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BOTHROPS JARARACUSSU: A NEW RECORD FOR THE MUNICIPALITY OF SÃO PAULO, BRAZIL

Abstract and Figures

Resumo Bothrops jararacussu is a terrestrial snake, predominantly nocturnal, and mainly found in forested areas. Our objective was to provide the first record of B.jararacussu for the municipality of São Paulo, in the highland of Parque Estadual da Serra do Mar (PESM), Núcleo Curucutu. The register ocurred through monthly samplings in the Núcleo Curucutu, during one year. The specimen was found in a transitional area of Atlantic upper montane forest and Pinus sp. reforestation. It represents a new altitude record (>800m) in a well-preserved area, reiterating the importance of this park for the maintenance of biodiversity in this municipality and evinces the region potential to house rare species in São Paulo highland.
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XX Encontro Latino Americano de Iniciação Científica, XVI Encontro Latino Americano de Pós-Graduação e VI
Encontro de Iniciação à Docência Universidade do Vale do Paraíba.
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Bothrops jararacussu: Um novo registro para o município de São Paulo, Brasil
Silara Fatima Batista1,2, Maísa Assano Matuoka2, Jade Lima-Santos3, Priscila
Maria Roswell2, Otavio A. V. Marques1,2
1) Departamento de Zoologia e Botânica, Universidade Estadual Paulista, Rua Cristóvão Colombo,
2265, São José do Rio Preto, SP, CEP 15045-000, Brazil.
2) Laboratório de Ecologia e Evolução, Instituto Butantan, Av. Vital Brazil, 1500, São Paulo, SP, CEP
05503-900, Brazil.
3) Laboratório Especial de Coleções Zoológicas, Instituto Butantan, Av. Vital Brazil, 1500, São Paulo,
SP, CEP 05503-900, Brazil.
Autor para correspondência: Silara Fatima Batista, e-mail: silara_fatima@hotmail.com
Resumo - Nós fornecemos o primeiro registro de Bothrops jararacussu para o município de São
Paulo, no Planalto Paulistano do Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo Curucutu. O espécime
representa um novo registro de altitude (> 800m), em uma área bem preservada, reiterando a
importância deste parque para a manutenção da biodiversidade no município.
Palavras-chave: Bothrops jararacussu; Distribuição geográfica; São Paulo; Serra do Mar
Área do Conhecimento: Zoologia
Introdução
Antes de sua ocupação e expansão urbana, o município de São Paulo constituiu um mosaico
de fitofisionomias. Áreas florestais foram predominantes, mas também houve áreas abertas, como
campos de altitude, a presença ocasional de Araucárias (Araucaria angustifolia; Bertoloni, 1819) e
enclaves de cerrado (Usteri, 1911). O Núcleo Curucutu é uma área bem preservada de Mata Atlântica
(mais de 36000ha) inserido no Parque Estadual da Serra do Mar (PESM) (Figura 1). Abriga o último
reduto de campos nebulares da Serra do Mar, e parte de sua área pertence ao município de São
Paulo, que é a maior área metropolitana no Brasil (Figura 2).
Figura 1: Delimitação da área do Núcleo Curucutu e sua proximidade à região metropolitana de São Paulo.
Fonte: Google Earth 7.1.2.
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Figura 2: Reduto de campos e matas nebulares que formam o mosaico de fisionomias encontradas no Núcleo
Curucutu do PESM.
O gênero Bothrops inclui cerca de 50 espécies (Araújo e Martins 2006, Carrasco et al. 2012),
entre eles, Bothrops jararacussu (Lacerda, 1884), que pertence ao grupo Jararacussu (Carrasco,
2012). A distribuição setentrional conhecida para a espécie atinge o estado da Bahia (14°52'50.82" S,
40°50'34.65" W), no Brasil, e a meridional atinge Misiones, Argentina (27°25'36.93" S, 55°56'48.15"
W, aproximadamente) (Campbell e Lamar, 2004). B. jararacussu é uma serpente terrestre, sendo
noturna (Araújo e Martins, 2006; Rocha et al, 2014.) e ocasionalmente diurna (Marques e Araújo
2011). Pode ser encontrada em áreas florestais da Mata Atlântica, principalmente associada a
ambientes mais preservados (Amaral 1977, Araújo e Martins 2006, Rocha et al. 2014).
Metodologia
O trabalho foi desenvolvido no Parque Estadual da Serra do Mar - Núcleo Curucutu, que inclui
fisionomias florestadas (Floresta Ombrófila Densa - FOD) e fisionomias abertas (Campos Altos
Montanos - CAM), formando o mosaico de fisionomias visto na figura 2.
Foram realizadas campanhas mensais de seis dias, durante 12 meses afim de inventariar a
composição das espécies de serpentes da área. Ao todo, foram instaladas 12 linhas de Armadilhas
de Interceptação e Queda (AIQ), sendo seis em FOD e seis em CAM, totalizando 60 baldes. Funis
duplos (FD) foram instalados junto com as AIQ, sendo dois funis em lados opostos de cada linha,
totalizando 24 FD.
Adicionalmente, foi realizada Procura Limitada por Tempo (PLT) e foram contabilizados
também Encontros Ocasionais (EO) a partir do deslocamento dentro do Núcleo.
Resultados
Em 12 de dezembro de 2015, as 08:00 horas, durante o deslocamento em trilhas dentro do
parque, um jovem de B. jararacussu (CRC: 392 milímetros; CC: 53 milímetros; M: 28,5 gramas;
Figura 3) foi encontrado ocasionalmente em uma área de transição de Floresta Ombrófila Densa e
reflorestamento de Pinus sp. dentro dos limites do município de São Paulo e do Núcleo Curucutu
(23º59'14.9" S, 46º44'35.3" W, 787 metros acima do nível do mar). A temperatura e a umidade
relativa era de 27.8 oC e 72,3%, respectivamente. Seu corpo estava esticado em uma área mosaico
de sol e sombra, indicando que o animal se movia.
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Figura 3: Espécime de Bothrops jararacussu encontrado no Núcleo Curucutu Parque Estadual da Serra do
Mar, município de São Paulo, Estado de São Paulo, Brasil.
O espécime foi coletado (autorização SISBIO 44913-3) e depositado na coleção herpetológica
Alphonse Richard Hoge do Instituto Butantan, São Paulo (voucher: IBSP 87.919).
Discussão
No Estado de São Paulo, B. jararacussu é relativamente abundante em áreas de altitude,
costeiras e de baixada (Lema e Araujo, 1980), sendo amplamente distribuído entre Cananéia
(25°00'19.84" S, 47°56'04.51" W) e Ubatuba (23°21'23.95" S, 44°51'49.02" W) (Cicchi et al., 2007;
Hartmann, 2005). No entanto, dados de localidades do Planalto da Serra do Mar indicam a escassez
desse viperídeo em altas altitudes (Ihering, 1911, Hartmann et al., 2009; Condez et al., 2009; Barbo et
al., 2011; Marques et al., 2009) (Figura 4).
Figura 4. Registro publicados de B. jararacussu no estado de São Paulo: 13 registros para a baixada litorânea,
abaixo de 500m (círculos verdes); cinco registros para o Planalto Paulistano, acima de 500m (quadrados
amarelos); e primeiro registro para o município de São Paulo (triângulo vermelho).
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Este é o primeiro registro da espécie para o município de São Paulo. Marques et al. (2009)
verificaram, através de um levantamento na Coleção Herpetológica Richard Alphonse Hoge, Instituto
Butantan (IBSP) e no Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP), um total de 68
espécies de serpentes. Este estudo foi baseado em registros de mais de 100 anos, e a ausência de
B. jararacussu nesta amostra confirma a sua raridade neste município.
A vegetação original do Planalto Paulistano possivelmente foi modificada antes da ocupação
pós-descoberta (Petrone 1995). Há poucos dados precisos sobre a sua evolução durante a ocupação
humana e da urbanização de São Paulo, bem como as alterações do mosaico de fisionomias
encontrados anteriormente (Silva Filho, 2005). Atualmente, a região sul de São Paulo abriga o
principal remanescente de mata nativa do município. Apesar da existência de unidades de
conservação nesta área (Parque Estadual da Serra do Mar e Área de Proteção Ambiental Capivari
Monos) esta sofre crescente pressão urbana com a população se expandindo ainda mais em direção
aos arredores dessas unidades de conservação. O registro de B. jararacussu para o município
evidencia a sua riqueza de herpetofauna, e destaca a importância de áreas preservadas como habitat
de espécies regionais raras.
Conclusão
Por meio desde trabalho, diversas espécies de serpentes foram encontradas, inclusive
Bothrops jararacussu. Este registro é de grande importância no que diz respeito a conservação da
área, pois além de reafirmar o status de elevada riqueza apontada por Marques et al. (2009) para o
município de São Paulo, evidencia que a região como um todo tem potencial para abrigar espécies
raras no planalto Paulistano.
Agradecimentos
Somos gratos à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de o Paulo (FAPESP) e à
Fundação do Desenvolvimento Administrativo (FUNDAP), pelo apoio financeiro; Ao SISBIO, pela
autorização de coleta; A Renato Silveira Bérnils e Lucas Henrique Siqueira, pelas sugestões no
manuscrito; A Luiz Fernando Moura de Oliveira, pelo apoio com o georreferenciamento de dados.
Referências
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Article
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Abstract. information on snake assemblages in brazilian biomes has increased in the last decade. however, detailed studies on snake composition and natural history in urban fragments have never been conducted. the municipality of são paulo has 150,900 ha and only 16% of forested areas, distributed in small and scattered fragments. throughout 44 months of sampling, we registered in this municipality 38 snake species belonging to five families. terrestrial frog-eater species were predominant. the number of recorded snakes was higher during the rainy season. anual seasonality in captures might be related to prey availability and reproductive cycles. the most abundant species was Oxyrhopus guibei, with 24% of dominance, followed by Sibynomorphus mikanii (21%), and Bothrops jararaca (16%). three species, Philodryas patagoniensis, Tomodon dorsatus, and Liotyphlops beui, were also common; six others were of intermediate abundance; and 23 were considered rare. historically, the municipality of são paulo showed a mosaic of different vegetational physiognomies. nowadays, despite being fragmented due to the urban growth, these fragmented formations still enclose together a high richness of snake species.
Article
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Viperid snakes are widely distributed in the South America and the greater distribution range of the family is found at the Crotalinae subfamily. Despite the abundance of this snakes along their geographic distribution, some ecological aspects remain unknown, principally at subtropical areas. In the present study, we evaluated the activity (daily and seasonal) and the use of the habitat by Bothrops diporus, B. jararaca and B. jararacussu, in an Atlantic Forest area at southern Brazil. We observed higher incidence of viperid snakes during the months with higher temperatures, while no snakes were found during the months with lower temperatures. The data suggest the minimum temperature as environmental variable with the greatest influence on the seasonal activity of this species. Considering the daily activity, we observed a tendency of snakes to avoid the warmest hours. Bothrops jararacussu tend to avoid open areas, being registered only inside and at the edges of the forest. We compared our results with previous studies realized at tropical areas and we suggest the observed seasonal activity as an evolutive response, despite the influence of the different environmental variables, according to the occurence region.
Chapter
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We use published and new mitochondrial DNA sequence data to investigate the origins and evolution of the South American pitviper fauna. South America was invaded by at least four independent lineages of pitvipers: Bothriechis schlegelii, Crotalus durissus, Porthidium, and the ancestor of Bothrops. Bothrops diversified in South America, but the continent’s remaining genera of pitvipers are more recent colonizers. The origin of Lachesis remains unresolved. Bothrops shows the greatest amount of diversity with respect to species numbers, morphology, and natural history. Sequence divergence within Bothrops, however, is no greater than in other clades or genera of New World pitvipers. The diversity of morphological and natural history traits in Bothrops compared with clades of similar age may have resulted from colonization of a continent devoid of viperids, followed by rapid adaptive radiation. More recent lineages that colonized South America are highly restricted in distribution and typically lack morphological and/or natural history traits present in Bothrops. We propose that further partitioning of the genus Bothrops, by recognition of the genus Bothriopsis, obscures the biogeographical and evolutionary pattern we present.
Article
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Há poucos estudos sobre a fauna de serpentes em ilhas costeiras do Estado de São Paulo, Sudeste do Brasil e um baixo número de espécies depositadas em coleções zoológicas. No Brasil, pela primeira vez, foi realizado um inventário em 18 ilhas do litoral paulista a partir de pesquisa de registros nas coleções herpetológicas do Sudeste do Brasil. Também foram realizadas coletas de campo em onze ilhas. Trinta e seis espécies de quatro famílias foram registradas: uma espécie de Boidae, trinta de Colubridae, uma de Elapidae e quatro de Viperidae. Os dados de campo apresentaram treze ocorrências novas de espécies sem registro nas coleções. Para estimar a raridade das espécies utilizaram-se categorias de abundância relativa: comum, não-freqüente e rara. Das espécies amostradas, 44,4% foram consideradas raras. As espécies mais comuns foram Micrurus corallinus, presente em doze ilhas; Bothrops jararaca e Liophis miliaris, presentes em onze ilhas, B. jararacussu e Chironius bicarinatus, presentes em 10 ilhas. Foram efetuados sete novos registros para a Ilha do Cardoso (25° 05’ S e 47° 59’ W): C. bicarinatus, C. multiventris, Dipsas petersi, Echinanthera bilineata, E. cephalostriata, Helicops carinicaudus e Xenodon neuwiedii; três para Ilha Comprida (24° 54’ S e 47° 48’ W): B. jararacussu, C. bicarinatus e H. carinicaudus; um para Ilha Anchieta (23° 32’ S e 45° 03’ W): Spilotes pullatus; um para a Ilha das Couves (23° 25’ S e 44° 52’ W): L. miliaris; um para a Ilha dos Porcos (23° 23’ S e 44° 54’ W): B. jararaca. B. alcatraz e B. insularis, endêmicos à Ilha de Alcatrazes e à Ilha da Queimada Grande, respectivamente, são considerados criticamente em perigo segundo IUCN. Foi registrada a extinção da fauna de serpentes na Ilha Monte de Trigo. Os ecossistemas insulares, mais vulneráveis que os continentais, carecem de uma proteção mais efetiva. A maioria destas espécies (cerca de 52%) preda anfíbios, reforçando a necessidade de conservação das florestas.
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Carrasco, P.A., Mattoni, C.I., Leynaud, G.C. & Scrocchi, G.J. (2012). Morphology, phylogeny and taxonomy of South American bothropoid pitvipers (Serpentes, Viperidae). —Zoologica Scripta, 41, 109–124. South American bothropoids comprise a monophyletic and greatly diverse group of pitvipers that were initially included in the genus Bothrops and later assigned to five genera. Until recently, most phylogenetic analyses of bothropoids used exclusively mitochondrial DNA sequences, whereas few of them have included morphological traits. Moreover, the systematic affinities of some species remain unclear. In this study, we performed a parsimony analysis of morphological data obtained from the examination of 111 characters related to lepidosis, colour pattern, osteology, and hemipenial morphology of 35 of the 48 species that compose the bothropoid group. The morphological data analysed contain novel information about several species, including the incertae sedis. Morphology was analysed separately and combined with 2393 molecular characters obtained from published sequences of four mitochondrial genes. Five characters of the ecology were also included. A sensitivity analysis was performed using different weighting criteria for the characters. The congruence among different sources of evidence was evaluated through partitioned and total evidence analyses, the analyses of reduced datasets and the use of incongruence length difference test. With few exceptions, results showed groups of species similar to those obtained in previous studies; however, incongruences between morphological and molecular characters, and within the molecular partition, were revealed. This conflict affects the relationship between particular groups of species, leading to alternative phylogenetic hypotheses for bothropoids: hierarchical radiation or two major lineages within the group. The results also showed that Bothrops sensu stricto is paraphyletic. We discuss previous taxonomic approaches and, considering both phylogenetic hypotheses, we propose an arrangement that rectifies the paraphyly of Bothrops: maintaining Bothrocophias, assigning Bothrops andianus to this genus; and recognising the sister clade as Bothrops, synonymising Bothriopsis, Bothropoides and Rhinocerophis.
Article
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The genus Bothrops encompasses at least six evolutionary lineages that show a great diversification in macro and microhabitat use. We studied the defensive behaviour of one species of each of five lineages within the genus Bothrops: B. alternatus, B. jararaca, B. jararacussu, B. moojeni and B. pauloensis. Specifically, we investigated if this diversification in habitat use was accompanied by a similar divergence in the characters related to defensive behaviour in the genus. Eight behavioural categories were recorded, five of which may be classified as "threatening" (strike, tail vibration, head and neck elevation, dorsoventral body compression and body thrashing); two as "escape" (locomotor escape and cocking); and one as "cryptic" (head hiding). We observed significant differences in four behavioural categories. We also detected a significant difference in the way species elevated their head and neck. Tail vibration and strikes were the most common behaviours presented, and snakes that displayed their tails struck more frequently than those that did not display. A reconstruction of characters related to defensive behaviour on a phylogeny of Bothrops indicated an increase in the use of dorsoventral body compression in the groups alternatus and neuwiedi, which may be associated with the invasion of open areas by these lineages.
Serpentes do Brasil -Iconografia colorida. São Paulo: Edições Melhoramentos -Editora da Universidade de São Paulo
  • A D Amaral
Amaral, A.D. Serpentes do Brasil -Iconografia colorida. São Paulo: Edições Melhoramentos -Editora da Universidade de São Paulo. 246 p., 1977.
The Venomous Reptiles of the Western hemisphere v.1
  • J A Campbell
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Campbell, J.A. and Lamar, W.W. The Venomous Reptiles of the Western hemisphere v.1, p.1-476. Ithaca: Comstock Pub. Associates, 2004.