Comportamiento defensivo, sanitario y producción de ecotipos de Apis mellifera L. en Tabasco, México

Abstract

La africanización, las enfermedades, especialmente varroasis, la inestabilidad del mercado internacional de la miel y el deterioro del entorno ecológico, ha llevado a una constante investigación sobre como obtener abejas con características de alto rendimiento, baja defensividad y resistencia a enfermedades. El objetivo fue evaluar el comportamiento defensivo, sanitario y productivo de Apis mellifera L. y dos ecotipos de abejas (carniolas y africanizadas) en Centla, Huimanguillo y Tacotalpa, Tabasco, México; durante marzo a mayo de 2014. El clima es húmedo con temperatura media de 27 °C y precipitación media de 2 550 mm anuales. En comportamiento defensivo y sanitario se evaluó mediante la técnica de Payró et al (2010) y la infestación de varroa en adultas mediante la prueba de David de Jong; y se evaluó la producción de miel en peso. Se utilizó un DCA, con 10 colmenas por municipio y se aplicaron las pruebas de Tukey (p= 0.05) y “t”- de Student para separar medias poblacionales. En Tacotalpa, la defensividad (1.7) e infestación de varroa en abeja adulta fue mayor (6.6%). Varroa en cría fue muy ligera en Huimanguillo (0.7%) mientras que en Centla y Tacotalpa se presentaron niveles ligeros. El acicalamiento fue medio en Tacotalpa (39.8%) y ligero en Centla y Huimanguillo. La producción de miel en Huimanguillo fue mayor (58.44 kg colmena). Las abejas carniolas son menos defensivas (4.4). Se concluye que en los tres municipios presentaron colonias higiénicas con remoción mayor a 86%. En abejas carniolas y africanizadas la incidencia de varroa en adultas y en cría, el comportamiento higiénico y la producción de miel son similares.

Full text

Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas Vol.7 Núm.8 12 de noviembre - 31 de diciembre, 2016 p. 1867-1877
Comportamiento defensivo, sanitario y producción de ecotipos
de Apis mellifera L. en Tabasco, México*
Defense, hygiene and production behavior of Apis mellifera L.
ecotypes in Tabasco, Mexico
Dulce Nayeli Contreras-Ramírez1§, María Isabel Pérez León1, Emeterio Payró-de la Cruz2, Gerardo Rodríguez-Ortiz1, Ernesto
Castañeda-Hidalgo1 y Rosa María Gómez-Ugalde1
1Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca. Ex Hacienda de Nazareno, Xoxocotlán, Oaxaca. CP. 71230. Tel. 01 951 51 70 788. (more_260491@hotmail.com; leonisa70@
hotmail.com; grodriguez.itvo@yahoo.com; casta_h50@hotmail.com; rmgomez80 @hotmail.com; leonisa70@hotmail.com). 2Instituto Tecnológico de la Zona Olmeca.
Ignacio Zaragoza s/n. Villa Ocuitzapotlán, Centro, Tabasco. CP. 86270. (epayro@yahoo.com.mx). §Autor para correspondencia: more_260491@hotmail.com.
* Recibido: agosto de 2016
Aceptado: noviembre de 2016
Resumen
La africanización, las enfermedades, especialmente varroasis,
la inestabilidad del mercado internacional de la miel y el
deterioro del entorno ecológico, ha llevado a una constante
investigación sobre como obtener abejas con características
de alto rendimiento, baja defensividad y resistencia a
enfermedades. El objetivo fue evaluar el comportamiento
defensivo, sanitario y productivo de Apis mellifera L. y dos
ecotipos de abejas (carniolas y africanizadas) en Centla,
Huimanguillo y Tacotalpa, Tabasco, México; durante marzo
a mayo de 2014. El clima es húmedo con temperatura media
de 27 °C y precipitación media de 2 550 mm anuales. En
comportamiento defensivo y sanitario se evaluó mediante la
técnica de Payró et al (2010) y la infestación de varroa en adultas
mediante la prueba de David de Jong; y se evaluó la producción
de miel en peso. Se utilizó un DCA, con 10 colmenas por
municipio y se aplicaron las pruebas de Tukey (p= 0.05) y “t”-
de Student para separar medias poblacionales. En Tacotalpa,
la defensividad (1.7) e infestación de varroa en abeja adulta fue
mayor (6.6%). Varroa en cría fue muy ligera en Huimanguillo
(0.7%) mientras que en Centla y Tacotalpa se presentaron
niveles ligeros. El acicalamiento fue medio en Tacotalpa
(39.8%) y ligero en Centla y Huimanguillo. La producción
de miel en Huimanguillo fue mayor (58.44 kg colmena). Las
abejas carniolas son menos defensivas (4.4). Se concluye que
Abstract
Africanization, disease, particularly varroosis, the instability
of the international honey market and the deterioration of
ecological environment, has led to a constant research on
how to obtain bees with high performance characteristics,
low defensiveness and resistance to disease. The objective
was to evaluate the defense, hygiene and productive behavior
of Apis mellifera L. and two bee ecotypes (carniolas and
Africanized) in Centla, Huimanguillo and Tacotalpa,
Tabasco, Mexico; from March to May 2014. The climate is
humid with average temperature of 27 °C and annual average
rainfall of 2 550 mm. Defense and hygiene behavior was
evaluated through the technique from Payró et al. (2010)
and varroosis infestation in adult through David de Jong
test; honey production was evaluated by weight. A DCA
with 10 hives per municipality were used and Tukey tests
(p= 0.05) and “t”-Student to separate population means. In
Tacotalpa, defensiveness (1.7) and varroosis infestation in
adult bee was higher (6.6%). Varroa in larva was very light in
Huimanguillo (0.7%) while in Centla and Tacotalpa showed
light levels. Preening in Tacotalpa was intermediate (39.8%)
and light in Centla and Huimanguillo. Honey production in
Huimanguillo was higher (58.44 kg hive). Carniola bees
are less defensive (4.4). It is concluded that in the three
municipalities had hygiene colonies with removal greater

1868 Rev. Mex. Cienc. Agríc. Vol.7 Núm.8 12 de noviembre - 31 de diciembre, 2016 Dulce Nayeli Contreras-Ramírez et al.
en los tres municipios presentaron colonias higiénicas con
remoción mayor a 86%. En abejas carniolas y africanizadas
la incidencia de varroa en adultas y en cría, el comportamiento
higiénico y la producción de miel son similares.
Palabras clave: acicalamiento, comportamiento higiénico,
producción de miel.
Introducción
La apicultura es una actividad fundamental dentro de la
ganadería mexicana ya que se ha desenvuelto con éxito y
relevancia económica. Es la tercera actividad captadora de
divisas para el país, y ocupa el sexto lugar como productor y el
tercero como exportador de miel a nivel mundial (SAGARPA,
2006). El país está segmentado en seis regiones apícolas;
Norte, Pacíco, Altiplano, Centro, Golfo y la Península de
Yucatán. Tabasco, pertenece a la región apícola del Golfo,
junto a los estados de Veracruz y Tamaulipas. Tabasco ha
registrado un impresionante descenso en la producción de miel
a partir de 1980, ubicándose en el 28° lugar a nivel nacional y
considerando sus aportaciones como no signicativo (SIAP,
2013). Lo anterior es paradójico, pues Tabasco cuenta con
una gran riqueza y abundancia de especies vegetales nativas e
introducidas, convirtiéndolo en un importante laboratorio para
investigar el papel ecológico y económico que juegan las abejas
en el trópico húmedo mexicano (Córdova- Córdova et al., 2009).
La baja producción de miel en el estado se debe a diversos
factores, sobresalen por su importancia la africanización,
la presencia del parásito Varroa destructor, causante de la
enfermedad conocida como varroasis en las colmenas, las
frecuentes e intensas precipitaciones que ocurren durante el
año y el bajo nivel de desarrollo de esta actividad debido al
escaso apoyo gubernamental. Asimismo, ocurre el proceso
de africanización de las abejas, carácter indeseable para los
apicultores, pues genera la aparición de ecotipos con alta
defensividad, lo que diculta el manejo de los apiarios y es
una de las causas principales del abandono de ésta actividad.
Sin embargo, no todo lo referente a estos ecotipos de abejas
es malo, pues las abejas reinas son proliferas, presentan alta
resistencia al ataque de enfermedades, son más higiénicas
y mayor productivas que las abejas carniolas (Payró et al.,
2009). Uribe et al. (2003) mencionan que en México, el
comportamiento defensivo de las abejas africanizadas ha
ocasionado más de tres mil accidentes por picaduras en
personas, de las cuales más de 300 han muerto.
than 86%. In carniolas and africanized bees the incidence of
varroosis in adult and larva, hygienic and honey production
behavior are similar.
Keywords: preening, hygienic behavior, honey production.
Introduction
Beekeeping is an important activity within Mexican
livestock since it has developed successfully and economic
relevance. It is the third collecting activity of foreign
exchange for the country, and ranks sixth as producer and
third as honey exporter worldwide (SAGARPA, 2006).
The country is segmented into six apiculture regions;
North, Pacic, Altiplano, Central, Gulf and the Yucatán
Peninsula. Tabasco belongs to the apiary Gulf region, along
with the states of Veracruz and Tamaulipas. Tabasco has
seen a dramatic decline in honey production from 1980,
ranking 28th nationally and considering their contributions
as insignicant (SIAP, 2013). This is paradoxical because
Tabasco has a great richness and abundance of native and
introduced plant species, making it an important laboratory
to research the ecological and economic role of bees in the
Mexican humid tropics (Córdova- Córdova et al., 2009).
Low honey production in the state is due to several factors,
standing out on importance is Africanization, the presence of the
parasite Varroa destructor, responsible for a disease known as
varroasis in hives, frequent and intense rainfall during the year
and the low level of development of this activity due to poor
government support. Also the Africanization bee process, an
undesirable trait for beekeepers, as it generates the appearance
of ecotypes with high defensiveness, making dicult to handle
apiaries and is one of the main causes of the abandonment of
this activity. However, not everything regarding to these bee
ecotypes is bad, because the queen bees are prolic, have
high resistance to disease attacks, more hygienic and more
productive than carniolas bees (Payró et al., 2009). Uribe et
al. (2003) mention that in Mexico, the defensive behavior of
Africanized bees has caused more than three thousand accidents
by stings in people, of which more than 300 have died.
However, the factor with the highest direct eect in reducing
honey production is the presence of varroa in hives. Varroa
mite is an ectoparasite from the the Varroidae family and
aects Apis mellifera in all development stages by sucking
hemolymph. Furthermore, it is considered to be responsible

1869
Comportamiento defensivo, sanitario y producción de ecotipos de Apis mellifera L. en Tabasco, México
No obstante, el factor con el mayor efecto directo en
la reducción de la producción de miel es la presencia
de V. destructor en las colmenas. La varroa es un ácaro
ectoparásito de la familia Varroidae y afecta a Apis mellifera
en todos los estadios de desarrollo mediante el succionando
de la hemolinfa. Además, se le atañe la creación de
malformaciones en las abejas, las cuales les impiden realizar
una óptima recolección y un desplazamiento normal, y las
hace susceptible a enfermedades relacionadas con bacterias
y virus (Ministerio de la Agricultura, 2010).
Las abejas son organismos que por naturaleza son sociales
y altamente cooperativos, por lo que esta interacción conlleva
a la exposición de agentes patógenos y a la transmisión de
enfermedades, debido a factores como la alta densidad de
población, el espacio reducido y el contacto físico constante. Sin
embargo, la sociabilidad también les proporciona protección
contra parásitos, mediante el comportamiento higiénico que
poseen (Baracchi et al., 2012). Debido a ello, las poblaciones
de ácaros son controlados por las abejas mediante el desarrollo
de comportamientos de resistencia a los problemas sanitarios.
Estos comportamientos de son de importancia invaluable para
el manejo y economía de los apicultores. Por lo que el presente
trabajo tiene como objetivo evaluar la producción de miel y
el comportamiento sanitario y defensivo de las abejas en los
municipios de Centla, Huimanguillo y Tacotalpa, Tabasco;
bajo los mismos rasgos de evaluación en los dos ecotipos de
abejas principales (africanizadas y carniolas).
Materiales y métodos
Área de estudio
El estudio se llevó a cabo en los municipios de Centla
(18°25´30.27” latitud norte y 93° 00’ 44.96” longitud oeste),
Tacotalpa (17° 21’ 34.53” latitud norte y 92° 43’ 43.28”
longitud oeste) y Huimanguillo (17° 37’ 40.62” latitud norte y
93° 35’ 55.11” longitud oeste), en el estado de Tabasco, durante
los meses de marzo a mayo de 2014. El estado presenta clima
cálido- húmedo, la temperatura media anual es de 27 °C y la
precipitación media estatal es de 2 550 mm anuales (Figura 1).
Evaluación de variables
En cada uno de los municipios se eligió un apiario y en cada
uno de éstos se eligieron diez colmenas, en donde se evaluó
el comportamiento defensivo, sanitario y la producción
for malformations in bees, which prevent them from
achieving optimum collection and normal movement, and
makes them susceptible to diseases related to bacteria and
viruses (Ministerio de Agricultura, 2010).
Bees are organisms that by nature are social and highly
cooperative, so that this interaction leads to the exposure of
pathogens and disease transmission due to factors such as
high population density, reduced space and constant physical
contact. However, sociability also provides them protection
against parasites, by the hygienic behavior that possesses
(Baracchi et al., 2012). As a result, mite populations are
controlled by bees through the development of a resistance
behavior to health problems. These behaviors are invaluable
for management and economy of beekeepers. So this study
aims to evaluate honey production and hygiene and defensive
behavior of bees in the municipalities of Centla, Huimanguillo
and Tacotalpa, Tabasco; under the same evaluation traits in
two major bee ecotypes (africanized and carniola).
Materials and methods
Study area
The study was conducted in the municipalities of Centla (18°
25’ 30.27” north latitude and 93° 00’ 44.96” west longitude),
Tacotalpa (17° 21’ 34.53” north latitude and 92° 43’ 43.28”
west longitude) and Huimanguillo (17° 37’ 40.62" north
latitude and 93° 35’ 55.11” west longitude), in the state of
Tabasco, during the months of March to May 2014. The state
has warm- humid climate, the annual average temperature is 27
°C and the state average rainfall is 2 550 mm per year (Figure 1).
Figura 1. Localización de los apiarios en Tabasco.
Figure 1. Location of apiaries in Tabasco.

1870 Rev. Mex. Cienc. Agríc. Vol.7 Núm.8 12 de noviembre - 31 de diciembre, 2016 Dulce Nayeli Contreras-Ramírez et al.
de miel, estas mismas variables fueron consideradas para
evaluar el comportamiento de dos ecotipos diferentes de
abejas (carniolas y africanizadas).
Evaluación del comportamiento defensivo de las abejas
El comportamiento defensivo se evaluó mediante la
aplicación de humo a la colmena; lo que se recomienda se
realice por la parte delantera de la colmena o piquera. La
aplicación de humo permite observar el comportamiento
de las abejas. De acuerdo al grado de su defensividad se
asigna un valor de acuerdo a las propuestas de Payró et al.
(2010) y Vándame et al. (2012), quienes utilizan una escala
de cinco niveles para determinar la defensividad. El valor
de 1 representa es el nivel más agresivo, y son consideradas
como intolerables para el apicultor experimentado. Pueden
reaccionar incluso cuando se están revisando colmenas
vecinas y es incluso muy difícil su control con suciente
humo. Esto provoca su agresividad y dispersión hacia
los alrededores, razón por la cual atacan a personas y a
animales que se encuentren presentes. En el valor de dos, el
mecanismo de reacción de las abejas es inmediato a partir
del cual generan un fuerte zumbido, con lo que inician el
ataque mediante la picadura.
Buscan principalmente las partes expuestas del cuerpo del
apicultor o las zonas oscuras de la ropa. En este estado las
abejas pueden ser controladas con el uso de una gran cantidad
de humo. En el valor de tres, las abejas reaccionan con un
zumbido fuerte y constante. Algunas abejas salen a volar en
forma agresiva y chocan con el velo y la ropa de protección
del apicultor. En este estado las abejas se consideran como
manejables, pero requieren gran cantidad de humo. En el
nivel cuatro, las abejas reaccionan con un zumbido fuerte, y
pasados algunos segundos, algunas abejas se limitan a sobre
volar fuera de la colmena. En general, se pueden manipular
bien y con poco humo. El nivel cinco es considerado como
el más dócil. Al momento de abrir una colmena las abejas
permanecen muy tranquilas, respondiendo únicamente con
un zumbido suave y su manejo es muy bueno.
Evaluación del comportamiento sanitario
Se evaluó a través del comportamiento higiénico (CH), el
grado de acicalamiento y la infestación de varroa en pupa y en
adulto. El primero consistió en la prueba de comportamiento
higiénico (CH) propuesta por Vandema et al. (2012). Para
realizar la prueba se recomienda usar un bastidor operculado
y se selección 100 pupas que deben sacrificarse con una
Evaluation of variables
In each of the municipalities an apiary was chosen and in each
of these ten hives were chosen, where defensive, hygiene
behavior and honey production were evaluated, these same
variables were considered to evaluate the behavior of two
dierent bee ecotypes (carniolan and Africanized).
Evaluation of defensive behavior of bees
The defensive behavior was evaluated by applying smoke
to the hive; which is recommended to be made by the
front of the hive. Smoke application allows observing bee
behavior. According to the degree of their defensiveness a
value according to the proposals of Payró et al. (2010) and
Vandame et al. (2012) is assigned, who use a scale of ve
levels to determine defensiveness. The value of 1 represents
the most aggressive level and is considered intolerable for
experienced beekeeper. Can react even when beekeeper is
viewing neighboring hives and even their control is very
dicult with enough smoke. This causes its aggressiveness
and spread to the surroundings, reason why attack people
and animals that are present. The value two, the reaction
mechanism of bees is immediate from which generate a
strong buzz, with which initiates the attack by stinging.
They seek primarily exposed parts of the beekeeper
body or dark areas of clothing. In this state bees can be
controlled with the use of a lot of smoke. In the value three,
bees react with a strong and constant buzz. Some bees y
out aggressively and collide with the veil and beekeeper
protective clothing. In this state the bees are considered
manageable, but require a lot of smoke. In level four, bees
react with a strong buzz, and after a few seconds, some
bees are limited to about flying outside the hive. In general,
they can be handled well and with little smoke. Level five
is considered the most docile. When opening a hive, bees
remain very calm, responding only with a soft hum and its
handling is very good.
Evaluation of hygiene behavior
It was assessed through hygienic behavior (CH), the degree
of preening and infestation of varroa in pupa and adult. The
rst test consisted of Hygienic behavior (CH) proposed by
Vandema et al. (2012). To perform the test it is recommended
to use a brood frame and select 100 pupae that should be
killed with an insulin needle through a deep puncture that
cross the entire pupa. With indelible ink it is marked the used

1871
Comportamiento defensivo, sanitario y producción de ecotipos de Apis mellifera L. en Tabasco, México
aguja de insulina mediante un piquete profundo que
atraviese toda la pupa. Con tinta indeleble se marca la zona
utilizada. Finalmente, 24 h después se registra el número
de celdas desoperculadas y removidas por las abejas. Para
el comportamiento higiénico se consideró el porcentaje de
remoción mediante la siguiente fórmula:
Evaluación de la infestación de varroa en cría (Ivc)
Para evaluar la infestación de varroa en cría (Ivc) de abejas
se siguió el procedimiento propuesto por Payro et al. (2010).
Para ello se elige un bastidor con panal de cría operculada,
del que se toma un fragmento con aproximadamente 100
celdillas. El análisis de laboratorio requerido se realizó en
el laboratorio de Biotecnología del Instituto Tecnológico de
la Zona Olmeca (ITZO). Para ello se retiró el opérculo y se
sacaron con sumo cuidado las crías de abejas, se observaron
a detalle cuerpo y celdillas para contabilizar el número de
larvas infestadas con varroas.
La infestación de varroa en abeja adulta (Ivaa)
Se realizó mediante la prueba de laboratorio propuesta
por David de Jong. Esta prueba requiere de una muestra
de 100 abejas como máximo en frascos con alcohol. Esta
prueba también se realizó en laboratorio de Biotecnología
del Instituto Tecnológico de la Zona Olmeca. La prueba
requiere sean agitados los frascos con vigor, de esta forma
las varroas se desprenden de las abejas. Finalmente se
colocan en una malla por encima de un recipiente para la
separación de abejas y varroas, se contabilizan el número
de abejas y de varroas. Para determinar la Ivaa se utiliza la
siguiente fórmula:
Evaluación del acicalamiento
Para realizar esta prueba se recomienda ingresar por
la piquera de la colmena una cartulina untada con
aceite, se mantiene ahí durante 24 h. Transcurrido este
tiempo se retira la lámina y se contabilizan el número
de varroas pegadas a la lámina y el número de varroas
lesionadas.
area. Finally, after 24 hours records the number of brood cells
and removed by bees. For the hygienic behavior the removal
percentage was considered through the following formula:
Evaluation of varroa infestation in larva (Ivc)
To assess varroa infestation in bee larva (Ivc) was followed
the procedure proposed by Payró et al. (2010). For this
purpose a brood frame is chosen, from which a fragment
of approximately 100 cells is taken. Required laboratory
analysis was performed in the Biotechnology laboratory
from the Instituto Tecnologico of the Olmeza Zone (ITZO).
For this purpose the brood frame was removed and carefully
took the baby bees, detail body and cells were observed to
count the number of larvae infested with varroa.
Varroa infestation in adult bee (Ivaa)
It was performed through the laboratory test proposed
by David de Jong. This test requires a sample of 100 bee
maximum in jars with alcohol. This test was also performed
in the Biotechnology laboratory from the Instituto
Tecnologico of the Olmeca Zone. The test requires the vials
to be agitated vigorously, thereby varroa detach from the
bee. Finally placed in a mesh above a container to separate
bees from varroa, the number of bees and varroa mites are
counted. To determine Ivaa the following formula is used:
Evaluation of preening
To perform this test it is recommended to pass through the
entrance of the hive an oiled card, held there for 24 h. After
this time the sheet is removed and the number of varroa stuck
to the sheet and the number of injured varroa mites is counted.
Evaluation of honey production
It was performed by counting the number of racks of
harvested honey from each hive and apiary under study.
After the brood frames were removed with a honey comb,
(Total alveolos punzados - Total alveolos no limpiados
Ch= *100
Total alveolos punzados
Total de varroas encontradas
Ivc= * 100
Total de celdillas revisadas
Total de varroas encontradas
Ivaa= * 100
Total de abejas en la muestra
(Total alveolus punctured - Total alveolus non cleaned
Ch= * 100
Total alveolus punctured
Total of varroas found
Ivc= * 100
Total cells observed
Total of varroas found
Ivaa= * 100
Total bees in the sample
Amount of varroa injured (VL)
Preening= * 100
Total de varroas the sample (VT)

1872 Rev. Mex. Cienc. Agríc. Vol.7 Núm.8 12 de noviembre - 31 de diciembre, 2016 Dulce Nayeli Contreras-Ramírez et al.
Evaluación de la producción de miel
Se realizó contabilizando el número de bastidores de miel
cosechados de cada colmena y apiario en evaluación. Después
se retiraron los opérculos con un cepillo desoperculador.
Inmediatamente se pesó el bastidor, se extractó la miel y se
volvió a pesar el bastidor vacío, siendo la diferencia de peso
la cantidad de miel contenida en un bastidor.
Análisis estadístico
Los municipios evaluados fueron considerados los
tratamientos y las colmenas fueron las repeticiones.
Todas las variables fueron evaluadas mediante análisis de
varianza, bajo un diseño completamente aleatorizado y se
realizó la separación de medias de tratamiento mediante el
método de Tukey (α= 0.05). Para evaluar la defensividad, el
comportamiento higiénico, el acicalamiento y la infestación
de varroa en pupa y la Ivaa y la producción de miel en abejas
carniolas y africanizadas, se consideraron cinco colmenas
por cada ecotipo. Se compararon a través de la prueba “t” de
Student utilizando el paquete de System Analysis Statistical
(SAS) for Windows 9.0.
Resultados y discusión
El comportamiento defensivo de las abejas en cada
comunidad presentó diferencia significativa (p< 0.001).
Siendo Tacotalpa el municipio con las colmenas más
defensivas con un valor de 1.7. Lo que las ubica en el nivel
uno, aunque muy cercano al nivel dos. Lo que indica que las
abejas son agresivas y con pocas posibilidades de manejarse.
Las comunidades de Centla y Cárdenas presentaron similitud
en la reacción a la agresividad, con un valor de 3.5, lo
que indica que las abejas de estas colmenas son menos
defensivas, y que pueden ser manejadas con poco humo. En
caso de mostrar agresividad, las abejas buscarán en menor
medida las zonas expuestas del apicultor para picar, sin llegar
a buscar las zonas obscuras (Cuadro 1).
Entre abejas africanizadas y carniolas la defensividad fue
signicativa (p= 0.0008). El valor de las abejas carniolas fue
de 4.4; mientras que para las africanizadas fue de 2.6. Lo que
demuestra que las abejas africanizadas son más defensivas
immediately the frame was weighed, extracted honey and
weighed the empty frame, being the weight dierence the
amount of honey contained in a frame.
Statistical analysis
The municipalities evaluated were considered the
treatments and beehives replications. All variables were
evaluated by analysis of variance, under a completely
randomized design and mean separation was performed
for treatment through Tukey (α= 0.05). To evaluate
defensiveness, hygienic behavior, preening and varroas
infestation in pupa and Ivaa and honey production in
carniolan and Africanized bees, ve hives were considered
for each ecotype. These were compared through "t" Student
test using the Statistical Analysis System package (SAS)
Windows 9.0.
Results and discussion
The defensive behavior of bees in each community showed
significant difference (p< 0.001). Being Tacotalpa the
municipality with the most defensive hives with a value
of 1.7; placing them at level one, although very close to
level two; indicating that bees are aggressive and not easy
to handle. Centla and Cárdenas commounities showed
similarity in reaction to aggression, with a value of 3.5,
indicating that these hives bees are less defensive, and
that can be handled with little smoke. In case of showing
aggressiveness, bees will dissuade of seeking exposed areas
from the beekeeper to sting, without looking the dark areas
(Table 1).
Between Africanized and carniolan bees defensiveness
was significant (p= 0.0008). The value for canicolan bees
was 4.4; while for Africanized was 2.6. This proves that
Africanized bees are more defensive than carniola, but with
the possibility of controlling them using a lot of smoke. The
results agree with Uribe et al. (2003), who indicate that
Africanized bees have a higher degree of defensiveness.
Thus with Brizuela (2003) who reports that the behavior of
defensiveness increases with hybridization of European and
Africanized bees (Table 2).
As for the analysis of hygienic behavior among
municipalities, it was found that there is no signicant
dierence between them (p= 0.09); a variation range
Número de varroas lesionadas (VL)
Acicalamiento= * 100
Total de varroas en la muestra (VT)

1873
Comportamiento defensivo, sanitario y producción de ecotipos de Apis mellifera L. en Tabasco, México
que las carniolas, aunque con la posibilidad de controlarlas
mediante la utilización de mucho humo. Los resultados
obtenidos concuerdan con Uribe et al. (2003), quienes
indican que las abejas africanizadas presentan mayor grado
de defensividad. Así también, Brizuela (2003) reporta que la
conducta de defensividad se incrementa con la hibridación
de abejas europeas y africanizadas (Cuadro 2).
En cuanto al análisis del comportamiento higiénico entre los
municipios, se encontró que no existe diferencia signicativa
entre ellos (p= 0.09). Se muestra un rango de variación entre
93.8% y 87.9% en remoción de crías muestras. Por lo que de
acuerdo a Gramacho y Goncanlves (2002) las colonias son
higiénicas. Se considera que una colonia es higiénica cuando
between 93.8% and 87.9% in removal of larva sample. So
according to Gramacho and Goncanlves (2002) colonies
are hygienic. It is considered that a colony is hygienic
when it presents a value of larva removal higher than 80%.
However, authors like Spivak and Reuter (2001) consider
hygiene to those bees that remove 95% of the larva, being
a desirable trait (Table 1).
Hygienic behavior between Africanized bees and carniolan
was similar (p= 0.2). Vásquez and Tello (1995) indicate that
africanized bees have "hygienic genes"; that is, they are
capable of uncapping and removing dead brood quickly. This
process generates a form of resistance to dierent diseases.
Hygienic behavior is also related to honey production, since
Característica evaluada- significancia Municipios
Huimanguillo Centla Tacotalpa
Producción de miel (kg por colmena) (0.7) 58.44 ± 16.079 a 41.33 ±17.15 b 43.1±20.146 b
Comportamiento higiénico (p= 0.245) 0.926 ± 0. 019 a 0.879± 0.096 a 0.938 ±0.048 a
V. destructor en adultas (p= 0.022) 0.034 ± 0.031 ba 0.021± 0.027 b 0.066±0.046 a
V. destructor en cría (p= 0.019) 0.007± 0.008 b 0.038 ±0.029 a 0.027± 0.019 ba
Acicalamiento (p= 0.041) 0.141± 0. 083 b 0.26±0.315 ba 0.398± 0.122 a
Defensividad (p= 0.0001) 3.5 ± 1.08 a 3.5 ± 0.849 a 1.700± 0.674 b
Alzas 123
Producción de miel kg por colmena (p= <.0001) 23.578 ± 0.925 c 48.815 ±2.585 b 72.738± 2.469 a
Comportamiento higiénico (p= 0.218) 0.874 ± 0.104 a 0. 927 ± 0.067 a 0. 937±0.05 a
V. destructor en adultas (p= 0.504) 0.031 ± 0.034 a 0.046 ±0.047 a 0.041±0.034 a
V. destructor en cría (p= 0.725) 0.032 ± 0.031 a 0.021± 0.022 a 0.019± 0.0161 a
Acicalamiento (p= 0.946) 0.305 ± 0.324 a 0.256 ± 0.166 a 0.239± 0.18 a
Defensividad (p= 0.4) 2.777 ± 0.971 a 3.076± 1.382 a 2.750± 1.281 a
Medias dentro de cada la con la misma letra no son signicativamente diferentes (Tukey, 0.05). La media se acompaña de ± desviación estándar.
Cuadro 1. Características generales de producción, comportamiento sanitario y defensivo de los apiarios en los municipios
de Tabasco.
Table 1. General characteristic of production, hygiene and defensive behavior of apiaries from the municipalities of Tabasco.
Características a evaluar/signicancia¶Ecotipos de abejas
Africanizada Carniola
Producción de miel ( kg por colmena) (p= 0.4) 62.9 ± 11.31 53.98 ± 20.09
Alzas (p= 0.3) 2.6 ± 0.54 2.2 ± 0.83
Comportamiento higiénico (p= 0.2) 95.6 ± 0.103 89.6 ± 0.036
Varroa en adultas (p= 0.3) 4.37 ± 0.042 2.43 ± 0.012
Varroa en cría (p= 0.1) 0.4 ± 0.004 1.13±0.01
Acicalamiento (p= 0.3) 1.16 ± 0.105 1.65 ± 0.055
Defensividad (p= 0.0008) 2.6 ± 0.054 4.4 ± 0.054
¶Se utilizó la prueba “t” Student (p= 0.05). La media se acompaña de ± desviación estándar.
Cuadro 2. Características generales de producción, comportamiento higiénico y defensivo de abejas carniolas y africanizadas.
Table 2. General characteristics of production, hygienic and defensive behavior of Africanized bees and carniolan.

1874 Rev. Mex. Cienc. Agríc. Vol.7 Núm.8 12 de noviembre - 31 de diciembre, 2016 Dulce Nayeli Contreras-Ramírez et al.
presenta un valor de remoción de crías mayor al 80%. Sin
embargo, autores como Spivak y Reuter (2001) consideran
higiénicas a aquellas abejas que remueven 95% de las crías,
siendo este un rasgo deseable (Cuadro 1).
El comportamiento higiénico entre abejas africanizadas y
carniolas fue similar (p= 0.2). Vásquez y Tello (1995) indican
que las abejas africanizadas presentan "genes higiénicos"; es
decir, son capaces de desopercular y de remover la cría muerta
rápidamente. Este proceso genera una forma de resistencia a
las diferentes enfermedades. El comportamiento higiénico
está también relacionado con la producción de miel ya que les
conere resistencia a enfermedades. De esta manera, cortan
el ciclo de enfermedades bacterianas o fungales o bien, de V.
destructor (Guzmán-Novoa et al., 2011) (Figura 2).
Infestación de varroa en cría
La prueba de varroa en cría (Cuadro 1) mostró diferencia
signicativa (p= 0.03), en donde Huimanguillo presentó un
menor índice de infestación de varroa en la postura (0.7%)
Tacotalpa y Centla (2.7% y 3.8%, respectivamente). De
acuerdo con Marcangeli (2001), esto se explica por qué
el ácaro de la varroa presenta mayor anidad por la cría
de zánganos, puesto que su ciclo biológico es más largo.
Mientras que Vandame (2000) y Le Conte et al. (1989)
consideran que la atractividad química de la cría parece ser
el factor esencial que provoca la infestación.
El ácaro de la varroa en cría no mostró diferencia signicativa
(p= 0.1) entre las carniolas y africanizadas (1.13% y 0.40%,
respectivamente) (Cuadro 2). Vandame et al. (2000), indican
que el ácaro de la varroa muestra mayor preferencia por las
abejas africanizadas y que estas son más tolerantes a dicho
ácaro. Con los resultados obtenidos sobre la preferencia de
crías, no obedece a lo mencionado por los autores.
Infestación de varroa en abeja adulta
Se presentaron diferencias significativas (p= 0.03) en
infestación de varroa en abejas adultas, en donde el apiario
de Tacotalpa presentó mayor índice de infestación (6.6%)
tanto que entre Huimanguillo y Centla el porcentaje fue
menor (3.4% y 2.1% respectivamente) (Cuadro 1).
Comparando con los parámetros establecidos por la Norma
Ocial Mexicana (NOM-056-ZOO-1995), Tacotalpa se
encuentra en un rango medio de infestación regular (>5%),
confers them disease resistance. Thus, they cut the cycle of
bacterial or fungal diseases or well of V. destructor Guzmán-
Novoa et al. (2011) (Figure 2).
Varroa infestation in larva
Proof of varroa in larva (Table 1) showed significant
dierence (p= 0.03), where Huimanguillo showed a lower
rate of varroa infestation in egg laying (0.7%) Tacotalpa
and Centla (2.7% and 3.8%, respectively); according to
Marcangeli (2001), this explains why the varroa mite has
higher anity for breeding drones, since their life cycle is
longer. While Vandame (2000) and Le Conte et al. (1989)
consider that chemical attractiveness of larva seems to be
the essential factor causing the infestation.
The varroa mite in larva showed no signicant dierence (p=
0.1) between carniolan and Africanized (1.13% and 0.40%,
respectively) (Table 2). Vandame et al. (2000) indicate that
varroa mite showed greater preference for Africanized
bees and that these are more tolerant to this mite. With the
results obtained on the preference of larva, does not to that
mentioned by the authors.
Varroa infestation in adult bee
There were significant differences (p= 0.03) in varroa
infestation in adult bees, where the apiary from Tacotalpa
showed higher infestation rate (6.6%) while between
Huimanguillo and Centla the percentage was lower (3.4%
and 2.1% respectively) (Table 1).
Figura 2. Desoperculación de crías muertas como
comportamiento higiénico en los apiarios de
Huimanguillo, Tabasco.
Figure 2. Uncapping dead larva as hygienic behavior in the
apiaries from Huimanguillo, Tabasco.

1875
Comportamiento defensivo, sanitario y producción de ecotipos de Apis mellifera L. en Tabasco, México
Huimanguillo y Centla están en un rango ligero (< 0.5%).
El índice de población de Varroa destructor depende de la
estación del año, siendo esta mayor en la época de máxima
floración, esto concuerda con lo que plantea (Manrique y
Soares, 2004).
La incidencia de varroa fue similar entre abejas africanizadas
y carniolas (p= 0.3) mostrando una media de infestación de
3.4%. Anderson y Trueman, (2000), indican que la varroa es
un ectoparásito, constituido como un agente patógeno propio
de Apis mellifera scutellata. Con los resultados obtenidos
y de acuerdo con SAGARPA (2012) la infestación es baja
entre las dos muestras pues es <5 varroas/día.
Acicalamiento
El comportamiento de acicalamiento en las diferentes
apiarios (Cuadro 1) mostró una diferencia signicativa (p=
0.02). Así pues indicó que en apiario de Tacotalpa el índice
de acicalamiento fue mayor (39.8%) tanto que en Centla el
promedio de acicalamiento fue medio (26%) y el nivel más
bajo fue reportado en el municipio de Huimanguillo (14.1%).
De acuerdo a los resultados, Tacotalpa presenta un
comportamiento de acicalamiento medio según SAGARPA
(2012). El acicalamiento entre abejas africanizadas y
carniolas no presentaron diferencia signicativa; no obstante,
SAGARPA (2012) reporta a las abejas africanizadas con
mayor nivel de acicalamiento.
Respecto a la producción de miel, en el Cuadro 1 se
representa el análisis de varianza aleatorizado de los tres
apiarios en evaluación, se encontró diferencia signicativa
(p= 0.7) en la producción de miel, siendo Huimanguillo el
municipio que registró el apiario con mayor volumen de
producción de miel (58.4kg colmena). Villegas et al. (2004)
mencionan que Huimanguillo y Tacotalpa pertenece a dos
de las tres subregiones del estado que poseen características
adecuadas para el óptimo desarrollo apícola. Sin embargo
Tacotalpa registró baja producción de miel (43.1 kg colmena)
tanto que en Centla se registro la producción de miel más
baja entre los municipios evaluados (41.3 kg colmena),
este hecho está fuertemente relacionado con la presencia de
varroa (Figura 3) ya que este municipio registró colmenas
con mayor incidencia de este acaro, al cual se le atribuye el
despoblamiento en la colmenas y conriéndoles múltiples
enfermedades vinculadas con virus y bacterias (Medina y
May, 2005).
Comparing with the parameters established by the Norma
Ocial Mexicana (NOM-056-ZOO-1995), Tacotalpa is in
a middle range of normal infestation (> 5%), Huimanguillo
and Centla are in a light range (<0.5%). The population rate
of Varroa destructor depends on the season, being higher
during peak flowering, this is consistent with that proposed
by (Manríque and Soares, 2004).
The incidence of varroa was similar between Africanized
and carniolan bees (p= 0.3) showing an average infestation
of 3.4%. Anderson and Trueman (2000) indicate that varroa
is an ectoparasite, constituted as an own pathogen agent from
Apis mellifera scutellata. With the results in this study and
according to SAGARPA (2012) infestation is low between
the two samples as it is <5 varroas/day.
Preening
Preening behavior in dierent apiaries (Table 1) showed
a signicant difference (p= 0.02). Showing that an apiary
from Tacotalpa the preening index was higher (39.8%) while
in Centla preening average was intermediate (26%) and the
lowest level was reported in municipality of Huimanguillo
(14.1%).
According to the results, Tacotalpa shows an intermediate
preening behavior according to SAGARPA (2012). Preening
between Africanized and Carniolan bees showed no
signicant dierence; however, SAGARPA (2012) reports
africanized bees with the highest level of preening.
Regarding to honey production, Table 1 shows the analysis
of variance randomized from the three apiaries under
evaluation, signicant difference (p= 0.7) was found in
honey production, being Huimanguillo the municipality
that recorded the apiary with higher volume of honey
production (58.4 kg hive). Villegas et al, (2004) mention
that Huimanguillo and Tacotalpa belong to two of the three
sub-regions from the state that has suitable characteristics
for optimal beekeeping development. However Tacotalpa
recorded low honey production (43.1 kg hive) while in Centla
recorded the lowest production among the municipalities
evaluated (41.3 kg hive), this fact is strongly related to
the presence of varroa (Figure 3) since this municipality
recorded hives with higher incidence of this mite, which
is credited to depopulation in hives and conferring them
multiple diseases associated with viruses and bacteria
(Medina and May, 2005).

1876 Rev. Mex. Cienc. Agríc. Vol.7 Núm.8 12 de noviembre - 31 de diciembre, 2016 Dulce Nayeli Contreras-Ramírez et al.
Según Córdova-Sánchez (2009), el rendimiento de miel
promedio por colmena en Tabasco es de 37 kg colmena, de
esta forma el valor obtenido en este estudio, el municipio de
Huimanguillo fue superior al rango mencionado...
Comparando la producción de miel entre africanizadas y
carniolas (Cuadro 2), no se muestra diferencia signicativa
(p= 0.4), presentando una media de 58.4 kg colmena.
Estos resultados concuerdan con Spivak y Reuter (1998),
quienes indican que no existen diferencias entre ellas,
mientras que Vásquez y Tello (1995) concluyen que las
abejas africanas producen mayor cantidad de miel que
las europeas. En oposición de Uribe et al. (2003), quienes
indican que las razas europeas son más productivas.
Conclusiones
En Tacotalpa, las abejas resultaron ser más defensivas
comparadas con las abejas de Centla (3.5) y Huimanguillo
(3.5). Las abejas carniolas resultaron menos defensivas que
las africanizadas.
En los apiarios de Centla y Huimanguillo los niveles de
infestación de varroa en abeja adulta son ligeros, y en
Tacotalpa la infestación es regular (6.6%).
La infestación de varroa en la cría de abejas, de los apiarios
fue muy ligeraen los tres municipios (0.7 a 3.8%). En
acicalamiento, Tacotalpa presentó un comportamiento
medio (39.8%) Centla y Huimanguillo presentaron un nivel
ligero (26% y 14.1%). En los tres municipios de Tabasco
se presentaron colonias higiénicas, con valor de remoción
mayor a 87.9%. En Huimanguillo, Tabasco las abejas
presentaron el mejor comportamiento defensivo, sanitario
y productivo (58.4 kg colmena). Entre abejas carniolas y
africanizadas no hubo diferencia en el comportamiento
higiénico, acicalamiento e infestación de varroa en crías y
abeja adulta, y producción de miel.
Literatura citada
Anderson, D. L. and Trueman, J. 2000. Varroa jacobsoni (Acari:
Varroidae) is more than one species. Exp. Appl. Acarol.
24:165-189.
According to Córdova-Sánchez (2009), the average yield
of honey per hive in Tabasco is 37 kg hive, thus the value
obtained in this study, the municipality of Huimanguillo was
higher to the range mentioned
Comparing honey production between africanized and
carniolan (Table 2), does not show signicant dierence
(p= 0.4), presenting an average of 58.4 kg hive.
These results agree with Spivak and Reuter (1998), who
indicate that there are no dierences between them, while
Vasquez and Tello (1995) conclude that African bees
produce more honey than European. In opposition to Uribe
et al. (2003), pointing out that the European races are more
productive.
Conclusions
In Tacotalpa, bees were more defensive compared to bees
from Centla (3.5) and Huimanguillo (3.5). Carniolan bees
were less defensive than africanized.
In the apiaries from Centla and Huimanguillo infestation
levels of varroa in adult bee are light, and in Tacotalpa
infestation is regular (6.6%).
Varroa infestation in breeding bees from the apiary was very
light in the three municipalities (0.7 to 3.8%). In preening,
Tacotalpa showed an average behavior (39.8%) Centla
and Huimanguillo had a light level (26% and 14.1%). In
the three municipalities of Tabasco were hygienic colonies
with a removal value greater than 87.9%. In Huimanguillo,
Figura 3. Varroa destructor ácaro que afecta a adultos y cría
de abejas Apis mellifera.
Figure 3. Varroa mite that aects adults and larva of bees
Apis mellifera.

1877
Comportamiento defensivo, sanitario y producción de ecotipos de Apis mellifera L. en Tabasco, México
Baracchi, D.; Fadda, A. and Turillazi, E. 2012. Evidence for anticepti
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End of the English version