Content uploaded by Anton Varlamov
Author content
All content in this area was uploaded by Anton Varlamov on Jan 05, 2020
Content may be subject to copyright.
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ, 2019, том 69, № 3, с. 280–293
280
С-ТАКТИЛЬНАЯ СИСТЕМА И НЕЙРОБИОЛОГИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ
“ЭМОЦИОНАЛЬНОГО” ТАКТИЛЬНОГО ВОСПРИЯТИЯ: ИСТОРИЯ
ОТКРЫТИЯ И СОВРЕМЕННОЕ СОСТОЯНИЕ ИССЛЕДОВАНИЙ
© 2019 г. А. А. Варламов1,2,*, Г. В. Портнова1,2, Ф. Ф. Макглоун3
1 Центр нейрокоммуникативных исследований, Гос. ИРЯ им. А.С. Пушкина, Москва, Россия
2 Лаборатория высшей нервной деятельности человека, ИВНД и НФ РАН, Москва, Россия
3 Школа естественных наук и психологии, Ливерпульский университет Джона Мурса, Ливерпуль, Великобритания
* e-mail: antonvarlamov@gmail.com
Поступила в редакцию 28.01.2018 г.
После доработки 12.03.2018 г.
Принята к публикации 14.05.2018 г.
Трудно переоценить важность телесных контактов с другими людьми для эмоционального
благополучия человека, но лишь недавно были установлены нейробиологические меха-
низмы, лежащие в основе эмоциональных аспектов тактильного восприятия. За последние
30 лет была открыта и описана специализированная система, объединяющая высокочув-
ствительные механорецепторы, связанные с немиелинизированными волокнами типа С и
наиболее сильно активирующиеся в ответ на легкие медленные прикосновения. Эта систе-
ма обеспечивает возникновение положительных эмоциональных ощущений в ответ на со-
циальные тактильные контакты (прикосновения, объятия, поглаживания). В обзоре рас-
смотрена история открытия С-тактильной системы, современное состояние исследований
и потенциальная значимость этой области нейробиологии в понимании значения телес-
ных контактов и особенностей тактильного восприятия для психоэмоционального и соци-
ального развития в норме и при различных психических расстройствах.
Ключевые слова: тактильное восприятие, механорецепторы, CT-афференты, микронейро-
графия, психофизиология, психофизика, социальные тактильные контакты, развитие ре-
бенка, нарушения развития, аутизм
DOI: 10.1134/S0044467719030158
Тема социального тактильного взаимодей-
ствия, тактильных контактов между матерью
и ребенком и телесно ориентированных пси-
хотерапевтических практик является акту-
альной и перспективной в современной пси-
хологии, психиатрии и педагогике. Эмпири-
чески доказана эффективность телесно
ориентированной терапии для коррекции
широкого спектра психоэмоциональных рас-
стройств, и наоборот: недостаток телесного
взаимодействия или нарушения тактильного
восприятия могут приводить к выраженным
проблемам развития ребенка. Однако такая
точка зрения не всегда была общепринятой:
еще в первой половине XX века многие пси-
хологи и педагоги считали, что ребенка не
следует баловать физической лаской. Джон
Уотсон, один из основателей бихевиоризма,
считал, что родителям “не следует обнимать
и целовать детей, нельзя позволять им зале-
зать на колени. Если это необходимо, вы мо-
жете поцеловать ребенка в лоб перед сном”
[Watson, 1928]. Ребенок, воспитанный таким
образом, “войдет во взрослый возраст столь
закаленным и с такой устойчивой психикой,
что никакие трудности не смогут его сло-
мить”. Такой подход был распространен и в
европейских странах: книга Иоганны Хаарер,
в которой разделялась эта точка зрения
[Haarer, 1934], была самым популярным не-
мецким пособием по воспитанию детей на
протяжении нескольких десятилетий, и
успешно переиздавалась до 1987 года. Мно-
гие советские педагоги также считали, что де-
тей не стоит баловать, да и сегодня в России
нередко можно услышать совет “не приучать
ребенка к рукам” [Авдеева, 2017].
УДК 612.821
ОБЗОРЫ И ТЕОРЕТИЧЕСКИЕ
СТАТЬИ
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ том 69 № 3 2019
С-ТАКТИЛЬНАЯ СИСТЕМА И НЕЙРОБИОЛОГИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ 281
Первые масштабные исследования, пока-
завшие необоснованность этой теории, были
выполнены Рене Шпицем в 40-х годах ХХ ве-
ка в детских больницах и домах ребенка
[Spitz, 1945]. Они убедительно показали, что
эмоциональный и физический контакт с
близкими людьми или с персоналом, обеспе-
чивающим уход за ребенком, является абсо-
лютно необходимым для полноценного раз-
вития младенцев, а его отсутствие приводит к
значительному увеличению младенческой
смертности. Значимость непосредственного
физического контакта была настолько вели-
ка, что несмотря на значительно более низ-
кий уровень гигиены и худшее питание в бо-
лее бедных учреждениях, в которых ребенок
находился на попечении матерей или корми-
лиц, смертность была значительно ниже, чем
в приемных домах, в которых медицинский
персонал обеспечивал высокий уровень гиги-
ены при недостаточном уровне физического
взаимодействия. Эрик Берн, находясь под
впечатлением от работ Шпица, использовал
термин “поглаживание” (‘stroke’) для обозна-
чения любого акта, предполагающего при-
сутствие другого человека [Berne, 1968]. Эта
метафора до сих пор является одним из ос-
новных терминов в транзактном анализе и
широко распространена в социальной психо-
логии и психотерапии. В соответствии с тео-
рией привязанности Джона Боулби [Bowlby,
1969], материнская ласка необходима для
формирования благоприятного типа привя-
занности: для ребенка, который активно
ищет физического контакта с матерью в
стрессовой ситуации, характерен более высо-
кий уровень психоэмоциональной устойчи-
вости [Ainsworth et al., 1978]. Подробный ана-
лиз связи между телесными контактами с ма-
терью и эмоциональной устойчивостью
ребенка приводится в обзоре Л. Дан [Duhn,
2010]. Взаимосвязь между тактильным вос-
приятием, телесными контактами и психо-
эмоциональным развитием подтверждается и
исследованиями, выполненными на живот-
ных. В классических работах Г. Харлоу и его
коллег [Harlow, Zimmermann, 1958] показано,
что детеныши обезьян, разлученные со своей
матерью, предпочитают мягкую куклу мате-
ри, сделанную из тряпок, а не проволочную,
несмотря на то, что именно проволочная
“мать” кормила обезьянку молоком. В иссле-
дованиях М. Мини и др. [Meaney, Szyf, 2005]
установлено, что крысята, воспитанные ма-
терью, обеспечивающей высокий уровень
вылизывания и груминга в раннем постна-
тальном периоде, отличаются более высокой
эмоциональной устойчивостью и снижением
реакции на стресс на физиологическом уров-
не, причем высокая стресс-резистентность
сохраняется у них и во взрослом возрасте
[Hellstrom et al., 2012]. Недавно было показа-
но, что этот защитный эффект материнского
прикосновения наблюдается и у человека:
обильные физические контакты с матерью
приводили к снижению выраженности у ре-
бенка негативных эпигенетических послед-
ствий пренатальной и постнатальной депрес-
сии матери [Murgatroyd et al., 2015].
Высокая значимость социальных тактиль-
ных контактов сохраняется на протяжении
всей жизни человека. Н. Кохрейн [Cochrane,
1990] показал, что недостаточный объем так-
тильного взаимодействия как в детстве, так и
во взрослом возрасте, сопряжен с более вы-
соким риском депрессии. Исследование
М. Итона с соавторами [Eaton, 1986] выяви-
ло, что простое прикосновение к плечу перед
приемом пищи повышало аппетит, количе-
ство потребляемых калорий и белка у паци-
ентов в домах престарелых. Массаж и различ-
ные телесные практики, в том числе парана-
учные, популярны во многих культурах,
однако нейробиологические механизмы,
опосредующие благотворное влияние телес-
ных контактов, до недавнего времени остава-
лись неизвестными, а исследования эмоцио-
нальных аспектов тактильного восприятия
осуществлялись, как правило, этологами,
психологами и специалистами в области со-
циальных исследований.
За последние десятилетия представления
современной нейробиологии о тактильном
восприятии претерпели существенные изме-
нения. Ранее предполагалось, что все высо-
кочувствительные механорецепторы челове-
ка иннервированы миелинизированными
нервными окончаниями типов А (альфа) и В
(бета). Эта точка зрения до сих пор представ-
лена в ряде учебников по нейробиологии и
сенсорной физиологии [Николлс и др., 2003].
Но за последние 30 лет рядом работ, опубли-
кованных в ведущих научных журналах, было
доказано существование второй, структурно
и функционально обособленной системы
кожной механорецепции. Эта система состо-
ит из кожных немиелинизированных нерв-
ных волокон типа С (С-тактильных или СТ-
афферентов), оптимальным образом активи-
рующихся в ответ на легкие медленные при-
282
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ том 69 № 3 2019
ВАРЛАМОВ и др.
косновения и поглаживания, связанные с по-
ложительными эмоциональными ощущени-
ями [Vallbo, Johansson, 1984; Löken et al., 2009;
McGlone et al., 2014], при этом, стимулы,
приводящие к наиболее интенсивному ответу
афферента, описываются как наиболее при-
ятные и на субъективном уровне. Нейровизу-
ализационные исследования показали, что
активация CT-афферентов сопровождается
активацией коры соматосенсорных областей
S1 и S2, задней части островковой доли, су-
пратемпоральных областей, передней части
поясной извилины и орбитофронтальной ко-
ры. Подробное описание С-тактильной си-
стемы, ее восходящих проекций в ЦНС, а
также ее роли в восприятии эмоциональных
аспектов прикосновений можно найти в об-
зоре Ф. Макглоуна [McGlone et al., 2014] и в
коллективной монографии, посвященной С-
тактильной системе и современному состоя-
нию исследований в этой области [Olausson et
al., 2016]. Предполагается, что основная
функция С-тактильной системы – обеспечи-
вать положительное подкрепление социаль-
ным тактильным контактам и способствовать
становлению более прочных социальных и
эмоциональных связей с другими людьми на
протяжении всей жизни человека: формиро-
вать устойчивую привязанность ребенка к
матери и обеспечивать ему эмоциональный
комфорт и ощущения безопасности в мла-
денческом и детском возрасте, подкреплять
дружеские, родственные и семейные связи и
поддерживать ощущение социальной востре-
бованности, как это формулировал Эрик
Берн еще до открытия СТ-афферентов у че-
ловека. В таком виде эта гипотеза была пред-
ставлена в ряде обзорных статей в ведущих
нейробиологических журналах [Lumpkin, Ca-
terina, 2007; Abraira, Ginty, 2013], а также в ав-
торитетных монографиях и учебниках [Craig
2008; Nolte 2009; Kandel et al., 2013].
Эта статья – первый научный обзор на
русском языке, посвященный С-тактильной
системе и ее роли в эмоциональном восприя-
тии и психоэмоциональном развитии челове-
ка. Он не претендует на полноту и всеохват-
ность, а скорее направлен на формирование
общих представлений о нейробиологических
механизмах, обеспечивающих нам положи-
тельные эмоции в ответ на нежные прикос-
новения другого человека. Основная задача
нашего обзора – привлечение внимания рус-
скоязычного научного сообщества к данной
теме, и в связи с этим нам показалось важным
уделить особое внимание описанию методов
исследования эмоциональных аспектов так-
тильного восприятия, в том числе “мягких”,
экспериментально-психологических, психо-
физических и психометрических методах,
разработанных в последние годы. Мы наде-
емся, что этот обзор будет полезен не только
биологам и медикам, но и психологам, социо-
логам, педагогам, а также просто родителям,
которым интересно узнать точку зрения науки
на то, зачем надо обнимать своих детей.
СT-АФФЕРЕНТЫ
И ИХ НЕЙРОФИЗИОЛОГИЧЕСКИЕ
ХАРАКТЕРИСТИКИ
Впервые кожные тактильные афференты
типа С были открыты Ингве Зоттерманом в
1939 г. на препарате кожи и нервов кошки
[Zotterman, 1939]. В последующие годы низ-
копороговые механочувствительные аффе-
ренты типа С (low-threshold mechanosensitive C
fibers, CLTM) были обнаружены у различных
млекопитающих [Bessou et al., 1971; Douglas,
Ritchie, 1957; Iggo and Kornhuber, 1977; Ku-
mazawa, Perl, 1977; Leem et al., 1993]. Длитель-
ное время считалось, что человек утратил та-
кие афференты в ходе эволюции [Kumazawa,
Perl, 1977]; даже после обнаружения CLTM в
инфраорбитальном [Johansson et al., 1988] и
супраорбитальном [Nordin, 1990] нервах у че-
ловека эти проявления механорецепции пы-
тались интерпретировать как атавистические
и связанные с невралгией тройничного нерва
[Nordin, 1990]. Первой работой, в которой
был сделан вывод о наличии у человека си-
стемы высокочувствительных механорецеп-
торов, иннервированных немиелинизиро-
ванными волокнами, была статья группы Оке
Валльбо [Vallbo et al., 1993], показавшая на-
личие таких афферентов в латеральном кож-
ном нерве предплечья. Основные характери-
стики афферентов и их рецептивных полей
на этом этапе исследований удалось описать
с использованием технологии микронейро-
графии, при которой в кожный нерв вводится
вольфрамовый микроэлектрод, позволяю-
щий регистрировать активность отдельных
афферентов [Vallbo et al., 2004]. На сегодняш-
ний день не существует методов, позволяю-
щих дать точную количественную оценку
распространенности СT-афферентов, но бы-
ло показано, что в ходе сессий микронейро-
графии вероятность их обнаружения сопо-
ставима с вероятностью обнаружения меха-
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ том 69 № 3 2019
С-ТАКТИЛЬНАЯ СИСТЕМА И НЕЙРОБИОЛОГИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ 283
ночувствительных Aβ-афферентов [Vallbo
et al., 1999]. Морфология рецепторов СT-аф-
ферентов изучена хуже, но гистологические
данные и анализ рецептивных зон дают осно-
вания предполагать, что они представляют
собой ветвящиеся свободные нервные окон-
чания. Во всех случаях рецептивные зоны
СT-афферентов были обнаружены в волоси-
стой коже; по всей видимости, СТ-механоре-
цепторы отсутствуют в гладкой коже ладо-
ней, для которой характерна исключительно
высокая плотность механочувствительных
Aβ-афферентов.
СТ-афференты представляют собой не-
сколько гетерогенных популяций с различ-
ными особенностями ответа на тактильные
стимулы, для которых характерны следую-
щие общие особенности [Nordin, 1990; Vallbo
et al., 1999]:
1) Скорость проведения импульса для СT-
афферентов, как правило, лежит в диапазоне
от 0.5 до 2 м/с (рис. 1); для сравнения, у Aβ-
афферентов скорость проведения составляет
20–80 м/с.
2) СТ-афференты интенсивно реагируют
на механические стимулы низкой интенсив-
ности, например, на легкие поглаживания
рукой или мягкой кистью. Как правило, сти-
муляция осуществляется в диапазоне от 0.2
до 1–2 Н. Увеличение силы воздействия не
приводит к увеличению интенсивности отве-
та в отличие от С-ноцицепторов, для которых
в ответ на стимулы низкой интенсивности
наблюдаются лишь единичные спайки.
3) В отличие от Aβ-афферентов, частота
потенциалов действия которых увеличивает-
ся с увеличением скорости почти с линейной
зависимостью, СТ-волокна реагируют вспыш-
ками высокой частоты (50–100 Гц) на медлен-
ные поглаживания со скоростью 1–10 см/с, но
не на более быстрые или медленные прикос-
новения; при этом наиболее интенсивный
ответ наблюдается для скорости 3–5 см/с
(рис. 2). Таким образом зависимость интен-
сивности ответа СТ-волокон от скорости
движения стимула представляет собой ин-
вертированную U-образную кривую с пиком
в диапазоне 3–5 см/с.
4) Наиболее интенсивный ответ СT-аффе-
рентов наблюдается для стимулов с темпера-
турой, соответствующих температуре кожи
[Ackerley et al., 2014]; для стимулов более вы-
соких и низких температур частота импульса-
ции ниже. Такая зависимость от температуры
характерна только для СT-афферентов, но не
для Aβ-афферентов, которые реагируют с
одинаковой интенсивностью на стимулы раз-
личной температуры.
5) Психофизические исследования, выпол-
ненные с использованием метода роботизиро-
ванной тактильной стимуляции, в которых
участники оценивали, насколько приятными
им казались поглаживания, предъявляемые с
различной скоростью [Essick et al., 1999,
2010], показали, что для зависимости оценки
Рис. 1. Скорость проведения импульса для меха-
ночувствительных афферентов типа С. 1А: От-
вет СТ-афферента на три прикосновения к его
рецептивному полю. Рисунок дает представле-
ние о методике оценки скорости проведения (в
нижней части рисунка – кривая, отражающая
динамику изменения силы воздействия). В дан-
ном случае, расстояние между рецептивным по-
лем и точкой регистрации ответа нейрона со-
ставляло 274 мм, что соответствовало скорости
проведения 0.64 м/с. 1Б: Распределение, отра-
жающее относительную частоту встречаемости
различной скорости проведения импульса для
34 записей отдельных афферентов. Скорость
проведения рассчитывалась по методике, пока-
занной на рис. 1А. Адаптировано по материалам
[McGlone et al., 2014].
Fig. 1. Conduction velocity of mechanoreceptive
unmyelinated type C afferents
8
(б)
(а)
4
0.6
Число афферентов
00.8 1.0 1.2 м/с
200 мс
0.5 H
75 мкВ
2 мс
284
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ том 69 № 3 2019
ВАРЛАМОВ и др.
стимулов от скорости поглаживаний при сти-
муляции предплечья наблюдалась та же ин-
вертированная U-образная кривая, что и для
электрофизиологического ответа СT-аффе-
рентов: стимулы, предъявляемые со скоро-
стью 1–10 см/с оценивались как значительно
более приятные по сравнению с более быст-
рыми или более медленными стимулами
(рис. 2). Более того, показано наличие непо-
средственной высокодостоверной корреля-
ции между субъективной оценкой стимулов и
частотой потенциала действия СT-афферен-
тов [Löken et al., 2009], при этом взаимосвязь
между “приятностью” стимулов и интенсив-
ностью ответа Aβ-афферентов отсутствовала.
Дополнительное подтверждение функци-
ональной обособленности СT-системы от си-
стемы Aβ-афферентов было получено в ре-
зультате серии исследований, проведенных
на двух пациентах с сенсорной нейропатией,
которая привела к полному разрушению тел
крупных первичных сенсорных нейронов,
расположенных в ганглиях дорсальных ко-
решков [Cole et al., 2006; Olausson et al., 2002,
2008a]. Было обнаружено, что эти пациенты
воспринимают медленные прикосновения к
коже предплечья, которая иннервирована
значительным количеством СT-афферентов,
но не способны распознать такие же прикос-
новения к коже ладони, в которой, как уже
отмечалось, отсутствует иннервация СT-аф-
ферентами. Следует особо отметить характер
ощущений этих пациентов: они с большим
трудом могли локализовать ощущения, ощу-
щения могли значительно отличаться по вы-
раженности и четкости локализации для фак-
тически идентичных стимулов, но эти ощу-
щения устойчиво характеризовались ими как
приятные.
Описанные физиологические характери-
стики ответа СT-афферентов позволили вы-
двинуть предположение о функциональной
роли С-тактильной системы. Изначально
считалось, что тактильное восприятие слу-
жит прежде всего для обеспечения диффе-
ренцирующих экстероцептивных ощущений,
необходимых для различения характеристик
объектов внешней среды. Высокая скорость
проведения импульса, характерная для Aβ-
афферентов, в сочетании с высокой степенью
интегрированности тактильного восприятия
и системы моторного контроля позволяют
организму своевременно реагировать на
внешние стимулы при задействовании про-
стой рефлекторной дуги. Очевидно, что низ-
кая скорость проведения (в среднем в 50 раз
ниже, чем у Aβ-волокон) и исключительно
низкая способность к локализации ощущений
делают СT-афференты фактически бесполез-
ными для экстероцептивного восприятия. Не-
миелинизированные или тонкие миелинизи-
рованные волокна других соматосенсорных
систем, как правило, предоставляют инфор-
мацию об интероцептивных ощущениях, то
есть не о самих стимулах внешней среды, а о
реакции организма на них: ощущениях боли,
зуда, низкой или высокой температуры.
По всей видимости, роль С-тактильной си-
стемы заключается в предоставлении подоб-
ной интероцептивной информации, однако в
отличие от системы ноцицепции, передаю-
щей болевые ощущения и обеспечивающей
Рис. 2. Частота импульсации механочувствительных афферентов и данные психофизических исследова-
ний. 2А: Средние значения и стандартные ошибки частоты импульсации для миелинизированных мед-
ленно адаптирующихся афферентов (Aβ, n = 8) и немиелинизированных афферентов типа C (CT, n = 16)
при поглаживании кистью с различной скоростью. Масштаб вертикальной шкалы для данных графиков
различен. 2Б: Средние значения и стандартные ошибки cубъективных рейтингов приятности поглажива-
ний с различной скоростью (n = 10). Адаптировано по материалам [McGlone et al., 2014].
Fig. 2. Discharge rates of mechanoreceptive afferents and psychophysic data.
3010310.3
Скорость воздействия, см/с Скорость воздействия, см/с
0.1
Частота импульсов
Приятность стимулов
200 Ab
(а) (б)
100
03010310.30.1
50
CT
25
03010310.30.1
2
4
2
0
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ том 69 № 3 2019
С-ТАКТИЛЬНАЯ СИСТЕМА И НЕЙРОБИОЛОГИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ 285
безусловное отрицательное эмоциональное
подкрепление, С-тактильная система пере-
дает ощущение удовольствия от нежных мед-
ленных прикосновений и обеспечивает без-
условное положительное подкрепление физи-
ческих контактов с другими людьми, формируя
привязанность, укрепляя социальные связи и
обеспечивая основу для устойчивого психо-
эмоционального развития.
ВОСХОДЯЩИЕ СВЯЗИ С-ТАКТИЛЬНОЙ
СИСТЕМЫ И ОБРАБОТКА ИНФОРМАЦИИ
В ЦЕНТРАЛЬНОЙ НЕРВНОЙ СИСТЕМЕ
Исследования, выполненные на мышах,
показали, что центральные терминали С-так-
тильных волокон проецируются во вторую
пластину дорсальных рогов спинного мозга и
выявили существование популяции нейронов
спинного мозга, тела которых расположены во
второй пластине, и которые отвечают исклю-
чительно на легкие медленные тактильные сти-
мулы, сопровождающиеся активацией немие-
линизированных афферентов [Light, Perl,
1979]. Эти нейроны (по крайней мере, значи-
тельная часть их популяции) относятся к
подтипу тирозингидроксилаза-негативных
глутаматэргических нейронов с устойчивой
экспрессией транспортера глутамата vGluT3
[Lou et al., 2013]. Дальнейшие исследования
показали, что информация от этих нейронов
передается в головной мозг через вставочные
нейроны, тела которых расположены в пер-
вой пластине спинного мозга [Andrew, 2010];
серия исследований, в которых контролиро-
валась скорость движения стимулов, помогла
подтвердить, что тела нейронов, связанных с
СT-афферентами, находятся в первой и вто-
рой пластинах, тогда как тела нейронов, свя-
занных с Aβ-афферентами, находятся в пятой
пластине [Sewards and Sewards, 2002]. Данные
нейроанатомических исследований указыва-
ют на то, что супраспинальные пути С-так-
тильной системы далее проходят по спинота-
ламическому тракту через вентральное зад-
нее и/или заднее треугольное ядра таламуса в
инсулярную кору [Andrew, 2010]. Это косвен-
но подтверждается исследованиями пациен-
тов с антеролатеральной кордотомией, для
которых характерно отсутствие приятных
ощущений от прикосновений [Foerster et al.,
1932; Lahuerta et al., 199 4].
Нейровизуализационные исследования
показали, что у клинически здоровых испы-
туемых легкие медленные поглаживания со-
провождаются активацией соматосенсорных
зон коры S1 и S2, а также задней части контр-
латеральной островковой доли. Однако у вы-
шеописанных пациентов с отсутствием аф-
ферентации от Aβ-системы наблюдалась ак-
тивация лишь островковой коры [Olausson
et al., 2002b]. Более того, данные фМРТ сви-
детельствовали о выраженной инактивации
первичной соматосенсорной коры; это мо-
жет свидетельствовать об ингибирующем
влиянии С-тактильной системы на работу
быстрой, распознающей системы тактильно-
го восприятия. Таким образом, С-тактильная
система действительно, по всей видимости,
имеет первичные восходящие проекции
лишь в инсулярную кору – отдел паралимби-
ческой системы, связанный с эмоциональ-
ным аспектом восприятия сенсорных стиму-
лов. Помимо островка в обработке информа-
ции, получаемой от С-тактильной системы,
принимают участие кора задней части супра-
темпоральной борозды, передней части пояс-
ной извилины и медиальная префронтальная
кора [Gordon et al., 2013]. В такого рода иссле-
дованиях бывает достаточно сложно разгра-
ничить процессы, связанные с работой быст-
рой, распознающей и медленной, эмоцио-
нальной систем тактильного восприятия.
Очевидно, что у людей без нарушений аффе-
рентации невозможно осуществить избира-
тельную активацию С-тактильной системы
без сопутствующей стимуляции Aβ-системы.
С другой стороны, существует достаточное
количество подтверждений тому, что Aβ-си-
стема вносит определенный вклад в форми-
рование эмоциональных ощущений, по-
скольку стимуляция кожи ладони также мо-
жет восприниматься как приятная и
приводить к активации островка и орбито-
фронтальной коры [Francis et al., 1999; Rolls
et al., 2003]. Однако сопоставление паттернов
активации при стимуляции ладони и пред-
плечья показало, что С-тактильная система в
первую очередь связана с паралимбическими
отделами и эмоциональной префронтальной
корой, а Aβ-система – с первичной сомато-
сенсорной корой. Наличие жестко детерми-
нированной взаимосвязи между активацией
первичных рецепторов СТ-системы и интен-
сивностью положительных эмоций указыва-
ет на безусловный характер положительных
эмоций, тогда как отсутствие такой взаимо-
связи для Aβ-системы говорит о том, что по-
ложительная эмоциональная реакция может
являться условной, выученной, и представ-
286
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ том 69 № 3 2019
ВАРЛАМОВ и др.
лять собой результат интегративной обработ-
ки и распознания паттернов активации Aβ-
афферентов [McGlone et al., 2012].
На предшествующих этапах исследования
активности головного мозга, связанной с ак-
тивацией СТ-афферентов, основной фокус
был направлен на выявление структур, при-
нимающих непосредственное участие в обра-
ботке информации. С этим связано значитель-
ное преобладание нейровизуализационных ме-
тодов, а в исследованиях на экспериментальных
животных – и нейроанатомических исследова-
ний. Одно из немногих исследований С-так-
тильной системы с использованием вызван-
ных потенциалов ЭЭГ [Ackerley et al., 2013] по-
казало, что медленные поглаживания в отличие
от быстрых прикосновений приводят к форми-
рованию позднелатентного положительного
компонента ВП с латентностью около 1.5 с, ко-
торая соответствует задержке, связанной со вре-
менем проведения сигнала от периферических
отделов системы к центральным. К сожале-
нию, использовавшаяся схема анализа данных
не дает возможность точно оценить топографию
компонентов ВП, локализовать их источники и
провести полноценный анализ вызванных из-
менений ритмической активности, который
также мог бы дать ценную информацию о топо-
графии и динамике ответа коры при восприятии
медленных приятных прикосновений; эта зада-
ча пока остается нерешенной.
Таким образом, можно утверждать, что С-
тактильная система является не только функ-
ционально, но и структурно обособленной:
информация, поступающая от СТ-афферен-
тов, передается по выделенному пути через
спиноталамический тракт в контрлатераль-
ную инсулярную кору и далее обрабатывается
при участии различных отделов паралимби-
ческой системы и префронтальной коры –
зон, ответственных за обработку эмоцио-
нальной информации в целом. На рис. 3 по-
казана общая схема, отображающая восходя-
щие проекции СТ-системы и зоны коры,
принимающие участие в дальнейшей обра-
ботке информации от СТ-системы по дан-
ным нейровизуализационных исследований.
ЭВОЛЮЦИОННАЯ ЗНАЧИМОСТЬ
С-ТАКТИЛЬНОЙ СИСТЕМЫ
И СОЦИАЛЬНЫЕ ТАКТИЛЬНЫЕ
КОНТАКТЫ
Структурные характеристики и особенно-
сти электрофизиологического ответа систе-
мы механочувствительных афферентов типа
С дают основания предположить, что она,
по-видимому, выполняет единственную
функцию: обеспечивает безусловное поло-
жительное эмоциональное подкрепление в
ответ на легкие, медленные прикосновения к
коже человека. Именно такой тип прикосно-
вений обычно характерен для естественных
социальных телесных контактов людей, со-
провождающихся положительными эмоция-
ми: уход матери за ребенком, выражения дру-
жеской привязанности, проявления эмоцио-
нального сопереживания или интимной
близости. С точки зрения эволюционной це-
лесообразности любой стимул, связанный с
положительным или отрицательным под-
креплением, должен обладать высокой зна-
чимостью для выживания или оптимального
функционирования организма. Система но-
цицепторов обеспечивает нам болевые ощу-
щения в ответ на слишком интенсивное воз-
действие, способное повредить ткани челове-
ка для того чтобы выработать устойчивое
избегание таких воздействий; точно так же С-
тактильная система передает нам безуслов-
ные положительные эмоции в ответ на неж-
ные прикосновения других людей, способ-
ствуя развитию привязанности, укреплению
социальных связей, формированию заинте-
ресованности в других членах социальной
группы и развитию эмпатии и альтруизма.
Теория игр убедительно показывает эволю-
ционные выгоды альтруизма и высокого
уровня связности социальных групп [Alexan-
der, 1987], и “медленная” эмоциональная си-
стема тактильного восприятия обеспечивает
механизм, закрепляющий поведение, которое
повышает уровень социальной связности.
Этологические исследования предостав-
ляют нам множество свидетельств высокой
социальной значимости телесных контактов
у приматов. Обезьяны проводят за взаимным
грумингом значительно больше времени, чем
этого требуют соображения гигиены [Dunbar,
1997]; показано, что взаимный груминг необ-
ходим для формирования и укрепления со-
циальных связей, особенно в родственных
группах [Silk, 2002]. Интенсивность груминга
оказывает существенное влияние на функци-
онирование эндорфинергической системы
[Keverne et al., 1989]; показано также, что но-
каут гена μ-опиоидных рецепторов приводит
к нарушению формирования привязанности
к матери у мышат [Moles et al., 2004], указы-
вая на потенциальную роль, которую эндор-
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ том 69 № 3 2019
С-ТАКТИЛЬНАЯ СИСТЕМА И НЕЙРОБИОЛОГИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ 287
финергические механизмы могут играть в на-
рушениях социализации и расстройствах
привязанности, например, при различных
нарушениях развития у детей [Panksepp,
1989]. Подробное описание влияния тактиль-
ных контактов на нейрохимию ЦНС не вхо-
дит в задачи настоящей статьи, однако стоит
отметить, что получены подтверждения взаи-
мосвязи С-тактильной системы и нейроме-
диаторных систем, играющих ключевую роль
в регуляции социального поведения: оксито-
циновой системы [Carter, 1998; Panksepp,
2006; Uvanas-Moberg et al., 2005] и серотони-
нергической системы [Liu et al., 1997; Weaver
et al., 2004; Meaney, Szyf, 2005; Pine et al.,
1997]. Более глубокий обзор взаимосвязи
нейромедиаторных систем и социальных так-
тильных контактов можно найти в обзорных
статьях, посвященных этой проблеме [Dolen
et al., 2013; Walker, McGlone, 2013], и в соот-
ветствующих разделах коллективной моно-
графии, посвященной С-тактильной системе
[Olausson et al., 2016].
Несмотря на то, что основная функция С-
тактильной системы – обеспечивать без-
условное положительное эмоциональное
подкрепление в ответ на нежные медленные
прикосновения, наша эмоциональная реак-
ция на такие прикосновения других людей,
как и любая другая эмоциональная реакция,
опосредуется личным опытом, индивидуаль-
ными характеристиками человека, а также
культурным и социальным контекстом взаи-
модействия. У типично развивающихся но-
ворожденных, восприятие которых в наи-
меньшей степени обусловлено опытом и, тем
более, культурным и социальным контек-
стом, реакция на прикосновения будет наи-
более непосредственной, а потребность в фи-
зическом контакте наиболее высокой. Одна-
ко в случае психоэмоциональных проблем,
повлекших за собой отрицательное отноше-
ние к прикосновениям других людей, а также
тактильной гиперчувствительности, у чело-
века может быть затруднен доступ к этому
важному ресурсу – позитивным эмоциям,
Рис. 3. Строение, первичный ответ и восходящие проекции Aβ- и С-тактильной систем. Сокращения:
VMpo – вентромедиальное постериальное ядро, VPI – вентропостериальное нижнее ядро, VPL – вен-
тральное постлатеральнео ядро, medOFC – медиальная орбитофронтальная кора, dlPFC – дорсолатераль-
ная префронтальная кора, SI/SII – первичная и вторичная соматосенсорная кора. Адаптировано по мате-
риалам [McGlone et al., 2014].
Fig. 3. CT and Aβ systems: Affective and discriminative processing.
Пластина I
Скорость движения стимула по коже
Эмоции и социальное
взаимодействие
Собственно сенсорное
восприятие
(различение ощущений)
СТ-афференты: эмоциональное
подкрепление
медленно
Задний рог
Задний рог
спинного
спинного
мозга
мозга
Задний рог
спинного
мозга
Вставочные нейроны
заднего рога спинного
мозга
Спиноталамический тракт
Ядра таламуса
Первичная
обработка в коре
Последующая
обработка в
коре
быстромедленно
Частота
импульсации
быстро
Ab-афференты: различения
ощущений
VMpo
Инсула
pSTS mPFC dFCC medOFC
SI/SII
OFC/dIPFC
VPI VPL
Пластина III-V
288
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ том 69 № 3 2019
ВАРЛАМОВ и др.
связанным с прикосновениями близких лю-
дей, что, в свою очередь, может усугублять
эмоциональные проблемы.
С-ТАКТИЛЬНАЯ СИСТЕМА
И НАРУШЕНИЯ РАЗВИТИЯ
Способность к тактильному восприятию –
первое чувство, формирующееся у плода в
процессе внутриутробного развития. Иссле-
дованиями in vitro [Hooker, 1952] и in vivo [Ar-
abin et al., 1996] показано, что человеческий
эмбрион реагирует на прикосновения гибко-
го волоска к коже лица уже на девятой неделе
развития. Такая чувствительность обнаружи-
вается еще до формирования специализиро-
ванных низкопороговых механорецепторов
[Humphrey, 1966], в связи с чем можно пред-
положить, что в передаче ощущений участву-
ют свободные нервные окончания и, соответ-
ственно, система немиелинизированных так-
тильных афферентов. К. Быстрова [Bystrova,
2009] сформулировала гипотезу, в соответ-
ствии с которой колебания волосков лануго
при движениях плода во внутриутробной
жидкости активирует С-тактильную систему
и обеспечивает постоянную стимуляцию ги-
поталамуса и инсулярной коры, что обеспе-
чивает механизм активации и стимуляции
развития этих зон мозга, формирование ощу-
щения себя и противопоставления себя окру-
жающему миру, включает механизмы защи-
ты от стресса, опосредуемые релизом оксито-
цина, а также способствует развитию отделов
мозга, играющих ключевую роль в социаль-
ном развитии. Это подтверждается данными
многочисленных психологических исследо-
ваний, указывающих на особую роль так-
тильного восприятия в формировании ощу-
щения себя и осознании противопоставле-
ния себя окружающему миру, а также в
формировании безусловного принятия свое-
го тела и себя в целом [McGlone et. al., 2014].
Кроме того, как уже было показано в данном
обзоре, положительные эмоции, связанные с
нежными прикосновениями матери и других
близких людей в раннем детском возрасте,
представляют собой важный психоэмоцио-
нальный ресурс, играющий ключевую роль в
формировании здоровой привязанности к ма-
тери и включают защитные механизмы, мини-
мизирующие негативные эпигенетические по-
следствия стресса [Murgatroyd et al., 2015].
Можно задать себе вопрос: к каким по-
следствиям для социализации ребенка может
привести ограничение доступа к этому поло-
жительному эмоциональному ресурсу? Такое
нарушение доступа может иметь разные при-
чины и обуславливаться либо полным или ча-
стичным лишением материнской ласки (как
при госпитализме или при недостатке телес-
ных контактов с матерью), либо нарушением
способности получать удовольствие от неж-
ных материнских прикосновений (как это ча-
сто бывает у аутистов, многие из которых с
раннего возраста пытаются минимизировать
любое тактильное взаимодействие, чтобы из-
бежать сенсорной перегрузки [Grandin,
1992]), либо частичной тактильной деаффе-
рентацией (например, когда при рождении
недоношенный ребенок с экстремально низ-
кой массой помещается в кувез, в котором он
не получает такого объема тактильной стиму-
ляции, который получал бы естественным
образом). В каждом из этих случаев можно
ожидать негативные последствия, связанные
с нарушениями социализации и привязанно-
сти, а также со снижением психоэмоцио-
нальной устойчивости и большей подвер-
женностью стрессу. Действительно одной из
причин нарушения социализации при аутиз-
ме называется стремление к избеганию соци-
альных взаимодействий, которое представля-
ет собой непроизвольную адаптацию к сен-
сорной гиперчувствительности [Jones et al.,
2003], наблюдаемой при аутизме приблизи-
тельно в 70% случаев [DiCicco-Bloom et al.,
2006]. В рамках соматосенсорной модально-
сти эта сенсорная гиперчувствительность мо-
жет усугубляться нарушениями сенсорной
интеграции [Thye et al., 2017], поскольку легкое
прикосновение к волосистой коже активирует
одновременно и СТ-, и Aβ-афференты. Экспе-
риментальные исследования тактильной сен-
сорной депривации свидетельствуют о том, что
при увеличении длительности депривации
даже у психически здоровых людей появляет-
ся эмоциональная лабильность, депрессия и
апатия. Сенсорная депривация у детей-сирот
способствует развитию так называемого па-
рааутистического синдрома, который в боль-
шей степени сопровождается изменениями в
личностной структуре ребёнка и эмоцио-
нальной незрелостью и в меньшей степени
проявлениями задержки умственного разви-
тия [Башина, 1999]. Исследования недоно-
шенных детей с экстремально низкой массой
при рождении также подтверждают наши
предположения, свидетельствуя о том, что у
детей с массой меньше 1500 г при рождении
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ том 69 № 3 2019
С-ТАКТИЛЬНАЯ СИСТЕМА И НЕЙРОБИОЛОГИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ 289
чрезвычайно высок риск развития аутистиче-
ских черт, до 15-20% [Limperopoulos et al.,
2008]. Это может быть связано с недостатком
телесных контактов, в связи с которым СT-
система не обеспечивает “пусковых механиз-
мов” процессов, необходимых для полноцен-
ного формирования отделов мозга, регулиру-
ющих социальное взаимодействие. Более то-
го, исследования показали, что различные
способы ухода за недоношенными, обеспе-
чивающие больший объем телесного взаимо-
действия с родителями или специалистами в
области массажа и телесных практик, явля-
ются достаточно эффективными с точки зре-
ния предотвращения неблагоприятных соци-
альных и психоэмоциональных последствий
недоношенности. Мало что является столь
же приятным и естественным, как материн-
ская забота и ласка, и контролированное
обеспечение обильных нежных телесных кон-
тактов может сыграть ключевую роль в терапии
недоношенных, которые при стандартных (и
существенно более дорогостоящих) терапевти-
ческих подходах оказываются лишенными
этой заботы и вообще фактически лишенными
телесных контактов на протяжении недель.
Подобный способ реабилитации недоношен-
ных, при котором ребенок постоянно находит-
ся на груди у матери, – Kangaroo Care – был из-
начально разработан в Колумбии в 90-е годы
ХХ в. в связи с недостатком инкубаторов для
недоношенных, но уже сегодня существует
масса результатов качественно выполненных
научных исследований, опубликованных в вы-
сокорейтинговых научных журналах, свиде-
тельствующих о более высокой эффективности
этого метода по сравнению с традиционными
схемами интервенции [Sloan N. L. et al., 1994;
Feldman et al., 2014]. Так дети, в терапии кото-
рых использовался “метод кенгуру”, отлича-
лись более высоким уровнем устойчивости и
более высокими показателями эмоциональной
привязанности по сравнению со своими
сверстниками, рожденными с той же степенью
недоношенности и с той же средней массой
при рождении, в терапии которых использо-
вались стандартные терапевтические подходы.
ОЦЕНКА ИНДИВИДУАЛЬНЫХ РАЗЛИЧИЙ
В ОБЛАСТИ ТАКТИЛЬНОГО ВОСПРИЯТИЯ
И ДАЛЬНЕЙШИЕ ПЕРСПЕКТИВЫ
РАЗВИТИЯ ИССЛЕДОВАНИЙ
C-ТАКТИЛЬНОЙ СИСТЕМЫ
На сегодняшний день можно констатиро-
вать, что цикл фундаментальных физиологи-
ческих и клинических исследований, выпол-
ненных десятками исследовательских кол-
лективов на протяжении последних 25 лет,
позволил определить основные структурные
и функциональные характеристики системы
СT-афферентов у человека. Существование
этой системы признается всеми ведущими
специалистами в области нейробиологии
тактильного восприятия, и основная задача
последующего этапа исследований – оценка
роли, которую играет С-тактильная система в
обеспечении устойчивого психоэмоциональ-
ного и социального развития человека. Если
на завершающемся этапе исследований ис-
пользовались в основном психофизические
экспериментальные методы, обеспечиваю-
щие максимальный уровень контроля в
предъявлении стимулов, то на предстоящем
этапе эта задача не будет являться первосте-
пенной, поскольку уже показано существова-
ние “плато” в реакции СT-афферентов на
раздражители: легкие медленные прикоснове-
ния со скоростью движения стимула в диапазо-
не 3–7 см/с и с силой воздействия 0.3–0.7 Н бу-
дут вызывать фактически идентичный ответ
СT-афферентов и характеризоваться близким
уровнем интенсивности положительных эмо-
ций. На сегодняшний день можно выделить
группу методов, уже доказавших высокую
эффективность в исследованиях эмоцио-
нального тактильного восприятия. Это преж-
де всего уже описанный метод микронейро-
графии и метод роботизированной тактиль-
ной стимуляции [Essick et al., 1999, 2010],
позволяющий обеспечить высокую степень
стандартизации предъявляемых стимулов, а
также контроль над силой и скоростью воздей-
ствия (рис. 4). Кроме того, этот метод позволяет
осуществить точную временную синхрониза-
цию между установкой для предъявления сти-
мулов и устройством, регистрирующим физио-
логические показатели, что в дальнейшем по-
может осуществить расширенный анализ
динамики ответа мозга на стимуляцию С-
тактильной системы. Однако полноценное
развитие исследований в данной области не-
возможно без разработки стандартизованных
инструментов – опросников, протоколов и
батарей стимулов, позволяющих быстро и
надежно оценить индивидуальные, социаль-
но обусловленные и кросс-культурные раз-
личия в области тактильного восприятия.
На сегодняшний день уже созданы первые
психометрические инструменты, принимаю-
щие во внимание современные представле-
290
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ том 69 № 3 2019
ВАРЛАМОВ и др.
ния о С-тактильной системе. Разработаны
английская [Trotter et al., 2018a] и русская
[Trotter et al., 2018b] версии опросника TEAQ
для оценки отношения к социальным так-
тильным контактам, а также интенсивности
телесных контактов в настоящее время и в
детском возрасте, созданы подборки стан-
дартизованных коротких (5 с) видеороликов,
демонстрирующих прикосновения к различ-
ным частям тела с различной скоростью (рис.
5) [Walker et al., 2017; Trotter et al., 2018b].
На предстоящем этапе особую роль будут иг-
рать исследования, оценивающие специфику
эмоциональных аспектов тактильного вос-
приятия у испытуемых с различными акцен-
туациями, психическими расстройствами и
особенностями развития. Наиболее надеж-
ным способом оценки индивидуальных сен-
сорных особенностей являются стандартизо-
ванные протоколы наблюдения, например,
методика TDDT-R (Tactile defensiveness and
discrimination test–revised), разработанная для
оценки выраженности и специфики особен-
ностей тактильного восприятия у детей с
аутизмом [Baranek, 2010]. Однако все суще-
ствующие на сегодняшний день методики,
предназначенные для работы с особыми кли-
ническими группами, как оценочно-диагно-
стические, так и коррекционно-терапевтиче-
ские, были разработаны без учета современ-
ных представлений о строении и функциях
С-тактильной системы. Нам представляется,
что понимание роли С-тактильной системы в
психоэмоциональном развитии человека по-
может раскрыть потенциал коррекционных и
терапевтических методик, основанных на те-
рапевтическом телесном контакте и осу-
ществлять прицельную разработку таких ме-
тодик для различных видов психоэмоцио-
нальных и социальных нарушений.
Работа выполнена при финансовой под-
держке Государственного задания, Проект
25.9502.2017/БЧ, “Кросс-культурное иссле-
дование тактильной коммуникации: лингви-
стические, социальные и психоэмоциональ-
ные аспекты”.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Авдеева Н.Н. Теория привязанности: современ-
ные исследования и перспективы. Современ-
ная зарубежная психология. 2017. 6 (2): 7–14.
Башина В.М., Симашкова Н.В. Аутизм в детстве.
М.: Медицина. 1999. Т. 1.
Дж Николлс. От нейрона к мозгу М., УРСС. 2003.
Abraira V.E., Ginty D.D. The sensory neurons of
touch. Neuron. 2013. 79 (4): 618–639.
Ackerley R., Backlund Wasling H., Liljencrantz J.,
Olausson H., Johnson R.D., Wessberg J. Human C-
tactile afferents are tuned to the temperature of a
skin-stroking caress. J. Neurosci. 2014. 34: 2879–
2883.
Ackerley R., Eriksson E., Wessberg J. Ultra-late EEG
potential evoked by preferential activation of un-
myelinated tactile afferents in human hairy skin.
Neuroscience letters. 2013. 535: 62–66.
Ainsworth M.D.S., Blehar M.C., Waters E., Wall S.
Patterns of Attachment: A Psychological Study of
Рис. 4. Роботизированная тактильная стимуля-
ция. Проведение исследований на первой в Рос-
сии установке для обеспечения роботизирован-
ной тактильной стимуляции в Гос. ИРЯ им.
А.С. Пушкина.
Fig. 4. RTS session in Pushkin Institute, Moscow.
Рис. 5. Система эмоциональных тактильных ви-
деофрагментов. Кадр из видеоролика, входяще-
го в систему эмоциональных тактильных видео-
фрагментов, демонстрирующих прикосновения
с различной скоростью к различным участкам
поверхности тела человека (Гос. ИРЯ им.
А.С. Пушкина, 2017).
Fig. 5. A still from Affective Touch Videosystem
(Pushkin Institute, 2017).
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ том 69 № 3 2019
С-ТАКТИЛЬНАЯ СИСТЕМА И НЕЙРОБИОЛОГИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ 291
the Strange Situation. Hillsdale, NJ: Lawrence
Erlbaum Associates. 1978.
Alexander R. The Biology of Moral Systems. Aldine
Transaction. 1987.
Andrew D. Quantitative characterization of low-
threshold mechanoreceptor inputs to lamina I sp-
inoparabrachial neurons in the rat. J. Physiol.
2010. 588: 117–124.
Arabin B., Bos. R., Rijlaarsdam R., Mohnhaupt A., van
Eyck J. The onset of inter-human contacts: longitu-
dinal ultrasound observations in early twin pregnan-
cies. Ultrasound Obs. Gynecol. 1996. 8: 166–173.
Baranek G.T. Tactile defensiveness and discrimination
test–revised (TDDT-R). Unpublished manu-
script. 2010.
Berne Eric. Games people play: The psychology of hu-
man relationships. Penguin UK, 1968. V. 2768.
Bessou P., Burgess P.R., Perl E.R., Taylor C.B. Dynamic
properties of mechanoreceptors with unmyelinated
(C) fibers. J. Neurophysiol. 1971. 34: 116–131.
Bowlby J. Attachment and Loss: Vol. 1 Attachment.
New York: Basic Books. 1969.
Bystrova K. Novel mechanism of human fetal growth
regulation: a potential role of lanugo, vernix case-
osa and a second tactile system of unmyelinated
low-threshold C-afferents. Med. Hypotheses.
2009. 72: 143–146.
Carter C.S. Neuroendocrine perspectives on social at-
tachment and love. Psychoneuroendocrinology.
1998. 23: 779–818.
Cochrane N. Physical contact experience and depres-
sion. Acta Psychiatrica Scandinavica Supplemen-
tum, 1990. 357: 1–91.
Cole J., Bushnell M.C., McGlone F., Elam, M., La-
marre Y., Vallbo A., Olausson H. Unmyelinated tac-
tile afferents underpin detection of low-force mono-
filaments. Muscle Nerve. 2006. 34: 105–107.
Craig A.D. Interoception and emotion. In Handbook
of Emotions, Third Edition Ed. M. Lewis, J.M.
Haviland-Jones, and L.F. Barrett. New York:
Guilford Publications. 2008. 272–288.
DiCicco-Bloom E., Lord C., Zwaigenbaum L.,
Courchesne E., Dager S. R., Schmitz C., … Young L.J.
The developmental neurobiology of autism spec-
trum disorder. Journal of Neuroscience. 2006. 26
(26): 6897–6906.
Duhn L. The importance of touch in the development
of attachment. Adv Neonatal Care. 2010. 10
(6):294–300.
Dunbar R.I. Grooming, Gossip and the Evolution of
Language. London: Faber & Faber. 1997.
Eaton M., Mitchell-Bonair I., Friedmann E. The Effect
of Touch on Nutritional Intake of Chronic Organ-
ic Brain Syndrome Patients. Journal of Gerontol-
ogy. 1986. 41 (5): 611–616.
Essick G. K., McGlone F., Dancer C., Fabricant D.,
Ragin, Y., Phillips N., et al. Quantitative assess-
ment of pleasant touch. Neuroscience & Biobe-
havioral Reviews, 2010. 34 (2): 192–203.
Essick G.K., James A., McGlone F.P. Psychophysical
assessment of the affective components of non-
painful touch. Neuroreport 1999. 10: 2083–2087.
Feldman R., Rosenthal Z., Eidelman A.I. Maternal-
preterm skin-to-skin contact enhances child phys-
iologic organization and cognitive control across
the first 10 years of life. Biological psychiatry.
2014. 75 (1): 56–6 4.
Foerster O.E. Die afferenten Bahnen. In Handbuch
der Neurologie, Volume 5. Ed. O. Bumke and
O. Foerster. Berlin: Verlag von Julius Springer.
1936. 239–379.
Francis S., Rolls E.T., Bowtell R., McGlone F.,
O’Doherty J., Browning A. et al. The representation
of pleasant touch in the brain and its relationship
with taste and olfactory areas. Neuroreport. 1999.
10: 453–459.
Gordon I., Voos A.C., Bennett R.H., Bolling D.Z., Pel-
phrey K.A. and Kaiser M.D. Brain mechanisms for
processing affective touch. Hum. Brain Mapp.
2013. 34: 914–922.
Grandin T. Calming effects of deep touch pressure in
patients with autistic disorder, college students,
and animals. Journal of child and adolescent psy-
chopharmacology. 1992. 2 (1): 63–72.
Haarer J. Die deutsche Mutter und ihr erstes Kind.
München: Lehmanns. 1934.
Harlow H.F., Zimmermann R.R. The development of
affective responsiveness in infant monkeys. Pro-
ceedings of the American Philosophical Society.
1958. 102: 501–509.
Hellstrom I.C., Dhir S.K., Diorio, J.C., Meaney M.J.
Maternal licking regulates hippocampal glucocor-
ticoid receptor transcription through a thyroid
hormone-serotonin-NGFI-A signalling cascade.
Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. 2012. 367:
2495–2510.
Hooker D. The Prenatal Origin of Behaviour. Law-
rence: University of Kansas Press. 1952.
Humphrey T. The development of the human hippo-
campal formation correlated with some aspects of
its phylogenetic history. Evolution of the Fore-
brain. Springer, Boston, MA, 1966. 104-116 pp.
Iggo A., Kornhuber H.H. A quantitative study of C-
mechanoreceptors in hairy skin of the cat. J.
Physiol. 1977. 271: 549–565.
Johansson R.S., Trulsson M., Olsson K.A., Westberg
K.G. Mechanoreceptor activity from the human
face and oral mucosa. Exp. Brain Res. 1988. 72:
204–208.
Jones S.E., Brown B.C. Touch attitudes and behaviors,
recollections of early childhood touch, and social
self-confidence. Journal of Nonverbal Behavior.
1996. 20 (3): 147–163.
292
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ том 69 № 3 2019
ВАРЛАМОВ и др.
Kandel E.R., Schwartz J.H., Jessell T.M., Siegelbaum
S.A., Hudspeth A.J. Principles of Neural Science.
New York: McGraw-Hill. 2013.
Keverne E.B., Martensz N.D., Tuite B. Beta-endorphin
concentrations in cerebrospinal fluid of monkeys
are influenced by grooming relationships. Psycho-
neuroendocrinology. 1989. 14 (1-2): 155–161.
Kumazawa T., Perl E.R. Primate cutaneous sensory
units with unmyelinated (C) afferent fibers. J.
Neurophysiol. 1977. 40:1325–1338.
Leem J.W., Willis W.D., Chung J.M. Cutaneous senso-
ry receptors in the rat foot. J. Neurophysiol. 1993.
69: 1684–1699.
Light A.R., Perl E.R. Spinal termination of functional-
ly identified primary afferent neurons with slowly
conducting myelinated fibers. J. Comp. Neurol.
1979. 186: 133–150.
Limperopoulos C., Bassan H., Sullivan N.R., Soul J.S.,
Robertson R.L., Moore M., … & du Plessis A.J. Pos-
itive screening for autism in ex-preterm infants:
prevalence and risk factors. Pediatrics. 2008. 121
(4): 758–765.
Liu D., Diorio J., Tannenbaum B., Caldji C., Francis D.,
Freedman A., Sharma S., Pearson D., Plotsky P.M.,
Meaney M.J. Maternal care, hippocampal gluco-
corticoid receptors, and hypothalamic-pituitary-
adrenal responses to stress. Science. 1997. 277:
1659–1662.
Löken L.S., Wessberg J., Morrison I., McGlone F.,
Olausson H. Coding of pleasant touch by unmy-
elinated afferents in humans. Nature Neurosci-
ence 2009. 12 (5): 547.
Lou S., Duan B., Vong L., Lowell B.B., Ma Q. Runx1
controls terminal morphology and mechanosensi-
tivity of VGLUT3-expressing C-mechanorecep-
tors. J. Neurosci. 2013. 33: 870–882.
Lumpkin E.A., Caterina M.J. Mechanisms of sensory
transduction in the skin. Nature. 2007. 445 (7130):
858–865.
McGlone F., Olausson H., Boyle J.A., Jones-Gotman M.,
Dancer C., Guest S., et al. Touching and feeling:
differences in pleasant touch processing between
glabrous and hairy skin in humans. Eur. J. Neuro-
sci. 2012. 35: 1782–1788.
McGlone F., Wessberg J., Olausson H. Discriminative
and Affective Touch: Sensing and Feeling. Neu-
ron. 2014. 82 (4): 737–755.
Meaney M.J., Szyf M. Environmental programming of
stress responses through DNA methylation: life at
the interface between a dynamic environment and
a fixed genome. Dialogues Clin. Neurosci. 2005.
7: 103–123.
Moles A., Kieffer B.L., D’Amato F.R. Deficit in attach-
ment behavior in mice lacking the mu-opioid re-
ceptor gene. Science. 2004. 304: 1983–1986.
Murgatroyd C., Quinn J. P., Sharp H.M., Pickles A.,
Hill J. Effects of prenatal and postnatal depres-
sion, and maternal stroking, at the glucocorticoid
receptor gene. Translational psychiatry. 2015. 5
(5): e560.
Nolte J. Essentials of the Human Brain. E-Book: With
STUDENT CONSULT Online Access. Elsevier
Health Sciences. 2009.
Nordin M. Low-threshold mechanoreceptive and no-
ciceptive units with unmyelinated (C) fibres in the
human supraorbital nerve. J. Physiol. 1990. 426:
229–240.
Olausson H., Cole J., Rylander K., McGlone F., La-
marre Y., Wallin B.G., Kramer H., Wessberg J.,
Elam M., Bushnell M.C., Vallbo A. Functional role
of unmyelinated tactile afferents in human hairy
skin: sympathetic response and perceptual local-
ization. Exp. Brain Res. 2008. 184: 135–140.
Olausson H.W., Cole J., Vallbo A., McGlone F., Elam M.,
Kramer H.H. et al. Unmyelinated tactile afferents
have opposite effects on insular and somatosenso-
ry cortical processing. Neurosci. Lett. 2008. 436:
128–132.
Olausson H., Lamarre Y., Backlund H., Morin C., Wal-
lin B.G., Starck G., et al. Unmyelinated tactile af-
ferents signal touch and project to insular cortex.
Nat. Neurosci. 2002. 5: 900–904.
Olausson H., Wessberg J., McGlone F., editors. Affec-
tive Touch and the Neurophysiology of CT Affer-
ents. New York: Springer; 2016.
Panksepp J. A neurochemical theory of autism. Trends
Neurosci. 1989. 2: 174–177.
Panksepp J. Emotional endophenotypes in evolution-
ary psychiatry. Prog. Neuropsychopharmacol. Bi-
ol. Psychiatry. 2006. 30: 774–784.
Pine D.S., Coplan J.D., Wasserman G.A., Miller L.S.,
Fried J.E., Davies M., Cooper T.B., Greenhill L.,
Shaffer D., Parsons B. Neuroendocrine response
to fenfluramine challenge in boys. Associations
with aggressive behavior and adverse rearing.
Arch. Gen. Psychiatry. 1997. 54: 839–846.
Rolls E.T., O’Doherty J., Kringelbach M.L., Francis S.,
Bowtell R., McGlone F. Representations of pleasant
and painful touch in the human orbitofrontal and
cingulate cortices. Cereb. Cortex 2003. 13: 308–317.
Sewards T.V., Sewards M. Separate, parallel sensory and
hedonic pathways in the mammalian somatosensory
system. Brain Res. Bull. 2002. 58: 243–260.
Silk J.B. Using the ‘F’-word in primatology. Be-
haviour. 2002. 139: 421–446.
Sloan N.L. et al. Kangaroo mother method: ran-
domised controlled trial of an alternative method
of care for stabilised low-birthweight infants. The
Lancet. 1994. 344 (8925): 782–785.
Spitz R.A. Hospitalism; an Inquiry Into the Genesis of
Psychiatric Conditions in Early Childhood. Psy-
choanalytic Study of the Child. 1945. 1: 53–74.
Thye M.D., Bednarz H.M., Herringshaw A.J., Sartin E.B.,
Kana R.K. The impact of atypical sensory process-
ing on social impairments in autism spectrum dis-
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ том 69 № 3 2019
С-ТАКТИЛЬНАЯ СИСТЕМА И НЕЙРОБИОЛОГИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ 293
order. Developmental cognitive neuroscience.
2018. 29: 151–167.
Trotter P.D., McGlone F., Reniers R.L.E.P., Deakin J.F.W.
Construction and Validation of the Touch Experi-
ences and Attitudes Questionnaire (TEAQ): A Self-
report Measure to Determine Attitudes Toward and
Experiences of Positive Touch. Journal of nonverbal
behavior. 2018. 42 (4): 379–416.
Trotter P., Belovol E., McGlone F., Varlamov A. Valida-
tion and psychometric properties of the Russian
version of the Touch Experiences and Attitudes
Questionnaire (TEAQ-37 Rus). PloS one. 2018. 13
(12):e0206905.
Uvanas-Moberg K., Arn I., Magnusson D. The psycho-
biology of emotion: the role of the oxytocinergic
system. Int. J. Behav. Med. 2005. 12: 59–65.
Vallbo Å.B., Hagbarth K.E., Wallin B.G. Microneurog-
raphy: how the technique developed and its role in
the investigation of the sympathetic nervous sys-
tem. Journal of Applied Physiology. 2004. 96 (4):
1262–1269.
Vallbo A.B., Johansson R.S. Properties of cutaneous
mechanoreceptors in the human hand related to
touch sensation. Hum. Neurobiol. 1984. 3: 3–14.
Vallbo A.B., Olausson H., Wessberg J., Norrsell U. A
system of unmyelinated afferents for innocuous
mechanoreception in the human skin. Brain Res.
1993. 628: 301–304.
Vallbo A.B., Olausson H., Wessberg J. Unmyelinated
afferents constitute a second system coding tactile
stimuli of the human hairy skin. J. Neurophysiol.
1999. 81: 2753–2763.
Walker S.C., Trotter P.D., Woods A., McGlone F. Vicar-
ious ratings of social touch reflect the anatomical
distribution & velocity tuning of C-tactile affer-
ents: A hedonic homunculus? Behavioural brain
research. 2017. 320: 91–96.
Watson J.B. Psychological Care of the Infant and
Child. New York: Norton. 1928.
Weaver I.C., Cervoni N., Champagne F.A., D’Alessio A.C.
Sharma S., Seckl J.R., Dymov S., Szyf M.,
Meaney M.J. Epigenetic programming by mater-
nal behavior. Nat. Neurosci. 2004. 7: 847–854.
Zotterman Y. Touch, pain and tickling: an electro-
physiological investigation on cutaneous sensory
nerves. J. Physiol. 1939. 95: 1–28.
C-TACTILE SYSTEM AND AFFECTIVE TOUCH: HISTORY OF DISCOVERY
AND CURRENT STATE OF THE CONCEPT
A. A. Varlamova,b,#, G. V. Portnovaa,b, and F. McGlonec
a Center for Cognition and Communication, Pushkin State Russian Language Institute, Moscow, Russia
b Laboratory of Human Higher Nervous Activity,
Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology of RAS, Moscow, Russia
c Natural Sciences and Psychology, Liverpool John Moores University, Liverpool, UK
# e-mail: antonvarlamov@gmail.com
It is hard to overestimate the importance of affiliative touch for our emotional comfort, but only re-
cently specific neural mechanisms underlying emotional processing have been suggested. A system
of low-threshold mechanosensitive C-fibers innervating the hairy skin of the body (C-tactile or CT-
afferents) has been identified and characterized; this system is hypothesized to represent the neu-
robiological substrate for the affective and rewarding properties of touch. This article provides the
first scientific review of the history of this discovery and of the current state of CT-research.
Keywords: C-tactile afferents, tactile perception, biomedical research, psychophysics, psychophys-
iology, microneurography, social touch, autism, developmental disorders
