AEROBIOLOGÍA Y BIODETERIORO DEL GÉNERO Aspergillus Link EN DEPÓSITOS DE TRES INSTITUCIONES PATRIMONIALES CUBANAS

Abstract

Las especies del género Aspergillus Link constituyen importantes agentes biodeteriorantes de objetos de valor constructivo, cultural y patrimonial. En ambientes laborales, sus propágulos y metabolitos pueden provocar afecciones a la salud humana. Los estudios aeromicológicos pueden contribuir a minimizar el impacto de Aspergillus spp. en el biodeterioro y la calidad de vida. Se han caracterizado de acuerdo a su potencial biodeteriógeno y patogénico representantes de Aspergillus spp. en el aire de depósitos de materiales en tres instituciones patrimoniales cubanas. Las muestras se tomaron empleando un biocolector SAS súper 100. Se evaluó cualitativamente la actividad celulolítica, amilolítica y proteolítica de los aislados; así como la excreción de pigmentos y ácidos orgánicos.
Se evaluó el crecimiento a 37°C y la secreción de hemolisinas. Aspergillus spp. constituyó parte considerable de la micobiota aérea viable en los depósitos con 22 especies correspondientes a 12 secciones, las de mayor variabilidad fueron Flavi y Restricti, mientras la primera y la sección Aspergillus fueron las mejor representadas. El 74% de las cepas mostraron alta capacidad para degradar los compuestos orgánicos evaluados y secretar ácidos, mientras el 34% excretó pigmentos de amarillo a pardo oscuro, se evidenció un amplio
potencial biodeteriorante en general. Más del 30% de los aislados mostraron ser patógenos oportunistas peligrosos para el hombre al crecer a 37°C, secretar hemolisinas, y presentar un tamaño conidial
que posibilita la depositación en alvéolos pulmonares. Las cepas con mayor impacto biodeteriorante y patogénico fueron las correspondientes a las Secciones Flavi, Nigri y la especie Aspergillus
fumigatus Fresen.

Full text

AEROBIOLOGÍA Y BIODETERIORO DEL GÉNERO
Aspergillus Link EN DEPÓSITOS DE TRES
INSTITUCIONES PATRIMONIALES CUBANAS
(AEROBIOLOGY AND BIODETERIORATION OF THE GENUS
Aspergillus Link IN REPOSITORIES OF THREE CUBAN
HERITAGE INTITUTIONS)
Alian Molina V., Sofía Borrego A.
Laboratorio de Conservación Preventiva, Archivo Nacional de la República de Cuba,
Compostela 906 esquina a Calle San Isidro, La Habana Vieja, La Habana, Cuba.
  Contactos:alian@arnac.cu,soa@arnac.cu
RECIBIDO:2 de Marzo de 2016
APTOBADO:3 de Mayo de 2016
LOS AUTORES DECLARAN NO TENER CONFLICTO DE INTERESES
Palabras clave: Aspergillus; biodeterioro; estudios aerobiológicos; patrimonio cultural; patógeno opor-
tunista.
Keywords: Aspergillus; aerobiological studies; biodeterioration; cultural heritage; opportunistic patho-
gen.
Bol. Micol. 2016; 31(1): 2 - 18 MICOLOGÍA AMBIENTAL
micologia.uv.cl
RESUMEN
Las especies del género Aspergillus Link
constituyen importantes agentes biodeteriorantes
de objetos de valor constructivo, cultural y patri-
monial. En ambientes laborales, sus propágulos y
metabolitos pueden provocar afecciones a la salud
humana. Los estudios aeromicológicos pueden
contribuir a minimizar el impacto de Aspergillus
spp. en el biodeterioro y la calidad de vida. Se han
caracterizado de acuerdo a su potencial biodeterió-
geno y patogénico representantes de Aspergillus
spp. en el aire de depósitos de materiales en tres
instituciones patrimoniales cubanas. Las muestras
se tomaron empleando un biocolector SAS súper
100. Se evaluó cualitativamente la actividad celu-
lolítica, amilolítica y proteolítica de los aislados;
así como la excreción de pigmentos y ácidos or-
gánicos. Se evaluó el crecimiento a 37°C y la se-
creción de hemolisinas. Aspergillus spp. constitu-
yó parte considerable de la micobiota aérea viable
en los depósitos con 22 especies correspondientes
a 12 secciones, las de mayor variabilidad fueron
Flavi y Restricti, mientras la primera y la sección
Aspergillus fueron las mejor representadas. El 74%
de las cepas mostraron alta capacidad para degra-
dar los compuestos orgánicos evaluados y secre-
tar ácidos, mientras el 34% excretó pigmentos de
amarillo a pardo oscuro, se evidenció un amplio
potencial biodeteriorante en general. Más del 30%
de los aislados mostraron ser patógenos oportunis-
tas peligrosos para el hombre al crecer a 37°C, se-
cretar hemolisinas, y presentar un tamaño conidial
que posibilita la depositación en alvéolos pulmo-
nares. Las cepas con mayor impacto biodeterio-
rante y patogénico fueron las correspondientes a

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Bol. Micol. 2016; 31(1): 2 - 18 micologia.uv.cl
las Secciones Flavi, Nigri y la especie Aspergillus
fumigatus Fresen.
ABSTRACT
Species of the genus Aspergillus Link cau-
se damage to objects constructive, cultural and he-
ritage value. In work environments, their propagu-
les and metabolites may cause disorders to human
health. Aerobiological studies can help minimize
the impact of Aspergillus spp. in the biodeterio-
ration and quality of life. Aspergillus spp. strains
present in the air of the repositories in three Cuban
heritage institutions were characterized according
to their biodeteriogenic and pathogenic potential.
Eachisolatedwasclassiedtaxonomically,cellu-
lolytic, amylolytic and proteolytic activity as well
as excretion of pigments and organic acids was
evaluated. The capacity to grow at 37°C and se-
crete hemolysins was qualitatively evaluated. As-
pergillusspp.wassignicantportionofviableair
micobiota in the three repositories with 22 species
corresponding to 12 sections, most variability were
FlaviandRestricti,whiletherstsectionandAs-
pergillus were the best represented. The 74% of
the strains showed high ability to degrade organic
compounds evaluated and secrete acids, while 34%
excreted pigments from yellow to dark brown, evi-
denced a broad biodeteriogenic potential in gene-
ral. More than 30% of the isolates were shown to
be dangerous opportunistic pathogens for humans
to grow at 37°C, secrete hemolysin, and present
a conidial size which enables the deposition pul-
monary alveoli. Strains higher biodeteriogenic and
pathogenic impact were those corresponding to the
Flavi, Nigri sections and the species Aspergillus
fumigatus Fresen.
INTRODUCCIÓN
El género Aspergillus Link, tiene gran im-
portancia desde el punto de vista natural, social y
económico. Sus especies están entre los hongos
más abundantes del mundo. Pueden encontrarse
en varios nichos ecológicos y repercuten de forma
considerable en el ecosistema al ser descompone-
dores de la materia orgánica. (Piontelli, 2008; Kri-
jgsheld et al., 2012). En procesos biotecnológicos
como la clonación de determinados genes, la ob-
tención de metabolitos, antibióticos, ácidos orgá-
nicos y enzimas se utilizan frecuentemente cepas
de Aspergillus, además de su uso como microorga-
nismos industriales en diversos procesos fermen-
tativos para la producción de alimento humano y
animal (Samson et al., 2014). Dicho género se ha
detectado frecuentemente en estudios aeromicoló-
gicos de ambientes interiores y exteriores de regio-
nes tropicales del planeta como parte importante
de la micobiota total aérea y mostrando gran va-
riabilidad de grupos y especies (Rojas et al., 2007;
Nevalainen y Morawska, 2009; Almaguer y Rojas
et al., 2013). De forma general los representantes
de Aspergillus spp. son colonizadores primarios de
los sustratos, al estar respaldados por una potente
y versátil maquinaria metabólica, una amplia ca-
pacidadxeróla(aw≤0.90)yunaecienteforma
de dispersión (anemocoría) a través de numerosos
propágulos (Rojas et al., 2009; Ruth et al, 2012;
Micheluz et al., 2015). Son capaces de colonizar
una amplia variedad de sustratos; se pueden en-
contrar frecuentemente como contaminantes de
alimentos, granos, semillas y conservas lo cual de-
riva en pérdidas económicas considerables (Sepúl-
veda y Piontelli, 2005; Anaya et al., 2014). Varios
grupos y especies del género se han señalado como
importantes agentes biodeteriorantes de la madera,
los textiles, el papel e incluso polímeros sintéticos
y materiales pétreos siendo la causa de serios da-
ños a objetos de valor constructivo, cultural y pa-
trimonial. (Ljaljević y Vukojević, 2009; Borrego
et al., 2010; Bučková, et al., 2014; Rodríguez et
al., 2014). En interiores las fuentes de esporas u
otros propágulos de Aspergillus spp. pueden pro-
vocar afecciones a la salud, riesgo que aumenta en
ambientes laborales (alta exposición por largos pe-
ríodosdetiempo).Enindividuosinmunodecien-
tes representantes de algunas especies o grupos
pueden producir desde reacciones alérgicas leves
hasta enfermedades severas. Una de las más rele-
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vantes es la aspergillosis invasora con altos valores
de morbilidad y mortalidad (Oliveira y Caramalho,
2014). Los estudios aeromicológicos en ambientes
interiores de riesgo y la caracterización de las ce-
pas predominantes, pueden contribuir a minimizar
el impacto de Aspergillus spp. en el biodeterioro y
la calidad de vida, sin embargo estos son escasos
en Cuba. El objetivo fue caracterizar de acuerdo
a su potencial biodeteriorante y patogénico los re-
presentantes del género Aspergillus presentes en el
aire de depósitos de materiales en tres institucio-
nes patrimoniales situadas en el municipio Habana
Vieja, Cuba.
MATERIALES Y MÉTODOS
Características de los depósitos
 Elestudioserealizóentresediciosdeins-
tituciones patrimoniales ubicadas en el Municipio
Habana Vieja, La Habana, Cuba. En cada uno se
escogió un depósito que resguarda colecciones de
interéscientícoehistóricocultural.Lascaracte-
rísticas de los depósitos y las colecciones se reco-
gen en la tabla I.
Muestreo y análisis micológico del aire
Los muestreos se realizaron en febrero de
2014 (época de seca) entre las 11 y las 12 horas
considerando el reporte de mayor concentración
fúngica en el aire de la ciudad (Almaguer y Ro-
jas, 2013). Los puntos de muestreo en cada local
se seleccionaron de acuerdo con Sánchis (2002) y
las muestras se tomaron por triplicado empleando
un biocolector SAS Super 100 (Italia) a intervalos
de 1 hora. Se tomaron 100 L de aire en un tiempo
de 1 min. El medio de cultivo utilizado fue Agar
Malta (AM) suplementado con NaCl (7.5%) (Ro-
jas, 2008). Posteriormente las placas se incubaron
invertidas a 28°C ± 1°C durante 7 días, se realizó
el conteo para determinar la concentración fúngica
expresada en Unidades Formadoras de Colonias
por metro cúbico de aire (UFC.m-3) y se realizó el
aislamiento y depuración de las diferentes colonias
de Aspergillus spp.
 La clasicación taxonómica de los repre-
sentantes del género se realizó de acuerdo con Bar-
nett y Hunter (2003). Para ello, se tuvo en cuenta
las características culturales y morfológicas obser-
vadas en microcultivos, preparaciones en fresco y
semipermanentes con lactofenol, según las técnicas
de Casadesús y Rojas (1981). Las observaciones se
realizaron en un microscopio de campo claro (Olym-
pus,Japón).Paralaidenticacióndeespeciessesi-
guieron los procedimientos de Klich y Pitt (1994).
Estas metodologías están basadas primeramente en
loscaracteresmorfológicosyen características-
siológicas como son las relaciones agua - tempera-
tura, la pigmentación y el grado de desarrollo de las
colonias en ciertos medios. Estas características se
determinaron a los 7 días de inoculadas las cepas
en los medios Agar Czapek Extracto de Levadura,
incubadas a 25º C y 37º C, y en los medios Agar
Extracto de Malta y Agar Czapek Extracto de Leva-
dura con 20% Sacarosa incubadas a 25º C. Se con-
sideraronademás,paralaidenticacióndeciertas
especies las metodologías y criterios taxonómicos
de Raper y Fennel (1965), Piontelli (2008) (Sección
Fumigati) y Simões et al. (2013) (Sección Nigri).
Tabla 1. Características de los depósitos y las colecciones que resguardan.
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Análisis Biométricos y estadísticos
Se determinó la densidad relativa (DR) de
cada taxa (Smith, 1980) donde: DR = (número de
colonias de un taxa/número total de colonias) x
100. El análisis estadístico, realizado con el progra-
ma Statgraphics Centurion XV, incluyó una prueba
de t-Student para analizar la distribución de proba-
bilidades, determinar su normalidad y realizar las
comparaciones entre las concentraciones fúngicas
en los depósitos (ARNAC, OCPI y MNBA).
Determinación de atributos biodeteriorantes
1. Determinación de la actividad proteolítica
La actividad proteolítica cualitativa fue de-
terminada a través de la hidrólisis de la gelatina en
tubosdecultivoimplementandounamodicación
al método de Abrusci et al. (2005) que fue referi-
do por Borrego et al. (2010). Los tubos inocula-
dos fueron incubados durante 7 días a 28ºC±1ºC y
posteriormente fueron incubados a 4ºC durante 1
hora. Se evidenció la reacción de hidrólisis por la
licuefacción del medio al agitar los tubos modera-
damente.
2. Determinación de la actividad celulolítica
Con el objetivo de determinar el poder de-
gradativo de tres tipos de fuentes de celulosa las
cepas fúngicas se cultivaron en tubos de medio
agarizado de composición salina según Borrego et
al. (2010) y Lavín et al. (2014). Como fuente de
carbonoseempleóenuncasounatiradepapell-
tro (Whatman nº1, Inglaterra), en los otros dos en-
sayos se emplearon al 1% carboximetil celulosa y
celulosa cristalina respectivamente. Como control
se empleó glucosa (1%). Los cultivos se incubaron
a 28ºC±1ºC durante 21 días.
3. Producción de pigmentos
Se determinó por observación en la misma
tira de papel de ltro (Whatman nº1, Inglaterra),
utilizada en la prueba descrita anteriormente.
4. Determinación de la actividad amilolítica
La actividad amilolítica se determinó a tra-
vés de la hidrólisis del almidón en placas, se utilizó
un medio de composición salina similar al emplea-
do por Borrego et al. (2010) y como fuente de car-
bono almidón (1%). Después de incubar durante 7
días a 28ºC±1ºC, se vertieron sobre cada placa de
cultivo 5 ml de solución del reactivo Lugol. Una
zona incolora alrededor de la colonia fue tomada
como indicador de hidrólisis positiva (Guiamet et
al., 2011).
5. Determinación cuantitativa de la producción de
ácidos orgánicos
Se realizaron suspensiones de esporas de
la cepas y se sembraron en un caldo de cultivo
de composición salina según indica Borrego et
al. (2010). Como única fuente de carbono se em-
pleó glucosa (1%). Los cultivos se incubaron a
28ºC±1ºC durante 3 días y posteriormente se mi-
dió el pH del medio de cultivo con la ayuda de un
potenciómetro (Pacitronic MV 870, USA).
Determinación de atributos patogénicos
1. Crecimiento a 37 ºC
Las cepas fueron sembradas en placas
que contenían como medio de cultivo Agar Mal-
ta (AM). Se incubaron durante 7 días a 37ºC±1ºC,
para observar si las cepas evaluadas crecían a esa
temperatura (Llop et al., 2001).
2. Producción de hemolisinas
Las cepas fueron sembradas en placas Petri
que contenían como medio de cultivo Agar Cza-
peck (ACZ), al cual se le agregó 5 ml de sangre
decarnero desbrinadapor95mldemedio.Pos-
teriormente se inocularon e incubaron a 28ºC±1ºC
durante 7-10 días. La actividad hemolítica se evi-
denció por la aparición de un halo verdoso o trans-
parente alrededor de la colonia en el medio rojo
(Bogomolova y Kirtsideli, 2009).
En todos los casos los experimentos an-
teriores se realizaron por triplicado con controles
positivos y negativos.
RESULTADOS Y DISCUSION
Análisis Ecológico
Los representantes de Aspergillus spp. en
los tres depósitos constituyeron una parte conside-
rable de la micobiota aérea viable si se tienen en
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cuenta que las DR fueron superiores al 18%, que
en todos los locales se detectaron al menos 6 géne-
ros fúngicos y que en términos de concentración,
se ubicó siempre entre los tres géneros más repre-
sentados con un máximo de 45 UFC-3 en MNBA
(gura1A).Resultadossimilaresfueronobtenidos
en interiores por Codina et al. (2008) (54 casas de
Florida, USA), Rojas y Aira (2012), Rodríguez
et al. (2014), Borrego y Molina (2014) y Bipasha
et al., 2015 (depósitos de archivos y museos). El
análisis de las variables ambientales evidenció una
correlación fuerte positiva entre la HR (R = 0,7449
para P ≤ 0.05) y las concentraciones del género
Aspergillus en todos los casos, cuestión que está
relacionadaconlainuenciadedichofactorenla
presencia y viabilidad de sus propágulos (Rodrí-
guez et al., 2014). En tanto la T y las concentracio-
nes de propágulos mostraron una correlación baja
negativa(R =-0,4878para P≤ 0.05)(gura 1B,
Cy D). LaTsuele ser inuyenteen la dinámica
de la micobiota en el aire interior, sin embargo al
parecer ejerce un efecto secundario al actuar sobre
otros factores como la HR y las corrientes de aire
(Rodríguez et al., 2014). Por otra parte, se ha re-
portado la prevalencia de especies de Aspergillus
en ambientes interiores con alto nivel de empolva-
miento y falta de ventilación, elementos que propi-
cian la existencia de reservorios esporales (Molina
Figura 1. A: Valores promedio en UFC-3 de Aspergillus spp. con respecto a la micobiota aérea total
viable en cada depósito. B, C y D:Grácasdedispersióndedatos(UFC-3 de Aspergillus spp., T y HR),
obtenidasapartirdelAnálisisdeVarianza(ANOVAsimple).NóteselasimilitudentrelasgrácasByD
productodelacorrelaciónfuertepositiva(R=0,7449parap≤0.05)entrelaHRylasUFC-3.
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y Borrego, 2014; Micheluz et al., 2015). Horner et
al. (2004) destacan que el predominio de hongos
del suelo en un local, suele ser indicativo de colo-
nizaciónfúngicadesupercies,presenciadeagua
o problemas de humedad. Lo anterior se corroboró
en MNBA donde los valores de HR fueron supe-
riores al 65% máximo que se recomienda para la
conservación en archivos y museos cubanos (Re-
solución No. 41, 2009), se detectó crecimiento mi-
celial sobre piezas de yeso, madera y tela además
de un alto grado de empolvamiento. En ARNAC y
OCPIdondelasconcentracionesfueron signica-
tivamentemenoresynodirieronentresí,la HR
fue más baja y no se observó crecimiento fúngico
activo. Como se ha sugerido, el género bajo deter-
minadas circunstancias puede considerarse un bio-
indicador de la calidad ambiental de interiores, si
serealizaademásunabuenaidenticacióntaxonó-
mica (Cabral, 2010; Gaikwad y Sonawane, 2012).
Los 38 aislados se ubicaron en 22 especies
correspondientes a 12 secciones diferentes, las de
mayor variabilidad fueron Flavi y Restricti con 4 y
3 especies respectivamente (tabla II). La primera,
conjuntamente con la sección Aspergillus fueron
las 2 mejor representadas con al menos una especie
en cada uno de los depósitos. En concordancia con
este estudio, representantes de la sección Flavi se
han reportado como contaminantes muy comunes
del aire en bibliotecas, museos y almacenes en la
Habana, Cuba. Han sobresalido las especies Asper-
gillus avus Link y A. oryzae (Ahlburg) Cohn. por
sus altas densidades relativas, en tanto también se
ha detectado A. parasiticus Speare (Rojas y Aira,
2012). Steringer (2010) reportó A. avus como
uno de los hyphomycetes más frecuentes en mu-
seos y depósitos de obras de arte. Varios integran-
tes del grupo se detectaron en ambientes interiores
de diferentes características en varias regiones del
Tabla II. Densidadesrelativasdelostaxaidenticadosencadaunodelosdepósitosanalizados.
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mundo (Nevalainen y Morawska, 2009). Las es-
pecies correspondientes al grupo Flavi se adaptan
a diferentes condiciones medioambientales y son
capaces de crecer a expensa de una amplia varie-
dad de sustratos cuestión que condiciona su pre-
valencia en disimiles ambientes interiores. Estas,
al igual que representantes del grupo Niger (detec-
tados en este estudio) se han categorizado como
xerotolerantes y termotolerantes pudiendo desarro-
llarse en un amplio rango de temperaturas y activi-
dades de agua (Krijgsheld et al., 2012). Lo anterior
pudiera explicar su detección en los tres depósitos
donde los parámetros termohigrométricos, la natu-
raleza de los sustratos y las condiciones higiénicas
dirieron.
Las Secciones Restricti y Aspergillus agru-
pan especies que se caracterizan por ser osmófílas,
xerólasydelentocrecimientoencondicionesde
cultivo (Raper y Fennel, 1965; Klich y Pitt, 1994).
Estas se desarrollan mejor a bajas actividades de
agua(aw≤0,8),inclusoparamuchasdeellaslo
anterior es condición necesaria, tal es el caso de
Aspergillus restrictus G. Smith, A. conicus Blo-
chwitz y de algunos representantes del grupo As-
pergillus glaucus Link, detectados en este estudio
(tabla II). A la hora de caracterizar la micobiota
ambiental en ecosistemas secos, con altos niveles
de salinidad o empolvamiento, si no se utilizan
medios de cultivo que proporcionen cierto nivel
tensión osmótica puede pasarse por alto la detec-
ción de especímenes de estos grupos importantes
fundamentalmente por su impacto en la salud hu-
mana, el deterioro de alimentos en conserva y la
afectación de materiales de interés patrimonial (De
Hoog et al., 2000; Carrillo-Inungaray et al., 2006;
Micheluz et al., 2015). Es recomendable en tales
casos emplear medios de cultivo ricos como AM
o Agar Dextrosa de Saboraud suplementados con
NaCl (7,5 a 15%) y extender el período de incu-
bación hasta los 14 días. En MNBA se detectaron
las mayores DR de Aspergillus glaucus y A. che-
valieri Manguin (Sección Aspergillus) mientras
de Restricti se detectó A.restrictus G. Smith y A.
proliferans G.Smith. El otro depósito con buena
representatividad de dichos grupos fue ARNAC.
En ambos locales había una película consistente
de polvo sobre el mobiliario y las piezas, a diferen-
cia de OCPI donde los niveles de empolvamiento
resultaron mucho menores. Esto pudiera explicar
que en este último depósito se detectó solo una co-
lonia de Aspergillus chevalieri (tabla II). En varios
estudios de polvo casero se han detectado hongos
del grupo Aspergillus glaucus y A. restrictus sien-
do frecuente la detección de A. chevalieri (Hicks et
al., 2005; Nevalainen y Morawska, 2009; Visagie
et al., 2014). Esta última especie, casi siempre en
su fase holomórca y otros representantes de las
secciones en cuestión, se han reportado en el aire
y sobre varios materiales en museos, archivos, bi-
bliotecas y almacenes en varias regiones del mun-
doincluidoCuba(Steringer,2010;RojasyAira,
2012). Micheluz et al. (2015) utilizando técnicas
de microscopía electrónica y biología molecular
demostraron abundante colonización en encuader-
naciones y páginas de libros en una biblioteca de la
Universidad Ca´ Foscari, Venecia (Italia) por hon-
gos xerólos del grupo Aspergillus glaucus y A.
restrictus como A. halolicus y A. proliferans que
causaron daños importantes a los fondos. Aunque
no en altas concentraciones especies de las seccio-
nes Nigri y Versicolor se aislaron en los depósitos
(tabla II). Estos grupos constituyen contaminantes
habitualesenelinteriordeediciosconlascarac-
terísticas de los estudiados, sus propágulos pueden
proceder del polvo o de la colonización de la su-
percies de diferentes materiales de origen orgá-
nicocomopapel,yeso y cuero (Steringer,2010;
Harkawy et al., 2011).
Biodeterioro de materiales
Las potencialidades biodeteriorantes de
todos los aislados fueron evaluadas in vitro (tabla
III). El análisis general mostró a la excreción de
ácidos orgánicos (83%) y la actividad celulolítica
sobre la carboximetilcelulosa (CMCasa) (86%)
como los fenómenos más evidenciados. Lo ante-
rior es indicativo que los materiales de naturale-
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za celulósica tales como la madera el papel y los
textiles almacenados en los depósitos constituyen
un blanco importante como fuente de nutrientes
para estos organismos. Son varios los ácidos orgá-
nicos producidos por Aspergillus spp. (ácido cítri-
co, glucónico, palmítico, oxálico, esteárico, oleico
y linoléico) (Dai et al., 2004). Estos hidrolizan el
enlace β-1,4-glicosídico desintegrando las bras
de celulosa que brinda fortaleza mecánica a dichos
materiales, además de aumentar la actividad de las
celulasas fúngicas (Molina et al., 2014). Por otra
parte, los ácidos fúngicos ejercen un efecto bioco-
rrosivo sobre los materiales pétreos como el yeso
y los morteros facilitando la colonización de esos
sustratosporotros hongos (generalmenteacidó-
los)(LjaljevićyVukojević,2009).Resultaronlos
mejores productores de ácidos en este estudio As-
pergillus tubingensis Mosseray, y A. avipes (Bai-
nier & Sartory) Thom & Church. Se ha señalado
que el crecimiento en forma de microcolonias (tal
y como crecen sobre materiales como el papel) fa-
vorece la producción de ácidos en especies de As-
pergillus como las de la sección Nigri (Krijgsheld
et al., 2012). Con relación a la excreción de celula-
sas, fue notable además la actividad celulasa total
(FPasa) del 73% de las cepas capaces de crecer so-
brepapeldeltro,loqueimplicalaposibilidadde
excreción al medio de endocelulasas, exocelulasas
y β-glucosidasas, que pueden degradar de forma
parcial o total la celulosa del papel. El buen cre-
cimiento que mostraron los representantes de las
secciones Nigri, Flavi y Versicolor además de las
especies Aspergillus niveus Blochwitz, A. janus
Raper & Thom y A. fumigatus Fresen. en dicha
condición,esmuestradesuecientecomplejoen-
zimático celulolítico. Lakshimi et al. (2014) obtu-
vieron resultados similares en cepas de Aspergillus
niger y A. avus aisladas del suelo de varias regio-
nes de la india, con actividades CMCasa mayores
que otros hongos celulólíticos como Trichoderma
y Chaetomium.
La degradación del almidón se evidenció
en un 79% de las cepas mientras que un 74% secre-
tó proteasas (gelatinasas) (tabla III). Las amilasas
y proteasas se encuentran entre las enzimas más
secretadas por Aspergillus. Ruth y Aguilar (2012)
en estudios del secretoma de diferentes especies
detectaron que dichas enzimas persisten en dife-
rentes condiciones (medios sólidos, líquidos y de
diferente composición) y durante varias fases del
desarrollo (aparición de tubos germinales y coni-
diogénesis), lo cual sugiere un papel importante en
el crecimiento fúngico. Rojas et al. (2009) evalua-
ron la actividad hidrolítica en hongos aislados de
papel resultando la hidrólisis del almidón la activi-
dad más común y las cepas de Aspergillus spp. las
más activas. Las especies de la secciones Flavi,
Usti y Versicolor se mostraron como los mejores
productores de amilasas en este estudio, estas ade-
más de las ubicadas en la seccion Nigri, Aspergi-
llus fumigatus y A. candidus Link. degradaron la
gelatina. Ayansina y Owoseni (2010) reportaron
alta secreción de amilasas en cepas de Aspergillus
avus aisladas de pan y demostraron que es direc-
tamente proporcional al aumento de la temperatura
hasta valores cercanos a los 40°C.
El almidón y la gelatina forman parte de
los adhesivos utilizados para encuadernaciones de
libros, pueden constituir parte importante del pa-
pel, el pergamino y de algunos textiles como los
de algodón. Por otra parte, la gelatina constituye
laemulsióndevariastécnicasfotográca(Vivaret
al. 2013). Estos materiales en condiciones inade-
cuadas de T y HR se tornan altamente biorecep-
tivos por ende estos especímenes en los depósitos
son una seria amenaza.
Aunque fue la actividad biodeteriorante
menos detectada (34%), la excreción de pigmentos
debe tenerse en cuenta como un atributo importan-
te por las afectaciones estéticas casi siempre irre-
versibles que pueden ocasionar en las colecciones
(Borrego y García, 2011) (TablaIII). Se ha relacio-
nado además, este fenómeno con la resistencia de
determinadas especies a métodos de desinfección
físicos y químicos (Bonifaz, 2012). En este aspecto
fue notable la actividad que mostraron los repre-
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sentantes de las secciones Versicolor y Aspergillus
además de Aspergillus unguis (Emile-Weill & L.
Gaudin) Thom & Raper, A. ustus (Bainier) Thom
& Church y A. ochraceus K. Wil. al excretar pig-
mentos con coloraciones de amarillo claro a pardo
intenso.
Independientemente que un atributo bio-
deteriorante bajo determinadas condiciones sea
sucienteparaconsiderarunmicroorganismoda-
ñino para determinado material (Borrego y García,
2011), la reunión de varios de ellos en un mismo
espécimen sin duda alguna, le convierte en mu-
cho más peligroso al ser capaz de inigir daños
de diferente naturaleza sobre un mismo soporte o
afectar diferentes materiales a la vez. Las especies
de Aspergillus se encuentran entre los agentes mi-
Tabla III.Resultadosdelaspruebas siológicasrealizadasalascepasparamedirsuspotencialidades
biodeteriorantes.
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crobianos que desencadenan un amplio espectro
de actividades biodeteriorantes sobre materiales
de naturaleza orgánica (Molina et al, 2014). En el
ARNAC el 45% de las cepas evidenciaron entre 4
y 5 de los atributos evaluados, mientras en MNBA
lohizoel74%(gura2).Porendeenesteúltimo
depósito son mucho mayores las posibilidades de
afectaciones a la colección por las especies de As-
pergillus.
Potencial patogénico
Aspergillus spp. es un patógeno oportunista
que suele afectar personas con mecanismos de de-
fensa comprometidos. Causa un grupo de síndro-
mes clínicos de distribución universal conocidos
como aspergilosis. Los tipos más frecuentes son:
pulmonar, diseminada, cutánea, ótica, oftálmica y
estados de hipersensibilidad inmunológica (aler-
gias) (Alcalá et al. 1999; Bonifaz, 2012). Además
del estado inmunitario del individuo, su ocupación
desempeñaunafunciónespecícaenlaaparición
de este tipo de afecciones. El personal que labo-
ra en depósitos de archivos bibliotecas y museos
puede estar expuesto a gran cantidad de conidios
de Aspergillus, sobre todo por la tendencia de es-
tos a adherirse a las partículas de polvo (Bonifaz,
2012). Algunas aspergilosis como las invasoras
plantean para su diagnóstico certero un difícil reto
al microbiólogo clínico (Palacio et al., 2003). La
información cuantitativa y cualitativa acerca de la
exposición del paciente a especies de Aspergillus
en su entorno, pudiera tenerse en cuenta para el
diagnóstico de la enfermedad y la determinación
de su agente causal. Se relacionan con aspergilosis
en humanos especies de 12 grupos, 9 de los cuales
se detectaron en este estudio. Ellos son: Aspergi-
llus fumigatus, A. avus, A. niger, A. versicolor, A.
nidulans, A. glaucus, A. candidus, A. avipes y A.
ustus (tabla II). En MNBA y OCPI se detectaron
representantes de 6 de estos grupos mientras en
ARNAC se detectaron especies que se ubican en
tres de ellos. Visto así, los dos primeros depósitos
pueden considerarse de mayor riesgo para la salud.
Por otra parte, si se tienen en cuenta las UFC-3 por
local(gura1A),enMNBAelpeligroeramucho
mayor. Además, en dicho local se detectó Aspergi-
llus fumigatus principal causante de las aspergilo-
sis humanas (Oliveira y Caramalho, 2014).
Hay una serie de factores de virulencia aso-
ciados a la patogenicidad de cepas de Aspergillus,
estos se despliegan y determinan el alcance y mag-
nitud de las afecciones; la virulencia de este hongo
como de otras especies funciona de forma multi-
factorial (Ortoneda et al., 2004; Bonifaz, 2012).
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Figura 2. Relación porcentual de las cepas detectadas en cada depósito según la cantidad de atributos
biodeteriorantes que evidenciaron.

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La aspergillosis pulmonar se produce a partir de la
inhalación de los conidios y su posterior desarrollo
en el parénquima pulmonar. Es condición necesaria
para ello que los conidios alcancen los sacos alveo-
lares, donde pueden germinar, atravesar su pared y
desencadenar un proceso invasivo (Bonifaz, 2012).
El tracto respiratorio funciona como una compleja
redcuyos conductos sevanramicando y dismi-
nuyendo su diámetro progresivamente hasta los
alvéolos, solo los conidios de diámetro inferior a
3-4 µm llegarán hasta ese nivel (Hatch, 2009). Es
por tanto, el pequeño tamaño de los conidios de
Aspergillus spp. un importante factor de virulencia
(tabla IV). El 47% de los aislados en este estudio
producen conidios que pueden ser arrastrados du-
rante la respiración hasta los alveolos pulmonares.
Especies como Aspergillus fumigatus, A. avus
y A. versicolor de notable capacidad invasiva en
Tabla IV.Resultadosdelaspruebassiológicasrealizadasalascepasparamedirsuspotencialidades
patogénicas.
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hospederos humanos susceptibles presentaron esta
característica. Entre los principales atributos pato-
génicos de la mayoría de las cepas se encuentra su
capacidad de crecer a 37°C, temperatura corporal
del hombre y otros animales homeotermos. El de-
sarrollo bajo dicha condición posibilita la invasión
desuperciesepiteliales,endotelialesyvasossan-
guíneos (Alcalá et al. 1999). Por otra parte, a dicha
temperatura se induce la activación de varios genes
implicados en mecanismos invasivos (Rementería
et al., 2005; Mccormick et al., 2010). Un 66% de
los aislados de forma general, crecieron bajo di-
cha condición a la cual se inhibe el desarrollo de
muchos hongos saprobios (Llop et al., 2001). Des-
tacaron al crecer de forma exhuberante Aspergi-
llus fumigatus, A. niveus Blochwitz y los aislados
ubicados en las secciones Nigri y Flavi (tabla IV).
Estas especies pueden desarrollarse en un amplio
rango de temperaturas, en algunos casos sus tem-
peraturas óptimas de crecimiento incluyen la cor-
poral. Tales son los casos de Aspergillus niger (35-
37°C), A. oryzae (30-37°C) y A. fumigatus (37°C)
(Krijgsheld et al., 2012). En casos de Aspergiloma
y Aspergilosis invasora se han reportado como los
principales agentes causales Aspergillus fumiga-
tus, A. avus, A. niger cuestión condicionada en
gran parte por su potencial de desarrollo a 37°C.
Las hemolisinas han sido clásicamente de-
nidascomoexotoxinascapacesdelisareritrocitos
y otras células nucleadas. Se ha sugerido que inte-
ractúancon ligandos especícossobre la super-
cie de varios blancos celulares formando poros que
conllevan a la lisis celular producto de desbalance
osmótico. Las hemolisinas fúngicas han sido pro-
puestas como importantes factores de virulencia
(Rementeria et al., 2005; Bonifaz, 2012; Nayak et
al., 2013). Con la lisis de los eritrocitos se libera
hierro, un importante factor de crecimiento micro-
biano en especial durante las infecciones (Bullen,
1981). Se ha sugerido que estas micotoxinas pro-
veen una estrategia de supervivencia durante las
infecciones oportunistas por sus efectos citotóxi-
cos sobre otros tipos celulares como leucocitos y
células nerviosas (Nayak et al., 2011). Algunos in-
vestigadores señalaron que las hemolisinas pueden
jugar un rol importante en afectaciones a la salud
productodelllamadoSíndromedelEdicioEnfer-
mo (Vesper y Vesper, 2004). Fueron hemolíticos
en este estudio el 58% de los aislados, entre ellos
los correspondientes a las Secciones Flavi, Nigri,
Versicolor y Usti además de especies como Asper-
gillus fumigatus y A. ochraceus (tabla IV). Nayak
et al. (2013) reportaron la caracterización de más
de un tipo de hemolisina en cepas de A. fumigatus,
A. avus, A. oryzae y A. niger, especies producto-
ras por excelencia de este tipo de micotoxinas y de
gran importancia clínica. En ensayos “in vivo” de
ratones inoculados con esporas de A. fumigatus se
han detectado estas micotoxinas en el suero; se han
comprobado daños en pulmones, hígado, cerebro,
corazón, riñones así como un aumento en la capi-
laridad de los vasos sanguíneos (Berne et al., 2009;
Chaudhary et al., 2012).
Aspergillus glaucus, A. chevalieri y A. ni-
veus mostraron diferencias entre cepas para la acti-
vidad hemolítica, cuestión que evidencia que dicho
atributo patogénico, como muchos otros puede di-
ferir entre variedades y cepas de una misma espe-
cie, incluso en aislados de ecosistemas similares
(Molina y Borrego, 2014).
Conjuntamente con la magnitud en la que
se maniesta un factor de virulencia, la reunión
en un mismo microorganismos de varios de ellos
es condición necesaria para considerarlo poten-
cialmente patógeno (Molina et al., 2014). En el
ARNAC el 33% de las cepas crecieron a 37°C, se-
cretaron hemolisinas, y su tamaño conidial posibi-
lita la depositación en alvéolos. En OCPI y MNBA
lohicieron el30 y 37%respectivamente (gura
3). Se evidenció que en el último local existía ma-
yor peligro de afecciones a la salud por Aspergillus
spp., si se tienen en cuenta además los aspectos
ecológicos, microclimáticos y sanitarios analiza-
dos con anterioridad.
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CONCLUSIONES
Aspergillus spp. constituyó una parte im-
portante de la micobiota aérea viable en los de-
pósitos estudiados. MNBA fue el local con mayor
prevalencia del género en términos de concentra-
ción y variabilidad. Su presencia en el ecosistema
aéreo estuvo correlacionada de forma positiva con
la HR y guardó relación con la ventilación y la pre-
sencia de polvo. Se detectaron 22 especies corres-
pondientes a 12 secciones diferentes, las secciones
de mayor variabilidad y representatividad fueron
Flavi, Restricti y Aspergillus. Entre los aislados se
detectaron especies y grupos de amplio potencial
adaptativo, además de otros (como Aspergillus
glaucus y A. restrictus) que encuentran en este
tipo de ambientes las condiciones favorables para
su desarrollo. Las potencialidades biodeterioran-
tes de los aislados evidenciaron la capacidad de la
mayoría para provocar daños signicativos a los
materiales, en especial los de naturaleza orgánica.
Varias cepas correspondieron a especies patógenas
oportunistas, crecieron bien a temperatura corpo-
ral y fueron hemolíticas. La permanencia de per-
sonal desprotegido o inmunodeprimido en estos
depósitos puede propiciar la aparición de diferen-
tes clases de aspergilosis. Los aislados con mayor
impacto biodeteriorante y patogénico fueron los
correspondientes a las Secciones Flavi, Nigri y la
especie Aspergillus fumigatus.
Figura 3. Relación porcentual de las cepas detectadas en cada depósito según los atributos patogénicos
que evidenciaron.
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