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1
Universidad Nacional de Colombia
Departamento de Nutrición Humana
Avances en Nutrición Clínica Adultos
Beneficios de las verduras
crucíferas para la salud humana.
Nicolás Pedreros Hernández
1
INTRODUCCIÓN
Las verduras crucíferas han sido
ampliamente estudiadas por sus
propiedades nutricionales y antioxidantes
debido a los múltiples componentes
bioactivos y sus efectos beneficiosos para
la salud humana. Particularmente, el
interés de la comunidad médica y científica
se centra en el rol de los sulfurafanos, los
isotiocianatos y otros compuestos, en la
prevención de diferentes tipos de cáncer,
por su alta efectividad y su efecto sobre el
metabolismo de los xenobióticos.
1
Estudiante de Nutrición y Dietética. Octavo Semestre. Universidad Nacional de Colombia
METODOLOGÍA
Realizar búsqueda bibliográfica en bases
de datos como ScienceDirect, Google
Academics, Science, Nature, Wiley Online
Library y en revistas indexadas en PubMed
como la American Journal of Clinical
Nutrition y Journal of Nutrition. Durante la
búsqueda se emplearon palabras claves
como “cruciferous vegetables”, “broccoli”,
“cauliflower”, “cáncer”, “cardiovascular
diseases”, “antioxidant properties” y
conectores como AND para encontrar
artículos relacionados al tema en cuestión.
No hubo filtros para la fecha de
Resumen
Definición: Las verduras crucíferas son plantas originarias de Asia Occidental y
Europa, pertenecientes a la familia de las Brassicaceae o Cruciferae, donde proviene
su nombre, que se caracterizan por tener cuatro pétalos opuestos entre sí en forma
de cruz. Compuesta por hierbas y arbustos, flores agrupadas en racimos y frutos en
cápsula. p. e. brócoli, coliflor, repollo, coles de Bruselas, coles rizadas, etc.
Objetivo: Describir detalladamente la composición nutricional y las propiedades de
los compuestos bioactivos de las verduras crucíferas sobre la salud humana a través
de una revisión de la literatura.
Palabras clave: Crucíferas, Nutrición, Sulfurafanos, Isotiocianatos, Cáncer,
Enfermedades cardiovasculares.
2
publicación, el tipo de estudio, autores o
revista de publicación.
RESULTADOS
De la búsqueda bibliográfica se obtuvieron
39 artículos, de los cuales 16 eran artículos
de investigación, 11 de revisión, 7 meta-
análisis, 2 estudios de casos y controles, 1
revisión sistemática y meta-análisis, 1
revisión sistemática, 1 artículo de
perspectiva y una carta investigativa. De
los cuales se escogieron 30 artículos por
su pertinencia con el tema relacionado y la
información detallada en cada uno de
ellos.
DISCUSIÓN
Las verduras crucíferas son conocidas
como las verduras de invierno ya que
requieren de bajas temperaturas para su
crecimiento y cosecha, y se caracterizan
por su olor y sabor característico debido a
la presencia de grupos azufrados en su
composición química y nutricional.
Composición nutricional
Los mayores componentes nutricionales
de las verduras crucíferas son los
carbohidratos, proteína, vitaminas (ácido
ascórbico, ácido fólico, tocoferoles y
provitamina A, vitamina K en forma de
ubiquinona). El hierro, calcio, selenio,
cobre manganeso y zinc son los
principales minerales en este tipo de
verduras. El fósforo, magnesio, sodio y
potasio están presentes en las crucíferas
como micronutrientes.
El aporte de energía de las verduras
crucíferas se debe a su aporte de
carbohidratos, que varía en un rango entre
el 0.3 al 10% de su peso. El mayor
contenido de fibra dietética está presente
en la col gallega o berza con el 4,6% del
peso fresco, seguido por el brócoli (30.4%
de peso seco) y coliflor (26.7% de peso).
El contenido de proteína de las crucíferas
varía del 1 al 3,3%. La crucífera reportada
con mayor aporte de proteína es la col
rizada (3,3%) mientras que el rábano
contiene menos del 1%. La cantidad de
grasa es insignificante (menos del 1%), lo
cual los hace alimentos ideales para incluir
en na dieta baja en grasa y
cardioprotectora.
Las crucíferas o brasicáceas se
caracterizan por ser una buena fuente de
vitamina C. El contenido en el brócoli es de
más de 50 mg/100 g de peso fresco. El
contenido medio de β-carotenos en las
crucíferas es de 0.5 – 1.0 mg en 100
gramos de peso fresco, la coliflor aporta
0,08 mg, las coles de Bruselas 0.14
mg/100 g y el brócoli 0.81 mg/100 g. Otra
característica nutricional de las verduras
crucíferas es su aporte de α-tocoferol y el
máximo contenido de 0.47 mg/100 g de
peso fresco ha sido reportado en el
brócoli.(1)
Los carotenoides y tocoferoles implicados
en un riesgo reducido de ciertos tipos de
cáncer y enfermedades degenerativas,
disfunción inmune y degeneración macular
asociada a la edad.(2)
Es importante comparar estos datos de la
composición nutricional, con los
reportados por el Departamento de
Agricultura de los Estados Unidos, USDA,
para sus siglas en inglés. (Tabla N°1). Ya
que estos indican mayores aportes
nutricionales de la col rizada en
3
comparación con el brócoli, además de ser
más precisos en cuanto a la cantidad de
cada nutriente en 100 gramos de parte
comestible.
Compuestos fenólicos
Dentro de esta clasificación están los
taninos, ácidos fenólicos, antocianidinas,
flavonoles, cumarinas y flavonas y son
comúnmente encontradas en las verduras
crucíferas. Su contenido varía de 9.92 a
82.9 mg/100 g de peso fresco y el mayor
aporte de fenoles fue encontrado en el
brócoli.
Tabla N° 1: Composición Nutricional de diferentes crucíferas en 100 gramos de parte
comestible.
Alimento
Nutriente
Brócoli
Coliflor
Col Rizada
Col de
Bruselas
Repollo
Calorías
(kcal)
34
25
49
43
25
Proteínas (g)
2.82
1.92
4.28
3.38
1.28
Lípidos (g)
0.37
0.28
0.93
0.30
0.10
Carbohidratos
(g)
6.64
4.97
8.75
8.95
5.80
Azúcares (g)
1.70
1.91
2.26
2.20
3.2
Fibra (g)
2.6
2.0
3.6
3.8
2.5
Calcio (mg)
47
22
150
42
40
Hierro (mg)
0.73
0.42
1.47
1.40
0.47
Potasio (mg)
316
299
491
389
170
Sodio (mg)
33
30
38
25
18
Zinc (mg)
0.41
0.27
0.56
0.42
0.18
Vitamina C
(mg)
89.2
48.2
120
85
36.6
Vitamina A
(ER)
31
0
500
38
5
Vitamina E
(mg)
0.78
0.08
1.54
0.88
18
Vitamina K
(µg)
101.6
0.27
704.8
0.42
76
Folato (µg)
63
57
141
177
43
Tomado de: USDA National Nutrient Database for Standard Reference. Release 28 slightly
revised May, 2016
4
El contenido de taninos del brócoli, coliflor
y del repollo blanco son 0.41, 0.56 y 0.50
mg/g de peso seco respectivamente. El
contenido de ácidos fenólicos (cafeico y
gálico) del brócoli es mayor en
comparación con las demás verduras
crucíferas con una cantidad de 8.69 mg/g
de peso seco. Los flavonoides dietéticos
están representados principalmente en el
contenido de tres flavonoles (quercetina,
miricetina y kaempferol) y dos flavonas
(apigenina y luteolina). El contenido
promedio de quercetina en el brócoli es de
1 – 5 mg/100 g de parte comestible y de
kaempferol es de 1 – 2,5 mg/100 g de parte
comestible. Las coles de Bruselas
contienen 0.95 y 0.30 mg/100 g de
kaempferol y quercetina, respectivamente.
El repollo morado contiene sólo quercetina
mientras que el repollo verde contiene
ambos (kaempferol y quercetina). La col
rizada contiene hasta 26,74 mg/100 g de
kaempferol y 7.71 mg/100g de quercetina.
Una de las mayores características del
repollo morado es su color característico
debido al pigmento llamado antocianina,
contiene hasta 322 mg/100 g y el rábano
contiene hasta 116 mg/100 g. (1)
Ciertos metabolitos secundarios
polifenólicos, como los lignanos, tienen
una influencia potencialmente positiva
sobre la salud humana. Poseen diversas
actividades biológicas como antioxidantes
y propiedades antiestrogénicas, y también
pueden reducir el riesgo para ciertos tipos
de cáncer, así como enfermedades
cardiovasculares. Los lignanos,
lariciresinol y pinoresinol, están presentes
particularmente en las verduras crucíferas.
La importancia radica en que estos
componentes pueden ser eficientemente
metabolizados en enterolignanos como el
enterodiol y enterolactona por la microflora
intestinal. Este proceso permite su fácil
absorción y le brindan la capacidad de
ejercer actividades similares a muchos
estrógenos. En esencia, los lignanos de las
Brasicáceas son fitoestrógenos. Los
estudios han mostrado que crucíferas
como las coles rizadas, el brócoli y las
Coles de Bruselas son buenas fuentes de
lignanos.
Los flavonoides glicosilados y fenoles
simples como el 3-soforosido-7-glucosido
del kaempferol, quercetina, la
isorhamnetina y los hidroxil-cinamatos
presentes en las crucíferas, han tenido un
creciente interés debido a los efectos
benéficos sobre la salud, entre ellos,
reducir el riesgo de enfermedades crónicas
asociadas a la edad, como cáncer y
enfermedades cardiovasculares, y la
modificación avanzada de la microbiota
intestinal. (2)
Los fitoesteroles y otros terpenoides
constituyen otros componentes bioactivos,
los fitoesteroles son conocidos por su
actividad preventiva de algunos tipos de
cáncer y su acción cardioprotectora. El
brassicasterol es uno de los esteroles
encontrados en el brócoli y otras
crucíferas. (1)
Efectos negativos de los componentes
bioactivos.
Los taninos son polifenoles complejos y
tienen la capacidad de inhibir enzimas
digestivas en mamíferos. El S-
methylcisteina sulfóxido, ha sido reportado
por causar anemia hemolítica severa. El
ácido erúcico en animales sugieren efectos
deleterios como potenciales lesiones
miocárdicas, así como favorecer la
5
acumulación de grasa corporal de manera
anormal.
Los metabolitos de los glucosinolatos
como la goitrógenos son conocidos por sus
efectos adversos en el metabolismo de la
tiroides. Sólo en grandes cantidades,
incluso en Korea donde el consumo de
isotiocianatos es tan alto que alcanza los
16.3 µmol/día/persona, es todavía más
baja que la dosis requerida para producir
efectos adversos como los observados en
estudios animales. (2)
Absorción del calcio proveniente de las
verduras crucíferas
Se ha descrito que las verduras de hoja
verde intenso aportan una gran cantidad
de calcio en la dieta, sin embargo, se
considera que su nivel de absorción es
bajo en comparación con el calcio
proveniente de la leche, debido a la
presencia de oxalatos y taninos que ligan
el calcio de origen vegetal e impiden su
adecuada absorción. Por ello, para el año
de 1990, la revista American Journal of
Clinical Nutrition, publicó un artículo sobre
la absorción de calcio proveniente de la col
rizada. Este estudio comparó en 11
mujeres, el nivel de absorción del calcio de
origen lácteo versus el calcio proveniente
de la col rizada, donde ambos alimentos
estaban adicionados con calcio de alta
actividad en forma de cloruro de calcio
(CaCl2). Luego se administraron porciones
equivalentes de alimentos que brindaran el
mismo aporte de calcio y se tomaron
muestras de sangre 5 horas después del
postconsumo para determinar la absorción
fraccionada de calcio. Los resultados
arrojaron que la absorción fraccionada del
calcio de la leche fue de 0.321 mientras
que el calcio proveniente de la col rizada
tuvo una absorción fraccionada de 0.409,
rompiendo con el mito de la absorción del
calcio de origen vegetal. Los
investigadores concluyeron que fue
ligeramente mayor la absorción en la col
rizada y que se debe al bajo contenido de
oxalatos. (3)
Un estudio similar se realizó en la
Universidad de Purdue, con el fin de
determinar el grado de absorción
fraccionada del calcio proveniente de
crucíferas como el brócoli, la col rizada y la
col china. Se empleó una metodología
similar frente a la adición de calcio y contó
con 15 participantes mujeres. Los
resultados fueron 0.478 para el brócoli,
0.520 para la col china o Bok choy, y 0.527
para la col rizada comparado con 0.463
para la leche; concluyendo que el calcio de
las crucíferas tiene un nivel de absorción
bueno, incluso ligeramente superior al
calcio de origen lácteo.(4)
Principales componentes bioactivos
Las verduras crucíferas contienen un
grupo de metabolitos secundarios
llamados glucosinolatos y otros
componentes bioactivos incluyendo
flavonoides como la quercetina, minerales
como el selenio, S-methylcisteina
sulfoxido, y 1,2-ditiol-3-tione.
Glucosinolatos
Son β-tioglucosido N-hidroxisulfatos con
cadenas laterales únicas de más de 120
aminoácidos. Son compuestos inactivos
hasta que son enzimáticamente
hidrolizados. La enzima endógena,
mirosinasa se encarga de este proceso
cuando las crucíferas son cortadas y
durante la masticación. Se rompe la célula
6
vegetal y permita la liberación de la
enzima. Como resultado del proceso
enzimático resultan componentes como
los isotiocianatos, nitrilos y tiocianatos
como se observa en la Gráfica N° 1. Todos
ellos son compuestos bioactivos con una
alta actividad biológica.(5)
Gráfica N° 1: Hidrólisis de los
glucosinolatos.
Tomado de: (5)
Tabla N° 2: Clasificación de
glucosinolatos, isotiocianatos y
nitrilos.
Tomado de: (5)
Durante los procesos de cocción agresivos
se desnaturaliza el sistema de conversión
de glucosinolatos a isotiocianatos
(mirosinasa) aunque la hidrólisis puede
ocurrir todavía por medio de la microbiota
colónica con la actividad de la
tioglucosidasa. (2)
Isotiocianatos
Son metabolitos, resultado de la hidrólisis
de los glucosinolatos, metabolizados a
través de la vía del ácido mercaptúrico (6),
los cuales tienen varios mecanismos de
acción tales como:
Metabolismo de los xenobióticos
Actúan en la fase 1 y 2. La fase I o de
biotransformación está mediado por el
complejo enzimático del citocromo P450.
Cataliza múltiples reacciones y juega un rol
importante en la activación de un número
de medicamentos, procancerígennos y
productos metabólicos como la bilirrubina
(metabolito de la hemoglobina).
La mayor activación de procancerígenos
por la fase I o la baja detoxificación por las
enzimas de la fase II, pueden resultar en
mayores niveles de metabolitos reactivos,
los cuales pueden ser cancerígenos y
ligarse al ADN y formar aductos con el
ADN, y si no son removidos por las
enzimas reparadoras del ADN, pueden
causar mutaciones y/o errores en la
replicación que pueden iniciar la cascada
carcinogénica. Los isotiocianatos inhiben
el proceso de biotransformación e inducen
la fase II, donde actúa un grupo de
enzimas como la superfamilia Glutathione
S-tranferasa (GST), sulfotransferasas,
UDP-glucurosiltransferasas (UGT) y
catalizan la conjugación de reactivos
7
intermedios, la inactivación de
cancerígenos que son convertidos a
metabolitos neutros con el fin de facilitar su
excreción. La sobreexpresión de las
enzimas de fase II protegen las células del
daño del DNA inducido por carcinógenos.
Los isotiocianatos inducen e incrementan
la actividad enzimática de la fase
II.(7)(8)(9)
Los isotiocianatos (ITC) pueden inhibir la
bioactivación de procancerígenos
encontrados en el humo del cigarrillo como
los hidrocarburos aromáticos policiclados y
el 4-(methylnitrosamino)-1-(3-pyridyl)-1-
butanone. (8)
Protección frente al estrés oxidativo.
Los isotiocianatos incrementan los niveles
de glutatión, el cual mantiene el balance de
oxidación-reducción y protege las células
de los radicales libres o especies reactivas
de oxígeno (ERO).
Inhibición del crecimiento tumoral.
Los isotiocianatos (ITC) actúan a través de
mecanismos citostáticos y citotóxicos que
incluye la inducción de apoptosis,
inhibición de la progresión del ciclo celular
e inhibición de la angiogénesis.
• Apoptosis: activan las caspasas
responsables de iniciar el proceso
apoptótico.
• Ciclo celular: Actúa en las fases
G2/M produciendo la activación de
puntos de control y un arresto
celular en caso de encontrar
errores.
• Angiogénesis: Suprime la
expresión y secreción del factor de
crecimiento vascular endotelial 1,
VEGF-1, para sus siglas en inglés;
lo cual impide la
neovascularización y así previene
el crecimiento y proliferación de las
células del tumor. (7)
• Inhibición de actividad de
deacetilasa en las histonas:
Remueve el grupo acetil de las
histonas, y así permite la
transcripción de proteínas
supresoras de tumor, promoviendo
la diferenciación y apoptosis de
células precancerígenas. (6)
Propiedades anti-inflamatorias.
Regulación de la expresión del factor
nuclear Κappa-β (NF-Κβ) e inhibición del
factor de crecimiento tumoral alfa (TNF-α)
y lipopolisacaridasa (LPS).
Propiedades antibacteriales
Tiene un efecto negativo sobre cepas del
Helicobacter pylori, agente causal de la
gastritis, úlcera péptica y cáncer gástrico.
(7)
Sulfurafanos
Es un metabolito de los glucosinolatos,
presente en las verduras crucíferas como
brócoli y repollo.
Como compuestos bioactivos, los
sulfurafanos (SFN) tienen la capacidad de
mediar la apoptosis dentro del ciclo celular
de las células cancerígenas e inactivar las
protein kinasas, esenciales para el
crecimiento y proliferación celular.(10)
Adicional, los SFN afectan la actividad de
la fase II del metabolismo de los
xenobióticos y son sustratos para la
8
superfamilia de enzimas Glutatión-S-
transferasas. (11)
La actividad anticancerígena del
sulfurafano ha sido demostrada in vivo, el
cual ha demostrado inhibir el crecimiento
del cáncer pancreático, cáncer de próstata,
osteosarcoma y prevenir poliposis
intestinal en seres humanos. Previene los
tumores de piel inducidos por la luz UV,
tumores de piel y estómago inducidos por
procancerígenos. También ha sido
reportado, que incrementa la actividad de
las células Natural Killer (NK) y la
citotoxicidad celular dependiente de
anticuerpos. (12)
Los SFN median la producción de
especies reactivas de oxígeno (ERO),
previene el daño del ADN y produce
anormalidades mitóticas en varias líneas
de células cancerígenas. (10)
Dentro del proceso inflamatorio, los
sulfurafanos inhiben el factor nuclear
Κappa-β (NF-Κβ) y afecta la expresión de
genes mediadores de NF-Κβ que codifican
la adhesión molecular, las citoquinas
proinflamatorias, factores de crecimiento y
factores antiapoptóticos. (13)
Los sulfurafanos median un amplio rango
de células leucémicas a través de la
activación de caspasas 3, 8 y 9. También
se ha demostrado que previene el daño
vascular a nivel renal asociado a la
aldosterona.
Como inhibición del proceso cancerígeno,
los SFN inhiben la proliferación y median el
arresto celular ya que promueve la
regulación de la vía de señalización del
P53 y detener el ciclo celular en las fases
G1/S y G2/M. (10) Los sulfurafanos
inducen apoptosis en líneas celulares
cancerígenas de colon, próstata, leucemia
y meduloblastoma. (7)
El sulfurafano en combinación con la
curcumina, un polifenol dietético, ha sido
reportado que regulan los marcadores de
inflamación como el óxido nítrico, y ciertas
citoquinas y prostaglandinas. (2)
Indol-3-Carbinol
El Indol-3-carbinol, I3C, puede reducir el
riesgo de diferentes tipos de cáncer
dependiente de hormonas por medio de la
alteración del metabolismo de los
estrógenos. Los fitoestrógenos disminuyen
la actividad promotora de crecimiento de
los estrógenos al incrementar la 2-
hidroxilación de los estrógenos. La
hidroxilación en la posición 2 reduce la
concentración de productos de los
estrógenos de la 16-hidroxilación, los
cuales son fuertes agonistas del receptor
de estrógenos. El I3C, in vitro, inhibe la
proliferación de células inducidas por el
estradiol en aquellas células dependientes
de estrógeno. (5)
Potenciales efectos benéficos para la
salud humana.
Con base en las propiedades descritas de
los principales componentes bioactivos de
las crucíferas, se han publicado una serie
de artículos donde describen el efecto de
estos sobre ciertas patologías como
cáncer, enfermedades cardiovasculares,
entre otras. Se hará mención en cada una
de ellas.
Cáncer de Schwannoma
9
El schwannoma vestibular es un tumor no
maligno originario de las células de
Schwann del nervio vestibular que resulta
con una morbilidad significante, pérdida de
la audición, tinnitus y mareo. Cuando el
tumor empieza a crecer, puede producir
parálisis facial y otras neuropatías
craneales, hasta la muerte debido a la
compresión del flujo sanguíneo hacia el
cerebro.
Un estudio recientemente publicado
evalúa el efecto de los sulfurafanos (SFN)
presentes en el brócoli sobre este tipo de
cáncer y encontró que los SFN inhiben la
proliferación de las células schwannoma
vestibulares primarias en humanos,
adicional induce apoptosis de las células
schwannoma vestibulares a través de la
activación de caspasas, en especial la
caspasa-3. Induce arresto del ciclo celular
de las células schwannoma vestibulares
en la fase G2/M, e inhibe
significativamente el crecimiento de estas
células tumorales in vivo. Como
conclusión, el estudio emite una opinión
favorable sobre los sulfurafanos para el
tratamiento del schwannoma vestibular y
motiva a realizar estudios clínicos
prospectivos. (14)
Cáncer en la cavidad oral
En el estudio de casos y controles, el
consumo de crucíferas por los menos una
porción a la semana fue asociada con la
reducción del riesgo significativamente
para el cáncer de la cavidad oral en
comparación con aquellos que lo
consumen ocasionalmente. Este mismo
efecto de la reducción en el riesgo fue
asociado para cáncer de faringe, esófago,
colorrectal, mama y riñon. No se apreció
relación inversa entre el consumo de
crucíferas y el cáncer en la cavidad oral y
faringe para las mujeres y en
consumidores moderados de alcohol (6).
Cáncer de piel
El consumo regular de crucíferas, en
específico, de isotiocianatos está
relacionado con una incidencia reducida
de cáncer de piel hasta 3 veces, en
comparación con aquellos que no las
consumen (9).
Cáncer de esófago
El reflujo gastroesófágico es una condición
que afecta la calidad de vida de los
individuos que lo padecen y representa
una serie de riesgos para la salud, como el
desarrollo de esofagitis y esófago de
Barret, éste último se considera una
condición precancerígena. El
Adenocarcinoma Esofágico de Barret
(BEAC, para sus siglas en inglés), es el
tipo de cáncer más común a nivel
esofágico. Los sulfurafanos han sido
estudiado en relación a la prevención y el
tratamiento de esta patología, hallando
que inducen tanto el arresto del ciclo
celular como la apoptosis en líneas de
células del BEAC, al igual que en las
células testeadas inhibe el crecimiento del
tumor en un modelo subcutáneo del BEAC
in vivo. Adicional, los sulfurafanos mejoran
significativamente la actividad
antiproliferativa de agentes como el
paditaxel (un quimioterapéutico usado
para el tratamiento del BEAC) y favorece la
actividad de los inhibidores de la
telomerasa.
La actividad anticáncerígena se debe, al
menos, en parte a la inducción de
caspasas-8 y p21, siendo el primer reporte
10
que demuestra la habilidad del SFN de
inducir muerte celular apoptótica e
incrementar la quimiosensibilidad a los
agentes quimioterapéuticos. La cantidad
de SFN en un gramo de brócoli seco varía
entre 507 a 684 µg. (12)
Cáncer de tiroides
Es una condición asociada al consumo
elevado de alimentos ricos en yodo como
la comida del mar y verduras que
contienen goitrógenos como las crucíferas.
Se ha descrito que los goitrógenos, a
través de mecanismos biológicos, inhiben
la absorción de yodo en la glándula
tiroides, así incrementa la deficiencia de
yoduro dentro de la glándula tiroidea, y
favorece el crecimiento de las células
tiroideas por medio de la estimulación de la
TSH. Las crucíferas se asocian con el
cáncer en la tiroides en mujeres con bajo
consumo de yodo. Por lo cual, es
importante considerar controlar el
consumo de crucíferas en personas con
hipotioridismo y en sitios con presencia
endémica de bocio (15).
Cáncer gástrico
En el meta-análisis de los estudios
epidemiológicos, el mayor consumo de
verduras crucíferas fue asociado con un
riesgo reducido para el cáncer gástrico en
un 29%. Así mismo, el consumo de repollo
se asoció con una reducción en el riesgo
del 32%. El efecto protector de las
crucíferas se debe a los isotiocianatos y al
indol-3-carbinol que tienen la capacidad de
inhibir la migración y la invasión a través de
diversas vías de señalización (factor
nuclear Κappa-β, protein kinasa C) en
células gástricas en humanos. Adicional, la
fibra soluble contenida en las crucíferas
puede retrasar la absorción del almidón,
así reduciendo la carga glucémica, la cual
está relacionada con el riesgo de cáncer
gástrico a través del exceso de insulina
circulante y estimulando factores de
crecimiento asociados a la insulina y
mitogénicos que promueven el cáncer
(16).
Otro mecanismo de acción, es a través de
los sulfurafanos, donde se ha descrito un
efecto antibacterial contra ciertas cepas de
Helicobacter pylori, incluso aquellas
resistentes a los antibióticos (2). Además,
uno de los estudios recientes reporta que
el consumo diario de brócoli durante 2
meses (consumo de 70 g/día de brócoli
rico en glucorafanina) puede reducir el
estrés oxidativo inducido por el
Helicobacter pylori y ayuda en la
quimioprevención de la gastritis en
estudios experimentales en animales y
seres humanos (1).
Por otra parte, en el 2009 se publicó un
estudio que relaciona la dieta, la infección
por Helicobacter pylori y el riesgo de
cáncer gástrico, sugiere que hay un riesgo
reducido de cáncer gástrico no cardias
asociado al incremento en el consumo de
crucíferas en individuos con H.pylori/Cag-
A (citotoxina asociada al antígeno A)
positivo, pero no sugiere esa misma
tendencia en individuos H.pylori/Cag-A
negativos. La hipótesis de la
quimioprevención de los isotioacinatos
provenientes de las verduras crucíferas,
está relacionada con su acción sobre las
enzimas de la fase II que pueden estar
implicadas en la compensación de los
efectos nocivos del H.pylori (17).
Los indoles pueden reaccionar con el ácido
ascórbico, dando como resultado el
11
ascorbigeno y, en el pH bajo del estómago,
produce una serie de compuestos
condensado que pueden actuar como
componentes bioactivos adicionales (6).
Cáncer de pulmón
El cáncer de pulmón es la primera causa
de mortalidad por cáncer en el mundo y el
principal factor de riesgo es el consumo de
tabaco. Por ello se ha estudiado el efecto
de los isotiocianatos ya que pueden inhibir
la bioactivación de procancerígenos
encontrados en el humo del cigarrillo como
los hidrocarburos aromáticos policiclados,
que se mencionaron en el apartado de los
isotiocianatos. Además, se observó que la
incidencia de cáncer de pulmón en
individuos que tienen un consumo alto de
crucíferas fue 22% menor en estudios de
casos y controles (estadísticamente
significativos) y 17% menor incidencia en
estudios de cohortes prospectivos.
Adicional, en el estudio de casos y
controles mostró una tendencia
inversamente significativa en la dosis-
respuesta (8).
Por otro lado, The Lancet en 2005 publicó
un estudio sobre la relación del consumo
de crucíferas y el cáncer de pulmón; sus
hallazgos indican que los efectos
protectores de las crucíferas se observan
cuando se consumen al menos una vez por
semana, comparado con aquellos que las
consumen menos de una vez al mes,
reduciendo la incidencia hasta en un 22%
en el riesgo de cáncer de pulmón,
especialmente con el consumo de
crucíferas como el repollo, brócoli y coles
de Bruselas. (18)
Cáncer de mama
Uno de los mayores efectos de los
isotiocianatos e índoles presentes en las
crucíferas, es la regulación del
metabolismo de los estrógenos. En
específico, el indol-3-carbinol tiene efectos
antiestrógenicos, principalmente por la
inducción de 2-hidroxilación del estradiol,
resultando en metabolitos no estrógenos,
teniendo la capacidad de ligar el receptor
de estrógenos y retener el 17β-estradiol
activado y contrarregula la expresión de
genes que responden a estrógenos e
inhibiendo el crecimiento de células
dependientes de estrógeno incluyendo las
de mama, endometrio y cuello uterino.
Favorece la fase II que permite una
excreción extensiva de reactivos
intermedios (conocidos como fuentes
cancerígenas químicas), especies
reactivas de oxígeno (ERO) y metabolitos
de hormonas que son sustratos para la
Glutation-S-transferasas. Concluyendo
que el consumo de crucíferas,
especialmente, brócoli, fue ligeramente
asociado inversamente con el riesgo de
cáncer de mama en mujeres pre-
menopáusicas y las asociaciones fueron
débiles o nulas entre las mujeres post-
menopaúsicas (11). En un meta-análisis
del 2013, encontraron un riesgo
significativamente reducido para el cáncer
de mama por el consumo de verduras
crucíferas entre las mujeres post-
menopaúsicas, pero no hubo asociación
entre las mujeres pre-menopaúsicas (19).
Es importante realizar estudios con
reducción en la parcialidad y en los errores
metodológicos para dar una conclusión
clara sobre el efecto protector de las
crucíferas entre mujeres pre y post-
menopaúsicas.
Cabe resaltar, que los SFN han sido
estudiados por su capacidad de eliminar
12
células madres de mama cancerígenas in
vivo en ratones, además los sulfurafanos
han demostrado inhibir la proliferación e
inducir apoptosis en células cancerígenas
de la mama. También inhibe la formación
de mamosferas, células esféricas
derivadas de las células madre que
pueden diferenciarse de múltiples formas
(20).
Cáncer de páncreas
El cáncer de páncreas es conocido por sus
altas tasas de mortalidad, siendo el
consumo crónico de alcohol y tabaco los
principales factores de riesgo y se ha
observado que el consumo de crucíferas
está relacionado con menor riesgo debido
a sus compuestos bioactivos como los
sulfurafanos e isotiocianatos. Los ITC
regulan el ciclo celular de las células
pancreáticas cancérigenas activando
puntos de control y las fases G2/M (7). Los
SFN tienen una potente actividad
antiproliferativa que fue observada en
muestras de células pancreáticas
cáncerígenas en humanos y también se ha
relacionado que el SFN promete ser una
estrategia efectiva para controlar células
tumorales pancreáticas iniciales
resistentes al tratamiento. Adicionalmente,
el benzyl isotiocianato y el fenetil
isotiocianato también ha mostrado inhibir
la proliferación e inducir apoptosis en
células cancerígenas pancreáticas in vitro
e in vivo. Por último, en el meta-análisis de
numerosos estudios de casos y controles,
indica que el consumo elevado de
crucíferas puede estar asociado con
menor riesgo de cáncer pancreático en un
22% (21).
Cáncer hepático
El consumo de verduras y frutas ha sido
relacionado con reducción en el riesgo de
hepatocarcinoma, sin embargo, no hay
estudios que relacionen directamente el
consumo de verduras crucíferas con este
tipo de cáncer. La asociación en la
reducción del riesgo significativa de
hepatocarcinoma podría estar dada por el
alto contenido de vitamina E presentes en
las verduras y en parte a los fitoquímicos
presentes como los isotiocianatos,
glucosinolatos, indol-3-carbinol y
flavonoides característicos de las
crucíferas (22).
Cáncer de vejiga
Un estudio de una cohorte de 10 años en
donde participaron 47909 hombres reportó
que el incremento en el consumo de
crucíferas, sin el aumento en el consumo
de frutas y otras verduras fue asociado con
menor riesgo de cáncer de vejiga en
hombres en un 51% (5).
Un estudio del año del año 2010, indicó
que el mayor consumo de crucíferas
crudas fue asociado con reducción en un
33% en la mortalidad general, pero no para
la mortalidad por enfermedades
específicas. Después de realizar ajustes
para la edad, estadio del tumor, años de
consumo de tabaco y consumo total de
carne, se identificó que el mayor consumo
de brócoli, particularmente el brócoli crudo
(más de una porción al mes vs menos de
una) fue asociado con una reducción en el
57% de la mortalidad en general y del 43%
en la mortalidad a causa del cáncer de
vejiga. No hubo asociaciones con otros
tipos de verduras crucíferas. El contenido
de isotiocianatos en el brócoli fue 40%
mayor que en el repollo, y 2 a 3 veces
mayor que en la coliflor. Se evidenció
existe una asociación inversa entre el
13
consumo de crucíferas y el riesgo de
cáncer de vejiga entre las personas
fumadoras (23).
El meta-análisis del año 2013 evalúa los
datos de 5 estudios de cohortes y 5
estudios de casos y controles, hallando
una disminución significativa del 20% en el
riesgo de cáncer de vejiga analizando
todos los datos en conjunto, asociada al
consumo de crucíferas. Uno de las
razones, se debe a la potente actividad
antiproliferativa de los isotiocianatos en
células cancerígenas de vejiga en
humanos que representa un bajo grado
superficial, alta capacidad invasiva, así
como en el cáncer de vejiga resistente a la
doxurubicina. Estudios recientes han
mostrado que el isotiocianatos, incluyendo
el allylisotiocianato, inhibe la formación,
desarrollo y progresión del cáncer de
vejiga (24).
Cáncer de riñón
En estudios de casos y controles, se
identificó una asociación inversa
significativamente para el cáncer de riñón
y el consumo de crucíferas en individuos
jóvenes en comparación con los más
ancianos (6). Se ha observado que el
consumo de verduras crucíferas está
significativamente asociado con la
reducción en el riesgo de carcinoma de
células renales demostrado a través del
meta-análisis de 12 estudios reportando
datos de 1,228,518 participantes, con una
disminución del 11%, adicional a ellos,
hubo una reducción significativa (33%) en
los estudios realizados en América, pero
no hubo asociación en los estudios que se
realizaron en Europa y concluye que la
asociación inversa entre el consumo de
crucíferas y el riesgo de carcinoma de
células renales es biológicamente posible
y que se requieren estudios adicionales
para corroborar los datos obtenidos (25).
Así mismo el mecanismo de acción de las
crucíferas radica en los isotiocianatos de
las crucíferas que pueden alterar el
metabolismo de los xenobióticos, e
inacticar la actividad carcinogénica del
tricloroetileno, una sustancia química
conocida por inducir nefrocarcinogenicidad
(26).
Cáncer de próstata
El cáncer de próstata es una de las
principales enfermedades que afectan la
salud de los hombres y está influenciado
por los malos hábitos alimentarios, el
sedentarismo, el consumo de cigarrillo
entre otros. Por ello, se ha evaluado la
efectividad de la alimentación saludable,
que incluye frutas y verduras sobre la
reducción en el riesgo y se ha comprobado
que el incremento en el consumo de
verduras crucíferas de 1 – 3 porciones a la
semana disminuyen el riesgo de cáncer de
próstata en un 41% (5).
Estos datos, son corroborados en el meta-
análisis del 2012 donde indica que en los
estudios de casos y controles se observó
un descenso en el riesgo de cáncer de
próstata asociado al consumo de
crucíferas y en los resultados también se
relacionó su consumo con un efecto
protector en los estados avanzados de la
enfermedad. Esta acción protectora se
debe a la presencia de isotiocianatos,
incluyendo el fenetil isotiocianato y
sulfurafanos, ya que han mostrado inhibir
el crecimiento de células cancerígenas de
la próstata e inducir apoptosis in vitro e in
vivo por obstaculizar el receptor de
andrógeno y la inducción de kinasa
14
dependiente de ciclinas endógena. Es
importante mencionar, que otros
compuestos derivados de las crucíferas
como el 3,3’diindolilmetano, ha
evidenciado actuar de manera similar en el
cáncer de próstata (27).
Cáncer de cuello uterino
Es uno de los tipos de cáncer más común
que afecta a las mujeres asociado a la
presencia del Virus del Papiloma Humano
(VPH) con una tasa de mortalidad de
aproximada del 50%. Ha sido bien descrito
el rol de los isotiocianatos en la regulación
del metabolismo de los estrógenos, del
ciclo celular y otros mecanismos de acción,
por ello, se ha estudiado la actividad del β-
fenetil isotiocianato (PEITC, para sus
siglas en inglés) en la inhibición del
crecimiento y apoptosis de células
cervicales cancerígenas en humanos a
través de la inducción de receptores de
muerte celular 4 y 5. El PEITC ha
demostrado ser un componente
quimiopreventivo presente en las
crucíferas con baja toxicidad que puede
entre otras acciones, disminuir la
disponibilidad celular, la condensación
nuclear, la fragmentación del ADN e
inducir apoptosis vía activación de
caspasas-8 (28).
Cáncer de ovario
El cáncer de ovario es el octavo tipo de
cáncer más común y la quinta causa de
muerte asociada al cáncer en mujeres que
viven en países desarrollados. En un meta-
análisis de estudios observacionales, los
resultados mostraron que el consumo de
crucíferas fue un factor prospectivo para el
cáncer de ovario, reduciendo su incidencia
y fue detectado en los estudios de casos y
controles en un 16% pero no en los
estudios de cohortes (29).
Cáncer colorrectal
Es el tercer tipo de cáncer más común
diagnosticado en hombres a nivel mundial
y el segundo en mujeres, con alrededor de
1,2 millones de casos nuevos
diagnosticados en 2008. Las crucíferas
son una buena fuente de fibra dietética la
cual puede prevenir el cáncer colorrectal a
través de diversos mecanismos,
incluyendo el aumento en la masa fecal y
la dilución de sustancias cancerígenas en
el lumen del colon, reducir el tránsito
intestinal, y la fermentación de la fibra por
la microbiota a ácidos grasos de cadena
corta (AGCC). En el reporte actualizado de
la Fundación para la Investigación del
Cáncer a nivel mundial, la fibra dietética ha
sido clasificado como un factor dietético
protector convincente para el cáncer
colorrectal. Como conclusión, el consumo
de verduras crucíferas puede reducir el
riesgo de cáncer colorrectal en humanos
en un 18%, los análisis específicos para el
repollo presentan resultados similares en
la asociación inversa (30). Otro
mecanismo de acción es a través de los
componentes bioactivos, ya que hay
indicios en los cuales, los sulfurafanos
inducen la apoptosis en células
cancerígenas del colon humano, las cuales
habían sido tratadas con este compuesto
con dosis entre 15 a 50 µmoles (13).
En estudios de casos y controles se
observó que no hay factor protector de las
crucíferas frente al cáncer colorrectal en
individuos menores de 60 años o
consumidores crónicos de alcohol (6).
Enfermedades cardiovasculares (ECV)
15
Los beneficios de las crucíferas también
han sido demostrados sobre la salud
cardiovascular, puesto que, en un estudio
clínico con 12 participantes, el consumo de
brócoli por sólo 1 semana redujo los
marcadores de estrés oxidativo junto con
el aumento del metabolismo del colesterol,
es importante mencionar que en el estudio
de la salud de la mujer donde participaron
39000 mujeres profesionales sin historial
de enfermedad cardiovascular, que el
grupo con mayor consumo de crucíferas
alcanzaba una reducción en el riesgo
cardiovascular del 55%, concluyendo la
influencia positiva en la prevención de la
enfermedad cardiovascular. Otro beneficio
de las crucíferas asociadas a la salud
cardiovascular puede ser debido al
contenido de selenio, y otras moléculas
bioactivas como los flavonoides,
polifenoles, antocianinas y enzimas
antioxidantes.
En estudios in vitro, los sulfurafanos, son
capaces de regular la enzima GST en las
células musculares lisas aórticas alteradas
en ratas con hipertensión espontánea.
Esta regulación de la enzima GST, fue
correlacionada con reducción en el estrés
oxidativo, la cual es una de las mayores
causas de las complicaciones
cardiovasculares.
Los estudios in vivo, las ratas fueron
alimentadas con una dieta rica en verduras
verdes y amarillas (el brócoli fue uno de los
ialimentos) durante 16 semanas y resultó
en una reducción significativa de
marcadores ateroscleróticos, como el
contenido de ester colesteril, el colesterol
total plasmático, colesterol VLDL + LDL.
Los estudios in vivo sugieren que los
sulfurafanos protegen al corazón del daño
producido por la isquemia, a través de la
activación de enzimas antioxidantes como
la superóxido dismutasa en estudios
animales. Se indujo isquemia por 30
minutos en ratas que fueron alimentadas
con el extracto de brócoli (que contenía
23,6 µg de sulfurafano y 0.065 µg de
selenio) por 30 días demostrando la
protección de las ratas frente a la isquemia.
Las ratas alimentadas con brócoli
resultaron en un mejoramiento de la
función ventricular post-isquemia,
reducción en el tamaño del infarto del
miocardio y la prevención de la apoptosis
de los cardiomiocitos al inhibir la caspasa-
3 y citocromo-c (1).
Es importante trae a colación el estudio
realizado en la población china con un
seguimiento de 4,6 años
aproximadamente demostró que a mayor
consumo de verduras crucíferas se reduce
el riesgo de mortalidad por causas
cardiovasculares tanto en hombres como
en mujeres y este efecto cardioprotector se
basa en la presencia de sulfurafanos, ya
que reducen el estrés oxidativo y la
inflamación en el sistema cardiovascular.
También ha sido sugerido que el
sulfurafano y otros isotiocianatos pueden
ejercer efectos antiinflamatorios a través
de la modulación del factor inhibitorio de la
migración de macrófagos y citoquinas
proinflamatorias (31).
Otros beneficios para la salud.
La evidencia científica también ha
demostrado de manera directa e indirecta
los beneficios de las crucíferas en la
prevención de alteraciones metabólicas,
enfermedades neurodegenerativas como
el Alzheimer, problemas respiratorios
como el asma, junto con actividad
16
antimicrobiana contra cierto número de
patógenos. El rol de los isotiocianatos en el
síndrome metabólico está bien
demostrado. En estudios prospectivos
sugieren que llevar una dieta rica en
verduras (donde el brócoli y otras verduras
crucíferas constituyen una porción
significativa) está asociado con una
incidencia reducida de diabetes mellitus
tipo 2. Por otro lado, un estudio de
seguimiento durante 12 años indica que
mayor consumo de verduras fue asociado
también con una incidencia reducida de
obesidad. El estudio incluyó brócoli,
repollo, coliflor, y coles de Bruselas.
El tratamiento a largo plazo con 200 mg de
indol-3-carbinol, dos veces al día ha
demostrado ser efectivo en la
quimioprevención de la papilomatosis
respiratoria, una afección de las vías
respiratorios causada por el virus de
papiloma humano (VPH) (1). El I3C reduce
o cesa el crecimiento de la papilomatosis
respiratora en el 66% de los sujetos
tratados (5).
La prevención del estrés oxidativo inducido
por la polución, este efecto está
relacionado con los sulfurafanos,
indirectamente sugiere los beneficios en la
prevención de la inflamación asociada a
los desórdenes respiratorios.
Desde que la enfermedad de Alzheimer
fue asociada con el estrés oxidativo, y las
moléculas bioactivas de las crucíferas son
también conocidas por prevenir el estrés
oxidatico, este puede ser el beneficio de
comer estas verduras para prevenir la
enfermedad de Alzheimer. Además, una
investigación clínica sugiere que un alto
consumo de verduras está relacionado con
mejor tasa de declive cognitivo en la vejez.
Como propiedades antimicrobianas, los
extractos en metanol y agua de verduras
como coliflor, brócoli, repollo, rábano
chino, col china), han demostrado ser
efectivos contra ciertas cepas patógenas
en especial, las bacterias gram-negativas,
tales como Pseudomonas aeruginosa,
Enterobacter aerogenes, Salmonella,
Escherichia coli y Shigella sonnei
comparadas con las bacterias gram-
positivas (1) (32).
CONCLUSIÓN
Las verduras crucíferas son alimentos que
tienen un gran aporte nutricional,
especialmente de micronutrientes como
vitaminas, minerales, oligoelementos,
además de agua y fibra. Son reconocidas
por su elevado contenido de componentes
bioactivos que tienen una gran influencia
sobre la salud, específicamente en la
prevención y tratamiento de diferentes
tipos de cáncer, prevención de las
enfermedades cardiovasculares y
reducción en la mortalidad general,
disminuir el riesgo de enfermedades
metabólicas como la diabetes y la
obesidad, favorecer la salud visual y la
función cognitiva entre otras propiedades.
Por esas mismas razones, se debe
promover su inclusión dentro de la
alimentación habitual con el fin de mejorar
el estado nutricional y la calidad de vida de
la población colombiana.
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