ArticlePDF Available
Воронина Е. Ю. Микоризы и их роль в формировании сообществ // Вестник Московского
университета. Серия 16: Биология. — 2006. № 4. С. 1726.
МИКОРИЗЫ И ИХ РОЛЬ В ФОРМИРОВАНИИ СООБЩЕСТВ
Е.Ю. Воронина
(кафедра микологии и альгологии)
Микориза - важнейший из симбиозов, в который вовлечены растения и грибы.
Более 80% наземных растений образует микоризы различных типов (Brundrett, 2002).
Микоризы встречаются практически во всех растительных ассоциациях и оказывают
значительное влияние как на растения-фитобионты, так и на весь биогеоценоз в целом.
Эктомикоризы (ЭМ) в лесных сообществах осуществляют связь между растениями
разных ярусов, объединяя их в единую систему с общим оборотом питательных веществ.
Микоризные грибы образуют в лесных почвах обильный мицелий и участвуют в широком
спектре взаимоотношений с почвенными организмами разных таксономических и
трофических групп.
Среди множества определений микоризы приведем данное И.В. Каратыгиным
(1993): "Микоризу можно определить как эволюционно сложившуюся между корнями
высших растений и грибами, а также нередко и прокариотами трофоценотическую,
структурно оформленную ассоциацию, в которой перечисленные организмы
воспроизводятся и сосуществуют в физиологически и экологически взаимозависимом
состоянии и в отношениях, называемых мутуалистическим симбиозом". Важная
особенность микоризной ассоциации, подчеркнутая в данном определении – то, что
микориза является эволюционным образованием – продуктом длительной коэволюции
грибов и растений.
История изучения микотрофности растений и современное состояние вопроса.
Микотрофность растений была открыта в 1881 г. русским ученым Ф.М. Каменским. Он
описал грибные образования на корнях подъельника (Monotropa hypopitys), показал
наличие сложного тройного симбиоза (ель – подъельник – гриб - микоризообразователь) и
охарактеризовал роль гриба как симбионта растений (Kamieński, 1881). За рубежом
приоритет открытия микориз приписывают А.Б. Франку. В 1885г. вышла работа Франка,
где он описал грибные чехлы на корнях деревьев (Frank, 1885). Им же был введен термин
"микориза", получивший широкое распространение. Франк полагал, что гриб и растение
находятся в мутуалистическом симбиозе.
В настоящее время исследования в области микоризных ассоциаций представлены
целым рядом направлений, исследующих проблему на уровнях от молекулярного и
клеточного до биогеоценотического. При этом объектом исследований являются и
каждый из симбионтов, и их взаимодействие, а также роль этого взаимодействия в
эволюции, экологии грибов и растений, рассматриваются физиологические, генетические
и молекулярные аспекты симбиоза.
Взгляды на природу микоризного симбиоза. С момента открытия микоризы
существовали различные, часто противоположные друг другу, мнения о «пользе» и
«вреде» этой ассоциации для каждого из партнеров. В конце XIX в. господствовало
мнение, что микоризы в любых условиях вредны для растений. В течение XX в. микоризы
в основном трактовали как мутуализм с изредка встречающимся как отклонение от нормы
паразитизмом. В настоящее время большинством исследователей признается, что
мутуалистический характер не обязательное свойство микоризного симбиоза (Jones,
Smith, 2004). Не все типы микоризных ассоциаций являются мутуалистическими
(сбалансированными), иногда имеет место паразитизм одного партнера на другом –
эксплуативные микоризы. Например, микоризы бесхлорофилльных растений
представляют собой трехкомпонентный симбиоз: зеленое фотосинтезирующее растение,
гриб - микоризообразователь и бесхлорофилльное растение, паразитирующее на этой
микоризе напрямую на грибе и опосредованно на растении (Brundrett, 2002 и др.).
Растения с подобным типом питания выделяют в трофическую группу микогетеротрофов.
Кроме того, даже явно мутуалистические микоризы представляют собой неустойчивое
равновесие, и в случае изменения условий окружающей среды или на определенном этапе
своего развития могут переходить в паразитизм.
Сейчас взаимоотношения партнеров в микоризной ассоциации трактуются как
мутуалистически - паразитический континуум (Comandini, Rinaldi, 2001). Микоризные
симбиозы находятся в динамическом равновесии - возможен переход партнеров к
паразитизму, и, для микобионта, к свободному сапротрофному существованию. Для
базидиомицетов ЭМ показано, что симбиотрофия возникала неоднократно из
сапротрофии, и есть обратные переходы, что свидетельствует о наличии континуума
также и между сапротрофией и симбиотрофией (Hibbett et al., 2000). Наиболее
распространенные типы микориз, тем не менее, в большинстве случаев являются
сбалансированными, т.е. мутуалистическими, о чем свидетельствует ряд особенностей
физиологии и экологии симбионтов (табл. 1).
Структурное и функциональное разнообразие микоризных ассоциаций в
естественных растительных сообществах значительно выше, чем обычно предполагается,
т.к. при некоторых условиях или на определенной стадии развития ассоциации микобионт
может быть эндофитом, мутуалистическим симбионтом, сапротрофом или некротрофным
паразитом (табл. 2).
Распространенность микотрофии среди групп растений. В образовании микориз
различных типов принимает участие около 82% наземных растений, открыты микоризы и
у некоторых водных растений (Brundrett, 2002). Различные формы микориз присутствуют
у представителей более 1000 родов высших растений из почти 400 семейств (Molina, et al.,
1992).•Среди Цветковых микотрофны 75% однодольных и 80-90% двудольных,
доминирующим типом является арбускулярная микориза (АМ) (Trappe, 1987). Этот тип
образуют 50% видов, кроме того, 18% видов образует АМ факультативно, а 5% обладают
микоризами смешанного типа, т.е., АМ и ЭМ (например, виды рода Eucalyptus) (Brundrett,
1996).
Полностью микотрофны такие группы растений как Голосеменные, Псилотовые,
Плауновидные (на стадии гаметофита) (Newman, Reddell, 1987). Хвощевидные ранее
считались немикоризными, но в последнее время у 90% исследованных видов рода
Equisetum была обнаружена АМ. Также микоризны спорофиты Папоротникообразных
(кроме водных – Марсилеивых и Сальвиниевых). Сравнительно недавно начали изучение
микотрофии у Мохообразных (Read et al., 2000 и др.) Группа представляет интерес, так
как первые вышедшие на сушу в ордовике и вступившие в симбиоз с грибами растения,
как предполагается, были сходны с современными микотрофными Печеночными мхами.
У Сфагновых и Листостебельных мхов микотрофия не обнаружена. В зависимости от типа
микобионта и морфологии структур выделяют три типа грибных ассоциаций
Мохообразных: АМ-подобная (образована грибами из отд. Glomeromycota, в талломе мхов
образуются арбускулы), подобная эрикоидной микоризе (ЭрМ) (образована теми же
микобионтами, формирующими гифальные клубки в клетках) и ассоциации,
образованные базидиомицетами, и аналогичные микоризе орхидных (ОМ) с клубками гиф
в талломе мха. Среди мохообразных имеются и микогетеротрофные представители. Так,
печеночный мох c подземными бесхлорофилльными талломами Cryptothallus mirabilis
паразитирует на ЭМ березы или сосны с базидиомицетами из рода Tulasnella (Bidartondo
et al., 2003). Функциональная значимость этих ассоциаций требует дальнейшего изучения,
пока возможно только констатировать их наличие и определенное структурное сходство с
микоризами семенных растений.
Немикоризные растения (НМ). Микотрофия свойственна подавляющему
большинству видов растений, но существует ряд групп, не образующих ассоциации с
грибами. Обычно безмикоризное состояние коррелирует с травянистой жизненной
формой и укороченным жизненным циклом, при котором микориза просто не успевает
сформироваться (Каратыгин, 1993). Среди древесных и кустарниковых форм полностью
НМ только представители сем. Proteaceae (около 1 тыс. видов), распространенные в
Южном полушарии. Для растений этого семейства, а также Бобовых, характерным
компенсаторным механизмом, заменяющим микоризу, являются так называемые
«кластерные» или щетковидные корни – плотные скопления латеральных корней
(Brundrett, 1996). Часто НМ статус сопровождается также гипертрофированным развитием
корневых волосков.
Среди травянистых растений не образуют микориз паразитические и
насекомоядные, а также первичноводные растения (Newman, Reddell, 1987). У некоторых
вторичноводных представителей наземных семейств Цветковых (Littorella uniflora из сем.
Plantaginaceae и Lobelia dortmanna из сем. Lobeliaceae) обнаружены микоризы (Nielsen et
al., 2004). Среди крупных семейств Цветковых НМ состояние преобладает у
представителей Brassicaceae, Chenopodiaceae, Caryophyllaceae, Polygonaceae. Ранее
считалось, что преимущественно НМ виды Cyperaceae (74%), но при более детальном
исследовании выявлено наличие АМ у многих видов рода Carex и ЭМ у представителей
рода Kobresia. (Massicotte et al., 1998; Muthukumar et al., 2004). Микоризный статус
Осоковых в значительной мере зависит от условий окружающей среды – в том числе,
неравномерности увлажнения в течение сезона вегетации.
Единой причины безмикоризности растений нет, действует комплекс факторов
окружающей среды, а также эколого-физиологические особенности растений (табл.3). НМ
растения обладают различными компенсаторными механизмами для интенсификации
процессов поглощения (разнообразные изменения корневой системы) или используют
дополнительные источники минерального питания (табл.4).
Сбалансированные микоризы. Арбускулярная микориза (АМ). Наиболее широко
распространенный тип микориз в растительном мире. Ее образуют более 300 тыс. видов
растений, преимущественно травянистых, и около 150 видов грибов, облигатных
симбионтов, относимых к пор. Glomerales отд. Glomeromycota (Schüssler et al., 2001). Они
распространены повсеместно и обитают как в стабильных, так и в нарушенных
сообществах. Микобионт присутствует в межклетниках растения-хозяина, образуя внутри
клеток арбускулы и везикулы, по названиям которых этот тип микориз ранее называли
«везикулярно-арбускулярным». Арбускулы (контактная зона симбионтов, через которую
осуществляется транспорт) свойственны всем представителям отд. Glomeromycota, а
везикулы (запасающие структуры) не образуют виды сем. Gigasporaceae, ввиду чего
наиболее принятым в настоящее время названием является «арбускулярная микориза»
(Brundrett, 2002). АМ преобладают в ценозах с преимущественно травянистой формой
растений (луга, степи, саванны, полупустыни), в умеренных лесах встречаются у
растений, обитающих под пологом. В тропических лесах, для которых характерно
отсутствие сезонности и низкое содержание органических веществ в почвах, АМ
образуют также деревья и кустарники.
Эктомикориза (ЭМ). Для ЭМ характерно значительное морфологическое
изменение корневой системы растения-хозяина за счет аномального ветвления
латеральных корней и наличия на их поверхности мицелиальных чехлов. Зоной контакта
симбионтов и транспорта служит сеть Гартига – мицелиальная структура,
располагающаяся в межклетниках коры. При нормальном развитии симбиоза
внутриклеточные грибные структуры не формируются. ЭМ образуют около 5-6 тыс. видов
растений, почти исключительно древесных или кустарников из Голосеменных (сем.
Pinaceae, Cupressaceae) и Цветковых (18 семейств, важнейшие - Fagaceae, Betulaceae,
Salicaceae, Myrtaceae; Aceraceae, Tiliaceae, Ulmaceae) (Molina et al., 1992). Среди
травянистых растений ЭМ указана для Kobresia bellardii (Cyperaceae) и Polygonum
viviparum (Polygonacaeae) (Massicotte et al., 1998). Микобионты ЭМ – около 6 тыс. видов
грибов, преимущественно агарикоидные и гастероидные базидиомицеты (сем.
Amanitaceae, Hygrophoraceae, Tricholomataceae, Cortinariaceae, Boletaceae, Russulaceae,
Pisolithaceae, Sclerodermataceae), реже аскомицеты (сем. Geoglossaceae, Helvellaceae,
Pezizaceae, Elaphomycetaceae, Tuberaceae). У некоторых микобионтов (Suillus, Rhizopogon)
наблюдается высокая специфичность к хозяину (Bruns et al., 2002), у других, напротив,
круг хозяев очень широк (Cenococcum geophilum формирует ЭМ с 130 видами деревьев и
кустарников) (Fogel, Hunt, 1983). ЭМ – доминирующий тип микориз в лесах бореальной и
умеренной зоны с выраженной сезонностью и высоким содержанием органики в почвах.
Эктэндомикориза (ЭЭМ). Микоризы этого типа характеризуются одновременным
наличием структур ЭМ (чехла (более тонкого, чем у ЭМ) и сети Гартига) и
внутриклеточных гиф микобионта в эпидермисе и коре растения-хозяина. Иногда этот тип
считают возрастной стадией ЭМ или видоизменением ЭМ при неблагоприятных для
растения условиях, когда микобионт переходит к паразитизму. В настоящее время этот
тип достоверно известен только у видов Larix и Pinus в лесных питомниках или
нарушенных местообитаниях, у прочих растений сходные структуры образует стареющая
ЭМ. Микобионт ранее идентифицированный как несовершенный «штамм Е»,
образующий также и ЭМ, при обнаружении телеоморфы отнесли к аскомицетам (род
Wilcoxina). В настоящее время круг микобионтов ограничивается 3 видами аскомицетов
из пор. Pezizales (Wilcoxina mikolae, W. rehmii, Sphaerosporella brunnea) и 2 видами
несовершенных грибов Phialophora finlandiсa и Chloridium paucisporum, для которых
показана связь с аскомицетами (Yu et al., 2001).
Эрикоидная микориза (ЭрМ). Этот тип микориз приурочен к группе растений
пор. Ericales: сем. Ericaceae в Северном полушарии и сем. Epacridaceae в Южном.
Вересковые доминируют в болотных ценозах, на торфянистых почвах с очень низким
содержанием азота и высокой кислотностью, под пологом бореального леса и в
субнивальном высокогорном поясе. ЭрМ образуют аскомицеты из пор. Leotiales
(Hymenoscyphus ericae и его анаморфа Scytalidium vaccinii), Onygenales (Myxotrichum
setosum, Gymnascella dancaliensis и их анаморфы из рода Oidiodendron, Pseudogymnoascus
roseus с анаморфой Geomyces) и Hypocreales (только анаморфа Acremonium strictum).
Всего известно около 130 микобионтов, хотя ранее считалось, что круг их весьма узок
(Monreal et al., 1999). Чаще всего ЭрМ образует Hymenoscyphus ericae и его анаморфа. Он
формирует микоризу с 25 родами (Calluna, Erica, Vaccinum) и 2 тыс. видов деревьев и
кустарников сем. Ericaceae в северном полушарии, и может одновременно являться
микобионтом ЭМ у хвойных (Villareal-Ruiz et al., 2004). Про микобионты Epacridaceae
известно мало, но показан род Oidiodendron и связь микоризообразователей с пор.
Leotiales. Грибы ЭрМ могут встречаться в почве в свободном виде. Микоризованные
корни покрыты рыхлой сетью гиф, настоящий чехол не образуется, гифы пронизывают
клетки эпидермиса и коры, образуя в них клубки, через которые происходит обмен.
Арбутоидная микориза (АрМ). АрМ - переходный тип между ЭрМ и ЭМ.,
морфофункционально близкий к ЭМ. Имеется чехол и сеть Гартига, но клетки коры, как
правило, пронизаны гифами, образующими клубки. Микобионты – базидиомицеты,
типичные для ЭМ хвойных пород (Suillus, Tricholoma, Lactarius, Astraeus и др.), реже
аскомицеты. Некоторые микобионты Arctostaphylos являются карбофилами и развиваются
после пожаров. Среди растений АрМ образуют представители п/сем. Arbutoideae (Arbutus,
Arctostaphylos) и Pyroloideae из Вересковых. Включение микобионтов одновременно в
образование и ЭМ и АрМ с разными видами растений, произрастающих совместно, влияет
на сукцессионные процессы: показано, что сеянцы дугласовой ели значительно лучше
растут вблизи Arctostaphylos, чем рядом с АМ кустарниками. Таким образом АрМ
способствуют восстановлению хвойных пород после пожаров и других нарушений (Smith,
Read 1997).
Эксплуативные микоризы. Монотропоидная микориза (ММ). Симбиоз включает
зеленое древесное растение, ЭМ гриб и бесхлорофилльное растение из п/ сем
Monotropoideae (10 родов, все бесхлорофилльные и, следовательно, не способны к
фотосинтезу). В данном случае растения через микоризу получают не только
минеральные вещества, но и углеводы – продукты фотосинтеза находящихся поблизости
ЭМ древесных пород (ель, сосна, пихта, реже бук, кедр и дуб). Симбиоз очень
специфичный, причем специфичность обусловлена не географическими условиями и не
локальной доступностью партнеров. Один вид растения взаимодействует с 1 родом или
группой близких видов в пределах рода ЭМ грибов (например, Allotropa virgata -
Tricholoma magnivelare, Pleuricospora fimbriolata - Gautieria monticola, Pterospora
andromedea- Rhizopogon salebrosus, Sarcodes sanguinea - Rhizopogon ellenae) (Bidartondo,
2005). Подобная специфичность значительно ограничивает распространение растений,
они редко встречаются массово, многие виды редкие и охраняемые. На примере рода
Sarcodes показано, что микогетеротрофы стимулируют рост и микоризообразование
гриба-симбионта - микориза образуется в ответ на присутствие Sarcodes, но неизвестно,
стимулирует он напрямую микобионт ЭМ и косвенно рост корней, или наоборот
(Bidartondo et al., 2000). Структурно ММ образована грибным чехлом, мицелиальной
сетью в эпидермисе и проникающими в клетки шиповидными «гаусториями», по которым
ток веществ осуществляется в сторону микогетеротрофа.
Орхидная микориза (ОМ). ОМ характерна для сем. Orchidaceae (около 35 тыс.
видов). Все виды микогетеротрофны на ранних стадиях развития, 200 видов остаются
бесхлорофилльными и во взрослом состоянии (Gastrodia, Galeola). Кроме того, многие
зеленые орхидеи обитают в условиях недостаточной освещенности, где фотосинтез
затруднен (эпифиты в кронах, наземные под пологом хвойных лесов) или долго (до
нескольких лет) ведут подземный образ, пребывая в стадии покоя. Даже для активно
фотосинтезирующих видов не показан транспорт органических веществ к микобионту.
Микобионты ОМ – преимущественно базидиомицеты: телеоморфы комплексного таксона
Rhizoctonia (сем. Ceratobasidiaceae, Tulasnellaceae), виды родов Armillaria, Hymenochaete,
Thelephora, Piloderma, Sebacina, Tulasnella и др., являющиеся сапротрофами, ЭМ грибами
или паразитами растений, иногда аскомицеты. Симбионты орхидных могут быть
патогенами для растений других семейств или для прочих орхидных. Микобионты
способны к продолжительному существованию вне растения-хозяина, повторная
колонизация происходит ежегодно из почвы. Для некоторых симбиозов характерна узкая
специфичность, смена микобионта на определенной стадии развития или наличие
нескольких симбионтов, утилизирующих разные субстраты. Структуры ОМ – пелотоны
(гифальные клубки), расположены внутри клеток коры, и распространение микобионта
строго локализовано и контролируется растением, в отличие от грибной инфекции теми
же видами растений других семейств. Орхидные выделяют фитоалексин орхинол, под
действием которого разрушаются пелотоны. Это умеренная защитная реакция растения,
ингибирующая рост микобионта (Rasmussen, 2002).
Прочие типы эксплуативных микориз. Микогетеротрофия возникала
неоднократно в эволюции Цветковых. Только в пределах сем. Orchidaceae она независимо
появлялась 20 раз (Bidartondo et al., 2004). Всего имеется около 500 видов -
микогетеротрофов из 10 семейств (Bidartondo, 2005). Чаще объектом эпипаразитизма
является ЭМ, но существуют и микогетеротрофы на АМ: бесхлорофилльные
представители сем. Gentianaceae (Voyria,Voyriella) и Corsiaceae (Arachnitis, Corsia),
получающие питание от находящихся рядом АМ растений. (Bidartondo et al., 2002).
Многие споровые растения демонстрируют сходную форму микотрофии на стадии
гаметофита.
Экологические функции микориз. Влияние микориз на жизнеспособность
растения-хозяина. Роль микоризы в жизни растения полифункциональна: показана
регуляция микоризой фотосинтеза растения, улучшение водного режима растений и
повышение устойчивости к засолению, а также снижение поступления металлов в побеги
растений (Smith, Read, 1997). Важнейшие функции рассмотрены более подробно.
Снабжение растения элементами минерального питания. Наиболее велика роль
микориз в обеспечении растения-хозяина соединениями фосфора (в связи с низкой
лабильностью ортофосфатных ионов в почве) и азота (ЭрМ - в болотных почвах в
условиях сильного дефицита азота). В фитоценозах микоризы различных типов служат
одним из главных каналов экстрагирования фосфора и вовлечения его в пищевой цикл
растений. Усиление поглощения минеральных веществ достигается за счет увеличения
зоны контакта между корнями и почвой (мицелием эксплуатируется гораздо больший
объем почвы) и выведения корневой системы за пределы зоны истощения, а также
перевода в доступное для растения состояние недоступных для поглощения
безмикоризными растениями соединений, в том числе нерастворимых или сложных
органических. За последние два десятилетия у грибов ЭМ и ЭрМ был обнаружен
ферментативный аппарат, обусловливающий высокую сапротрофную активность, которая
ранее считалась несвойственной симбиотрофам (табл.5). У грибов АМ сапротрофная
активность мала (Read et al., 2004).
Защита корневых систем от патогенных почвенных микроорганизмов.
Микориза выполняет защитную функцию, предотвращая проникновение в корень
патогенов. Защита осуществляется за счет ряда механизмов:
утилизации микобионтом корневых экссудатов, привлекающих патогены (ЭМ);
механического барьера, создаваемого грибным чехлом (ЭМ) - среди корневых
патогенов мало видов, способных одновременно паразитировать на грибах и
обладающих специфичными ферментами;
стимуляции растения к выработке защитных веществ (умеренная защитная реакция
на внедрение микобионта – выработка хитиназ у всех типов микориз, фенолов,
этилена);
выделения микобионтами АМ и ЭМ биологически активных веществ,
подавляющих развитие патогена (ингибиторное влияние летучих веществ,
выделяемых Suillus, Rhizopogon, Lactarius на Phytophthora и Pythium);
селектирующего действия микоризосферы на организмы прикорневой зоны
(привлечение антагонистов патогенов) (Graham, 1988 и др.).
Понятие о микоризосфере появилось в 1970-х гг. (Rambelli, 1973) по аналогии с
ризосферой (Hiltner, 1904) и гифосферой (Thornton, 1956). Микоризосферу можно
определить как «зону влияния» микоризованного корня: корневой системы растения и
мицелия микобионта, т.е. влияние микоризосферы сочетает ризосферный и гифосферный
эффекты. В состав микоризосферы также входят различные группы почвенных
микроорганизмов: микромицеты, бактерии, актиномицеты, влияющие на микоризу и
претерпевающих влияние микобионта и растения. Основные черты влияния
микоризосферы - антагонизм по отношению к фитопатогенным микромицетам,
перестройка комплексов почвообитающих микромицетов и привлечение бактерий
(Bacillus spp., Pseudomonas spp.). Типичной микоризосферной группой бактерий являются
виды рода Bacillus, стимулирующие формирование микоризы – МНВ (mycorrhization
helper bacteria) (Garbaye, 1994 и др.).
Функции микориз в биогеоценозах. Предоставление растению-хозяину
преимущества в конкурентной борьбе. Доминанты фитоценозов, как правило -
высокомикотрофные виды. Микориза способствует их процветанию помимо повышения
жизнеспособности, посредством снижения внутривидовой конкуренции за счет
перераспределения веществ и путем подавления видов не хозяев (Booth, 2004).
Участие в круговоротах биогенных элементов и их интенсификация.
Посредством микоризы осуществляется ускорение миграции биогенных элементов,
нужных растению. Дефицитность биогенных элементов в экосистеме компенсируется их
включением в круговорот микоризой. Ферменты микоризных грибов способны к
минерализации подстилки, изменению количества и состава органических веществ.
Обилие мицелия ЭМ грибов и микоризных окончаний в лесных почвах (до 1,2 млн. на 1 м
2) и подстилке создает значительный запас органики, сопоставимый с вкладом растений.
От ЭМ в почву поступает до 54% органического вещества.(Fogel, Hunt, 1983; Dahlberg et
al., 1997).
Интеграция сообщества в единое целое, перераспределение биогенных
веществ. В большинстве микоризных ассоциаций один микобионт способен
взаимодействовать со многими особями растений как одного вида, так и разных видов,
образуя микоризную сеть. В свою очередь, одна особь растения может образовать
микоризы со многими видами грибов-микобионтов. Не все обмены равномерны:
«затраты» на некоторые симбионты выше, чем «прибыль» от них, что является возможной
причиной специфичности ряда микоризных симбиозов (Рис.1а, б). Наиболее яркий пример
- микогетеротрофы, в сторону которых направлены оба потока: и органических, и
минеральных веществ от микобионта (Рис.1в). Через мицелиальные сети микориз,
объединяющие растения не только разных видов, но и разных ярусов в лесных ценозах,
осуществляется транспорт углерода от растений к другим организмам (обмен с грибами-
сапротрофами) или перераспределение продуктов фотосинтеза между растениями. Ток
органических веществ через мицелий может идти от одних видов растений к другим, от
взрослых деревьев к сеянцам и от отмерших растений к живым, возвращая в круговорот
биомассу и предотвращая утрату веществ из ценоза (Simard, Durall, 2004). Конкуренция
между растениями за минеральные вещества почвы осуществляется не между отдельными
особями или видами растений, а между растениями, находящимися в единой микоризной
сети. Успех в конкуренции определяется скорее эффективностью микосимбиотрофии, чем
взаимоотношениями растений.
История возникновения и эволюция типов микориз. Согласно данным
палеоботаники, высшие растения были микотрофны с момента их возникновения. Сейчас
предполагают, что пор. Glomerales и АМ возникли в ордовике (470-460 млн. л. назад) – во
время освоения суши первыми наземными растениями (Каратыгин, Снегиревская, 2004).
ЭМ – более молодой симбиоз, возникший из сапротрофии, по разным датировкам, 200-130
млн. л. назад (юра – мел), в процессе коэволюции базидиомицетов с Голосеменными.
Разные таксономические группы базидиомицетов в процессе эволюции неоднократно
приобретали и утрачивали ЭМ свойства. Микоризы других групп растений возникли,
предположительно, одновременно с линиями растений-хозяев, к примеру, происхождение
ЭрМ, как и Вересковых, датируется меловым периодом (80-70 млн. л. назад).
Исходным типом микоризы является АМ, из него напрямую (ОМ) или
опосредованно (ЭМ через смешанные типы) выводятся все остальные. Между
некоторыми типами предполагаются обратные переходы (ЭМ – АрМ, смешанные типы).
В настоящее время эволюция микориз продолжается: новые линии грибов и растений
вовлекаются в симбиозы (рис. 2). В некоторых семействах Цветковых (Myrtaceae,
Fabaceae) одновременно присутствуют НМ растения и микоризы смешанных типов
(реликтовая АМ и ЭМ, или одновременно присутствуют АМ и кластерные корни,
свойственные НМ растениям). Важнейшая эволюционная тенденция - усиливающийся
контроль микобионта растением (ограничение пространства корня, заселяемого грибом) и
усложнение зоны контакта симбионтов, а также возрастание специфичности микобионта.
Другая тенденция – к независимости от микобионта (факультативные микоризы). В
эволюционном континууме два полюса представляют эксплуативные и факультативные
микоризы, а сбалансированные (мутуалистические) занимают срединное положение.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
К а р а т ы г и н И.В. 1993. Коэволюция грибов и растений. СПб. 119с.
К а р а т ы г и н И.В., С н е г и р е в с к а я Н.С. 2004. Палеонтологические свидетельства о
происхождении основных таксономических групп грибов // Микол. и фитопатол. 38. 15-
32.
B i d a r t o n d o M.I. 2005. The evolutionary ecology of mycoheterotrophy // New Phytol. 167.
335-352.
B i d a r t o n d o M.I., B r u n s T.D., W e i s s M., S é r g i o C., R e a d D.J. 2003. Specialized
cheating of the ectomycorrhizal symbiosis by an epiparasitic liverwort // Proc. R. Soc. Lond.
270. 835-842.
B i d a r t o n d o M.I., B u r g h a r d t B., G e b a u e r G., B r u n s T.D., Read D.J. 2004.
Changing partners in the dark: isotopic and molecular evidence of ectomycorrhizal liaisons
between forest orchids and trees // Proc. Roy. Soc. 271. 17991806.
B i d a r t o n d o M.I., K r e t z e r A.M., P i n e E. M., B r u n s T.D. 2000. High root
concentration and uneven ectomycorrhizal diversity near Sarcodes sanguinea (Ericaceae): A
cheater who stimulates its victims? // Amer. J. Bot. 87. 1783-1788.
B i d a r t o n d o M.I., R e d e c k e r D., H i j r i I., W i e m k e n A., B r u n s T.D., D o m i n g
u e z L., S é r s i c A., L e a k e J.R., R e a d D.J. 2002. Epiparasitic plants specialized on
arbuscular mycorrhizal fungi // Nature. 419. 389-392.
B o o t h M.G. 2004. Mycorrhizal networks mediate overstorey - understorey competition in a
temperate forest // Ecol. Letters. 7. 538-546.
B r u n d r e t t M.C. 2002. Coevolution of roots and mycorrhizas of land plants // New Phytol.
154. 275-304.
B r u n d r e t t M.C. 2004. Diversity and classification of mycorrhizal associations // Biol. Rev.
79. 473-495.
B r u n d r e t t M.C., B o u g h e r N, D e l l B, G r a v e T, M a l a j c z u k N. 1996. Working
with mycorrhizas in forestry and agriculture. Canberra. 374 p.
B r u n s T.D., B i d a r t o n d o M.I., T a y l o r D.L. 2002. Host specificity in ectomycorrhizal
communities: what do exceptions tell us? // Integ. and Comp. Biol. 42. 352-359.
B r u n s T.D., S h e f f e r s o n R.P. 2004. Evolutionary study of ectomycorrhizal fungi: recent
advances and future directions // Can. J. Bot. 82. 1122-1132.
C o m a n d i n i O., R i n a l d i A.C. 2001. Together but not forever: ectomycorrhizal symbiosis
is an unstable affair // Mycol. Res. 150. 130 131.
D a h l b e r g A., J o n s s o n L., N y l u n d J-E. 1997. Species diversity and distribution of
biomass above- and below-ground among ectomycorrhizal fungi in an old-growth Norway
spruce forest in South Sweden // Can. J. Bot. 75. 1323-1335.
F o g e l R., H u n t G. 1983. Contribution of mycorrhizae and soil fungi to nutrient cycling in a
Douglas-fir ecosystem // Can. J. For. Res. 13. 219 - 232.
F r a n k A.B. 1885. Neue Mittheilungen űber die Mykorrhiza der Bäume u. der Monotropa
Hypopitys // Ber. d. d. bot. Ges. 3. XXVII.
G a r b a y e J. 1994. Helper bacteria: a new dimension to the mycorrhizal symbiosis // New
Phytol. 128. 197-210.
G r a h a m J.H. 1988. Interactions of mycorrhizal fungi with soilborne plant pathogens and other
organisms // Phytopathology. 78. 365-366.
H i b b e t t D.S., G i l b e r t L-B., D o n o g h u e M.J. 2000. Evolutionary instability of
ectomycorrhizal symbioses in basidiomycetes // Nature. 407. 506-508.
H i l t n e r L. 1904. Über neue Erfahrungen und Probleme auf dem Gebiet der
Bodenbakteriologie unter besonderer Berüksichtigung der Gründüngung und Brache // Arb.
Dtsch. Lanwirt Ges. 98. 59-78.
J o n e s M.D., S m i t h S.E. 2004. Exploring functional definitions of mycorrhizas: are
mycorrhizas always mutualisms? // Can. J. Bot. 82. 1089-1109.
K a m i e ń s k i F. 1881. Die Vegetationsorgane der Monotropa hypopitys L. // Bot. Zeit. 29.
457-461.
M a s s i c o t t e H.B., Melville L.H., P e t e r s o n R.L., L u o m a D.L. 1998. Anatomical
aspects of field ectomycorrhizas on Polygonum viviparum (Polygonaceae) and Kobresia
bellardii (Cyperaceae) // Mycorrhiza. 7. 287-292.
M o l i n a R., M a s s i c o t t e H., T r a p p e J.M. 1992. Specificity phenomena in mycorrhizal
symbioses: community-ecological consequences and practical implications // Allen M.F. (Ed.)
Mycorrhizal functioning: an integrative plant-fungal process. N.Y. 357-423.
M o n r e a l M., B e r c h S.M., B e r b e e M. 1999. Molecular diversity of ericoid mycorrhizal
fungi // Can. J. Bot. 77. 1580-1594.
M u t h u k u m a r T., U d a i y a n K., S h a n m u g h a v e l P.2004. Mycorrhiza in sedges an
overview // Mycorrhiza. 14. 65-77.
N e w m a n E.I., R e d d e l l P. 1987. The distribution of mycorrhizas among families of
vascular plants // New Phytol. 106. 745-751
N i e l s e n K.B., K j ø l l e r R., O l s s o n P.A., S c h w e i g e r P.F., A n d e r s e n F. Ø. R o s
e n d a h l S. 2004. Colonization and molecular diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in the
aquatic plants Littorella uniflora and Lobelia dortmanna in Southern Sweden // Mycol. Res. 108.
616-625.
R a m b e l l i A. 1973. The rhizosphere of mycorrhizae // Marks G.L., Koslowski T.T. (eds)
Ectomycorrhizae. N.Y. 299-343.
R a s m u s s e n H.N. 2002. Recent developments in the study of orchid mycorrhiza // Plant &
Soil. 244. 149-163.
R e a d D.J., D u c k e t t J.G., F r a n c i s R., L i g r o n e R., R u s s e l l A. 2000. Symbiotic
fungal associations in “lower” land plants // Phil. Trans. R. Soc. Lond. 355. 815-831.
R e a d D.J., L e a k e J.R., P e r e z-M o r e n o J. 2004. Mycorrhizal fungi as drivers of
ecosystem processes in heathland and boreal forest biomes // Can. J. Bot. 82. 1243-1263.
R o b e r t s K.J., A n d e r s o n R.C.. 2001. Effect of Garlic Mustard [Alliaria petiolata (Beib.
Cavara et Grande)] extracts on plants and arbuscular mycorrhizal (AM) fungi // American
Midland Naturalist. 146 146-152.
S c h ü s s l e r A., S c h w a r z o t t D., W a l k e r C. 2001. A new fungal phylum, the
Glomeromycota: phylogeny and evolution // Mycol. Res. 105. 1413-1421.
S i m a r d S.W., D u r a l l D.M. 2004. Mycorrhizal networks: a review of their extent, function
and importance // Can. J. Bot. 82. 1140-1165.
S m i t h S.E., R e a d D.J. 1997. Mycorrhizal symbiosis. London. 605 p.
T h o r n t o n H.G. 1956. The ecology of microorganisms in soil // Proc. Roy. Soc. B145.
364-374.
T r a p p e J.M. 1987. Phylogenetic and ecologic aspects of mycotrophy in the angiosperms from
an evolutionary standpoint // Safir G.R. (ed) Ecophysiology of VA mycorrhizal plants. Florida.
5-25.
V i l l a r e a l-R u i z L., A n d e r s o n I.C., A l e x a n d e r I.J. 2004. Interaction between an
isolate from the Hymenoscyphus ericae aggregate and roots of Pinus and Vaccinium // New
Phytol. 164. 183-192.
Y u T.E.J-C., E g g e r K.N., P e t e r s o n R.L. 2001. Ectendomycorrhizal associations
characteristics and functions // Mycorrhiza. 11. 167-177.
РЕЗЮМЕ
Рассмотрено распространение микориз среди групп растений и грибов и эволюция типов
микориз. Показано положение микоризных симбиозов различных типов в
мутуалистически - паразитическом континууме. Охарактеризованы роли микориз в жизни
растения и функционировании ценозов.
MYCORRHIZAS AND THEIR ROLES IN FORMING COENOSES
E.Yu. Voronina
SUMMARY
The distribution of mycorrhizas among plant and fungal lineages and evolution of different
mycorrhizal types was reviewed. The position of mycorrhizal symbioses along the mutualism-
parasitism continuum and ecological roles of mycorrhizas in the host-plant life and coenosis
functioning were outlined in the paper.