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Trabajo
1
Autor para correspondencia: natalinvic@gmail.com
El auto-reconocimiento químico en Liolaemus pacha (Iguania:
Liolaemidae) está inuenciado por la estación
Natalin S. Vicente1, Monique Halloy2
1 UEL, Unidad Ejecutora Lillo, Fundación Miguel Lillo, CONICET. Miguel Lillo 251, San Miguel de Tucumán
(4000), Tucumán, Argentina.
2 Instituto de Comportamiento Animal, Fundación Miguel Lillo. Miguel Lillo 251, San Miguel de Tucumán
(4000), Tucumán, Argentina.
Cuad. herpetol. 32 (1): 00-00 (2018)
R ec ibi do : 3 1 O ct ub re 20 16
Revisado: 09 Marzo 2017
Aceptado: 23 Enero 2018
Editor Asociado: A. S. Quinteros
ABSTRACT
Chemical self-recognition in Liolaemus pacha (Iguania: Liolaemidae) is inuenced by sea-
son. Chemical signals play an important role in social and sexual recognition in several lizard
species. Here, we investigated whether the lizard Liolaemus pacha can recognize their own
chemical scents (i.e., self-recognition) from a control. In addition, the eect of reproductive vs.
post-reproductive season was considered. We experimentally tested scent discrimination, using
the terrarium previously occupied by the individual and an untreated terrarium as a control.
We estimated the latency to the rst tongue ick and the number of tongue icks for 10 min.
Only during the post-reproductive season, L. pacha lizards produced more tongue icks when
exposed to own scents than to a control, suggesting self-recognition. Chemical signals could
be used as territorial scent marks, mediating the advertisement of boundaries. We discuss the
lack of self-recognition during reproductive season. Lizards showed a short latency to the rst
tongue ick and a high number of tongue icks during the reproductive season, which might
be associated with physiological changes related mainly to reproduction.
Key words: Behavior; Communication; Pheromones; Lizards; Tongue icks.
RESUMEN
Las señales químicas juegan un papel muy importante en el reconocimiento social y sexual
de muchas especies de lagartijas. En este trabajo, se investiga si la lagartija Liolaemus pacha
puede reconocer sus propios estímulos químicos (i.e., auto-reconocimiento) con respecto a
un control. Además, se consideró el efecto de la estación reproductiva vs. post-reproductiva
en dicho reconocimiento. Se testeó experimentalmente la discriminación química usando el
terrario previamente ocupado por el individuo focal y un terrario neutral como control. Se
estimó la latencia al primer lamido y el número de lamidos en 10 minutos. Sólo durante la
estación post-reproductiva, las lagartijas L. pacha produjeron más lamidos al estar expuestas
a sus propios estímulos químicos que en el control, sugiriendo auto-reconocimiento. Las
señales químicas intervendrían en el marcado y el mantenimiento de los límites territoriales.
Se discute la ausencia de auto-reconocimiento en la estación reproductiva. Las lagartijas tar-
daron menos en lamer y lamieron más durante la estación reproductiva, lo que podría estar
asociado a los cambios siológicos relacionados con la reproducción.
Palabras clave: Comportamiento; Comunicación; Feromonas; Lagartijas; Lamidos.
Introducción
Los reptiles poseen el sentido químico muy desa-
rrollado, usando las señales químicas para recibir
información de su entorno (Halpern, 1992; Mason,
1992). El linaje de los Squamata posee un órgano
vomeronasal altamente desarrollado, el cual recibe la
información a través de la lengua que funciona como
intermediaria (Halpern, 1992; Schwenk, 1995). De
esta forma, los lamidos han sido utilizados como
medida de recepción y de exploración química
(Cooper y Burghardt, 1990; Cooper, 1994).
Las señales químicas, juegan un papel muy
importante en la comunicación intraespecíca y en
la selección sexual de las lagartijas, interviniendo en
variados contextos (Müller-Schwarze, 2006; Mason
y Parker, 2010; López y Martín, 2011). En diversas
especies de lagartijas, se ha determinado que las
señales químicas intervienen en el reconocimiento
propio (Alberts, 1992; Labra y Niemeyer, 1999), de
2
N. S. Vicente & M. Halloy Auto-reconocimiento químico en Liolaemus pacha
los conespecícos (i.e., sexual; Labra et al., 2001;
Barbosa et al., 2006; Vicente y Halloy, 2016) y de
los individuos familiares y no familiares (Alberts y
Werner, 1993; Cooper, 1996; Aragón et al., 2001a;
2001b). Además, las señales químicas pueden infor-
mar sobre el tamaño corporal (López et al., 1998;
Aragón et al., 2000; Carazo et al., 2007), la edad
(López et al., 2003; Martín y López, 2013), el estado
de salud (López y Martín, 2005; Martín et al., 2007)
y la condición reproductiva (Cooper y Vitt, 1984;
Cooper y Pérez-Mellado, 2002).
Existen diversas fuentes de estímulos quí-
micos en lagartijas, tales como las secreciones de
la piel, de las glándulas femorales y precloacales,
las secreciones cloacales y las heces (Mason, 1992,
Mayerl et al., 2015; Valdecantos et al., 2014). Estas
secreciones químicas pueden ser liberadas pasiva-
mente o activamente a medida que la lagartija se
mueve por su área de acción (Mason, 1992; Wyatt,
2003). Las secreciones de las glándulas femorales
(Dipsosaurus dorsalis, Alberts, 1992; Iguana igua-
na, Alberts y Werner, 1993) o las heces (Lacerta
monticola cyreni, López et al., 1998) pueden inter-
venir en la delimitación y en el anuncio del área de
acción. Además, la producción y deposición de las
secreciones químicas puede verse inuida durante
la estación reproductiva, cuando los niveles de hor-
monas sexuales aumentan (Martins et al., 2006). En
los machos de Iguana iguana se ha registrado una
asociación positiva entre los niveles de tesoterona y
la producción de las secreciones femorales durante
la estación reproductiva (Alberts, 1992).
Las lagartijas Liolaemus utilizan las señales
químicas en el reconocimiento especíco (Labra,
2011), propio (Labra y Niemeyer, 1999; Labra et al.,
2001; 2002; 2003; Labra, 2008a; Aguilar et al., 2009)
y de los conespecícos (Labra, 2008b; Labra et al.,
2001; 2002; Labra y Hoare, 2015; Valdecantos y Labra
2017). Previamente, Vicente y Halloy (2016) encon-
traron evidencia que sólo los machos de L. pacha
reconocen a sus conespecícos, mostrando mayor
interés por los estímulos químicos de hembras.
Debido a que se desconoce si esta especie presenta
auto-reconocimiento químico, los objetivos de este
trabajo son investigar si las lagartijas L. pacha dis-
criminan las secreciones químicas propias con res-
pecto a un control y analizar el efecto de la estación
reproductiva en el auto-reconocimiento químico.
Teniendo en cuenta que otras especies de Liolaemus
han mostrado reconocer sus propias secreciones
químicas, se espera que L. pacha discrimine entre
sus propios estímulos con respecto de un estímulo
control. Además, se ha encontrado que la estación
reproductiva puede modular este reconocimiento
(Labra et al., 2001; 2003; Labra, 2008a), por lo que
se espera que L. pacha muestre mayor interés por sus
propias secreciones durante la estación reproductiva.
Materiales y métodos
Liolaemus pacha es especie diurna y de hábitos
terrestres, la cual se distribuye en el área de Los
Cardones, ubicado a 20 km al este de la localidad de
Amaicha del Valle, Departamento de Tafí del Valle,
Provincia de Tucumán (26°40’1.5” S, 65°49’5.1”
W; 2725 m). Registra dimorsmo y dicromatismo
sexual, siendo los machos más grandes y coloridos
que las hembras (Juárez Heredia et al., 2013). Es
una especie ovípara, registrándose los apareamien-
tos a nales de octubre y principios de noviembre
(estación reproductiva: Ramírez Pinilla, 1992).
La estación post-reproductiva se considera desde
enero hasta marzo o abril, cuando machos y hem-
bras comienzan a hibernar (Ramírez Pinilla, 1992).
Durante la estación reproductiva, los machos esta-
blecen sus territorios (Halloy y Robles, 2002; Robles
y Halloy, 2009), monitoreando a sus alrededores y
defendiéndolos activamente de otros machos por
medio de despliegues de cabeceos (Halloy, 2012;
Vicente, 2017).
Se capturaron 9 machos y 10 hembras en la
estación reproductiva (20-22 de octubre de 2013) y,
10 machos y 9 hembras en la estación post-reproduc-
tiva (17 de enero de 2014). Los mismos individuos
fueron utilizados para un estudio previo (Vicente
y Halloy, 2016). Las lagartijas fueron capturadas
mediante una caña con lazo corredizo y se man-
tuvieron individualmente en bolsas de tela. Luego
de la captura, las lagartijas fueron trasladadas a la
Fundación Miguel Lillo, donde fueron expuestos a
temperatura ambiente (20-35°C) y a un fotoperíodo
natural (13D:11N). Las lagartijas fueron ubicadas en
terrarios de acrílico individuales (Exo-Terra Fauna-
rium, 37 x 22 x 25 cm). Debido a que los rayos de
sol no alcanzaban en ningún momento los terrarios,
se dispusieron tubos de luz ultravioleta (UV) por
encima de los terrarios. Los mismos se encendían
automáticamente a la mañana por tres horas, cada
día. Los terrarios fueron ubicados en estanterías y se
aislaron visualmente entre sí usando cartones. Cada
terrario tenía una roca como percha y un refugio.
Como sustrato se utilizó una cuerina sintética, que
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Cuad. herpetol. 32 (1): 00-00 (2018)
permitió limpiarla o cambiarla con facilidad luego
de cada experimento. El agua fue provista ad libi-
tum y se los alimentó con larvas de tenebrios, día
por medio. Las lagartijas fueron mantenidas en su
terrario por al menos 5 días, antes de comenzar los
experimentos. Una vez nalizados, fueron devueltas
al mismo sitio de captura.
Para testear la hipótesis de auto-reconocimien-
to químico en Liolaemus pacha, se usó un diseño
de medidas repetidas, en el cual cada individuo fue
expuesto de manera aleatoria a dos estímulos quími-
cos: propio y control. Como estímulos químicos se
usó el mismo terrario donde previamente se encon-
traba la lagartija, y uno sin utilizar que funcionaba
como control. Los datos del estímulo control son
los mismos que los de Vicente y Halloy (2016). Se
grabó cada prueba con una lmadora digital (Sony
HDR-Cx290), ubicada a 50 cm del terrario. Antes de
cada experimento, las lagartijas fueron removidas de
su terrario y mantenidas en las bolsas de tela por 30
minutos. Basándonos en pruebas preliminares, ob-
servamos que por lo general las lagartijas comienzan
a lamer dentro de los primeros 15 minutos. Por lo
tanto, se lmaron durante 30 minutos para asegurar
10 minutos de registro posteriores al primer lamido
y debido a que las pruebas no fueron vistas mientras
eran lmadas, para no alterar a los individuos. Luego,
el individuo experimental se ubicó por debajo de
una tapa oscura por un minuto, para disminuir el
stress causado por la manipulación. Posteriormente
se procedió a retirar la tapa lentamente y se daba por
iniciado el experimento. Una vez nalizado, ese indi-
viduo fue devuelto a su terrario y no fue molestado
hasta el siguiente día de pruebas. Todas las pruebas
fueron realizadas entre las 10:00 y las 17:00 h, du-
rante el periodo de actividad usual de las lagartijas y
con una temperatura ambiente de 28° a 33°C.
En cada prueba se midieron las siguientes
variables: latencia al primer lamido (i.e., tiempo en
segundos desde que comienza el experimento hasta
que la lagartija realiza el primer lamido), y el número
de lamidos. Todas las frecuencias fueron calculadas
por 10 minutos, iniciando luego del primer lami-
do. Los valores son mostrados como ¢ ± ES. Para
evaluar la variación en la latencia al primer lamido
y el número de lamidos entre estímulos químicos,
estación, sexo e interacciones entre ellas, se realiza-
ron modelos lineales generalizados mixtos (GLMM:
Zuur et al., 2009) con el soware R (R Core Team,
2016). Los estímulos químicos, la estación y el sexo
fueron establecidos como factores jos, mientras
que la identidad del individuo fue establecida como
factor aleatorio. Los GLMM fueron ajustados si-
guiendo una distribución binomial negativa, ya que
las variables respuesta eran conteos y presentaron
sobredispersión (Zuur et al., 2009). Inicialmente, se
incluyeron todas las variables y las interacciones en-
tre ellas, para luego ir eliminando aquellas variables
no signicativas (p > 0.05) hasta obtener el modelo
mínimo adecuado. El mejor modelo fue el que pre-
sentó todas las variables signicativas (p ≤ 0.05).
Resultados
La variación encontrada en la latencia al primer
lamido sólo estuvo inuida signicativamente por
la estación (Tabla 1; Fig. 1). En general, durante la
estación reproductiva, las lagartijas mostraron una
menor latencia frente a cualquier estímulo químico
en relación con la estación post-reproductiva (Fig.
Tabla 1. Valores estimados (± ES), límites de los intervalos de conanza al 95% (LC) y el p-valor de las variables explicativas (estímulo
químico, sexo y estación), que describen la variación en la latencia al primer lamido y en el número de lamidos. Los valores estimados
representan la diferencia esperada entre estímulos, sexos y estaciones, con respecto a los valores de referencia: estímulo control, hem-
bra y estación reproductiva, según corresponda. Los símbolos de p corresponden a: *** p < 0.001; ** p < 0.01; * p ≤ 0.05; NS p > 0.05.
Variable respuesta Variables explicativas Estimados
± ES LC Sup. LC Inf. p
Latencia al primer lamido Intercepto 5.03 ± 0.11 4.82 5.25 ***
N° de lamidos Estación (post-repr.) 0.80 ± 0.16 0.49 1.12 ***
Intercepto 2.71 ± 0.15 2.42 3.01 ***
Estímulo (propio) -0.21 ± 0.13 -0.45 0.04 NS
Sexo (macho) 0.39 ± 0.16 0.07 0.71 *
Estación (post-repr.) -1.00 ± 0.19 -1.38 -0.63 ***
Estímulo:Estación (propio:post-repr.) 0.50 ± 0.20 0.11 0.88 *
4
N. S. Vicente & M. Halloy Auto-reconocimiento químico en Liolaemus pacha
1). No se registraron diferencias signicativas entre
la latencia frente a un estímulo químico propio y
control (Fig. 1). Los machos tardaron menos en
lamer que las hembras, pero estas diferencias no
fueron signicativas (p > 0.05; Fig. 1).
El número de lamidos estuvo influido por
los estímulos químicos, el sexo, la estación y, la
interacción entre el estímulo y la estación (Tabla
1). Los machos lamieron en general más que las
hembras (Fig. 2). Durante la estación reproductiva
las frecuencias de lamidos en general fueron signi-
cativamente mayores (18.34 ± 1.86) que durante la
estación post-reproductiva (8.68 ± 0.91). Durante la
estación reproductiva, el número de lamidos frente al
estímulo propio fue menor con respecto al control,
aunque estas diferencias no fueron signicativas
(p > 0.05; Fig. 2). Sin embargo, durante la estación
post-reproductiva, el número de lamidos frente a un
estímulo propio fue signicativamente mayor con
respecto al control (p < 0.05; Fig. 2).
Discusión
Los resultados sugieren que las lagartijas Liolaemus
pacha, estarían mostrando auto-reconocimiento
sólo en la estación post-reproductiva, debido a que
el número de lamidos fue signicativamente mayor
en el estímulo químico propio que en el control.
Figura 1. Efecto de los estímulos químicos, la estación y el sexo, sobre la latencia al primer lamido (en segundos), mostrando las
medias y los errores estándar. El asterisco indica diferencias signicativas (p ≤ 0.05).
Figura 2. Efecto de los estímulos químicos, la estación y el sexo, sobre el número de lamidos, mostrando las medias y los errores
estándar. El asterisco indica diferencias signicativas (p ≤ 0.05).
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Cuad. herpetol. 32 (1): 00-00 (2018)
En la mayoría de las especies de Liolaemus se ha
demostrado que existe auto-reconocimiento (Labra
y Niemeyer, 1999; Labra et al., 2001; 2002, 2003;
Aguilar et al., 2009; Troncoso-Palacios y Labra,
2012). Debido a que L. pacha reconoce sus propias
secreciones químicas durante la estación post-re-
productiva se sugiere que las mismas intervendrían
en el marcado, el reconocimiento y en el manteni-
miento de los límites territoriales (ej. Baird et al.,
2015). Las lagartijas L. pacha establecen las áreas de
acción durante la estación reproductiva (Halloy y
Robles, 2002; Robles y Halloy, 2009), las cuales son
activamente defendidas mediante los despliegues
de cabeceos (Halloy, 2012; Vicente, 2017). Mientras
que durante la estación post-reproductiva, las áreas
de acción disminuyen (Robles y Halloy, 2009), así
como también las frecuencias de despliegues visuales
(Halloy, 2012; Vicente, 2017). Por lo tanto, las señales
químicas ofrecerían la ventaja de advertir los límites
territoriales, sobre todo cuando no son usadas las
señales visuales para la misma función.
Notablemente durante la estación reproductiva
no se encontró evidencia de auto-reconocimiento. La
ausencia de una respuesta diferente entre el estímulo
propio y control no excluye que exista reconocimien-
to (Sherman et al., 1997; Cooper, 1998), ya que
puede ocurrir con sólo unos pocos lamidos (Shine
et al., 2003). Sin embargo, debido a la variabilidad
observada en la respuesta frente al estímulo control,
una posibilidad es que hayan quedado remanentes
de estímulos químicos de individuos que hayan sido
testeados previamente y que no hayan sido limpia-
dos. Futuros estudios que evalúen la discriminación
de sustratos (p.ej. papeles absorbentes, hisopos) con
diferentes estímulos químicos (p.ej. secreciones
cloacales, precloacales y heces vs. control) durante
la estación reproductiva, pueden ayudarnos a con-
rmar si existe auto-reconocimiento, eliminar la
posible variabilidad del control y analizar las fuentes
de estímulos químicos.
La estación reproductiva afectó tanto a la la-
tencia al primer lamido como al número de lamidos.
Durante la estación reproductiva, los individuos
tardaron menos en lamer y lamieron más que en
la estación post-reproductiva. Estos resultados
coinciden con lo encontrado en L. tenuis, L. belli y
L. tzgeraldi (Labra y Niemeyer, 1999; Labra et al.,
2001; Aguilar et al., 2009). La variación estacional
en el comportamiento de las lagartijas L. pacha
probablemente se vea inuida por los cambios -
siológicos relacionados con la reproducción (p.ej.
Cooper y Pérez-Mellado, 2002; Baeckens et al.,
2016). Los niveles de hormonas reproductivas altas
afectan la producción de secreciones epidérmicas
y el comportamiento de marcaje del territorio en
lagartijas (Cooper y Vitt, 1984; Alberts et al., 1992;
Martins et al., 2006; Baeckens et al., 2016). En Po-
darcis hispanica este aumento de secreciones epi-
dérmicas está asociado con una mayor proporción
de compuestos volátiles, los cuales incrementan la
detectabilidad de las señales químicas (Baeckens et
al., 2016). De esta forma, los compuestos volátiles
percibidos por el sistema olfativo, estimularían rápi-
damente la generación de lamidos. No obstante, son
necesarios más estudios en Liolaemus que relacionen
la siología reproductiva con la producción de las
secreciones químicas y el reconocimiento químico.
Agradecimientos
NSV agradece especialmente a la Dra. M. Halloy
por su invaluable formación en todos estos años, a
L. Vivas, C. Cárdenas y S. Gamboa Alurralde por su
ayuda en el campo. A Recursos Naturales y Suelos de
la provincia de Tucumán por el permiso para trabajar
en el sitio (Res: 169-13, Expte. No. 936-330-2012) y
a CONICET por la beca doctoral.
Literatura citada
Alberts, A.C. 1992. Pheromonal self-recognition in desert
Iguanas. Copeia 1992: 229-232.
Alberts, A.C. & Werner, D.I. 1993. Chemical recognition
of unfamiliar conspecics by green iguanas: functional
significance of different signal components. Animal
Behaviour 46: 197-199.
Alberts, A.C.; Pratt, N.C. & Phillips, J.A. 1992. Seasonal
productivity of lizard femoral glands: relationship to social
dominance and androgen levels. Physiology and Behavior
51: 729-733.
Aguilar, P.M.; Labra, A. & Niemeyer, H.M., 2009. Chemical
self-recognition in the lizard Liolaemus tzgeraldi. Journal
of Ethology 27: 181-184.
Aragón, P.; López, P. & Martín, J. 2000. Sizedependent
chemosensor y responses to familiar and unfamiliar
conspecic faecal pellets by the Iberian rocklizard, Lacerta
monticola. Ethology 106: 1115-1128.
Aragón, P.; López, P. & Martín, J. 2001a. Chemosensory
discrimination of familiar and unfamiliar conspecics by
lizards: implications of eld spatial relationships between
males. Behavioral Ecology and Sociobiology 50: 128-133.
Aragón, P.; López, P. & Martín, J. 2001b. Discrimination of
femoral gland secretions from familiar and unfamiliar
conspecics by male Iberian rock-lizards, Lacerta monticola.
Journal of Herpetology 35: 346-350.
Baeckens, S.; Edwards, S.; Huyghe, K. & Van Damme, R. 2016.
Chemical signalling in lizards: an interspecic comparison
of femoral pore numbers in Lacertidae. Biological Journal
of the Linnean Society 114: 44-57.
6
N. S. Vicente & M. Halloy Auto-reconocimiento químico en Liolaemus pacha
Baird, T.A.; McGee, A.A. & York, J.R. 2015. Responses to femoral
gland secretions by visually adept male and female collared
lizards. Ethology 121: 513-519.
Barbosa, D.; Font, E.; Deslis, E. & Carretero, M.A. 2006. Chemically
mediated species recognition in closely related Podarcis wall
lizards. Journal of Chemical Ecology 32: 1587-1598.
Carazo, P.; Font, E. & Desfilis, E. 2007. Chemosensory
assessment of rival competitive ability and scent-mark
function in a lizard, Podarcis hispanica. Animal Behaviour
74: 895-902.
Cooper, W.E. 1994. Chemical discrimination by tongue-icking
in lizards: a review with hypotheses on its origin and
its ecological and phylogenetic relationships. Journal of
Chemical Ecology 20: 439-487.
Cooper, W.E. 1996. Chemosensory recognition of familiar
and unfamiliar conspecics by the scincid lizard Eumeces
laticeps. Ethology 102: 454-464.
Cooper, W.E. 1998. Evaluation of swab and related tests as a
bioassay for assessing responses by squamate reptiles to
chemical stimuli. Journal of Chemical Ecology 24: 841-866.
Cooper, W.E. & Burghardt, G.M. 1990. A comparative analysis
of scoring methods for chemical discrimination of prey by
squamate reptiles. Journal of Chemical Ecology 16: 45-65.
Co oper, W.E. & Pérez -Mel lado, V. 2002. Pheromonal
discriminations of sex, reproductive condition, and
species by the lacertid lizard Podarcis hispanica. Journal of
Experimental Zoology 292: 523-527.
Cooper, W.E. & Vitt, L.J. 1984. Conspecic odor detection by
the male broadheaded skink, Eumeces laticeps: Eects of sex
and site of odor source and of male reproductive condition.
Journal of Experimental Zoology 230: 199-209.
Halloy, M. 2012. Visual display variations in neotropical lizards,
Liolaemus quilmes (Iguania: Liolaemidae): relation to sex
and season. Herpetological Journal 22: 265-268.
Halloy, M. & Robles, C. 2002. Spatial distribution in a
neotropical lizard, Liolaemus quilmes (Liolaemidae): Site
delity and overlapping among males and females. Bulletin
of the Maryland Herpetolological Society 38: 118-129.
Halpern, M. 1992. Nasal chemical senses in reptiles: structure
and function: 423-523. En: Gans, C. & David, C. (eds.),
Biology of the Reptilia, Vol. 18. e University of Chicago
Press, Chicago.
Juárez Heredia, V., Robles, C. & Halloy, M. 2013. A new species of
Liolaemus from the darwinii group (Iguania: Liolaemidae),
Tucumán province, Argentina. Zootaxa 3681: 524-538.
Labra, A. 2008a. Sistemas de comunicación en reptiles: 547-
577. En: Vidal, M. & Labra, A. (eds.), Herpetología de Chile.
Springer Verlag, Santiago de Chile.
Labra, A. 2008b. Multi-Contextual use of Chemosignals: 357-
365. En: Hurst, J.L.; Beynon, R.J.; Roberts, S.C. & Wyatt,
T.D. (eds.), Chemical Signals in Vertebrates 11. Springer,
New York.
Labra, A. 2011. Chemical stimuli and species recognition in
Liolaemus lizards. Journal of Zoology 285: 215-221.
Labra, A. & Hoare, M. 2014. Chemical recognition in a snake-
lizard predator-prey system. Acta Ethologica 18: 173-179.
Labra, A. & Niemeyer, H.M. 1999. Intraspecific chemical
recognition in the lizard Liolaemus tenuis. Journal of
Chemical Ecology 25: 1799-1811.
Labra, A.; Beltrán, S. & Niemeyer, H.M. 2001. Chemical
exploratory behavior in the lizard Liolaemus belli. Journal
of Herpetology 35: 51-55.
Labra, A.; Escobar, C.A.; Aguilar, P.M. & Niemeyer, H.M. 2002.
Sources of pheromones in the lizard Liolaemus tenuis.
Revista Chilena de Historia Natural 75: 141-147.
Labra, A.; Cortéz, S. & Niemeyer, H.M. 2003. Age and season
aect chemical discrimination of Liolaemus bellii own space.
Journal of Chemical Ecology 29: 2615-2620.
López, P. & Martín, J. 2005. Female Iberian wall lizards prefer
male scents that signal a better cell-mediated immune
response. Biology Letters 1: 404-406.
López, P. & Martín, J. 2011. Pheromones and Reproduction
in Reptiles: 141-167. En: Norris, D.O. & López, K.H
(eds.), Hormones and Reproduction of Vertebrates, Volume
3-Reptiles. Academic Press, San Diego, USA.
López, P.; Aragón, P. & Martín, J. 1998. Iberian rock lizards
(Lacerta monticola cyreni) assess conspecic information
using composite signals from faecal pellets. Ethology 104:
809-820.
López, P.; Aragón, P. & Martín, J., 2003. Responses of female
lizards, Lacerta monticola, to males' chemical cues reect
their mating preference for older males. Behavioral Ecology
and Sociobiology 55: 73-79.
Martín, J. & López, P. 2013. Responses of female rock lizards
to multiple scent marks of males: eects of male age, male
density and scent over-marking. Behavioural Processes 94:
109-114.
Martín, J.; Moreira, P.L. & López, P. 2007. Statussignalling
chemical badges in male Iberian rock lizards. Functional
Ecology 21: 568-576.
Martins, E.P.; Ord, T.J.; Slaven, J.; Wright, J.L. & Housworth, E.A.
2006. Individual, sexual, seasonal, and temporal variation
in the amount of sagebrush lizard scent marks. Journal of
Chemical Ecology 32: 881-893.
Mason, R.T. 1992. Reptilian pheromones: 114-228. En: Gans,
C. & Crews, D. (eds.), Biology of Reptilia: Hormones, Brain
and Behavior. e University of Chicago Press, Chicago.
Mason, R.T. & Parker, M.R. 2010. Social behavior and pheromonal
communication in reptiles. Journal of Comparative Physiology
A 196: 729-749.
Mayerl, C.; Baeckens, S. & Van Damme, R. 2015. Evolution
and role of the follicular epidermal gland system in non-
ophidian squamates. Amphibia-Reptilia 36: 185-206.
Müller-Schwarze, D. 2006. Chemical ecology of vertebrates.
Cambridge, UK: Cambridge University Press.
R Core Team. 2016. R: A language and environment for statistical
computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna,
Austria. Disponible en: <https://www.R-project.org/>.
Último acceso: 3 de julio de 2017.
Ramírez Pinilla, M.P. 1992. Ciclos reproductivos y de cuerpos
grasos en dos poblaciones de Liolaemus darwinii (Reptilia:
Sauria: Tropiduridae). Acta Zoológica Lilloana 42: 41-49.
Robles, C. & Halloy, M. 2009. Home ranges and reproductive
strategies in a neotropical lizard, Liolaemus quilmes (Iguania:
Liolaemidae). South American Journal of Herpetology 4:
253-258.
Schwenk, K. 1995. Of tongues and noses: chemoreception in
lizards and snakes. Trends in Ecology and Evolution 10: 7-12.
Sherman, P.W.; Reeve, H.K. & Pfennig, D. 1997. Recognition
systems: 69-96. En: J. R. Krebs, J.R. & Davies, N.B. (eds.),
Behavioural Ecology. Blackwell Science. Oxford, UK.
Shine, R.; Phillips, B.; Waye, H.; LeMaster, M. & Mason, R.T.
2003. Chemosensory cues allow courting male garter snakes
to assess body length and body condition of potential mates.
7
Cuad. herpetol. 32 (1): 00-00 (2018)
Behavioral Ecology and Sociobiology 54: 162-166.
Troncoso-Palacios, J. & Labra, A. 2012. Is the exploratory
behavior of Liolaemus nitidus modulated by sex?. Acta
Herpetologica 7: 69-80.
Valdecantos, S.; Martínez, V. & Labra, A. 2014. Comparative
morphology of Liolaemus lizards precloacal glands. Acta
Herpetologica 9: 147-158.
Valdecantos, S. & Labra, A. 2017. Testing the functionality of
precloacal secretions from both sexes in the South American
lizard, Liolaemus chiliensis. Salamandra 38: 209-216.
Vicente, N.S. & Halloy, M. 2016. Chemical recognition of
conspecifics in a neotropical lizard, Liolaemus pacha
(Iguania: Liolaemidae): relation to visual displays, season
and sex. Journal of Ethology 34: 329-335.
Vicente, N.S. 2017. Comunicación visual y química en una
lagartija del noroeste argentino, Liolaemus pacha (Iguania:
Liolaemidae). Tesis Doctoral. Universidad Nacional de
Tucumán.
Wyatt, T.D. 2003. Pherom ones and animal behaviour.
Comunication by smell and taste. Cambridge University
Press. Cambridge, UK.
Zuur, A.F.; Ieno, E.N.; Walker, N.J.; Saveliev, A.A. & Smith, G.M.
2009. Mixed Eects Models and Extensions in Ecology with
R. Springer-Verlag. New York.
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