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UNIVERSIDAD DE ORIENTE
NÚCLEO DE NUEVA ESPARTA
ESCUELA DE CIENCIAS APLICADAS DEL MAR
DEPARTAMENTO DE ACUACULTURA
SEMINARIO. LICENCIATURA EN BIOLOGÍA MARINA
ECOLOGÍA TRÓFICA DE LOS PLAYEROS CALIDRINOS PEQUEÑOS DE
LA REGIÓN NEARTICA
Autor: …………………………………………………………………………Asesor:
Gianco Emanuel Angelozzi Blanco………………Carolina Bracho Villavicencio
Boca de Río, julio, 2017
i
HOJA DE VEREDICTOS
EVALUACIÓN:
LUGAR:
FECHA
Seminario aprobado en nombre de la
Universidad de Oriente por el siguiente
Jurado Examinador:
Carolina Bracho Villavicencio
(Asesor)
Jurado
Jurado
ii
ÍNDICE GENERAL
HOJA DE VEREDICTOS.................................................................................. i
ÍNDICE GENERAL .......................................................................................... ii
lISTA DE TABLAS .......................................................................................... iii
lISTA DE FIGURAS ........................................................................................ iv
RESÚMEN ...................................................................................................... v
INTRODUCCIÓN ............................................................................................ 1
CAPÍTULO I: MORFOLOGÍA Y DIETA ........................................................... 7
CAPÍTULO II: TÉCNICAS DE ADQUISICIÓN DE ALIMENTO ...................... 20
CAPÍTULO III: FACTORES QUE INFLUENCIAN LA SELECCIÓN, USO DEL
HÁBITAT Y ALIMENTACIÓN ........................................................................ 26
Fotoperiodo ..................................................................................... 28
Condiciones climáticas................................................................... 29
Temperatura .................................................................................. 29
Viento ............................................................................................ 30
Precipitaciones .............................................................................. 31
Régimen de mareas ........................................................................ 31
Granulometría y topografía ............................................................ 32
Depredación y competencia ..............................................................36
CONCLUSIONES .......................................................................................... 40
BIBLIOGRAFÍA ............................................................................................. 41
iii
LISTA DE TABLAS
Tabla 1. Rango de longitud del tarso de hembras y machos en mm de las 4
especies de playeros. Elaborado a partir de los valore s reportados por
Jiménez et al. (2015), Sandercock (1998) y MacLean et al. (1971). Se
reportan los valores de tamaño de muestra de cada sexo por especie (n). .. 11
Tabla 2.Grupos taxonómicos reportados como componentes dietarios en los
playeros calidrinos pequeños del neártico. ................................................... 17
iv
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Diferencias en la longitud y curvatura relativa del pico entre las 4
especies. De izquierda a derecha arriba: Calidris alpina y C. mauri, abajo: C.
minutilla y C. pusilla. Fotografías de Macaulay Library, The Cornel Laboratory
of Ornithology (2017) ....................................................................................... 7
Figura 2. (A) Diagrama del cráneo y la mandibula de Calidris alpina,
mostrando la región kinésica del pico en la porción distal (Δ) y la articulación
craniofacial (▼). (B-C) Flexión de la mandíbula superior en C. acuminata
(Horsfield, 1821). Diagrama modificado de Zusi (1984). Fotografías de Robert
Inglis. ............................................................................................................... 8
Fig.3. Poros sensoriales del pico de tres especies de calidrinos pequeños;
(A) C. mauri (♀), maxila. (B) C. mauri, (♂), mandíbula. (C) C. alpina (♂),
mandíbula. (D) C. minutilla (♂), maxila. Barra de escala 1mm. Modificado de
Nebel et al. (2005) ........................................................................................... 9
Fig.4. Modelos de redes tróficas de planicies intermareales luego de revisar
las relaciones de consumo entre los calidrinos pequeños y las biopelículas.
Modificado de Kuwae et al. (2012) ................................................................ 14
Figura.5. Marcas de alimentación de las aves en el sustrato blando.
Izquierda: exploración. Derecha: picotazos. Fotografía: Gianco Angelozzi. .. 21
Figura 6. Cuadros de video mostrando (A–B) la captura de la presa
(Coleóptera) suspendida en el agua por un playero calidrino (Calidris alba) y
el transporte de la presa usando STT (C–J): 2 ciclos de apertura mandibular
D–H y I–J. La flecha indica la posición de la presa en el pico. Modificado de
Estrella et al. (2007) ...................................................................................... 22
v
UNIVERSIDAD DE ORIENTE
NÚCLEO DE NUEVA ESPARTA
ESCUELA DE CIENCIAS APLICADAS DEL MAR
DEPARTAMENTO DE ACUACULTURA
ECOLOGÍA TRÓFICA DE LOS PLAYEROS CALIDRINOS PEQUEÑOS DE
LA REGIÓN NEÁRTICA
Por: Gianco Emanuel Angelozzi Blanco
RESÚMEN
Los nutrientes disponibles en los ecosistemas derivan en interacciones
de consumo que determinan la estructura trófica de los mismos. En los
humedales, las aves playeras constituyen componentes bióticos importantes,
ya que en ellos estructuran las redes tróficas actuando como depredadores
tope en muchos casos. Del género Calidris, las especies más abundantes en
el continente americano son C. alpina, C. mauri, C. pusilla y C. minutilla. Se
caracterizan por realizar migraciones, el gregarismo durante el periodo no
reproductivo y la dependencia de ciertos humedales con características
particulares, donde reabastecen sus reservas de energía para completar los
viajes migratorios. Debido a la demanda energética, y a las implicaciones
fisiológicas que involucran estos viajes, las aves han evolucionado en función
de sacar el mayor provecho de la productividad y condiciones que ofrecen
los diversos hábitats que utilizan durante el periodo migratorio. Este trabajo
recopila información acerca de diversos tópicos de la ecología trófica de las
aves playeras, incluyendo adaptaciones morfológicas para la alimentación, la
dieta y sus variaciones, técnicas, estrategias de obtención de alimento y los
factores bióticos y abióticos que son determinantes en la selección, el uso de
los hábitats y la alimentación. Las características morfológicas del aparato
vi
bucal, como la rincokinésis distal, la presencia de espinas linguales y la
elongación de las extremidades inferiores de estas aves les permiten
explotar eficientemente los recursos que ofrecen los hábitats. Los
componentes dietarios de los calidrinos pequeños incluyen 5 Phyla, 10
clases y al menos 34 órdenes de invertebrados marinos. La flexibilidad
dietaria de estas especies es una respuesta evolutiva para aprovechar los
recursos alimenticios que ofrecen los distintos hábitats que emplean durante
su ciclo migratorio. Las técnicas de adquisición de alimento que exhiben son:
el picoteo, la exploración, el transporte por tensión superficial y el pastoreo,
empleados para la adquisición de distintos tipos de presas. La selección de
los hábitats y la alimentación están condicionados por la duración de las
horas diurnas, condiciones climáticas, regímenes de marea, la granulometría
y topología de los humedales, la depredación y la competencia intra e
interespecífica, modelando aspectos de la ecología alimentaria de los
playeros calidrinos pequeños.
Palabras clave: depredación, presas, aves playeras, migraciones
1
INTRODUCCIÓN
El término trófico deriva de la palabra griega trophy, que en su
traducción literal significa: recompensa o trofeo, en referencia al beneficio
energético obtenido de la depredación o la herbivoría (Garvey y Whiles,
2016). Actualmente, el término es empleado en un sentido ecológico para
designar grupos de organismos con requerimientos energéticos, nutricionales
y mecanismos de consumo similares, y es aplicable a distintos niveles de
organización ecológica, desde individuos a ecosistemas (Garvey y Whiles,
2016).
Los nutrientes disponibles en los ecosistemas, en cualquiera de sus
formas, derivan en interacciones de consumo, que permiten la transferencia y
almacenamiento de la materia y energía, determinando la estructura trófica
de los mismos (Nybakken y Bertness, 2005).
Desde la perspectiva del alimento, los organismos que poseen los
mismos hábitos y relaciones alimenticias se denominan grupos tróficos
(Garvey y Whiles, 2016). La cantidad de alimento promedio (energía,
nutrientes o materia orgánica) requerida para alcanzar cada grupo, iniciando
en los productores, que se consideran en el nivel basal, hasta los herbívoros
y depredadores, forman lo que se denomina cadena trófica (Day et al., 2012).
Las cadenas tróficas son una representación conceptual que se adhiere
a bases físicas, donde la transferencia de energía de un nivel a otro de la
pirámide está restringida por la termodinámica (Garvey y Whiles, 2016).
Durante la trasferencia energética, ocurren pérdidas en forma de calor, por lo
que la fracción de energía utilizable en cada nivel superior al de los
productores se va haciendo menor (Odum, 1972).
Estas interacciones, más que sencillas transferencias de un nivel trófico
a otro, son en realidad redes de interacción complejas, denominadas redes
tróficas, en las que actúan diversos factores, como la competencia, el
canibalismo, bucles de retroalimentación indirecta, la defensa inducida y la
omnivoría (Garvey y Whiles, 2016; Day et al., 2012; Thompson et al., 2007) .
2
Las redes tróficas se caracterizan por presentar nodos, que
corresponden a las poblaciones de cada una de las especies o grupos
funcionales de organismos que interactúan en la red (Bascompte, 2010).
Dentro de las redes, cada nodo presenta conexiones que varían según el
número y orden de las interacciones con otros nodos (Thébault y Fontaine,
2010). Los nodos son clasificables en función del flujo de materia y energía
desde y hacia los nodos adyacentes según ocurren por las entradas y salidas
(Kuwae et al., 2012; Bascompte, 2010;).
En las redes y cadenas tróficas, ocurren 5 tipos de interacciones
directas que modelan la forma de las mismas: competencia, parasitismo,
comensalismo, amensalismo y depredación; esta última es descrita como
una interacción que involucra un depredador, que mata y consume total o
parcialmente una presa (Garvey y Whiles, 2016; Day et al., 2012). El proceso
de depredar sigue una secuencia de eventos que involucran la búsqueda,
encuentro, persecución, captura, manejo y finalmente la ingestión, digestión
y egestión de la presa; esta secuencia es importante para la supervivencia
de los depredadores y está condicionada por las estrategias antipredatorias
de las presas y sus variaciones espaciales y temporales (Gutiérrez, 1998).
Los depredadores muestran un despliegue diverso de características
morfológicas, fisiológicas y de conducta que les permiten acceder y asimilar
los recursos alimenticios, disminuyendo los gastos de tiempo y energía en la
secuencia alimenticia, dando como resultado un balance energético positivo,
donde la energía obtenida supere los costos, y pueda ser destinada al
mantenimiento, crecimiento y reproducción (Garvey y Whiles, 2016;
Schreiber y Burger, 2001).
Dentro del mosaico de ecosistemas que existen en el planeta, los
humedales son ampliamente reconocidos como los ecosistemas con mayor
productividad de la biosfera (Day et al., 2012; Kennish y Paerl, 2010). La
elevada producción heterotrófica de los mismos, permite que muchas
especies hayan evolucionado para habitar permanente o temporalmente
3
estos ecosistemas, lo que les confiere alta biodiversidad taxonómica y
ecológica (Scott et al., 2014; Ma et al., 2010).
Dentro del grupo de aves que más se asocian a los humedales, las
aves playeras se encuentran entre las más comunes y particulares. Éstas
aprovechan la elevada productividad y propiedades físicas de estos
ecosistemas, para descansar y alimentarse, llegando a ser en algunos casos
los depredadores tope de los mismos (Day et al., 2012; Ferns, 1992).
Los playeros (familia Scolopacidae) son aves migratorias que visitan
latitudes tropicales durante el invierno boreal, empleando humedales como
sitios de parada o áreas de permanencia durante el periodo no reproductivo,
luego del cual retornan a latitudes más altas a reproducirse (Colwell, 2010e;
Gratto-Trevor, 1988).
Dentro de la familia, el género Calidris se caracteriza por presentar un
cuerpo compacto, con patas y picos relativamente largos, y por ser el género
con mayor el número de especies dentro de la familia (Colwell, 2010c). En
general, son aves de tamaño variable (de 13 a 30 cm), que emplean
humedales durante todo su ciclo de vida (Hayman et al., 2011). Con una
distribución mundial amplia, que incluye el continente americano, donde se
distribuyen desde el norte de Estados Unidos y Canadá hasta el sur de
Argentina y Chile (Poole, 2015; Gibson y Baker, 2012; Hayman et al., 2011).
En las áreas costeras de América, las 4 especies más abundantes son
el playero occidental (Calidris mauri) Cabanis, 1857, el playero menudo
(Calidris minutilla) Viellott, 1819, el playerito semipalmeado (Calidris pusilla)
Linnaeus, 1766 y el correlimos (Calidris alpina) (Linnaeus, 1758). Estas
especies de pequeño tamaño son morfológica y ecológicamente similares,
por lo que son consideradas como un grupo ecológico y denominados en
conjunto como playeros calidrinos pequeños. Entre las características que
comparten se encuentra la marcada conducta migratoria y gregarismo
durante el periodo no reproductivo, tornándose territoriales solo al regresar a
4
las áreas de reproducción en el neártico (Hoyo, 2015; Hicklin y Gratto-Trevor,
2010) .
Los movimientos migratorios de estas especies son completados en
vuelos directos o realizando una serie de vuelos cortos precedidos por
paradas (Hicklin y Gratto-Trevor, 2010; Piersma, 1987). Anualmente, estos
viajes ocurren durante dos periodos, ambos en función a las estaciones del
hemisferio norte, denominados migración de primavera y migración de otoño,
la primera ocurre entre febrero y mayo, la segunda de agosto a noviembre
(Gratto-Trevor et al., 2012; Newton, 2008).
Durante la migración, estas aves utilizan rutas o corredores migratorios,
que representan áreas predecibles recorridas entre los sitios de reproducción
e hibernada y viceversa (Myers, 1983). Las tres principales rutas registradas
en el hemisferio occidental son: la ruta del Pacífico, la ruta central o del
Misisipi y la ruta del Atlántico occidental, las cuales representan, en realidad,
una simplificación de los movimientos migratorios de las especies y
poblaciones de estas aves (Schwarz, 2016; Morrison y Myers, 1987).
Los playeros, a diferencia de otras especies de aves migratorias, son un
grupo que ha recibido mucha atención en cuanto a su conservación, debido
al rápido descenso de sus poblaciones en las últimas décadas (Colwell,
2010a; Fernández y Lank, 2008). Algunas características de su historia de
vida, como los demandantes vuelos migratorios que realizan, el bajo éxito
reproductivo, la longevidad, la fidelidad y dependencia de los sitios de parada
y la tendencia a congregarse en pocos sitios durante el periodo no
reproductivo las hace sensibles a las perturbaciones (USSCPP, 2016;
Harrington et al., 2002; Myers, 1983).
Actualmente, las poblaciones de aves playeras se encuentran en
disminución debido a amenazas que actúan a distintas escalas espaciales. A
nivel regional, la degradación de los hábitats, la cacería no regulada, la
sobrepesca de especies clave que les sirven de alimento, como es el caso
5
de Limulus polyphemus (Green et al., 2014; Morrison et al., 2012; McGowan
et al., 2011; Baker et al., 2004).
Debido a la cantidad de territorios y países que usan, los playeros
dependen de iniciativas internacionales para su protección; por esta razón la
información generada en estudios a nivel regional es esencial para diseñar
planes de conservación y manejo (Brown et al., 2001) .En la actualidad, C.
pusilla está clasificada por la UICN (Unión Internacional para la Conservación
de la Naturaleza) como especie ―Casi amenazada‖ a nivel mundial (―Near
Threatened― (BirdLife International, 2012) y está incluida junto a C. mauri en
la lista de especies con prioridad de conservación en Canadá, Estados
Unidos y México; mientras que C. minutilla y C. alpina permanecen
clasificadas bajo la categoría de ―Preocupación menor‖ (―Low Concern‖), aun
cuando sus poblaciones se encuentran disminuyendo a nivel mundial
(USSCPP, 2016).
Desde el punto de vista energético, la migración y la muda son
procesos costosos; es por ello que los playeros dependen de hábitats de
calidad donde reabastecer sus reservas de energía para completar los
vuelos migratorios y los procesos de muda antes de arribar a las zonas de
hibernada o reproducción (Harrington et al., 2002). Estos hábitats,
denominados sitios de parada, se encuentran ubicados en latitudes
intermedias en los corredores migratorios y son humedales poco extensos,
donde una gran cantidad de individuos se concentran durante cortos
periodos en la época migratoria o poco antes de su inicio (Myers, 1983).
Debido a la influencia de las presas sobre los depredadores, la
respuesta de las aves a las densidades de presas se refleja en las
respuestas funcionales de los individuos y sus tasas de ingesta; así los
individuos que se alimentan eficientemente convierten estos recursos en
descendencia, generando crecimiento poblacional (Colwell, 2010g). Estas
respuestas (individuales y poblacionales) han recibido especial atención, ya
que permiten determinar la calidad de los hábitats y medir en ellos el efecto
6
de la degradación o eliminación de los mismos por actividades humanas
sobre las poblaciones de playeros.
En los capítulos de este trabajo se analizarán los aspectos generales de
la ecología trófica de los playeros calidrinos pequeños, haciendo énfasis en
los patrones de uso del hábitat, las técnicas de obtención de alimento y su
variación en función de las características abióticas; así como la dieta y los
factores relacionados con la selección y contribución energética del alimento,
a fin de resaltar la importancia de los procesos tróficos en la conservación y
valoración de los hábitats para los playeros calidrinos pequeños del neártico
Objetivo General:
Analizar los aspectos generales de la ecología trófica de los playeros
calidrinos pequeños de la región neártica,
.
Objetivos Específicos:
Identificar los aspectos morfológicos relacionados con la obtención
de alimento en los playeros calidrinos pequeños; así como lo
componentes dietarios que emplean.
Discutir sobre las variaciones en la dieta de estas 4 especies
Explicar las distintas técnicas que emplean las aves para la
adquisición de alimento en función de las características del
hábitat.
Mencionar los factores que influencian la selección, de uso del
hábitat y la alimentación de Calidris pusilla, Calidris mauri, Calidris
minutilla y Calidris alpina.
7
CAPÍTULO I: MORFOLOGÍA Y DIETA
Algunas características morfológicas de las aves están asociadas a los
procesos de alimentación. El pico y las patas, están entre las estructuras más
resaltantes que han evolucionado en función de los hábitos alimenticios,
exhibiendo una gama de variadas formas relacionadas con las diferencias
alimenticias de los escolopácidos (Colwell, 2010f, g).
En los calidrinos pequeños, el pico representa la estructura más
importante para el proceso de detección, captura e ingestión de las presas.
Este comprende la mandíbula, la maxila, la lengua y la boca (Nebel et al.,
2005).
En las 4 especies el pico tiene forma de fórceps, con maxilas y
mandíbulas finas que convergen en una punta más o menos roma y
espatuliforme y están constituidas por tejido óseo, tejido endodérmico y una
capa externa de queratina, (Colwell, 2010f).
Figura 1. Diferencias en la longitud y curvatura relativa del pico entre las 4
especies. De izquierda a derecha arriba: Calidris alpina y C. mauri, abajo: C.
minutilla y C. pusilla. Fotografías de Macaulay Library, The Cornel Laboratory
of Ornithology (2017)
8
El pico en los calidrinos y del resto de los miembros de la familia
Scolopacidae difiere del de otros grupos de aves por su sensibilidad y por la
presencia de rincoquinesis distal (Colwell, 2010f; Estrella y Masero, 2007).
Esta característica, restringida a los miembros del Orden Charadriiformes, es
la capacidad de flexión de la porción distal de la maxila, mientras el resto del
pico permanece cerrado (Figura 2). Esta característica morfológica permite la
reducción de la fuerza aplicada para abrir el pico dentro del sustrato,
permitiendo la mejor sujeción y manipulación de las presas (Zweers y
Gerritsen, 1996; Zusi, 1984)
Figura 2. (A) Diagrama del cráneo y la mandibula de Calidris alpina,
mostrando la región kinésica del pico en la porción distal (Δ) y la articulación
craniofacial (▼). (B-C) Flexión de la mandíbula superior en C. acuminata
(Horsfield, 1821). Diagrama modificado de Zusi (1984). Fotografías de Robert
Inglis.
Otra característica asociada a la alimentación de estas especies y en
otros miembros de la tribu Calidrinae, es la presencia de cerdas de queratina
en los bordes de la lengua, papilas filiformes, espinas y proyecciones
tuberculares oblicuas en la mandíbula, involucradas en la deglución y captura
del alimento (Nebel et al., 2005). La marcada sensibilidad del pico en el
A
B
C
9
género Calidris está determinada por el gran desarrollo de la región trigémina
del cerebro, que enerva el pico. Superficialmente, el pico presenta
estructuras más o menos ovales denominadas poros sensoriales donde se
encuentran terminaciones nerviosas denominadas corpúsculos de Herbst;
que permiten la captación de estímulos como vibraciones y diferencias de
presión facilitando la detección y captura de las presas en el sustrato
húmedo (Nebel et al., 2005; Bolze, 1969).
-
Fig.3. Poros sensoriales del pico de tres especies de calidrinos pequeños;
(A) C. mauri (♀), maxila. (B) C. mauri, (♂), mandíbula. (C) C. alpina (♂),
mandíbula. (D) C. minutilla (♂), maxila. Barra de escala 1mm. Modificado de
Nebel et al. (2005)
El pico presenta ciertas variaciones atribuidas a diferencias intra e
interespecíficas en lo que respecta a la curvatura y la longitud relativa (Figura
1). La especie con mayor longitud de pico es C. alpina, que presenta
longitudes comprendidas entre 30,0 y 43.5 mm seguido de C. mauri, cuyos
valores reportados de culmen expuesto oscilan entre 19,0 y 29.7 mm. En
contraste, C. pusilla muestra longitudes de culmen expuesto de entre 16.4 y
23.5 mm, mientras que C minutilla presenta un rango de 16,0 a 21.3 mm,
siendo esta última especie la que exhibe la menor longitud. (Jiménez et al.,
2015; Harrington, 1982).
A
C
B
D
10
Respecto a las variaciones intraespecíficas del pico, las hembras de las
4 especies presentan picos proporcionalmente más grandes que los machos
(Schwarz, 2016; Gratto-Trevor et al., 2012; Figuerola, 1999). Estas
variaciones han sido atribuidas a diferencias en los recursos alimenticios
utilizados en las distintas áreas de hibernada de machos y hembras en
Calidris mauri (Mathot et al., 2007) y a diferencias atribuidas a la segregación
en las subpoblaciones reproductivamente aisladas, como en el caso de C.
pusilla, las cuales muestran un gradiente en la longitud del pico, siendo las
aves de la porción Este del rango reproductivo las que muestran picos más
largos (Schwarz, 2016; Gratto-Trevor et al., 2012; Harrington, 1982).
Por otro lado, C. alpina exhibe diferencias en la longitud de pico a nivel
subespecífico. C. a. arcticola, C. a. pacifica y C. a. hudsonica difieren
morfológicamente respecto a la longitud del culmen expuesto y las zonas de
anidación. La subespecie hudsonica que anida en el este de Alaska y
noreste de Canadá muestra una longitud de pico ligeramente menor a las
subespecie pacifica, la cual nidifica en el oeste de Alaska y se caracteriza por
presentar longitudes de pico de mayor tamaño. Estas dos formas están
separadas geográficamente por una población de aves con picos mucho más
pequeños que anidan en el norte de Alaska, y corresponden a la subespecie
arcticola (MacLean et al., 1971).
La longitud del culmen del pico determina la profundidad máxima de
alcance de las aves para buscar presas enterradas en el sedimento (Barbosa
y Moreno, 1999; Barbosa-Alcón, 1994). Por esta razón, es una de las
estructuras que ayuda a explicar y establecer las diferencias en la utilización
de recursos alimenticios exhibidos por estas especies, ya que el tipo y
tamaño de las presas, así como la presencia o ausencia de especies
ecológicamente similares han sido mencionados como parámetros que
derivan en divergencias morfológicas inter e intraespecíficas en este grupo
de aves.
11
La longitud del tarso determina la profundidad de la lámina de agua en
la que las aves pueden alimentarse (Rodríguez y Mata, 2015). Las especies
con tarsos más largos tienen la capacidad de obtener presas en áreas con
láminas de agua relativamente más profundas, como es el caso de Calidris
alpina y C. mauri, mientras que las especies con extremidades inferiores más
pequeñas como C. pusilla y C minutilla (Tabla 1) están restringidas a zonas
menos profundas o secas. Estas diferencias favorecen la diferenciación
dietaria y disminuyen la competencia en las áreas de alimentación (Cartar,
1984).
Tabla 1. Rango de longitud del tarso de hembras y machos en mm de las 4
especies de playeros. Elaborado a partir de los valore s reportados por
Jiménez et al. (2015), Sandercock (1998) y MacLean et al. (1971). Se
reportan los valores de tamaño de muestra de cada sexo por especie (n).
Especie
Sexo
C. minutilla
C. pusilla
C. mauri
C. alpina
Hembras
21,0-22,7
(n=29)
21,6-23,2
(n=106)
24,3-28,3
(n=24)
54,5-55,4
(n=257)
Machos
20,1-23,0
(n=81)
20,8-22,4
(n=95)
23,6-25,5
(n=13)
53,4-59,7
(n=431)
Respecto a las extremidades posteriores, los dedos en las 4 especies
son relativamente largos. En todas existen el hallux (cuarto dedo) y cierto
grado de desarrollo de la membrana interdigital, especialmente en el playero
semipalmeado C. pusilla (Colwell, 2010f). Esta característica permite
distribuir mejor su peso sobre los sustratos blandos y usualmente inestables
en las áreas donde se alimentan (Hicklin y Gratto-Trevor, 2010).
Al igual que otros escolopácidos, los calidrinos pequeños son
marcadamente eurifágicos, consumiendo de una gran diversidad de
organismos de la infauna y epifauna de la zonas litorales (Smith et al., 2012;
Skagen y Oman, 1996). Dentro de los grupos taxonómicos señalados como
12
componentes dietarios, han sido mencionados al menos 5 phyla, 10 clases y
al menos 34 órdenes de invertebrados marinos y terrestres (Tabla 1).
Las clases Insecta, Malacostraca, Gastropoda, Bivalvia y Polychaeta
son los grupos taxonómicos más ampliamente representados dentro de la
dieta de estas aves. En referencia a la clase Insecta, los órdenes Diptera,
Hemiptera y Coleóptera son los más importantes, debido a que se
encuentran en una gran variedad de hábitats y son altamente abundantes.
Las familias de dípteros más frecuentemente consumidos por las aves son
Ephydridae, Chironomidae, Tipulidae y Dolichopodidae, mientras los
escarabajos presentan un menor número de las familias, siendo comunes
Carabidae y Crysomelidae (Smith et al., 2012; Skagen y Oman, 1996).
Los crustáceos hallados en la dieta de estas aves están representados
por las subclases Copépoda y Ostrácoda, además de malacostrácos de los
órdenes Decápoda, Isópoda, Tanaidacea, Cumacea y Anfípoda (Macdonald
et al., 2012; Sutherland et al., 2000; Skagen y Oman, 1996). En este último
Orden, el anfípodo Corophium volutator se menciona como uno de los
elementos dietarios más importantes en la bahía de Fundy en Canadá, ya
que constituye entre el 80 y el 98% de la dieta de C. pusilla, siendo la base
de la dieta de esta especie en este sitio de parada (Cheverie et al., 2014;
Wilson, 1991; Peer et al., 1986; Hicklin y Smith, 1984).
Dentro del Phyllum Mollusca, las clases Gasteropoda y Bivalvia son
componentes comunes e importantes de la dieta de estas aves. Los órdenes
Neogastropoda y Mesogastropoda son los mejor representados en los
análisis dietarios, siendo los miembros de las familias Hydrobiidae y
Nassaridae comúnmente consumidas (Skagen y Oman, 1996). Los bivalvos
de los órdenes Mytiloida y Veneroida y las familias Mytilidae y Tellinidae
respectivamente, se han reportado en al menos 3 de las 4 especies (Skagen
y Oman, 1996).
Los poliquetos, de los Ordenes Phyllodocida, Capitellida y Spionida son
también componentes de la dieta de estas aves en ambientes marinos,
13
siendo las familias más frecuentemente consumidas los capitélidos y
neréidos (Skagen y Oman, 1996).
Otro invertebrado consumido por estas 4 especies es el xifosúro
Limulus polyphemus (Linnaeus, 1758), conocido como cangrejo cacerola o
herradura. Esta especie se congrega durante la primavera boreal en las
playas de la bahía de Delaware para desovar, coincidiendo con las aves en
su vuelo de regreso a las zonas de reproducción (Baker et al., 2004; Botton
et al., 1994). Los huevos de L. polyphemus constituyen durante este periodo
la base de la dieta de estas aves, ayudando a incrementar su masa entre un
70 y 80% en apenas 2 semanas de estadía en esta área (Tsipoura y Burger,
1999)
Las biopelículas (biofilms) constituyen un componente dietario
recientemente descubierto en este grupo de aves. Estas matrices están
constituidas principalmente por sustancias poliméricas extracelulares,
principalmente aminoácidos, mucopolisacáridos, materia orgánica y otros
compuestos nutritivos, secretados por diatomeas bentónicas de las planicies
intermareales (Van Colen et al., 2014; Elner et al., 2004; Decho, 2000).
El consumo de biopelículas ha sido reportado en C. alpina, C. mauri y
C. pusilla y constituye en ciertas áreas de parada como el delta del río
Cooper en Alaska, USA y la bahía de Fundy en New Brunswick, Canadá una
contribución importante de energía para estas aves (Jardine et al., 2015;
Quinn y Hamilton, 2012; Mathot et al., 2010).
El descubrimiento de esta interacción entre las aves y el
microfitobentos, arrojó luces sobre la estructura de las redes de interacción
trófica de las planicies intermareales, revelando los cambios en la posición
trófica de los playeros y la competencia entre invertebrados de cuerpo duro y
aves por el alimento (Figura 4) (Jardine et al., 2015; Kuwae et al., 2012).
Debido al pequeño tamaño y masa muscular del estómago de los
calidrinos pequeños (van Gils et al., 2003), los moluscos y otros
macroinvertebrados que presentan exoesqueletos rígidos o calcáreos, son
14
consumidos en muy bajas proporciones o evitados, por cuanto las aves
difícilmente ejercen control sobre sus poblaciones vía consumo, a diferencia
de otras presas de cuerpo blando (Santos et al., 2005).
Fig.4. Modelos de redes tróficas de planicies intermareales luego de revisar
las relaciones de consumo entre los calidrinos pequeños y las biopelículas.
Modificado de Kuwae et al. (2012)
En lo que respecta al tamaño de las presas, estas aves consumen
organismos que van desde la categoría de macrofauna hasta la meiofauna
(Sutherland et al., 2000). Esta última categoría corresponde a organismos
menores a 0,5 mm en sus dimensiones más largas, por cuanto la microfagia
es un hecho frecuente en estas especies; sin embargo, los rangos de tamaño
de las presas no vermiformes comúnmente consumidas oscilan entre 1 y 10
mm, mientras que las tallas de poliquetos y otros gusanos consumidos van
de 7 a 31 mm (Dierschke et al., 1999)
Estas especies se han señalado por regular y estructurar las
poblaciones de invertebrados epifaunales e infaunales (Cheverie et ., 2014;
Macdonald et al., 2012; Szekely y Bamberger, 1992; Quammen, 1984) y
15
modificar indirectamente las características de los sedimentos , al consumir
recursos de diferentes niveles tróficos, constituyendo especies clave en
ecosistemas costeros intermareales (Jardine et al., 2015; Kuwae et al., 2012;
Hamilton et al., 2006; Daborn et al., 1993).
El oportunismo es un fenómeno ampliamente señalado en los calidrinos
pequeños (Thomas y Dartnall, 1971). Este se define como la selección de las
presas en función de su abundancia, ya sea alternando la elección de los
invertebrados según su abundancia (Hicklin y Smith, 1984) o eligiendo áreas
donde ocurran altas densidades de los mismos (Mercier y Mcneil, 1994;
Colwell y Landrum, 1993; Hicklin y Smith, 1984) .
Desde una perspectiva evolutiva, la marcada flexibilidad dietaria en este
grupo de aves les permite explotar recursos distintos en diferentes
escenarios de alimentación, lo que representa estrategia altamente
ventajosa, teniendo en cuenta los diferentes habitas que emplean durante su
ciclo anual y la dependencia de recursos variables e impredecibles,
especialmente durante el periodo migratorio, cuando los requerimientos
energéticos son mayores (Colwell, 2010g; Skagen y Oman, 1996; Burger et
al., 1977). En contraste, a pesar de la flexibilidad dietaria, se ha mencionado
la tendencia a la selectividad de ciertos tipos y tamaños de las presas, como
resultado del contraste entre los costos asociados a la obtención y manejo y
la calidad de las presas (Santos et al., 2005; Davis y Smith, 2001; Dierschke
et al., 1999).
El patrón de similitud entre la dieta de las 4 especies, es implícitamente
el resultado del uso de áreas con recursos alimentarios similares (Skagen y
Oman, 1996), mientras que las diferencias, son el resultado de la disimilitud
en la riqueza de presas entre zonas de parada, hibernada y reproducción de
las mismas (Santos et al., 2005; Michaud y Ferron, 1990; Pitelka, 1979). Por
otro lado, las similitudes no deben interpretarse como una ausencia de
segregación ecológica en el uso de los recursos, ya que esta puede existir
como resultado de diferencias conductuales o en función de algunas
16
características de los microhábitats (Rodríguez y Mata, 2015; Long y Ralph,
2001; Baker y Miller-Baker, 1973; Baker, 1977. Los factores que influencian
esta variabilidad serán explicados a mayor detalle en el Capítulo III.
Finalmente, la flexibilidad de la dieta de estas aves tiene importantes
implicaciones respecto al manejo y restauración de sus hábitats; por ende,
los esfuerzos para su conservación deben dirigirse al mantenimiento de los
procesos ecológicos que promuevan el crecimiento y mantenimiento natural
de las poblaciones de invertebrados en general, exceptuando únicamente las
especies presa clave de las aves (ej: L. polyphemus), a las que se debe
priorizar con fines de mantener la viabilidad poblacional de las mismas.
17
Tabla 2.Grupos taxonómicos reportados como componentes dietarios en los playeros calidrinos pequeños del
neártico.
Phyllum
Clase
Orden
C. minutilla
C. pusilla
C. mauri
C. alpina
Hábitat
Fuente
Foraminifera
Foraminiferida
X
X
I
1, 11
Annelida
Polichaeta
Orbinida
X
I
1
Spionida
X
X
X
I
1
Capitellida
X
X
X
I
1
Phillodocida
X
X
X
X
I
1
Sabellidae
X
X
I
1
Oligochaeta
Haplotaxida
X
X
X
X
I/T
1, 6
Artropoda
Branquiopoda
Anostraca
X
X
I
1
Conchostraca
X
X
I
1
Maxillopoda
(Copepoda:
Harpacticoida)
X
X
X
X
I/T
1,2
(Ostracoda:
Podocopa)
X
X
X
X
I/T
1, 5, 7
Malacostraca
Decapoda
X
X
X
X
I
1
Tanaidacea
X
I
1,3,5
18
Cumacea
X
X
X
X
I
1,4
Isopoda
X
X
X
I
1
Anfipoda
X
X
X
X
I
1, 4, 5,
7
Insecta
Hemiptera
X
X
X
X
I/T
1, 11
Homoptera
X
I/T
1
Hymenoptera
X
X
I/T
1
Diptera
X
X
X
X
I/T
1, 11
Coleoptera
X
X
X
I/T
1
Collembola
X
I/T
1
Trichoptera
X
T
1
Chelicerata
Xiphosura
X
X
X
I
1, 6
Aranea
X
X
X
T
1, 10
Acari
X
I/T
1
Mollusca
Gastropoda
Mesogastropoda
X
X
X
X
I
1
Neogastropoda
X
X
X
X
I
1
19
Pulmonata
X
X
T
1
Bivalvia
Nuculoida
X
I
1
Mytiloida
X
X
X
I
1
Veneroida
X
X
X
I
1
Myoida
X
X
I
1
Echinodermata
Holothuroidea
Apodida
X
X
I
1
Otros
Biopelículas
X
X
X
X
I/T
5, 8, 9
Semillas
X
X
X
T
11
Las abreviaciones de hábitat corresponden a intermareales (I) y terrestres (T). Los ítems entre paréntesis
corresponden a clasificaciones taxonómicas inferiores a Clase. Fuentes: (1)Skagen y Oman (1996); (2)Sutherland et
al. (2000); (3)Ginn (2009); (4)Hicklin y Smith (1984); (5)Quinn y Hamilton (2012); (6)Tsipoura y Burger (1999);
(7)Macdonald et al. (2012); (8)Mathot et al. (2010); (9)Kasner et al. (2009); (10)Cifuentes‐Sarmiento y Renjifo (2016);
(11)Gonzalez-Alfonso (2011).
20
CAPÍTULO II: TÉCNICAS DE ADQUISICIÓN DE ALIMENTO
Las variaciones en el comportamiento y estrategias alimentarias de los
calidrinos pequeños varían en función de las características ambientales y
ecológicas (Estrella et al., 2007; Botton, 1994; Colwell y Landrum, 1993;
Robert y McNeil, 1989). En playeros de la tribu Calidrini se han descrito al
menos 4 técnicas de adquisición de alimento y sus variantes: el picoteo, la
exploración, el transporte por tensión superficial (STT) y el pastoreo y 2
estrategias de detección de presas: visual y táctil (Robert y McNeil, 1989).
Las propiedades físicas de los hábitats, así como la identidad de los recursos
alimenticios disponibles son determinantes en estas decisiones (Gutiérrez,
1998).
La técnica de captura más primitiva en aves playeras es el picoteo
(Zweers y Gerritsen, 1996); este, consiste en la captura de presas con
mínima o ninguna inserción del pico en el sedimento (menos de 5 mm de su
longitud), y está asociada a la captura de organismos epibénticos o que viven
en los primeros milímetros del sustrato (Figura 5), tales como copépodos,
anfípodos, gasterópodos y dípteros (Beauchamp, 2006; Santos et al., 2005;
Sutherland et al., 2000). El skimming, una variante del picoteo, consiste en
una serie ciclos de apertura y cierre continuos del pico sobre sustratos
semilíquidos mientras el ave se desplaza sobre el mismo. Es una técnica
utilizada para la captura presas pequeñas y rígidas como los ostrácodos
(Macdonald et al., 2012).
La exploración es otra técnica comúnmente empleada por estas aves; y
está dirigida a la detección de presas con hábitos infaunales, como
poliquetos y moluscos. Durante su empleo, las aves introducen el pico en el
sustrato, generalmente más de un tercio del mismo (más de 5 mm de la
longitud del culmen o 1/3 del mismo) (Figura 5). Una variante de la
exploración denominada sewing, que significa coser en su traducción literal
del inglés consiste en ciclos de exploración ocurren de forma continua
21
mientras las aves se desplazan, por lo que semejan el movimiento de una
máquina de coser (Gutiérrez, 1998; Zweers y Gerritsen, 1996).
Figura.5. Marcas de alimentación de las aves en el sustrato blando.
Izquierda: exploración. Derecha: picotazos. Fotografía: Gianco Angelozzi.
En áreas donde las presas son pequeñas y se encuentran suspendidas
en la columna de agua, las aves emplean una técnica denominada transporte
por tensión superficial o STT por sus siglas en inglés (Superficial Tension
Transport). Mediante esta técnica, las aves explotan la tensión superficial del
agua para movilizar las presas planctónicas o hiperbentónicas atrapadas en
una gota de agua desde la punta del pico hasta la boca, utilizando varios
ciclos de apertura y cierre de las mandíbulas (Estrella et al., 2007; Rubega,
1997).
Durante el transporte por tensión superficial, la presa es capturada en
la columna de agua mediante un picotazo y un pequeño volumen de agua
queda atrapado en el espacio intermandibular. Luego de la captura la presa y
la película de agua que la circunda son presionadas levemente por el pico
durante cada ciclo de cierre, lo que provoca una disminución del área de
superficie libre del agua y provoca su desplazamiento hacia la boca junto a la
presa, mientras que en los ciclos de apertura mandibular, el área de
superficie libre de la gota aumenta y cesa su movimiento. En varios ciclos de
apertura y cierre del pico el agua y la presa se desplazan hasta la abertura
bucal, donde vuelven a ser presionadas.
22
Figura 6. Cuadros de video mostrando (A–B) la captura de la presa
(Coleóptera) suspendida en el agua por un playero calidrino (Calidris alba) y
el transporte de la presa usando STT (C–J): 2 ciclos de apertura mandibular
D–H y I–J. La flecha indica la posición de la presa en el pico. Modificado de
Estrella et al. (2007)
23
En esta última etapa la presa es ingerida gracias a movimientos
linguales; mientras que el agua usada para su manejo se desliza y cae hacia
la punta del pico, lo que evita su ingestión (Rubega, 1997) (Figura 6).
El SST es considerado una forma simple de alimentación por filtración,
ya que evita la ingesta innecesaria de agua, especialmente en ambientes
hipersalinos (Estrella et al., 2007). Esta última característica es sumamente
importante, teniendo en cuenta que los playeros calidrinos a diferencia de las
aves verdaderamente marinas no poseen mecanismos especializados para
la expulsión de sales diferentes a de los riñones (ej: glándulas de sal)
(Colwell, 2010f).
El pastoreo, es una técnica recientemente descrita en C. mauri y C.
alpina, que consiste en el raspado o adsorción de las biopelículas mediante
el movimiento de la lengua espinosa de estas aves sobre la superficie del
sustrato (Kuwae et al., 2012; Mathot et al., 2010; Nebel et al., 2005; Elner et
al., 2005). Hipotéticamente, los bolos alimenticios compuestos por
biopelículas y moco secretado por las glándulas salivales podrían ser
transportados por un efecto de succión generado por movimientos hacia
adelante y hacia atrás de la lengua, que llevarían el alimento de la punta del
pico hasta el esófago (Elner et al., 2005). Sin embargo, el proceso podría ser
mucho más complejo y permanece desconocido aún.
El tiempo de manejo, que es considerado una variable importante en el
presupuesto de actividad energía de las aves, corresponde al tiempo entre la
captura y la ingesta de las presas. En los calidrinos, es considerado
equivalente al tiempo de transporte de las presas, ya que no deben matar o
limpiar el alimento antes de consumirlo (Estrella et al., 2007).
El tiempo de manejo de las presas en aves alimentándose empleando
SST oscila entre 0,05 y 0,77 s (Estrella et al., 2007). Estos cortísimos
tiempos de manejo, les permiten mantener tasas de ingesta elevadas en
hábitats donde existen altas densidades de presas pequeñas suspendidas en
la columna de agua, inclusive en las muy someras, y explican la preferencia
24
de las aves por las presas pequeñas pero más abundantes en ciertos
hábitats (Davis y Smith, 2001; Sutherland et al., 2000).
Teniendo en cuenta que las presas presentan estrategias para evitar
ser depredadas, las aves han desarrollado estrategias para detectarlas y
consumirlas eficientemente. Dentro de la familia Scolopacidae, se han
descrito dos estrategias, una visual y una táctil (McNeil et al., 1995; Robert y
McNeil, 1989).
La detección visual permite hallar por medio de la observación las
presas o pistas que revelan la presencia de las mismas. Como ejemplo de
ello, la presencia de presas directamente sobre el sustrato o en la columna
de agua, el movimiento o ligeras perturbaciones en la microtopología de los
sustratos causadas por las presas, son determinantes en cuanto a la
decisión respecto a donde las aves dirigen del esfuerzo de captura (Martins
et al., 2013).
Por otro lado, en el caso de áreas donde la detección visual se hace
difícil, las aves exhiben estrategias táctiles, para las cuales el pico constituye
el órgano de detección principal (Green et al., 2014). Al emplear esta
estrategia, las aves entierran el pico en el sustrato y detectan las diferencias
de presión causadas por el movimiento de las presas en el sustrato o por el
choque de las ondas de presión sobre las conchas o exoesqueletos rígidos
(Martins et al., 2013; Barbosa y Moreno, 1999; Robert y McNeil, 1989; Grant,
1984).
Las diferentes técnicas y estrategias alimentarias que exhiben los
playeros incrementan la eficiencia de obtención de alimento respecto a los
costos energéticos de obtención, manipulación e ingesta, en función de los
hábitats, sus características y la densidad de presas, hecho que se refleja en
una elevada tasa de deposición de lípidos corporales (Bairlein y Coppack,
2006; Baker et al., 2004; Alerstam et al., 2003; Butler y Kaiser, 1995) los
cuales están relacionados con la distancia de viaje (Zwarts y Wanink, 1993),
duración potencial de los vuelos, el tiempo de estadía en los sitios de parada
25
y la supervivencia de los individuos (Alerstam et al., 2003; Pfister et al., 1998;
Mercier y Mcneil, 1994).
Evolutivamente, las diferencias en el comportamiento alimentario no
solo facilitan el aprovechamiento de los recursos disponibles, sino que
además determinan en gran medida las diferencias inter e intraespecíficas en
la utilización de recursos. Las distintas técnicas responden a las necesidades
de las aves en hábitats con diferentes recursos alimenticios, facilitan la
repartición de los mismos y permiten la coexistencia de ensambles
multiespecíficos en los hábitats.
26
CAPÍTULO III: FACTORES QUE INFLUENCIAN LA SELECCIÓN, USO DEL
HÁBITAT Y ALIMENTACIÓN
El hábitat se define como un área con un conjunto de características
ambientales particulares que los organismos utilizan para su supervivencia y
reproducción. El uso del hábitat se refiere entonces a la forma en que los
organismos utilizan el hábitat para realizar las actividades concernientes a su
historia de vida. Los patrones de selección y uso de hábitat describen la
distribución de las especies e individuos en un mosaico de hábitats en el
rango de distribución (Jones, 2001).
La selección del hábitat es el proceso jerárquico de respuestas
conductuales que resultan en un uso mayor de ciertos hábitats particulares;
este proceso influencia la supervivencia y el desempeño de los individuos de
las poblaciones, y viene dada por una continua toma de decisiones,
condicionada por la calidad de los hábitats y la relación de costos y
beneficios implícitos en dicha selección (Jones, 2001).
Los playeros emplean una gran variedad de ecosistemas para
alimentarse, descansar y reproducirse, encontrándose desde zonas marino
costeras a continentales (Hayman et al., 2011). Los hábitats que usan son
principalmente humedales, naturales o artificiales, donde el alimento es
abundante y el riesgo de depredación es bajo (Sprague et al., 2008).
Los calidrinos pequeños han sido reportados tanto en ecosistemas
continentales como marino-costeros (Myers, 1983). En áreas costeras, los
estuarios, manglares, salinas, playas rocosas, arenosas y fangosas, han sido
señalados como hábitats de alta importancia para estas aves; mientras en
las zonas continentales los pantanos, lagunas, lagos, playas de ríos y áreas
bajas inundables son los hábitats empleados (Myers, 1983). Adicionalmente,
algunas especies que migran sobre el continente usan humedales terrestres,
como en el caso de C. minutilla, que tiende a congregarse en humedales
artificiales como cultivos de arroz, en los cuales el alimento es abundante
(Cifuentes‐Sarmiento y Renjifo, 2016).
27
Muchos de estos ecosistemas presentan una gran extensión; sin
embargo, las zonas donde las aves pueden alimentarse vienen a estar
determinadas por las características bióticas y abióticas y sus variaciones
espaciales y temporales.
Durante el ciclo anual, las aves deben dedicar el tiempo y la energía a
diferentes actividades como descanso, incubación, alimentación, etc., el
presupuesto de actividad y energía caracteriza las diferentes categorías de
comportamientos que realizan las aves durante el día (24 h) (Sherry, 2016).
La actividad alimentaria, comprendida como el porcentaje de tiempo
invertido por un individuo buscando, capturando e ingiriendo y digiriendo
presas varía durante el ciclo anual (Sherry, 2016). Durante la época
reproductiva, el tiempo dedicado a la alimentación es inevitablemente
reducido debido a las demandas asociadas a la actividad reproductiva, como
el cortejo, incubación y crianza de polluelos; sin embargo, las aves pueden
recuperar el tiempo de alimentación dedicando menos tiempo a la vigilancia y
más tiempo a la alimentación activa (Colwell, 2010d).
Durante e la época no reproductiva y especialmente antes de las
migraciones, dedican mucho más tiempo a la alimentación en el presupuesto
de actividad-energía para suplir la alta demanda energética que generan la
migración, la muda y la termorregulación (Zwarts et al., 1990). Sin embargo
algún grado de variación en las proporciones de tiempo dedicado a la
alimentación que es explicado por variaciones ambientales asociados a las
áreas de hibernada (Kersten y Piersma, 2002; Zwarts et al., 1990)
Entre los factores abióticos determinantes del tiempo de alimentación
se han mencionado la duración del día, las condiciones climáticas,
especialmente la temperatura, velocidad del viento y precipitaciones y el
régimen de mareas. La competencia y el riesgo de depredación son también
modeladores del presupuesto de actividad y energía y uso de hábitat de las
aves (Pomeroy, 2006). Estos factores, interactúan y afectan directamente la
28
cantidad de tiempo dedicado a la alimentación, las tasas de ingesta o los
requerimientos energéticos de los individuos.
La tasa de ingesta es probablemente la información más importante en
referencia a los estudios de ecología trófica de aves playeras. Este valor es
cuantificado típicamente como la cantidad de energía, en Kilojulios por
unidad de tiempo (Goss-Custard et al., 2006). Las fluctuaciones en la tasa de
ingesta son entonces resultado de cambios en el tiempo de alimentación,
incrementar la captura de presas o cambiar su dieta.
Fotoperiodo
La latitud y estaciones del año influencian el uso del hábitat de las aves
a través de las horas de luz disponibles. Durante el verano ártico, la luz solar
es constante durante las 24 horas del día, disminuyendo hacia el final del
otoño; sin embargo, a medida que las aves se mueven hacia el ecuador
durante las migraciones, la proporción de horas de luz y oscuridad se hace
similar (Colwell, 2010d). Esta variación tiene influencia directa sobre el
presupuesto de actividad y energía y la tasa de ingesta de algunos grupos de
aves playeras que utilizan técnicas visuales exclusivamente (ej: Charadrius,
Pluvialis) (Robert et al., 1989); sin embargo, la alimentación nocturna es una
actividad que ha sido señalada en los calidrinos pequeños, ya que no
dependen exclusivamente de la luz para detectar las presas (Nebel et al.,
2005).
Dos hipótesis, que no son mutuamente excluyentes, se han planteado
como explicaciones a este fenómeno. La hipótesis de la alimentación
suplemental propone que las aves se alimentan de noche porque las
condiciones ambientales impiden que las aves suplan sus requerimientos
alimenticios durante las horas diurnas (Conklin y Colwell, 2007; Colwell y
Dodd, 1997; Mcneil et al., 1992). Evidencia de soporte ha sido señalada para
C. pusilla, que se alimenta durante los periodos de bajamar nocturnos como
respuesta al bajo tiempo de alimentación atribuido a la altura de marea
29
durante las horas diurnas en la bahía de Fundy en Canadá (Macdonald et al.,
2012; Hebert, 2011).
La hipótesis de la alimentación preferencial discute que las aves se
alimentan durante la noche ya sea para evitar exponerse a los depredadores
o para aumentar sus tasa de consumo como resultado de una mayor
actividad de las presas en las planicies intermareales (Mcneil et al., 1992),
especialmente en latitudes tropicales donde ocurren mayor número de
depredadores y la temperatura del sustrato dictamina los regímenes de
actividad de los invertebrados presa (Colwell, 2010d; Esser et al., 2008;
McNeil et al., 1995; Robert et al., 1989).
Condiciones climáticas
Temperatura
Los calidrinos pequeños presentan tallas que oscilan entre los 13 cm
(C. minutilla) y 22 cm (C. alpina). El costo de mantenimiento de los individuos
varía con el tamaño corporal, debido al gasto energético de la
termorregulación, que es inversamente proporcional al tamaño de las aves
(Colwell, 2010f). En este sentido, estas especies dedican mayor proporción
de tiempo a alimentarse que otros de sus congéneres de mayor tamaño
(Kersten y Piersma, 2002; Davis y Smith, 1998).
Debido a las variaciones latitudinales y estacionales en la temperatura,
durante el ciclo anual, los playeros enfrentan escenarios térmicos diferentes
en los distintos hábitats que emplean. La temperatura, condiciona la cantidad
de energía destinada a la termorregulación y adicionalmente, la
disponibilidad y accesibilidad de las presas, especialmente en latitudes altas
(Beauchamp, 2006; Pienkowski, 1984).
La termorregulación implica una inversión importante de energía, la cual
puede ser medida a través del gasto energético diario (GED). Este está
inversamente relacionado con la temperatura ambiental, por lo cual, la
30
selección del hábitat tiene efectos sobre el presupuesto tiempo-energía de
las aves, y consecuencias poblacionales debido a diferencias en el estado
físico de los individuos que hibernan a diferentes latitudes (Kersten y
Piersma, 2002).
Durante el inicio de la migración de otoño o en las especies que
hibernan en latitudes templadas, donde las temperaturas son bajas, la
inversión de tiempo de alimentación es mayor que en latitudes tropicales y
subtropicales, donde los tiempos dedicados a la alimentación son menores
(Colwell, 2010d). Estas diferencias afectan además la eficacia biológica de
las aves y tienen consecuencias poblacionales e individuales (Colwell,
2010d; Kersten y Piersma, 2002).
Viento
La velocidad del viento puede afectar la alimentación de las aves en
cualquier época del año, pero en las especies con rangos de hibernada
norteños, el efecto del viento se hace más acusado durante el otoño. Los
fuertes vientos pueden modificar las características físicas del hábitat,
especialmente las planicies intermareales, al desplazar los bancos de
sedimentos, disminuyendo la abundancia de presas. Al mismo tiempo,
debido a que las aves playeras tienen un plumaje disperso y poco aislante y
utilizan áreas abiertas para alimentarse, son especialmente susceptibles a
los vientos fuertes (Colwell, 2010d; Kersten y Piersma, 2002).
Durante las tormentas, se ha reportado que algunas especies
abandonan las zonas de alimentación principales y se mueven a áreas más
protegidas del viento mientras que otros estudios han señalado que el viento
tiene una acción importante en cuanto a la disponibilidad del hábitat, debido
a que favorece la exposición de planicies intermareales en zonas con poca
amplitud de marea (Colwell, 2010d; Schreiber y Burger, 2001)
31
Precipitaciones
Los aspectos concernientes al régimen hídrico son de especial interés
debido al estrecho vínculo de los playeros a los humedales (Gillespie y
Fontaine, 2017). Las precipitaciones determinan espacial y temporalmente
las áreas que pueden utilizar efectivamente en humedales que no están
sujetos a la influencian de las mareas (Long y Ralph, 2001; Barbosa y
Moreno, 1999). En estas áreas la disponibilidad de hábitat viene dada por los
regímenes de las precipitaciones, principalmente porque pueden aumentar o
disminuir el número y la extensión de hábitats disponibles, especialmente en
áreas que se inundan estacionalmente (Kasner et al., 2009; Davis y Smith,
2001,).
En hábitats dulceacuícolas estacionales o influenciados por
escorrentías, la profundidad máxima de la lámina de agua depende en gran
medida del nivel de precipitaciones; además de influenciar de forma
importante las poblaciones de presas y los pulsos de productividad de los
hábitats (Smith et al., 2012). En el caso de las áreas de anidación en el
ártico, el deshielo, crea un mosaico de pequeños humedales y zonas secas,
que brinda a las aves áreas para anidar y alimentarse al mismo tiempo
(Colwell y Oring, 1988; Gochfeld et al., 1984).
Régimen de mareas
En los hábitats intermareales, como las playas y planicies fangosas de
estuarios, las variaciones circadianas de la marea determinan el tiempo de
exposición de los hábitats de alimentación (Recher, 1966). Principalmente las
variaciones latitudinales, temporales y locales determinan la amplitud y
tiempo de los ciclos de flujo y reflujo de marea (Colwell, 2010d).
Latitudinalmente, el patrón de mareas es marcado, siendo mucho más
amplias en latitudes altas, disminuyendo su amplitud en zonas cercanas al
ecuador (Colwell, 2010d). Temporalmente, existen máximos mensuales de
32
mareas que tienen efectos también sobre la disponibilidad de hábitat y el
presupuesto de actividad-energía de las aves, además de influenciar el
comportamiento de las presas (Beauchamp, 2006).
La configuración física del hábitat influye también en las mareas, siendo
más acusadas en sistemas semicerrados como canales, estuarios y bahías,
donde los efectos de sus fluctuaciones sobre las aves se agudizan (Colwell,
2010d; Sprague et al., 2008). Debido a que las 4 especies utilizan áreas
intermareales, frecuentemente existe un uso diferencial del hábitat durante la
bajamar y la pleamar. Por ejemplo, Calidris mauri, en la bahía de San
Francisco, en los Estados Unidos, utiliza planicies intermareales durante la
marea baja, moviéndose a pequeñas salinas adyacentes a la bahía durante
los periodos de marea alta (Warnock y Takekawa, 1996).
Por otro lado un patrón similar se ha señalado en C. pusilla en la bahía
de Fundy en Canadá, donde las aves se mueven durante la pleamar a zonas
aledañas de la bahía (~20 km) donde las densidades del anfípodo
Corophium volutator (Pallas, 1766), la principal presas de las aves en la
bahía, son menores, al igual que el riesgo de depredación por parte de los
halcones del género Falco (Sprague et al., 2008). C. minutilla y C. alpina
muestran patrones similares en la costa este de los estados unidos, donde el
uso de hábitats intermareales se intercala con el uso de hábitats no
intermareales, como campos inundados durante los ciclos de marea alta.
(Colwell, 2010b; Sprague et al., 2008; Long y Ralph, 2001; Colwell, 1993)
Granulometría y topografía
El tamaño de las partículas sedimentarias tiene un efecto marcado en lo
que respecta a la selección de los hábitats y las tasas de ingesta. En los
playeros calidrinos, que usualmente emplean estrategias táctiles para
detectar y consumir presas, la penetrabilidad del sedimento y su capacidad
de retención de agua determinan que tan eficientemente pueden las aves
alimentarse (Colwell, 2010d).
33
Aparte de las relaciones entre la abundancia de los invertebrados y las
distintas texturas sedimentarias, las aves seleccionan hábitats donde el
sedimento presenta una alta penetrabilidad. En los humedales continentales
de los Estados Unidos, el porcentaje de limos, un indicador de la
penetrabilidad del sustrato y de su capacidad de retención de agua, fue una
variable que explicó de forma significativa la ocupación de los hábitats por 7
especies de calidrinos, incluyendo C. alpina, C. pusilla y C. minutilla
(Gillespie y Fontaine, 2017). Adicionalmente, en los humedales costeros del
estado Falcón el porcentaje de limos en el sedimento estuvo también
correlacionado de forma significativa con el uso de los humedales por C.
pusilla, C. minutilla y C. mauri (Giner-Ferrara, 2013).
Respecto a las comparaciones entre la preferencia y éxito de captura
de presas en distintos sustratos, han sido probadas de forma experimental C.
alpina, y los resultados sugieren una preferencia por los sustratos lodosos
respecto a sustratos arenosos y rocosos, menos penetrables, por lo que
existe concordancia con la morfología del pico y la estrategia táctil
mayormente empleadas por esta especie y sus congéneres (Nebel et al.,
2005).
La relación entre el tamaño de las partículas sedimentarias y el
comportamiento alimentario ha sido soportada mediante trabajos
experimentales. En sustratos manipulados, donde el porcentaje de arenas
finas fue experimentalmente aumentado Calidris mauri mostró una
disminución en el porcentaje de tiempo dedicado a la exploración, respecto a
áreas control sin arenas (Quammen, 1982). Este cambio en la conducta
alimentaria aparece como una respuesta al tamaño de las partículas
sedimentarias, las cuales al ser de tamaño similar al de las presas,
comprometen la tasa de ingesta cuando las aves emplean estrategias táctiles
(Colwell, 2010d).
La cantidad de margen de los humedales es un factor que influencia la
disponibilidad y el uso del mismo por las aves playeras. Esta característica
34
depende principalmente de dos factores, la canalización y la batimetría
(Colwell, 2010d).
La cantidad de hábitat de alimentación incrementa a medida que la
pendiente de los humedales decrece, ya que aumenta el espacio entre las
líneas de máximo y mínimo nivel de inundación, exponiendo sustratos
húmedos, propicios para la alimentación de las aves (Bolster y Robinson,
1990). Las pozas de marea, tienen también efectos similares en lo que
respecta a la disponibilidad de hábitats de alimentación ya que aumentan las
áreas marginales entre los cuerpos de agua y el sustrato húmedo (Danufsky
y Colwell, 2003).
La presencia de canales también determina la disponibilidad de hábitat
a través del aumento de las áreas marginales (Lourenço et al., 2005). Existe
mayor hábitat disponible para la alimentación cuando los humedales
presentan sistemas de canales complejos respecto a zonas con poca o
mínima canalización. En soporte, la distribución de 7 especies de aves
playeras en el estuario del río Targus, en Portugal, estuvo influenciada por la
presencia de canales de marea. La mayor densidad de todas especies
ocurrió entre 1 y 2 metros de distancia de los canales, con el 44% de las
aves alimentándose en el 12% del área ubicada entre los canales.
Adicionalmente, las presas fueron también más abundantes cerca de los
canales, lo que se reflejó en una mayor tasa de ingesta en las adyacencias
(Lourenço et al., 2005).
Como consideraciones finales, los factores que modelan las tasas de
consumo están íntimamente relacionados con la calidad de los hábitats y son
de especial importancia para el manejo y la conservación de las aves
playeras en general. La degradación de los hábitats, además del cambio en
los patrones climáticos globales, representan quizá las mayores amenazas
que enfrentan actualmente los playeros (van Gils et al., 2016; BirdLife
International, 2012; Boere y Taylor, 2004, Humphrey y Crick, 2004), ya que la
disminución de la calidad o cantidad de alimento o, en el peor de los casos,
35
la pérdida del hábitat en sí mismo, compromete su capacidad de completar
sus ciclos anuales, y en consecuencia, la viabilidad de las poblaciones
(Tavares et al., 2015; Green et al., 2014; Bildstein et al., 1991; Myers, 1983)
Conociendo las tasas de ingesta máximas en zonas no intervenidas se
pueden examinar los efectos de la degradación de los hábitats debido a
perturbaciones antrópicas y generar medidas a escala regional a lo largo de
las zonas de parada que permitan revertir las tendencias poblacionales que
actualmente presentan estas especies.
36
Depredación y competencia
La depredación es un factor que influencia de forma importante la
historia de vida de los calidrinos pequeños, especialmente durante la época
no reproductiva. Los depredadores de estas pequeñas aves en los rangos
geográficos no reproductivos son halcones del género Falco, especialmente
el halcón peregrino (Falco peregrinus) y el halcón migratorio (Falco
columbarius). Estas dos especies anidan en el norte de los Estados Unidos y
Canadá, y sus migraciones coinciden parcialmente con las de C. mauri, C.
minutilla y C. pusilla.
Los playeros han desarrollado estrategias migratorias que les permiten
minimizar la mortalidad causada por los halcones. Las presiones selectivas
de la depredación que es causada por estas aves raptoras tiene efectos
importantes respecto al uso de los hábitats y la evolución de las migraciones
(Pomeroy, 2006; Lank et al., 2003; Houston, 1998; Cresswell, 1994).
Se ha señalado que existe una relación lineal entre el número de
ataques y la complejidad estructural de las áreas adyacentes a las planicies
intermareales donde los playeros se alimentan. La vegetación, un índice de
complejidad estructural, está vinculada al riesgo de depredación de cada
hábitat, por lo cual las aves tienden a seleccionar áreas abiertas o alejadas
de la vegetación, donde son menos vulnerables (Beauchamp, 2010). Sin
embargo, la densidad de aves playeras en ciertos hábitats se relaciona
directamente también con el número de halcones que las depredan (Poole,
2015).
Las aves deben decidir entre los beneficios de la oferta de alimentos y
los costos asociados de depredación (Pomeroy, 2006; Ydenberg et al.,
2002). En una escala geográfica amplia, los distintos hábitats que pueden ser
ocupados por las aves tienen distintos niveles de riesgo, lo que se denomina
mosaico de depredación (Hope et al., 2011).
37
En Calidris pusilla y C. mauri los individuos con menor masa corporal
(un indicador de las reservas lipídicas) seleccionan áreas con mayor riesgo
de depredación y mayor densidad de presas, mientras que los individuos con
mayor masa corporal tienden a permanecer en áreas más seguras, pero con
menores densidades de presas (Hope et al., 2011; Pomeroy, 2006; Ydenberg
et al., 2002).
La explicación para este patrón es que el riesgo de mortalidad de las
aves aumenta a medida que aumenta su masa, ya que la velocidad de
despegue y desempeño en el vuelo disminuyen (Burns y Ydenberg, 2002;
Cresswell, 1994 ), pero en contraste, las aves con menor masa requieren
emplear hábitats que les permitan maximizar sus tasas de ingreso y
procurarse reservas lipídicas para migrar, exponiéndose a mayor riesgo de
depredación. Por esta razón, tienden a formar agregaciones de cientos y
hasta miles de individuos en algunos sitios de parada con riesgos de
depredación altos (Hope et al., 2011; Beauchamp, 2010).
La formación de bandadas posibilita el aumento de las tasas de ingesta
y la disminución del tiempo de vigilancia desde un punto de vista individual,
minimizando la mortalidad individual y aumentando su eficacia biológica; sin
embargo, las interacciones negativas no son raras y tienen implicaciones
energéticas importantes debido a su denso-dependencia (Colwell, 2010b;
Ydenberg et al., 2007; Lank et al., 2003; Burns y Ydenberg, 2002).
Cuando los playeros se agregan en áreas con alta disponibilidad de
presas, los individuos pueden experimentar disminuciones en las tasas de
ingesta producto de la competencia. La magnitud de estas interacciones
pueden identificarse como una reducción en la tasa de ingesta, así como en
la condición de los individuos en términos de reducción de masa, disminución
de la supervivencia o decrecimiento poblacional (Greenberg, 2016).
La competencia por explotación consiste en la reducción de la
disponibilidad de presas y consecuentemente en la tasa de ingesta que
surge del efecto de la alimentación de los individuos durante ciertos periodos
38
de tiempo en un área determinada (Goss-Custard, 1984). Debido que las
aves ejercen una enorme presión sobre las presas en cortos intervalos de
tiempo, los invertebrados son incapaces de reproducirse a tasas suficientes
para reponer la biomasa consumida por las aves (Wilson, 1994). Esta
reducción en la cantidad de alimento disponible es referida también como el
halo de Ashmole (Birt et al., 1987).
Por otro lado, la competencia por interferencia es la disminución
reversible de la tasa de ingesta debido a la presencia de competidores. Es
medida como la reducción de la tasa de ingesta proporcional a la densidad
de conespecíficos (Sutherland, 1983). Es importante resaltar que los efectos
negativos de la competencia por interferencia no ocurren debido al consumo
y reducción de la fracción aprovechable de invertebrados; sino más bien
como el cambio reversible en la disponibilidad de presas (Goss-Custard,
1984).
Los playeros calidrinos, al ser aves altamente gregarias, experimentan
en cierto modo los efectos de la competencia. Por ejemplo, durante el
periodo no reproductivo, cierto porcentaje de los machos de C. mauri,
defienden pequeños territorios dentro de las áreas de alimentación, aun
cuando las densidades de presas dentro y fuera de los mismos no difieren.
Este comportamiento surge como una estrategia para disminuir los efectos
de la competencia por interferencia, ya que los machos de esta especie con
picos más cortos que las hembras, tienden a alimentarse de presas
epibénticas, y son más sensibles a esta interacción (Fernández y Lank,
2012).
Interacciones de explotación entre aves y los humanos han sido
reportadas también. En las planicies intermareales de la bahía de Fundy,
pequeñas industrias se encargan de la recolección de poliquetos para su uso
como carnada. Debido a la dependencia de C. pusilla de la disponibilidad de
estas presas en el área, la disminución de su disponibilidad ha sido señalada
como causante de la disminución de sus poblaciones, ya que implica que las
39
aves deben aumentar la longitud de sus estadías para completar el último
tramo de su migración (Shepherd y Boates, 1999).
Más directamente, las aves playeras enfrentan los efectos de la
competencia por interferencia causados por el uso de los humanos de áreas
intermareales, debido simplemente a que la presencia humana altera el
comportamiento de las aves y disminuye sus tasas de ingesta (Greenberg,
2016).
40
CONCLUSIONES
Las características morfológicas del aparato bucal, como la
rincokinésis distal, la presencia de espinas linguales y la
elongación de las extremidades inferiores de estas aves les
permiten explotar eficientemente los recursos que ofrecen los
hábitats.
Los componentes dietarios de los calidrinos pequeños incluyen 5
phyla, 10 clases y al menos 34 órdenes de invertebrados
marinos, principalmente insectos, crustáceos, poliquetos,
xifosúros y moluscos, además de biopelículas.
La flexibilidad dietaria de estas especies es una respuesta
evolutiva para sacar provecho a variados recursos alimenticios
que ofrecen los distintos hábitats que emplean durante su ciclo
migratorio.
Los calidrinos pequeños exhiben 4 técnicas de adquisición de
alimento: el picoteo, la exploración, el transporte por tensión
superficial y el pastoreo. El picoteo, el pastoreo y la exploración
son empleados para la adquisición de presas epifaunales,
epibentónicas e infaunales respectivamente, mientras que el
transporte por tensión superficial permite el aprovechamiento de
presas planctónicas e hiperbentónicas.
La selección de los hábitats y la alimentación están
condicionadas por factores abióticos como la duración de las
horas diurnas, condiciones climáticas, regímenes de marea y la
granulometría y topología de los humedales.
Factores bióticos como la depredación y la competencia intra e
interespecífica modelan también estos aspectos de la ecología
alimentaria de los playeros calidrinos pequeños.
41
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