Declínio populacional das abelhas polinizadoras: Revisão

Abstract

The biodiversity of bees in the world is very large. They are known about 20,000 species. Bees are the main pollinators and are crucial for many crops, and contribute to the conservation of plant biodiversity. Many plants of economic importance rely on these pollinating insects, which contribute to increased production of fruits and seeds. The beekeeping has emerged as one of the few animal husbandry activities that cause low environmental impact while providing a rapid return on invested capital.High mortality rates and the disappearance of bees leaving at risk the national and international food security. Several factors can contribute to high mortality rates, including the death of the queen, lack of food supply, poor conditions of foraging as a result of habitat loss, pesticide exposure and diseases caused by fungi, bacteria and parasites.Among the major diseases affectbees can highlight the Varroa mites, foulbrood American, Nosemosi and Collapse Disorder Colony. Discussed the importance of bees, prophylactic measures of control and preservation must be taken to ensure the maintenance and survival of bees.

Full text

H T T P : / /D X . D O I . O R G / 1 0 . 2 2 2 5 6 / P U B V E T . V 1 1 N 1 . 1 - 10
PUBVET v.11, n.1, p.1-10, Jan., 2017
Declínio populacional das abelhas polinizadoras: Revisão
Paulo Vitor Divino Xavier de Freitas1*, Fagner Machado Ribeiro1, Emizael Menezes de
Almeida2, Rodrigo Alves Zanata3, Jáliston Júlio Lopes Alves1, Valéria Ferreira Oliveira4
Patricia Faquinello5
1Mestrando em Zootecnia, Instituto Federal Goiano – Campus Rio Verde, (IF Goiano), Rio Verde, GO, Brasil.
2Mestrando em zootecnia, Universidade Federal de Goiás – EVZ, (UFG), Goiânia, GO, Brasil.
3Acadêmico do curso de zootecnia, Instituto Federal Goiano – Campus Ceres, (IF Goiano), Ceres, GO, Brasil.
4Mestranda em Agroquímica, Instituto Federal Goiano – Campus Rio Verde, (IF Goiano), Rio Verde, GO, Brasil.
5Professora Doutora – Departamento de Zootecnia, Instituto Federal Goiano – Campus Ceres, (IF Goiano), Ceres, GO, Brasil.
*Autor correspondente: paulovitor_freitas@hotmail.com
RESUMO. A biodiversidade de abelhas no mundo é muito grande. São conhecidas cerca
de 20.000 espécies. As abelhas são os principais polinizadores e são cruciais para muitas
culturas agrícolas, além de contribuir para a conservação da biodiversidade vegetal. Muitas
plantas de importância econômica dependem desses insetos polinizadores, que contribuem
para aumento da produção de frutos e sementes. A criação de abelhas tem se destacado
como uma das poucas atividades zootécnicas que causa baixo impacto ambiental e ao
mesmo tempo proporciona um rápido retorno do capital investido. Altas taxas de
mortalidade e o desaparecimento das abelhas deixam em risco a segurança alimentar
nacional e internacional. Vários fatores podem contribuir para altos índices de mortalidade,
dentre eles a morte da rainha, falta de reserva de alimentos, condições pobres de
forrageamento em consequência da perda de habitat, exposição a pesticidas e doenças
causadas por fungos, bactérias e parasitos. Entre as principais doenças que acometem as
abelhas podemos destacar a Varroose, Loque Americana, Nosemosi e Desordem do
Colapso das Colônias. Discutida a importância das abelhas, medidas profiláticas de
controle e preservação devem ser tomadas a fim de garantir manutenção e sobrevivência
das abelhas.
Palavras chave: Sustentabilidade, sobrevivência, perda economia
Factors that influence population decline of bees: Review
ABSTRACT. The biodiversity of bees in the world is very large. They are known about
20,000 species. Bees are the main pollinators and are crucial for many crops, and contribute
to the conservation of plant biodiversity. Many plants of economic importance rely on these
pollinating insects, which contribute to increased production of fruits and seeds. The
beekeeping has emerged as one of the few animal husbandry activities that cause low
environmental impact while providing a rapid return on invested capital. High mortality
rates and the disappearance of bees leaving at risk the national and international food
security. Several factors can contribute to high mortality rates, including the death of the
queen, lack of food supply, poor conditions of foraging as a result of habitat loss, pesticide
exposure and diseases caused by fungi, bacteria and parasites. Among the major diseases
affect bees can highlight the Varroa mites, foulbrood American, Nosemosi and Collapse
Disorder Colony. Discussed the importance of bees, prophylactic measures of control and
preservation must be taken to ensure the maintenance and survival of bees.
Keywords: Sustainability, survival, loss, economy

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Disminución de la población de abejas polinizadoras: Revisión
RESUMEN. La biodiversidad de abejas en el mundo es muy grande. Son conocidas cerca
de 20.000 especies. Las abejas son las principales polinizadoras y son cruciales para
muchos cultivos agrícolas, además de contribuir para la conservación de la biodiversidad
vegetal. Muchas plantas de importancia económica dependen de esto insectos
polinizadores, que contribuyen para aumentar la producción de frutos y semilla. La cría de
abejas se ha destacado como una de las pocas actividades zootécnicas que causa bajo
impacto ambiental y al mismo tiempo proporciona un rápido retorno do capital invertido.
Altas tasas de mortalidad e o desaparecimiento de las abejas dejan en riesgo la seguridad
alimentar nacional e internacional. Varios factores pueden contribuir para altos índices de
mortalidad, dentro ellos la muerte de la reina, falta de reserva de alimentos, condiciones
pobres de forrajeo y consecuencia de perdida de hábitat, exposición a pesticidas y
enfermedades causadas por hongos, bacterias y parásitos. Entre las principales
enfermedades que afectan las abejas podemos destacar la Varroosis, Loque Americana,
Nosemosis y Desorden del Colapso de las colonias. Discutida la importancia de las abejas,
medidas profilácticas de control y preservación deben ser tomadas a fin de garantir
manutención y sobrevivencia de las abejas.
Palabras clave: Sostenibilidad, supervivencia, pérdidas económicas
Introdução
A biodiversidade de abelhas no mundo é muito
grande, sendo consideradas cerca de 20.000
espécies, dessas, a grande maioria tem hábitos
solitários e cerca de 1.000 espécies são sociais.
Essas abelhas tem papel importante na
biodiversidade vegetal e nos serviços
socioeconômicos, a polinização fornecida por
essas foram avaliados em bilhões de dólares
(Southwick & Southwick, 1992; Granberg et al.,
2013).
O processo de evolução de abelhas e plantas se
deu de forma conjunta durante milhões de anos.
Em algumas espécies vegetais pode ocorrer a
autopolinização (Souza et al., 2007); enquanto que
em outras há a necessidade do pólen ser recebido
de outras plantas (Chiari et al., 2005). Sendo
assim, surgiram muitas especializações entre
abelhas e plantas, de forma que algumas espécies
vegetais dependem diretamente das abelhas para
manutenção. As principais espécies das plantas de
importância econômica dependem da polinização
por insetos, que contribuem para aumento da
produção de frutos e sementes (Malerbo-Souza et
al., 2003; Toledo et al., 2003). Apesar de vários
insetos realizarem a polinização, as abelhas são os
principais polinizadores dos vegetais (Souza et al.,
2007). A polinização é crucial para muitas culturas
agrícolas, além de contribuir para a conservação
da biodiversidade vegetal (Moritz et al., 2010).
As abelhas se beneficiam com os recursos
fornecidos pelas flores durante as visitas para
coleta de alimentos, e intencionalmente, ficam
aderidos grãos de pólen no corpo da abelha, estes
são depositados na próxima flor visitada,
ocorrendo assim a polinização cruzada que
propicia a fertilização cruzada das flores
(Imperatriz-Fonseca & Nunes-Silva, 2010).
Os valores econômicos dos produtos
produzidos pelas abelhas representam uma
pequena parcela quando comparado à importância
da função polinizadora para a biodiversidade e
agricultura (Morse & Calderone, 2000). Uma série
de pesquisadores, nacionais e internacionais,
buscam informações sobre a perda das abelhas. Só
nos Estados Unidos a perda anual de abelhas
ultrapassa os 30% (Lee et al., 2015). Essa perda
acelerada de abelhas nos últimos anos têm deixado
apicultores e pesquisadores espantados (Francis et
al., 2013). O desaparecimento das abelhas deixaria
a segurança alimentar nacional e internacional
ameaçadas (Corby-Harris et al., 2016). Entre os
diversos fatores relacionados com o declínio das
abelhas, podemos citar como sendo os principais:
doença, parasitismo, insuficiência da rainha,
desnutrição, pesticidas e fatores antrópicos
(Johnson et al., 2010). Outros fatores que
contribuem de forma significativa para o declínio
das abelhas são a perda e fragmentação do habitat.
Esses fatores levam ao isolamento das espécies,
causando assim endogamia o que contribui de
forma significativa para a manifestação de genes
recessivos (Zayed, 2009).
Os fatores citados anteriormente não agem de
forma independente, dificultando a determinação
do impacto real de cada um deles (Williams &

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Osborne, 2009). Diante do exposto, objetivou-se
com esta revisão relatar sobre a apicultura e alguns
dos principais fatores que estão associados ao
desaparecimento das abelhas.
Revisão de literatura
A apicultura tem se destacado como uma das
poucas atividades zootécnicas que causa baixo
impacto ambiental, e ao mesmo tempo
proporciona um rápido retorno do capital
investido (Bacha Júnior et al., 2009). Essa
atividade tem evoluído e incrementado novas
técnicas para padronização dos seus produtos.
Produtos apícolas tem conquistado o mercado
mundial se expandido ano após ano, gerando
oportunidade para produtores em empresas do
segmento (Martinez & Soares, 2012).
Existe um mercado considerável para os
produtos apícolas, que são utilizados como
alimentos ou como aditivos para produtos
farmacêuticos e médicos. As abelhas têm sido
muito utilizadas na produção de mel, própolis,
cera e geleia real (Mouro & Toledo, 2004). A
criação de abelhas está profundamente enraizada
na sociedade, podendo ser desenvolvida
simultaneamente com outras atividades agrícolas
(Moritz et al., 2010; Pontara et al., 2012). A
apicultura é uma atividade produtiva e sustentável
que traz impactos positivos no âmbito social,
econômico e ambiental. Quanto ao aspecto social,
destaca-se a geração de renda para o homem do
campo (Khan et al., 2009).
A rentabilidade da apicultura depende de
ambientes com fontes amplas e nutritivas de pólen
e néctar. A escassez desses dois alimentos faz com
que apicultores forneçam suplementos a fim de
prevenir a deficiência nutricional e insuficiência
da colônia (Decourtye et al., 2010). No Brasil, o
aumento das lavouras, especialmente de soja, tem
afetado a apicultura de forma negativa. Cientistas
relatam que a força das colônias tende a diminuir
nessas áreas, em consequência da menor oferta de
pólen (Vandame & Palacio, 2010).
A apicultura brasileira está atualmente
enfrentando questões importantes, provavelmente
devido à falta de conhecimento técnico, o que faz
com que a introdução de novas técnicas seja uma
prática indispensável (Tassinari et al., 2013).
Aumentar o profissionalismo, desenvolver
sistemas modernos para melhor explorar a
atividade, investir em estudos sobre aspectos da
biologia da abelha, genética, comportamento,
produção, composição do mel, caracterização
geográfica das colmeias são ferramentas que
podem ser utilizadas para melhorar a apicultura
brasileira (Rúa et al., 2009; Camargo et al., 2014).
É importante também, para essa atividade, o
conhecimento das plantas usadas pelas abelhas.
Assim, os apicultores terão informações sobre as
fontes de néctar e pólen, especialmente no Brasil
onde grande parte da produção é proveniente da
vegetação natural (Sodré et al., 2007).
Doenças
A mortalidade e o desaparecimento das abelhas
podem ser causados por diversos fatores. Dentre
eles estão à morte da rainha, falta de reserva de
alimentos (Néctar e Pólen), condições pobres de
forrageamento em consequência da perda de
habitat, pesticidas e doenças causadas por fungos,
bactérias e parasitos (Conte et al., 2010; Soroker
et al., 2010). Fora a perda de habitat, os parasitas
parecem ser a ameaça mais comum às populações
de abelhas (Stout & Morales, 2009). O processo
para disseminação do parasita é longo, dessa
forma o conhecimento pleno dos principais
agentes patogênicos podem ajudar a controlar as
perdas de colônias (Rutrecht & Brown, 2008).
Vários são os fatores ambientais que podem
predispor a ocorrência de doenças e influenciar
direta ou indiretamente o desenvolvimento de
patógenos. Dentre esses fatores, destacam-se:
flora distante, escassez de alimento, condições
abióticas extremas e água de baixa qualidade. Para
uma maior eficácia no controle das doenças, é
necessário criar estratégias de controle. Contudo,
para que o controle seja eficaz, é necessário que se
conheçam as principais doenças e processos
infecciosos (Moritz et al., 2010). Agentes
patogênicos como ácaros, fungos, bactérias, vírus
e parasitos são grandes ameaçadores da saúde das
abelhas. Dessa forma, o controle de fatores como
temperatura e umidade relativa deve ser
considerado durante a instalação dos apiários, já
que locais com alta umidade favorecem o
aparecimento de fungos e doenças microbianas
que influenciam diretamente no sucesso da
atividade (Alves et al., 2015).
Quando alguma enfermidade acomete as
abelhas é necessário encontrar maneiras
alternativas para reduzir ou controlar a doença,
seja por métodos naturais ou químicos (Araneda et
al., 2015). Nem sempre após o aparecimento de
sintomas clínicos é possível salvar ou recuperar a
colônia (Moritz et al., 2010). Sendo assim, é clara
a necessidade de diagnóstico precoce da doença,
evitando também o uso de medicamentos que

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deixam, por consequência, resíduos nos produtos
apícolas (Adams et al., 2007).
A introdução de apicultura orgânica é um meio
ecológico para evitar resíduos de contaminantes
nos produtos apícolas, no entanto poucos estudos
foram realizados para que se possam sanar todos
os problemas patogênicos apenas com a utilização
de produtos naturais (Bogdanov, 2006). As
abelhas também apresentam alguns
comportamentos com o intuito de eliminar a
presença de agentes patogênicos da colônia. Um
deles é conhecido como “suicidal pathogen
remova”, comportamento adaptativo das abelhas.
Nesse tipo de comportamento as abelhas não
retornam para a colônia quando estão infectadas, a
fim de expelir os agentes patogênicos (Higes et al.,
2010).
Varroose
O ácaro Varroa destroctor é considerado um
parasita devastador de colônias no mundo,
podendo trazer resultados negativos tanto para à
produção agrícola quanto para o ecossistema não
agrícola (Fazier et al., 2010). Esse parasita pode
ser visivelmente observado sobre as pupas e tórax
das abelhas adultas, tem a cabeça do tamanho de
um alfinete e cor marrom avermelhada. Alimenta-
se da hemolinfa das larvas, pupas e indivíduos
adultos, além de ser considerado importante vetor
para vários vírus (Martel et al., 2007; Moritz et al.,
2010).
A primeira observação do ácaro no Brasil foi
na década de 70 em Ribeirão Preto – São Paulo
(Pinto et al., 2012). Ainda de acordo com esses
autores, vários estudos têm mostrado que altas
taxas de infestação são multifatoriais, envolvendo
fatores bióticos e abióticos, os quais têm mostrado
ser significativos na dinâmica de infestação deste
parasito.
A gravidade da varroose pode variar de acordo
com as subespécies de abelhas, condições
climáticas, fluxo de néctar, período de
desenvolvimento das crias e da capacidade das
abelhas de detectar e remover o ácaro (Santos et
al., 2015). Alguns estudos mostram que a
infestação pela Varroa destroctor é duas vezes
maior em ninhadas de células grandes do que em
ninhadas de células pequenas. Sendo assim, este
fato se mostra como um dos responsáveis pela
maior suscetibilidade das abelhas europeias em
relação as abelhas africanizadas, uma vez que suas
células de cria são maiores (Message &
Gonçalves, 1995; Berry et al., 2010). A infestação
do ácaro pode variar de forma diferente entre as
estações do ano, quando efeitos, tais como a
disponibilidade de alimentos, mudanças de
comportamento e interações com outros
patógenos, influenciarão na taxa de lotação desse
parasita (Pinto et al., 2015).
O comportamento higiênico é outro fator que
pode ter grande influência no controle desse
parasito, uma vez que a taxa de infestação é menor
em colônias selecionadas (Pinto et al., 2012). O
uso de abelhas selecionadas torna-se uma
alternativa no controle desse parasito sem a
necessidade de medidas de controle adicionais
(Rinderer et al., 2010).
Existem alguns programas de melhoramento
genético na América do Norte com o intuito de
selecionar rainhas eficazes nos mecanismos de
defesa contra ácaros. A substituição periódica das
rainhas de colônias menos resistentes se torna uma
prática preventiva, cujo resultado implicará em
um menor número de aplicações de acaricidas
(Pinto et al., 2012). Os acaricidas são produtos
químicos utilizados regularmente no controle
desses parasitos. No entanto, várias são as
desvantagens que os acompanham, tais como
custos elevados, resíduos em produtos apícolas e
seleção de ácaros resistentes aos acaricidas
(Büchler et al., 2010). É importante minimizar ou
eliminar a utilização de acaricidas, pois esses
deixam resíduos no mel, cera e própolis,
prejudicando assim a imagem da apicultura e
indústria apícola (Wallner, 1999).
Loque americana
Loque Americana (AFB) é uma doença
altamente infecciosa causada pela bactéria
Paenibacillus larvae subs. Larvae. Essa bactéria
forma esporos que afetam as larvas e pupas das
abelhas (Albo et al., 2003; Piana et al., 2015). Os
esporos liberados pela bactéria penetram no
intestino médio das larvas até entrar na cavidade
do corpo, causando assim uma infecção que leva a
larva a morte (Behrens et al., 2007). A AFB é uma
doença grave não só capaz de matar indivíduos
infectados, mas também potencialmente letal para
as colônias infectadas (Ashiralieva & Genersch,
2006). A principal forma de transmissão é por
equipamentos que foram utilizados em colônias
afetadas (Feldlaufer et al., 2001). A Loque
americana causa grandes prejuízos no mundo, que
podem ser consequência do impacto negativo
sobre a agricultura e a indústria apícola

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(Steinkraus & Morse, 1992; Crailsheim &
Riessberger-Gallé, 2001).
Os prejuízos econômicos podem ser avaliados
de acordo com o número de colônias com crias
mortas, demanda de mão de obra em manejos
extras e custos com medicamentos (Gende et al.,
2010). Esse agente patogênico é fatal para as
larvas, enquanto as abelhas adultas não são
susceptíveis à doença (Albo et al., 2003).
O hábito de higiene das abelhas dificulta a
identificação de colônias doentes, já que as
operárias removem as larvas infectadas antes que
a doença se torne visível ao olho humano (Spivak
& Reuter, 2001). Existem, no mundo, estudos em
busca de plantas com substâncias antibacterianas.
No Brasil, há uma rica biodiversidade com
numerosos compostos que podem contribuir para
a saúde das abelhas, dentre elas a Calendula
officinalis, Cariniana domestica e Nasturtium
officinale (Piana et al., 2015). Albo et al. (2003)
encontraram em seus estudos que pequenas
concentrações de óleos essenciais de plantas
aromáticas como tomilho (Thymus vulgaris),
capim limão (Cymbopogon citratus), manjericão
(Ocimum basilicum) e orégano (Origanum
Vulgare) são eficientes no controle da loque
americana, visto que reduzem os níveis de
resistência da bactéria.
Em muitos países, o tratamento da Loque
Americana é feito através do uso de antibióticos,
entretanto esse tipo de tratamento pode deixar
resíduos no mel, sendo proibido em quase todo
território Europeu. Entretanto em países como
Suíça, Reino Unido e Bélgica são estabelecidos
LMR (limites máximos de resíduos) que giram em
torno de 0,001 mg/kg a 0,05 mg/kg para cada
grupo de antibióticos (Bogdanov, 2006).
Nosemose
A doença nosemose é causada por fungos
Nosema spp. (Nosema ceranae e Nosema apis).
Esses são parasitas intracelulares obrigatórios que
crescem e se reproduzem no intestino médio das
abelhas, podendo se espalhar por todos os tecidos
do hospedeiro, incluindo o cérebro e tecido
abdominal (Rutrecht & Brown, 2008; Corby-
Harris et al., 2016). Essa doença não apresenta
sintomas externos, o que dificulta sua
identificação e faz com que, muitas das vezes não
seja percebida (Malone & Giacon, 1996). As
principais consequências são a redução do tempo
de vida da abelha e do número de indivíduos da
colônia e menor produtividade de mel (Whitaker
et al., 2010). A doença pode infectar todos os
membros da colônia, incluindo abelhas operárias,
zangões e rainhas (Araneda et al., 2015). Apesar
de a doença acometer todos os indivíduos da
colônia, ela está associada a abelhas operárias. A
nosemose é a mais difundida doença que acomete
abelhas adultas, provocando grandes perdas
econômicas no mundo (Giersch et al., 2009). A
nosemosi se tornou mais problemática do que
costumava ser no passado (Vandame & Palacio,
2010). Desde a década de 1960, esse tipo de
doença não era um problema, pois quase
desapareceu com a africanização das abelhas.
Esses são parasitas comuns de abelhas e estão
distribuídos no mundo, porém a ocorrência se dá
com maior frequência em países de clima
temperado (Moritz et al., 2010).
Os parasitas intracelulares obrigatórios entram
no hospedeiro por via oral e necessitam de energia
para se reproduzir (Naug & Gibbs, 2009; Forsgren
& Fries, 2010). Sendo assim, as abelhas infectadas
tem uma maior demanda energética, fazendo com
que haja um aumento na busca por alimento, que
traz por consequência uma maior transmissão
horizontal dos esporos do parasita
(Woyciechowski & Kozlowski, 1998). A
substância mais eficaz no controle desse parasita é
o fumagilina (Costa et al., 2010). Segundo os
autores, seguem estudos pelo mundo em busca de
produtos que sejam ecologicamente permitidos.
Isso se dá pela possibilidade da doença
desenvolver resistência aos produtos químicos
(Araneda et al., 2015). O uso de produtos químicos
integrados em conjunto com produtos naturais
alternativos no tratamento de doenças pode ajudar
a reduzir a contaminação dos produtos apícolas
(Albo et al., 2003). Outros métodos preventivos de
controle seriam a instalação das colmeias em
locais com pouca umidade e a desinfecção de
equipamentos com ácido acético entre um manejo
e outro (Maistrello et al., 2008).
Desordem do colapso das colônias (CCD)
De acordo com o Ministério da Agricultura
Pecuária e Abastecimento (MAPA), a CCD não
foi detectada no país. No Brasil, o abandono de
colônias e morte das abelhas acontece, no entanto,
em consequência de outros fatores como aplicação
de agrotóxico, consumo de plantas tóxicas, morte
por fome e por doenças. Esses fatores que
apresentam sintomas bem diferentes dos causados
pela CCD (Vandame & Palacio, 2010). A
desordem do colapso das colônias (CCD) foi
relatada pela primeira vez em 2006 e tem causas

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multifatoriais que podem ser reconhecidas apenas
após sua ocorrência. É caracterizada pela rápida
perda de abelhas operárias adultas, com ausência
de indivíduos mortos dentro ou próximo a colônia,
enfraquecimento ou morte da colônia com excesso
de crias quando comparado à população adulta
(Cox-Foster et al., 2007; Soroker et al., 2010).
Esse fenômeno, inexplicável até o presente
momento, se tornou uma preocupação crescente
para governos e organizações internacionais, que
aumentaram os investimentos relacionados à
investigação da sua origem. A importância da
CCD decorre não só das grandes perdas da
produção apícola, mas das perdas indiretas
causadas pela falta de polinização das culturas de
interesse econômico (Granberg et al., 2013).
Existe uma hipótese que a CCD é causada por um
agente infeccioso ainda não identificado. Essa
ideia é baseada em evidências que a transmissão
se da através da reutilização de equipamentos que
foram utilizados em colônias contaminadas e que
a transmissão pode ser quebrada por irradiação
(Cox-Foster et al., 2007).
Van Engelsdorp et al. (2007) encontraram em
seus estudos uma correlação entre a CCD o Fungo
Nosema e altas taxas infestação por Varroa
destroctor. Entretanto, Stevanovic et al. (2010)
relataram que o aumento na carga de patógenos
em colônias que apresentam a CCD pode ser
consequência do menor poder de defesa, visto o
reduzido número de abelhas nelas encontradas.
Alguns estudos relatam que na maioria das vezes
as colônias que apresentam CCD são encontradas
com algum tipo de infecção, que é consequência
secundária resultante de alguns elementos ou
combinação de fatores que reduzem a capacidade
das abelhas em mitigar a infecção (Conte et al.,
2010; Tokarz et al., 2011; Cornman et al., 2012).
Além da relação da doença com cargas de
patógenos, existe a possibilidade de esse
fenômeno ser provocado por pesticidas, que
independentemente da CCD já contribuía a
décadas para o declínio para o declínio das abelhas
(Johnson et al., 2010).
Pesticidas
Apesar de muitas culturas agrícolas
fornecerem amplas fontes de néctar e pólen, são
na maioria das vezes consideradas grandes
ameaças as abelhas, em consequência da
realização de práticas ecologicamente incorretas.
Entre essas práticas, podemos citar como principal
aplicação de pesticidas. As abelhas operárias estão
mais impostas aos pesticidas durante as visitas em
busca de recursos alimentares, entretanto todos os
indivíduos da colônia estão sujeitas à
contaminação. As abelhas que desenvolvem
atividades no interior da colônia consomem e
alimentam as larvas com pólen e néctar que podem
estar contaminados (Pham-Delègue et al., 2002).
O grande número e frequência da aplicação de
pesticidas nas lavouras fazem com o pólen e néctar
de plantas cultivadas represente um risco claro
para abelhas e outros polinizadores naturais
(Sanchez-Bayo & Goka, 2014).
A criação dos transgênicos beneficiou a
apicultura através da redução da aplicação de
pesticidas em culturas protegidas por Bacillus
thuringensis (Bt). Por outro lado a mudança para
variedades transgênicas resistentes a herbicidas
propicia uma maior aplicação desses, causando
impacto negativo sobre a diversidade floral, visto
que plantas daninhas também fornecem subsídios
para abelhas (Johnson et al., 2010).
Os principais problemas são em consequência
dos pesticidas sistêmicos, que são translocados no
sistema vascular da planta, contaminando pólen e
néctar. Esses, quando utilizados pelas abelhas
prejudicam o desenvolvimento da colônia e a
qualidade dos seus produtos (Kubik et al., 1999).
Dos diversos pesticidas utilizados no mundo, o
grupo dos neonicotinoides tem recebido a maior
atenção, pois são compostos muito utilizados pela
sua baixa toxicidade aos vertebrados e longa
duração (Johnson et al., 2010; Krupke et al.,
2012). No entanto esses podem prejudicar as
funções cognitivas das abelhas (Zhang & Nieh,
2015).
Os neonicotinóides mimetizam a ação da
acetilcolina e não são degradados pela
acetilcolinesterase, eles se encaixam no receptor
da acetilcolina na membrana das células pós-
sinápticas, abrindo canais de Na+ na mesma, com
consequente hiperatividade nervosa, seguido de
colapso do sistema nervoso (Sattelle et al., 1985;
Beadle et al., 1989). Esses colapsos podem
paralisar os insetos, expondo a necessidade de
novos estudos afim de relacionar os
neonicotinoides com a CCD (Sanchez-Bayo &
Goka, 2014). O potencial para maior exposição
das abelhas ocorre durante plantio, onde
concentrações extremamente elevadas de
neonicotinóides e outros inseticidas são expelidos
para o ambiente (Krupke et al., 2012). Samson-
Robert et al. (2014) encontraram concentrações de
inseticidas em poças de água frequentadas por
abelhas no entorno de lavouras. Apesar de ser em

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pequenas concentrações, a exposição repetida por
meio do consumo, pode trazer consequências para
o desenvolvimento das colônias.
Considerações Finais
As abelhas são importantes, tanto para sistemas
agrícolas, quanto para sistemas não agrícolas, o
que faz delas, consequentemente, grandes
responsáveis pela manutenção de várias espécies
vegetal e animal. Seus trabalhos de polinização
são calculados em bilhões de dólares, no entanto
passam despercebidos e são desconhecidos por
muitos. Percebida a importância desses insetos e a
situação de risco a qual se encontra a apicultura,
devido ao desaparecimento das abelhas em muitos
países, tornam-se necessários o investimento em
novas pesquisas e a geração de subsídios para a
expansão da apicultura.
Referências Bibliográficas
Adams, S. J., K. Heinrich, M. Hetmanski, R. J.
Fussell, S. Wilkins, H. M. Thompson, and M.
Sharman. 2007. Study of the depletion of
tylosin residues in honey extracted from treated
honeybee (Apis mellifera) colonies and the
effect of the shook swarm procedure.
Apidologie, 38, 315-322.
Albo, G., C. Henning, J. Ringuelet, F. Reynaldi,
M. De Giusti, and A. Alippi. 2003. Evaluation
of some essential oils for the control and
prevention of American Foulbrood disease in
honey bees. Apidologie, 34, 417-427.
Alves, L. H. S., P. C. R. Cassinobra, and F.
Prezoto. 2015. Efeito dos fatores abióticos
sobre a atividade forrageadora de Apis
mellifera Linnaeus, 1758 em inflorescências de
Vernonia polyanthes Less (Asteraceae). Acta
Scientiarum, Animal Science, 37, 405-409.
Araneda, X., M. Cumian, and D. Morales. 2015.
Distribution, epidemiological characteristics
and control methods of the pathogen Nosema
ceranae Fries in honey bees Apis mellifera
L.(Hymenoptera, Apidae). Archivos de
Medicina Veterinaria, 47, 129-138.
Ashiralieva, A., and E. Genersch. 2006.
Reclassification, genotypes and virulence of
Paenibacillus larvae, the etiological agent of
American foulbrood in honeybees-a review.
Apidologie, 37, 411.
Bacha Júnior, G. L., A. S. Felipe-Silva, and P. L.
Pereira. 2009. Taxa de infestação por ácaro
Varroa destructor em apiários sob
georreferenciamento. Arquivos Brasileiros de
Medicina Veterinráia e Zootecnia, 61, 1471-
1473.
Beadle, D. J., G. Horseman, Y. Pichon, M. Amar,
and T. Shimahara. 1989. Acetylcholine-
activated ion channels in embryonic cockroach
neurones growing in culture. Journal of
Experimental Biologia, 142, 337-355.
Behrens, D., E. Forsgren, I. Fries, and R. Moritz.
2007. Infection of drone larvae (Apis mellifera)
with American foulbrood. Apidologie 38: 281-
288.
Berry, J. A., W. B. Owens, and K. S. Delaplane.
2010. Small-cell comb foundation does not
impede Varroa mite population growth in
honey bee colonies. Apidologie 41: 40-44.
Bogdanov, S. 2006. Contaminants of bee
products. Apidologie 37: 1-18.
Büchler, R., S. Berg, and Y. Le Conte. 2010.
Breeding for resistance to Varroa destructor in
Europe. Apidologie 41: 393-408.
Camargo, S. C., R. C. Garcia, A. Feiden, E. S.
Vasconcelos, B. G. Pires, A. M. Hartleben, F.
J. Moraes, J. Giasson, and E. S. Mittanck.
2014. Implementation of a geographic
information system (GIS) for the planning of
beekeeping in the west region of Paraná. Anais
da Academia Brasileira de Ciências, 86, 955-
971.
Chiari, W. C., V. d. A. A. Toledo, M. C. C.
Ruvolo-Takasusuki, A. J. B. Oliveira, E. S.
Sakaguti, V. M. Attencia, F. M. Costa, and M.
H. Mitsui. 2005. Pollination of soybean
(Glycine max L. Merril) by honeybees (Apis
mellifera L.). Brazilian Archives of Biology
and Technology, 48, 31-36.
Conte, Y., M. Ellis, and W. Ritter. 2010. Varroa
mites and honey bee health: can Varroa explain
part of the colony losses? Apidologie 41: 353-
363.
Corby-Harris, V., L. Snyder, C. A. D. Meador, R.
Naldo, B. Mott, and K. E. Anderson. 2016.
Parasaccharibacter apium, gen. nov., sp. nov.,
improves honey bee (Hymenoptera: Apidae)
resistance to Nosema. Journal of Economic
Entomology, 1, 1-7.
Cornman, R. S., D. R. Tarpy, Y. Chen, L. Jeffreys,
D. Lopez, J. S. Pettis, and J. D. Evans. 2012.
Pathogen webs in collapsing honey bee
colonies. Plos One, 7, e43562.
Costa, C., M. Lodesani, and L. Maistrello. 2010.
Effect of thymol and resveratrol administered
with candy or syrup on the development of

Freitas et al. 8
PUBVET v.11, n.1, p.1-10, Jan., 2017
Nosema ceranae and on the longevity of
honeybees (Apis mellifera L.) in laboratory
conditions. Apidologie 41: 141-150.
Cox-Foster, D. L., S. Conlan, E. C. Holmes, G.
Palacios, J. D. Evans, N. A. Moran, P.-L. Quan,
T. Briese, M. Hornig, and D. M. Geiser. 2007.
A metagenomic survey of microbes in honey
bee colony collapse disorder. Science, 318,
283-287.
Crailsheim, K., and U. Riessberger-Gallé. 2001.
Honey bee age-dependent resistance against
American foulbrood. Apidologie 32: 91-103.
Decourtye, A., E. Mader, and N. Desneux. 2010.
Landscape enhancement of floral resources for
honey bees in agro-ecosystems. Apidologie 41,
264-277.
Fazier, M., E. Muli, T. Conklin, D. Schmehl, B.
Torto, J. Frazier, J. Tumlinson, J. D. Evans, and
S. Raina. 2010. A scientific note on Varroa
destructor found in East Africa; threat or
opportunity? Apidologie, 41, 463-465.
Forsgren, E., and I. Fries. 2010. Comparative
virulence of Nosema ceranae and Nosema apis
in individual European honey bees. Veterinary
Parasitology, 170, 212-217.
Francis, R. M., S. L. Nielsen, and P. Kryger. 2013.
Varroa-virus interaction in collapsing honey
bee colonies. Plos One, 8, e57540.
Gende, L. B., J. Principal, M. D. Maggi, S. M.
Palacios, R. Fritz, and M. J. Eguaras. 2010.
Melia azedarach extract and essential oils of
Cinnamomun zeylanycum, Mentha piperita
and Lavandula officinalis as a control of
Paenibacillus larvae. Zootecnia Tropical, 26:
151-156.
Giersch, T., T. Berg, F. Galea, and M. Hornitzky.
2009. Nosema ceranae infects honey bees
(Apis mellifera) and contaminates honey in
Australia. Apidologie 40: 117-123.
Granberg, F., M. Vicente-Rubiano, C. Rubio-
Guerri, O. E. Karlsson, D. Kukielka, S. Belák,
and J. M. Sánchez-Vizcaíno. 2013.
Metagenomic detection of viral pathogens in
spanish honeybees: co-infection by aphid
lethal paralysis, Israel acute paralysis and lake
sinai viruses. Plos One, 8, e57459.
Higes, M., R. Martín-Hernández, and A. Meana.
2010. Nosema ceranae in Europe: an emergent
type C nosemosis. Apidologie, 41, 375-392.
Imperatriz-Fonseca, V. L., and P. Nunes-Silva.
2010. As abelhas, os serviços ecossistêmicos e
o Código Florestal Brasileiro. Biota
Neotropica, 10, 59-62.
Johnson, R. M., M. D. Ellis, C. A. Mullin, and M.
Frazier. 2010. Pesticides and honey bee
toxicity–USA. Apidologie, 41, 312-331.
Khan, A. S., V. D. Matos, and P. V. P. S. Lima.
2009. Desempenho da apicultura no estado do
Ceará: competitividade, nível tecnológico e
fatores condicionantes. Revista de Economia e
Sociologia Rural, 47, 651-676.
Krupke, C. H., G. J. Hunt, B. D. Eitzer, G. Andino,
and K. Given. 2012. Multiple routes of
pesticide exposure for honey bees living near
agricultural fields. Plos One, 7, e29268.
Kubik, M., J. Nowacki, A. Pidek, Z. Warakomska,
L. Michalczuk, and W. Goszczynski. 1999.
Pesticide residues in bee products collected
from cherry trees protected during blooming
period with contact and systemic fungicides.
Apidologie 30, 521-532.
Lee, K. V., N. Steinhauer, K. Rennich, M. E.
Wilson, D. R. Tarpy, D. M. Caron, R. Rose, K.
S. Delaplane, K. Baylis, and E. J. Lengerich.
2015. A national survey of managed honey bee
2013–2014 annual colony losses in the USA.
Apidologie 46, 292-305.
Maistrello, L., M. Lodesani, C. Costa, F. Leonardi,
G. Marani, M. Caldon, F. Mutinelli, and A.
Granato. 2008. Screening of natural
compounds for the control of nosema disease
in honeybees (Apis mellifera). Apidologie 39,
436-445.
Malerbo-Souza, D. T., R. H. Nogueira-Couto, and
L. A. Couto. 2003. Polinização em cultura de
laranja (Citrus sinensis L. Osbeck, var. Pera-
rio). Brazilian Journal of Veterinary Research
Animal Science, 40, 4.
Malone, L. A., and H. A. Giacon. 1996. Effects of
Nosema apis Zander on inbred New Zealand
honey bees (Apis mellifera ligustica L.) Inbred
colonies, longevity, seasonal effect. Apidologie
27, 479-486.
Martel, A.-C., S. Zeggane, C. Aurières, P.
Drajnudel, J.-P. Faucon, and M. Aubert. 2007.
Acaricide residues in honey and wax after
treatment of honey bee colonies with Apivar®
or Asuntol® 50. Apidologie, 38, 534-544.
Martinez, O. A., and A. E. E. Soares. 2012.
Melhoramento genético na apicultura
comercial para produção da própolis. Revista
Brasileira de Saúde e Produção Animal, 13:
982-990.

Declínio populacional de abelhas 9
PUBVET v.11, n.1, p.1-10, Jan., 2017
Message, D., and L. S. Gonçalves. 1995. Effect of
the size of worker brood cells of Africanized
honey bees on infestation and reproduction of
the ectoparasitic mite Varroa jacobsoni Oud.
Apidologie, 26, 381-386.
Moritz, R. F. A., J. De Miranda, I. Fries, Y. Le
Conte, P. Neumann, and R. J. Paxton. 2010.
Research strategies to improve honeybee
health in Europe. Apidologie 41, 227-242.
Morse, R. A., and N. W. Calderone. 2000. The
value of honey bees as pollinators of US crops
in 2000. Bee culture, 128, 1-15.
Mouro, G. F., and V. A. A. Toledo. 2004.
Evaluation of Apis mellifera Carniolan and
Africanized honey bees in royal jelly
production. Brazilian Archives of Biology and
Technology, 47, 469-476.
Naug, D., and A. Gibbs. 2009. Behavioral changes
mediated by hunger in honeybees infected with
Nosema ceranae. Apidologie, 40, 595-599.
Pham-Delègue, M.-H., A. Decourtye, L. Kaiser,
and J. Devillers. 2002. Behavioural methods to
assess the effects of pesticides on honey bees.
Apidologie, 33, 425-432.
Piana, M., T. F. Brum, A. A. Boligon, C. F. Alves,
R. B. Freitas, L. T. Nunes, N. J. Mossmann, V.
Janovik, R. S. Jesus, and R. A. Vaucher. 2015.
In vitro growth-inhibitory effect of Brazilian
plants extracts against Paenibacillus larvae and
toxicity in bees. Anais da Academia Brasileira
de Ciências, 87, 1041-1047.
Pinto, F. A., A. Puker, and L. Barreto. 2012. The
ectoparasite mite Varroa destructor Anderson
and Trueman in southeastern Brazil apiaries:
effects of the hygienic behavior of Africanized
honey bees on infestation rates. Arquivo
Brasileiro de Medicina Veterinária e
Zootecnia, 64, 1194-1199.
Pinto, F. A., A. Puker, and L. M. R. C. Barreto.
2015. Infestation rate of the mite Varroa
destructor in commercial apiaries of the Vale
do Paraíba and Serra da Mantiqueira,
southeastern Brazil. Arquivo Brasileiro de
Medicina Veterinária e Zootecnia, 67, 631-
635.
Pontara, L. P. M., E. Clemente, D. M. Oliveira, A.
Kwiatkowski, C. I. L. F. Rosa, and V. E. Saia.
2012. Physicochemical and microbiological
characterization of cassava flower honey
samples produced by africanized honeybees.
Food Science and Technology, 32, 547-552.
Rinderer, T. E., J. W. Harris, G. J. Hunt, and L. I.
Guzman. 2010. Breeding for resistance to
Varroa destructor in North America.
Apidologie, 41, 409-424.
Rúa, P., R. Jaffé, R. Dall'Olio, I. Muñoz, and J.
Serrano. 2009. Biodiversity, conservation and
current threats to European honeybees.
Apidologie, 40, 263-284.
Rutrecht, S. T., and M. J. F. Brown. 2008. Within
colony dynamics of Nosema bombi infections:
disease establishment, epidemiology and
potential vertical transmission. Apidologie, 39,
504-514.
Samson-Robert, O., G. Labrie, M. Chagnon, and
V. Fournier. 2014. Neonicotinoid-
contaminated puddles of water represent a risk
of intoxication for honey bees. Plos One, 9,
e108443.
Sanchez-Bayo, F., and K. Goka. 2014. Pesticide
residues and bees–a risk assessment. Plos One,
9, e94482.
Santos, P. d. R., P. Wielewski, A. L. Halak, P.
Faquinello, and V. d. A. A. Toledo. 2015.
Varroa destructor mite in Africanized
honeybee colonies Apis mellifera L. under
royal jelly or honey production. Acta
Scientiarum. Animal Sciences, 37, 315-322.
Sattelle, D. B., I. D. Harrow, J. A. David, M.
Pelhate, J. J. Callec, J. I. Gepner, and L. M.
Hall. 1985. Nereistoxin: actions on a CNS
acetylcholine receptor/ion channel in the
cockroach Periplaneta americana. Journal of
Experimental Biologia, 118, 37-52.
Sodré, G. S., L. C. Marchini, C. A. De Carvalho,
and A. C. Moreti. 2007. Pollen analysis in
honey samples from the two main producing
regions in the Brazilian northeast. Anais da
Academia Brasileira de Ciências, 79, 381-388.
Soroker, V., A. Hetzroni, B. Yakobson, D. David,
A. David, H. Voet, Y. Slabezki, H. Efrat, S.
Levski, and Y. Kamer. 2010. Evaluation of
colony losses in Israel in relation to the
incidence of pathogens and pests. Apidologie,
42, 192-199.
Southwick, E. E., and L. Southwick. 1992.
Estimating the economic value of honey bees
(Hymenoptera: Apidae) as agricultural
pollinators in the United States. Journal of
Economic Entomology, 85, 621-633.
Souza, D. L., A. Evangelista-Rodrigues, and M. S.
C. Pinto. 2007. As abelhas como agentes

Freitas et al. 10
PUBVET v.11, n.1, p.1-10, Jan., 2017
polinizadores. Revista Electrónica de
Veterinaria, 8, 1-3.
Spivak, M., and G. Reuter. 2001. Resistance to
American foulbrood disease by honey bee
colonies Apis mellifera bred for hygienic
behavior. Apidologie, 32, 555-565.
Steinkraus, K. H., and R. A. Morse. 1992.
American foulbrood incidence in some US and
Canadian honeys. Apidologie, 23, 497-501.
Stevanovic, J., Z. Stanimirovic, E. Genersch, S. R.
Kovacevic, J. Ljubenkovic, M. Radakovic, and
N. Aleksic. 2010. Dominance of Nosema
ceranae in honey bees in the Balkan countries
in the absence of symptoms of colony collapse
disorder. Apidologie.
Stout, J. C., and C. L. Morales. 2009. Ecological
impacts of invasive alien species on bees.
Apidologie, 40, 388-409.
Tassinari, W. S., M. C. Lorenzon, and E. L.
Peixoto. 2013. Spatial regression methods to
evaluate beekeeping production in the state of
Rio de Janeiro. Arquivo Brasileiro de Medicina
Veterinária e Zootecnia, 65, 553-558.
Tokarz, R., C. Firth, C. Street, D. L. Cox-Foster,
and W. I. Lipkin. 2011. Lack of evidence for
an association between Iridovirus and colony
collapse disorder. Plos One, 6, e21844.
Toledo, V. A. A., A. E. d. T. Fritzen, C. A. Neves,
M. C. C. Ruvolo-Takasusuki, S. H. Sofia, and
Y. Terada. 2003. Plants and pollinating bees in
Maringá, State of Paraná, Brazil. Brazilian
Archives of Biology and Technology, 46, 705-
710.
Van Engelsdorp, D., R. Underwood, D. Caron,
and J. Hayes Jr. 2007. An estimate of managed
colony losses in the winter of 2006-2007: A
report commissioned by the Apiary Inspectors
of America. The American Bee Journal, 147,
599-603.
Vandame, R., and M. A. Palacio. 2010. Preserved
honey bee health in Latin America: a fragile
equilibrium due to low-intensity agriculture
and beekeeping? Apidologie, 41, 243-255.
Wallner, K. 1999. Varroacides and their residues
in bee products. Apidologie, 30, 235-248.
Whitaker, J., A. L. Szalanski, and M. Kence. 2010.
Molecular detection of Nosema ceranae and N.
apis from Turkish honey bees. Apidologie, 42,
174-180.
Woyciechowski, M., and J. Kozlowski. 1998.
Division of labor by division of risk according
to worker life expectancy in the honey bee
(Apis mellifera L.). Apidologie, 29, 191-205.
Zayed, A. 2009. Bee genetics and conservation.
Apidologie, 40, 237-262.
Zhang, E., and J. C. Nieh. 2015. The neonicotinoid
imidacloprid impairs honey bee aversive
learning of simulated predation. Journal of
Experimenta Biologia, 218, 3199-3205.
Article History:
Received 6 October 2016
Accepted 18 October 2016
Available on line 9 December 2016
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