG a través de las Sociedades
de Ecología y de Entomología de Chile, y en forma
independiente, por expertos en polinización de Argentina
y Chile. Sólo en el mes de abril del 2018, 22 medios de
comunicación publicaron noticias advirtiendo sobre el daño
a la biodiversidad producida por B. terrestris. Por lo demás,
existen más de 90 trabajos cientí cos que desde 1996 en
adelante tratan los problemas ocasionados por B. terrestris.
Las empresas que importan, crían y usan B. terrestris,
y la autoridad sanitaria que permite su entrada al país,
adolecen de una falta de responsabilidad social y ambiental
que afecta a las actuales y futuras generaciones, existiendo
razones éticas por las cuales su ganancia ocurre en desmedro
del bien común y del patrimonio natural de Chile, y del resto
de Sudamérica.
Ecológicamente, la sostenibilidad se describe cómo la
permanencia de los sistemas biológicos a seguir siendo
diversos y productivos a través del tiempo, condición
necesaria para el bienestar humano y de otros organismos.
Debe entenderse que la sostenibilidad, no es una moda, sino
que una exigencia de los nuevos retos y reglas globales
de competitividad que se están imponiendo en un entorno
mundial de creciente demanda y escasez de los recursos
naturales (Fernández & Gutiérrez 2013).
REALIZAR UNA VALORACIÓN ECONÓMICA DEL INGRESO
DE B. TERRESTRIS. Debe evaluarse si la ganancia de los
productores que usan B. terrestris compensa y sobrepasa el
daño económico ocasionado a la actividad melífera, a los
huerteros, a los productores de frambuesa de Argentina y
Chile, y quizás otros cultivos, a la pérdida de biodiversidad
de estos países, y posible pérdida en Sudamérica, y a la
alteración de las redes mutualistas planta-animal, con
consecuencias en cadena que ni siquiera son posibles de
visualizar.
Por las once razones expuestas, consideramos que
el Estado debe velar y la ciudadanía debe exigir un
consenso entre el fomento productivo y la conservación
de las especies nativas y los procesos ecosistémicos en las
cuales participan. Por su parte, el Estado, las empresas y la
ciudadanía deben, además, proteger la producción de miel,
la polinización realizada por la abeja melífera y los cultivos
que son dañados por superabundancia de B. terrestris. Por
lo cual, consideramos que:
a.- Chile debe detener inmediatamente las importaciones
de B. terrestris para cultivos al aire libre, y comenzar
a controlar esta especie donde esta tenga carácter
invasora y no sea bene ciosa.
b.- Debe exigir compromiso empresarial ambiental,
de forma que las colonias que ingresen desde fuera
del país o sean producidas en este, sean liberadas
sólo en invernaderos con cubierta adicional y doble
puerta, y con permiso especial del Gobierno que no
permita que escapen los abejorros (cómo sucede
desde el 2006 en Japón). Además, debe garantizarse
a la autoridad sanitaria que estos serán eliminados
una vez usados. De no haber cumplimiento del
compromiso el permiso a la empresa debiera
caducar. A la vez, se debe implementar un sistema
de control de cumplimiento. Los productores con
invernadero que no cuenten con este sistema pueden
volver al uso de hormonas, vibración o abrir los
invernaderos (invernaderos semi abiertos) o buscar
métodos alternativos. Estas alternativas, podrían
producir menor productividad para los empresarios,
aunque no necesariamente, pero si así lo fuera habría
un mayor bene cio social y ambiental para el país.
c.- El gobierno debe exigir que las empresas que han
comprado y aquellas que han sido parte de la cadena
de adquisición y producción, que de aquí en adelante
formen parte y se hagan cargo nancieramente de los
programas de control de la especie.
d.- Además, el Estado debe promover la investigación de
modos alternativos de polinización en invernadero,
de forma que se elimine la necesidad de usar B.
terrestris.
e.- El Estado, a través del SAG, debe establecer un
centro de pesquisa genética de forma que analice en
sus propios laboratorios si los certi cados “libre de
enfermedades” que emiten las empresas exportadoras,
independiente de la especie en cuestión, son ciertos
o no. Es deber del SAG velar por la salud animal del
país y, por lo tanto, hacer seguimiento de veracidad
de estos certi cados. Este seguimiento de veracidad
debiera hacerse no sólo para B. terrestris, sino en
general para todas las especies que ingresan, con o sin
cuarentena. En el caso de que los certi cados estén
errados, se debe proceder a eliminar las muestras y
hacer los descargos legales correspondientes a las
autoridades sanitarias de los países exportadores que
han faltado a la verdad.
f.- Finalmente, para el desarrollo de una agenda de
trabajo y cumplimiento de compromisos, debe
generarse una mesa conjunta de trabajo entre
autoridades (Ministerio de Agricultura y de
Medio Ambiente), empresarios, representantes
de chacareros, cientí cos y ambientalistas. Esta
mesa de trabajo se debiera incluir la participación
de representantes de Argentina, dado los acuerdos
sanitarios binacionales que probablemente no fueron
respetados por Chile.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos al Dr. Marcelo Aizen por la revisión de
este trabajo, apoyo en bibliografía de Marina Arbetman
y el incentivo de Carolina Morales para escribirlo. Esta
125
Por qué Chile debe detener la importación de Bombus terrestris: SMITH-RAMÍREZ, C. ET AL.
publicación es parte del proyecto SIGMA N°21565 MN/
UFRJ y la contribución número 24 del HYMN, Museu
Nacional/Universidade Federal do Rio de Janeiro y
del Programa API-3 de la Universidad de Los Lagos.
Agradecimientos a CONICYT AFB 170008.
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WINTER, K., ADAMS, L., THORP, R., INOUYE, D., DAY, L., ASCHER,
J., BUCHMANN, S. 2006. Importation of non-native
Bumble bees into North America: potential consequences
of using Bombus terrestris and other non-native
bumblebees for greenhouse crop pollination in Canada,
Mexico, and the United States. White Paper of the North
American Pollinator Protection Campaign. USA.
ZISOVICH, A.H., GOLDWAY, M., SCHNEIDER, D., STEINBERG, S.,
STERN, E., STERN, R.A. 2012. Adding bumblebees
(Bombus terrestris L., Hymenoptera: Apidae) to pear
orchards increases seed number per fruit, fruit set, fruit
size and yield. The Journal of Horticultural Science and
Biotechnology 87(4):353-359.
Recibido: 18.06.2018
Aceptado: 03.08.2018
... This bumblebee is acknowledged as an efficient pollinator for different plant species 20,21 , and for this reason, it is massively bred to be used to supplement pollination in greenhouses and crop fields around the world 19 . Bombus terrestris was introduced in Chile in 1997 to pollinate tomato crops 22 . Initially, this exotic pollinator was aimed for greenhouse pollination only. ...
... Such agricultural practices, which prioritize the use of exotic pollinators instead of the native ones, are subject to little and weak governmental regulation, has favoured a subsidiary invasion dynamic that caused a major invasion problem in Argentina and are likely to affect other South American countries (e.g., Bolivia, Perú, Uruguay, and Brazil) in the near future. The constant supplementation of exotic bumblebees should the stopped as soon as possible, as ecological damage will continue to increase if no action is taken 22 . Therefore, international environmental regulations should focus on the multilateral consequences of this kind of invasion process and seek effective and coordinated regulation 23 . ...
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Invasive species are one of the main biodiversity loss drivers. Some species can establish and thrive in novel habitats, impacting local communities, as is the case of managed pollinators. In this regard, an invasive species' expansion process over time is critical for its control and management. A good example is the European bumblebee Bombus terrestris, which has rapidly invaded the southern part of South America after being repeatedly introduced in Chile for crop pollination since 1997. We assessed the temporal dynamics of B. terrestris invasion in Argentina and Chile by compiling 562 occurrence points from 2000 to 2019. We used two estimators (minimum convex polygon and 95% fixed kernel) to estimate the increase of the invaded area over time. We found that the area invaded by B. terrestris in the southern part of South America presents a linear increase over time, which was consistent for both estimators. In this scenario, species traits, environmental characteristics, and introduction dynamics facilitate a rapid invasion process that will continue to expand, reaching other South American countries in the near future. As this bumblebee is a super-generalist, it probably will expand across South America, as climate niche modelling predicts, if no actions were taken.
... However, a large dataset of 160 bee species (36% of bee species estimated to exist in Chile), including ecological features, was recently published by López-Aliste et al. [20]. The orchard agroindustry in Chile imports queens of the buff-tailed bumblebee Bombus terrestris [21], ignoring the pollination efficiency of this species and the real contribution to crop yield compared to the surrounding local pollinating species, such as Bombus dahlbomii. ...
... However, a few years later, the Chilean authorities allowed its use in the open field, leading to a rapid invasion process across southern South America [65]. Although Argentina has banned B. terrestris introduction, this country was severely affected by the rapid expansion of this invasive bumblebee from Chile, and its populations are constantly supplemented by new introductions [21]. ...
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In the last decades, pollinators have drastically declined as a consequence of anthropogenic activities that have local and global impacts. The food industry has been expanding intensive agriculture crops, many of them dependent on animal pollination, but simultaneously reducing native pollinator habitats. Chile is a good example of this situation. Chile is becoming an agro-alimentary powerhouse in Latin America, where intensive agriculture expansion is performed at the expense of natural lands, posing a major threat to biodiversity. Here, we discussed the drivers responsible for the decline of pollinators (including habitat loss, pesticides, invasive species, and climate change) and its synergistic effects. This is particularly critical considering that Chile is a hotspot of endemic bee species locally adapted to specific habitats (e.g., Mediterranean-type ecosystems). However, there is a lack of data and monitoring programs that can provide evidence of their conservation status and contribution to crop yields. Based on our analysis, we identified information gaps to be filled and key threats to be addressed to reconcile crop production and biodiversity conservation. Addressing the local context is fundamental to undertake management and conservation actions with global impact.
... B. dahlbomii was a source of medicinal honey and considered a sacred being by Mapuche, one of the First Nations people of Chile [230]. Scientists have demonstrated that Introduced bumblebee species are displacing native B. dahlbomii in Chile and Argentina, colonizing natural areas in most of the southern cone of South America, and have urged authorities to ban the imports of these IA-managed pollinators [231,232]. Even though this is a concerning situation, government policy still allows the importation of buff-tailed bumblebees for IA crop pollination in Chile [231]. ...
... Scientists have demonstrated that Introduced bumblebee species are displacing native B. dahlbomii in Chile and Argentina, colonizing natural areas in most of the southern cone of South America, and have urged authorities to ban the imports of these IA-managed pollinators [231,232]. Even though this is a concerning situation, government policy still allows the importation of buff-tailed bumblebees for IA crop pollination in Chile [231]. In the Mediterranean region of central Chile, a bee biodiversity hotspot [65], avocado orchards have been recorded to be profusely visited by managed A. mellifera, while five native bees species have also been reported visiting this crop [233]. ...
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Industrial agriculture (IA) has been recognized among the main drivers of biodiversity loss, climate change, and native pollinator decline. Here we summarize the known negative effects of IA on pollinator biodiversity and illustrate these problems by considering the case of Chile, a “world biodiversity hotspot” (WBH) where food exports account for a considerable share of the economy in this country. Most of Chile’s WBH area is currently being replaced by IA at a fast pace, threatening local biodiversity. We present an agroecological strategy for sustainable food production and pollinator conservation in food-producing WBHs. In this we recognize native pollinators as internal inputs that cannot be replaced by IA technological packages and support the development of agroecological and biodiversity restorative practices to protect biodiversity. We suggest four fundamental pillars for food production change based on: (1) sharing the land, restoring and protecting; (2) ecological intensification; (3) localized knowledge, research, and technological development; and (4) territorial planning and implementation of socio-agroecological policies. This approach does not need modification of native pollination services that sustain the world with food and basic subsistence goods, but a paradigm change where the interdependency of nature and human wellbeing must be recognized for ensuring the world’s food security and sovereignty.
... With over 460 species of native bees in Chile, approximately 70% are endemic; researchers have only begun to understand the relationships between native plants and their pollinators [22][23][24] . Also, managed honeybees and bumblebees introduced to Chile for crop pollination are highly invasive and easily leave croplands to forage in neighbouring native ecosystems 25,26 , competing directly with native pollinators for the ever-diminishing resources in native grasslands and forests posing a threat to Chile's unique ecoregions 25,27 . ...
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Pollinators and pollination services provide invaluable ecosystem services to agriculture and contribute to the maintenance of biodiversity. In Chile, pollination contributes greatly to the diversity of native ecosystems and provides ecosystem services to crops, but local pollinator abundance and diversity, as well as plant-animal interactions, remain poorly understood. We compiled all available information from the published scientific literature on pollinators, flower visitors, and plant-pollinator interactions in Chile and found 120 publications from which we extracted 2619 records. Those records contain locality, habit type, and establishment means of 357 plant species from 83 families. Thus, we built a database compiling information on their pollinators and flower visitors, including information on 492 pollinator species from 97 families and 13 orders. Our database provides the first systematisation of information about pollinators and pollination in Chile. This country relies heavily on pollinators both for its agricultural industry and its unique and highly endemic biodiversity. This information can be reused in future studies and would contribute significantly to pollinator conservation strategies.
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Desde tiempos inmemoriales, el ser humano ha contribuido al movimiento de otros seres vivos entre distintas regiones de la tierra, introduciendo especies en nuevos lugares, donde son consideradas no nativas o exóticas. Este capítulo introduce a las especies de abejas exóticas que han sido introducidas deliberada y accidentalmente a Argentina, Brasil y Chile, y que amenazas presentan para la biodiversidad de abejas nativas. En total, 12 especies se han reportado, tres de ellas concentran los mayores impactos negativos: Bombus terrestris, Bombus ruderatus y Apis mellifera.
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Desde tempos imemoriais, os seres humanos têm contribuído para o deslocamento de outros seres vivos entre diferentes regiões da terra, introduzindo espécies em novos lugares, onde são consideradas não nativas ou exóticas. Este capítulo apresenta espécies de abelhas exóticas que foram deliberadamente e acidentalmente introduzidas na Argentina, Brasil e Chile, e quais ameaças elas representam para a biodiversidade de abelhas nativas. No total, foram relatadas 12 espécies, três das quais com os maiores impactos negativos: Bombus terrestris, Bombus ruderatus e Apis mellifera.
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Desde tiempos inmemoriales, el ser humano ha contribuido al movimiento de otros seres vivos entre distintas regiones de la tierra, introduciendo especies en nuevos lugares, donde son consideradas no nativas o exóticas. Este capítulo introduce a las especies de abejas exóticas que han sido introducidas deliberada y accidentalmente a Argentina, Brasil y Chile, y que amenazas presentan para la biodiversidad de abejas nativas. En total, 12 especies se han reportado, tres de ellas concentran los mayores impactos negativos: Bombus terrestris, Bombus ruderatus y Apis mellifera.
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Adequate pollination is fundamental to optimize reproduction and yield of most flowering plants, including many staple food crops. Plants depending on insect pollination rely heavily on many wild species of solitary and social bees, and declines or absence of bees often hampers crop productivity, prompting supplementation of pollination services with managed bees. Though honeybees are the most widely deployed managed pollinators, many high-value crops are pollinated more efficiently by bumblebees ( Bombus spp.), prompting domestication and commercial rearing of several species. This led to a blooming international trade that translocated species outside their native range, where they escaped management and invaded the ecosystems around their deployment sites. Here, we briefly review the history of bumblebee invasions and their main impacts on invaded ecosystems, and close by discussing alternatives to the use of commercially reared bumblebees to enhance crop pollination. As evidence of widespread negative effects on local ecosystems of bumblebee invasions builds up, bumblebee trade adds to the list of examples of "biological" strategies devised to solve agricultural problems that ended up being far from the "green," eco-friendly solutions they were expected to be.
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Many endangered plants are susceptible to pollination failure due to their rareness. We studied the threatened Chilean tree Legrandia concinna (Myrtaceae) with melittophilous pollen-only flowers and the pollen loads of Manuelia postica and asked: Do bees guarantee fruit set? What is the role of the endangered plant as a pollen source for M. postica? Only bees of the relictual endemic Manuelia postica and introduced Bombus terrestris and honeybees visited the flowers. Overall flower visitation was very low and so was fruit set. Exotic B. terrestris was the only effective pollinator. The small native M. postica scarcely contributed to pollination and mainly used pollen of L. concinna to rear offspring in the resource-poor Nothofagus forest: pollen of 19 flowers was sufficient to feed a single larvae. Reintroduction of trees of L. concinna as a measure of species protection would also benefit the maintenance of native populations of M. postica. We assume that the introduced bumblebees displaced native Bombus dahlbomii as pollinators of this red list tree species.
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Industrial agriculture (IA) is the predominant model of food production since the Green Revolution in the 1950s. IA has been recognized among the main drivers of biodiversity loss, climate change and native pollinator decline. This is controversial, given that native agricultural pollinators are an important resource biota already contributing to crop yield, especially in areas defined as "world biodiversity hotspots” (WBH). These areas often overlap with agricultural zones hosting a significant proportion of cultivated land, mainly through intensive agricultural practices. Pollinator biodiversity and pollination services in these places are currently under threat due to the negative consequences of IA. The dual role of insects as key players allowing the maintenance of the natural ecosystem, as well as main crop pollinators, is particularly exacerbated and urgently requires conservation actions in WBH and food-producing zones. Here we summarize the known negative effects of IA on pollinator biodiversity and illustrate these problems by considering the case of Chile. Food exports represent a considerable part of the economy in this OECD “developing country” in the “Global South”, and a large part of its surface has been highlighted as a unique WBH. This area is currently being replaced by IA businesses at a fast pace, threatening local biodiversity. We present agroecological strategies for sustainable food production and pollinator conservation in food-producing WBHs like Chile. These alternatives recognize native pollinators as internal inputs that cannot be replaced by IA technological packages or external inputs and support the development of agroecological and biodiversity restoration practices to protect their existing biodiversity. We suggest a strategy that integrates four fundamental pillars for producing food in a sustainable way, recognizing biodiversity and local cultural heritage: 1) Share the land, restore and protect; 2) Ecological intensification; 3) Localized knowledge, research and technological development; and 4) Territorial planning and implementation of socio-agroecological policies. We suggest that this approach does not need greater modification of native pollination services that sustain the world with food and basic subsistence goods, but a paradigm change where the interdependency of nature and human wellbeing are recognized for ensuring the present and future of the world’s food security and sovereignty as well as considering the reduction of consumerism and food waste.
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A literature survey identified 403 primary research publications that investigated the ecological effects of invasive alien insects and/or the mechanisms underlying these effects. The majority of these studies were published in the last 8 years and nearly two-thirds were carried out in North America.These publications concerned 72 invasive insect species, of which two ant species, Solenopsis invicta and Linepithema humile, accounted for 18% and 14% of the studies, respectively.Most publications investigated effects on native biodiversity at population or community level. Genetic effects and, to a lesser extent, effects on ecosystem services and processes were rarely explored. We review the effects caused by different insect invaders according to: their ecosystem roles, i.e. herbivores, predators, parasites,parasitoids and pollinators; the level of biological organisation at which they occur; and the direct and indirect mechanisms underlying these effects. The best documented effects occur in invasive ants,Eurasian forest herbivores invasive in North America,and honeybees. Impacts may occur through simple trophic interactions such as herbivory, predation or parasitism. Alien species may also affect native species and communities through more complex mechanisms such as competition for resources,disease transmission, apparent competition, or pollination disruption, among others. Finally, some invasive insects, particularly forest herbivores and ants, are known to affect ecosystem processes through cascading effects. We identify biases and gaps in our knowledge of ecological effects of invasive insects and suggest further opportunities for research.
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The Eurasian bumble bee Bombus terrestris Linnaeus has been used commercially for pollination of a large number of crop species worldwide. This species has become invasive in several countries where it has escaped into natural environments. This species has become naturalized in many zones of Chile and southern Argentina, and may potentially invade other regions and countries in South America. These naturalized populations of B. terrestris have been associated with rapid population declines of the native bee B. dahlbomii Guérin-Méneville. We report new records of the exotic bee B. terrestris in the Region de Arica y Parinacota in the far north of Chile, which includes portions of the Atacama Desert. We used species distribution models (SDMs) and multivariate analyses to evaluate whether these occurrences represent new escapes from managed colonies or natural dispersal of the species from its southern invaded range. These reports of B. terrestris indicate a northward expansion of this bee. In our analyses, these new areas of occurrences have environmental conditions similar to those observed in the species’ southern invaded range, and our SDMs predict that B. terrestris dispersal through the Atacama is possible, although not likely given the occasional flower blooming in that region of Chile. These new occurrences in northern Chile reflect a potential for future invasion into other regions of South America by B. terrestris. Future surveys in the area should be intensified to evaluate if viable populations of this invasive species may become established.
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The book presents an analysis of the ecological, economic and social threats posed by the introduction and spread of non-native species. It provides a comprehensive description of impacts of non-native species from all five kingdoms of life across all ecosystems of the world. New insights into the impacts arising from biological invasions are generated through taking an ecosystem services perspective. This work highlights that management of biological invasions is needed not only to sustain biodiversity and the environment, but also to safeguard productive sectors such as agriculture, forestry and fisheries, as well as to preserve human health and well-being.
Chapter
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Plant–pollinator interactions and associated pollination services are essential for crop production and the integrity of terrestrial ecosystem services. Introduced pollinators, in particular social bees such as honeybees and bumblebees, have become invaders in many regions of the world, strongly affecting the pollination of native, cultivated, and non-native plants. These effects can be direct, when invaders interact with local flowering plants, or indirect, when invaders modify the interaction of native pollinators with flowering plants. Direct effects on pollination depend on whether the plant benefits from the flower visits are greater than their costs, a relationship that can be density dependent. Shifts from mutualism to antagonism occur when invasive pollinators reach extremely high densities, because the interaction costs exceed the benefits. Indirect effects depend on whether pollinator invaders alter the benefit–cost ratio of native pollinator visits, displace them, or trigger reductions in native pollinator diversity. Through a literature review, we found that the impacts of invasive pollinators on pollination were predominantly negative for native plants, mixed for crops, and positive for invasive plants. Furthermore, they can synergistically interact with other stressors on pollination such as climate change and habitat disturbance. Although invasive pollinators can back up pollination of some native plants in highly disturbed habitats, and some crops in intensively modified agro-ecosystems, they cannot replace the role of a diverse pollinator assemblage for wild plant reproduction and crop yield. Hence, managing agro-ecosystems for enhancing wild pollinator diversity, and avoiding further introductions of non-native pollinators, are realistic cost-effective measures for the provision and stability of pollination services.
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The introduction of exotic bees for crop pollination is an increasingly common practice worldwide. While beneficial for crop production, exotic species may become invasive with several deleterious ecological and economic impacts. We studied whether robbing of flower buds by a highly invasive bumble bee (Bombus terrestris) reduces nectar availability for managed honey bees (Apis mellifera). We assessed the proportion of robbed buds, and nectar availability in flowers and buds (robbed and non-robbed) in 16 raspberry fields along gradients of bumble bee and honey bee abundance in NW Patagonia, Argentina. We also measured nectar production and replenishment in flowers that developed from robbed and non-robbed buds in one experimental field. Across fields, the proportion of robbed buds increased with the abundance of bumble bees, but not of honey bees. At anthesis, flowers from buds that were robbed once contained half the nectar, and produced two thirds of the nectar compared to those flowers that had not been robbed. Therefore, high abundance of invasive bumble bees can reduce resources for managed honey bees by robbing flower buds. This study reveals a novel, negative impact of bumble bee invasions that could potentially affect honey production.
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Nectar robbing by the ant Camponotus distinguendus was observed in flowers of Embothrium coccineum (Proteaceae), a tree mainly pollinated by hummingbirds. We hypothesized that robbing would reduce the amount of nectar, affecting the foraging behaviour of floral visitors and reducing seed production. Nectar robbing affected one-third of mature tree blossoms and 93.3% of trees. This reduced the amount of nectar to about half. Foraging behaviour of floral visitors included pollinating visits to consume nectar and pollen, primary and secondary nectar robbing, and nectar theft. We found no effect of nectar robbing by C. distinguendus on seed production in E. coccineum, which was sparse and completely dependent on legitimate pollinator visits, mostly performed by the green-backed firecrown Sephanoides sephaniodes. Determining the effects of nectar robbing by ants on the reproduction of plants is important to understand the dynamics of plant-animal interactions in the temperate forests of Chile.
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G. L. Stebbins' most effective pollinator principle states that when pollinators are not limiting, plants are expected to specialize and adapt to the most abundant and effective pollinator species available. In this study, we quantify the effectiveness of bees, hummingbirds and hawkmoths in a Chilean population of Erythranthe lutea (Phrymaceae), and examine whether flower traits are subject to pollinator-mediated selection by the most effective pollinator species during two consecutive years. Unlike most species in the pollinator community, the visitation rate of the recently arrived Bombus terrestris did not change substantially between years, which together with its high and stable pollen delivery to flower stigmas made this species the most important in the pollinator assemblage, followed by the solitary bee Centris nigerrima Flower traits were under significant selection in the direction expected for short-tongue bees, suggesting that E. lutea is in the initial steps of adaptation to the highly effective exotic bumblebee. Our results illustrate the applicability of Stebbins' principle for new invasive pollinators, and stress their importance in driving flower adaptation of native plant species, a critical issue in the face of biotic exchange and homogenization.
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Animal-mediated pollination is essential for the production and quality of fruits and seeds of many crops consumed by humans. However, crop pollination services might be compromised when wild pollinators are scarce. Managed pollinators are commonly used in crops to supplement such services with the assumption that they will enhance crop yield. However, information on the spatiotemporal pollinator-dependence of crops is still limited. We assessed the contribution of commercial bumble bee colonies compared to the available pollinator community on strawberry (‘Fortuna’ variety) flower visitation and strawberry quality across a landscape gradient of agricultural intensification (i.e. polytunnel berry crop cover). We used colonies of bumble bees in winter and in spring, i.e. when few and most wild pollinators are in their flight period, respectively. The placement of colonies increased visits of bumble bees to strawberry flowers, especially in winter. The use of bumble bee colonies did not affect flower visitation by other insects, mainly honey bees, hoverflies and other Diptera. Flower visitation by both honey bees and wild insects did not vary between seasons and was unrelated to the landscape gradient of berry crop cover. Strawberries were of the highest quality (i.e. weight) when insect-mediated pollination was allowed, and their quality was positively related to wild flower visitors in winter but not in spring. However, increased visits to strawberry flowers by managed bumble bees and honey bees had no effect on strawberry weight. Our results suggest that the pollination services producing high quality strawberry fruits are provided by the flower visitor community present in the study region without the need to use managed bumble bees.
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Using database and activity records from a participatory program for controlling and monitoring an invasive alien species, Bombus terrestris, we evaluated the roles of participants who continued the activity for more than 1 year (hereafter, "experienced participants") and the effects of several means of information transmission from researchers to public participants. The number of experienced participants steadily increased during 2006-2011. The proportion of B. terrestris (total of queens, workers, and males) captured by experienced participants was 85.5 ± 8.9% (mean ± standard deviation) during the years 2007-2011. Generalized linear mixed models (GLMMs) revealed that the number of years of participants' experience significantly positively affected the number of spring queens that they captured. The present study suggests that experienced participants play important roles not only in effective collecting but also in recruiting new monitors, as 28 of 49 new participants (57.1%) conducted their monitoring together with experienced participants in 2011, when such data analysis was possible. The proportion of new participants for a given year who continued the activity in the subsequent year was significantly higher for participants who attended guidance courses or other types of meetings or events than for those who did not attend such training, suggesting the importance of face-to-face information transmission in acquiring experienced participants.