A REVIEW OF INTERACTION OF BENEFICIAL MICROORGANISMS IN PLANTS: Mycorrhizae, Trichoderma spp. and Pseudomonas spp

Abstract

Existe una amplia gama de interrelaciones entre especies de microorganismos en los ecosistemas, tales como sinérgicas, antagónicas, de competencia física y bioquímica, moduladas por múltiples y complejos factores bióticos y abióticos. En la rizósfera, uno de los principales sitios donde se presentan microorganismos, específicamente funcionales, como fijadores de nitrógeno, solubilizadores de fosfatos, promotores del crecimiento vegetal, biocontroladores y especies patogénicas, normalmente, compiten por espacio y por nutrientes. Estas interrelaciones entre microorganismos inciden en la interacción suelo-planta-microorganismos-ambiente y repercuten, de forma directa, en el crecimiento y en el desarrollo de las especies vegetales. Microorganismos rizosféricos, como los hongos formadores de micorrizas arbusculares (AMF), hongos del género Trichoderma y bacterias del género Pseudomonas, usualmente, catalogados como agentes de control biológico (BCA) y microorganismos promotores del crecimiento vegetal (PGPM), dependen de los factores mencionados para expresar sus potenciales efectos benéficos; sin embargo, en la interacción de estos tres tipos de microorganismos, se pueden presentar efectos sinérgicos, que potencialicen los beneficios o, por el contrario, efectos antagónicos o simplemente que no ocurra ningún efecto en el crecimiento y en el desarrollo de las plantas. De acuerdo a lo anterior, el propósito de esta revisión es brindar información que permita comprender algunas de las interacciones entre microorganismos y, de esta manera, lograr dilucidar la aplicabilidad de la co-inoculación de BCA y PGPM de diferentes especies, con un objetivo común, el control o la regulación biológica de fitopatógenos y, como efecto conjunto y paralelo, la estimulación del crecimiento vegetal.

Full text

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Artículo Técnico Cano, M.A.: Interacción microorganismos benécos
INTERACCIÓN DE MICROORGANISMOS BENÉFICOS EN
PLANTAS: Micorrizas, Trichoderma spp. y Pseudomonas
spp. UNA REVISIÓN
A REVIEW OF INTERACTION OF BENEFICIAL
MICROORGANISMS IN PLANTS: Mycorrhizae, Trichoderma
spp. and Pseudomonas spp.
Mario Alejandro Cano1
1Ingeniero Agrónomo. M.Sc. en Ciencias Agrarias. Docente Facultad de Ingeniería Agronómica. Universidad de Ciencias Aplicadas
y Ambientales U.D.C.A, e-mail: mcano@udca.edu.co
Rev. U.D.C.A Act. & Div. Cient. 14(2): 15 - 31, 2011
RESUMEN
Existe una amplia gama de interrelaciones entre especies de
microorganismos en los ecosistemas, tales como sinérgicas,
antagónicas, de competencia física y bioquímica, moduladas
por múltiples y complejos factores bióticos y abióticos. En la
rizósfera, uno de los principales sitios donde se presentan
microorganismos, específicamente funcionales, como fija-
dores de nitrógeno, solubilizadores de fosfatos, promotores
del crecimiento vegetal, biocontroladores y especies patogé-
nicas, normalmente, compiten por espacio y por nutrientes.
Estas interrelaciones entre microorganismos inciden en la
interacción suelo-planta-microorganismos-ambiente y re-
percuten, de forma directa, en el crecimiento y en el desarro-
llo de las especies vegetales. Microorganismos rizosféricos,
como los hongos formadores de micorrizas arbusculares
(AMF), hongos del género Trichoderma y bacterias del géne-
ro Pseudomonas, usualmente, catalogados como agentes
de control biológico (BCA) y microorganismos promotores
del crecimiento vegetal (PGPM), dependen de los factores
mencionados para expresar sus potenciales efectos bené-
ficos; sin embargo, en la interacción de estos tres tipos de
microorganismos, se pueden presentar efectos sinérgicos,
que potencialicen los beneficios o, por el contrario, efectos
antagónicos o simplemente que no ocurra ningún efecto en
el crecimiento y en el desarrollo de las plantas. De acuerdo
a lo anterior, el propósito de esta revisión es brindar informa-
ción que permita comprender algunas de las interacciones
entre microorganismos y, de esta manera, lograr dilucidar la
aplicabilidad de la co-inoculación de BCA y PGPM de dife-
rentes especies, con un objetivo común, el control o la regu-
lación biológica de fitopatógenos y, como efecto conjunto y
paralelo, la estimulación del crecimiento vegetal.
Palabras clave: Control biológico, microorganismos, promo-
tores del crecimiento, sinergismo, antagonismo.
SUMMARY
A wide range of interactions between species of microorgan-
isms in ecosystems such as synergistic, antagonistic, physi-
cal and biochemical competition, modulated by multiple and
complex biotic and abiotic factorsdo exsist. In the rhizosphere,
one of the main sites where microorganisms are functiona,
specifications, such as nitrogen fixers, phosphate solubilizers,
plant growth promotion, biocontrol and pathogenic species,
usually for space and nutrients are found. These interrelation-
ships between organisms affect the soil-plant-micro-environ-
ment and directly influence the growth and development of
plant species. Rhizospheric microorganisms such as arbus-
cular mycorrhizal fungi(AMF), Trichoderma fungi and bacte-
ria of the genus Pseudomonas, usually classified as biological
control agents (BCA) and plant growth promoting microor-
ganisms (PGPM), depend on these factors to express their
potential beneficial effects. However, the interaction of these
three types of microorganisms can be synergistic, potential-
izing the benefits or otherwise, antagonistic effects do not
occur, being the effect on the growth and development of
plants absent. According to the above, the purpose of this
review was to provide information to understand some of the
interactions between microorganisms and thus to clarify the
applicability of the co-inoculation of BCA and PGPM from
different species with a common goal, the control or biologi-
cal control of plant pathogens and as a result set and parallel
stimulation of plant growth.

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Key words: Biological control, microorganisms, growth pro-
moters, synergism, antagonism.
INTRODUCCIÓN
Para efectos prácticos de búsqueda de información para el
lector, las siglas y las nomenclaturas empleadas, a través del
texto, corresponden a las abreviaturas en el idioma inglés, de
los temas relacionados en la lista que se muestra a continua-
ción, debido a que al realizar búsquedas con las abreviaturas
en español, la información que aparece es poca o nula.
Lista de abreviaturas en inglés y su significado en español
BCA: Agentes de Control Biológico o Biocontroladores, por
sus siglas en idioma inglés: Biological Control Agents.
PGPM: Microorganismos promotores del crecimiento vege-
tal, por sus siglas en idioma inglés: Plant Growth Promoting
Microorganism.
PGPR: Rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal,
por sus siglas en idioma inglés: Plant Growth Promoting Rhi-
zobacteria.
PGPB: Bacterias promotoras del crecimiento vegetal, por
sus siglas en idioma inglés: Plant Growth Promoting Bac-
teria.
PGPF: Hongos promotores del crecimiento vegetal, por sus
siglas en idioma inglés: Plant Growth Promoting Fungi.
PGP: Estimulación del crecimiento vegetal, por sus siglas en
idioma inglés: Plant growth promoting.
AMF: Hongos formadores de micorrizas arbusculares, por
sus siglas en idioma inglés: Arbuscular Mycorrhizal Fungi.
AMFB: Bacterias del suelo asociadas a los hongos forma-
dores de micorrizas arbusculares, por sus siglas en idioma
inglés: Soil bacteria associated with arbuscular mycorrhizal
fungi.
Inoculación: Para este caso, introducción de un microorga-
nismo en el sistema con un fin determinado BCA y PGPM.
Co-inoculación: Introducción de más de un microorganis-
mo en el sistema.
La multifuncionalidad de los microorganismos en los siste-
mas agrícolas, se expresa de acuerdo a una serie de factores
bióticos, como la competencia con otros microorganismos,
la composición biológica del suelo, el reconocimiento planta-
microorganismo y viceversa. Igualmente, factores abióticos,
como la climatología, las características físicas y químicas
del suelo, que influyen directamente en el tipo de interacción
de estos organismos y la expresión de los efectos benéficos
o detrimentales, determinantes en el desarrollo de las espe-
cies vegetales (Marschner & Timonen, 2005; Harman, 2006;
Hoitink et al. 2006; Siddiqui & Akhtar, 2008; Radjacommare
et al. 2010).
La interacción de microorganismos rizosféricos, como los
hongos formadores de micorrizas arbusculares (AMF), hon-
gos del género Trichoderma y bacterias del género Pseudo-
monas, usualmente catalogados como agentes de control
biológico (BCA) y microorganismos promotores del creci-
miento vegetal (PGPM), dependen de este tipo de factores
para expresar sus potenciales efectos benéficos; sin embar-
go, las interacciones entre los microorganismos son comple-
jas y se pueden presentar efectos sinérgicos que potenciali-
cen los beneficios para la planta o, por el contrario, efectos
antagónicos o, simplemente, que no ocurra ningún efecto.
Es difícil predecir el resultado de las interacciones entre plan-
tas y microorganismos benéficos del suelo y, más aún, entre
las especies de microorganismos; no obstante, las comuni-
dades microbianas asociadas con el sistema de raíces, se
considera que desempeñan un papel clave en el desarrollo
de prácticas agrícolas sostenibles. La respuesta de las plan-
tas a la inoculación depende de las compatibilidades fun-
cionales en la fisiología y en la bioquímica de la interacción,
entre los componentes microbianos; así arroja diferentes
respuestas, dependiendo de la combinación de los microor-
ganismos (Vázquez et al. 2000).
En la presente revisión, se tratará de dar respuesta a los si-
guientes interrogantes: a) ¿Cuáles pueden ser los efectos be-
néficos individuales de las especies que integran el consor-
cio AMF, Trichoderma y Pseudomonas?; b) ¿Qué incidencia
funcional tienen los AMF, Trichoderma y Pseudomonas en la
regulación o control de organismos patógenos en plantas y
en la estimulación del crecimiento vegetal?; c) ¿Qué tipo de
interacción se presenta entre AMF, Trichoderma y Pseudo-
monas?; d) ¿Cuál es el tipo, modo y mecanismos de acción
común entre AMF, Trichoderma y Pseudomonas?
Metodología: Para llevar a cabo esta revisión, se tomaron ar-
tículos científicos y búsquedas de revistas indexadas, entre el
2000 y 2011, con dos o tres excepciones de años anteriores,
todos relacionados con la utilización de microorganismos
benéficos en la producción agrícola, las posibles interaccio-
nes y su aplicación como BCA y PGPM. Esta revisión tardó
alrededor de seis meses y se analizaron más de las 90 refe-
rencias citadas en este documento. Las principales revistas
de consulta fueron: Biological Control, Phytopatology, Plant

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Artículo Técnico Cano, M.A.: Interacción microorganismos benécos
Protection, Crop Protection, Biocontrol Science and Techno-
logy, Fungal Ecology, Soil Biology & Biochemistry, Agricultu-
re Ecosystems and Environment, Biosystems, Plant Biology,
entre otras.
Efectos benéficos individuales de las especies que inte-
gran el consorcio.
Hongos formadores de micorrizas arbusculares (AMF): Di-
versos estudios han demostrado los efectos benéficos de la
asociación simbiótica entre los AMF y las plantas (Gosling
et al. 2006; Franken et al. 2007; Akhtar & Siddiqui, 2008;
Kapoor et al. 2008), tales como:
- Incremento en la superficie de absorción, de agua y de
nutrimentos, de los pelos radiculares, más la que se pro-
duce por la cobertura producida por el hongo.
- Incremento de la vida útil de las raíces absorbentes.
- Mejoramiento de la absorción iónica y acumulación efi-
ciente, especialmente, en el caso del fósforo.
- Solubilización de minerales que se encuentran en el sue-
lo, facilitando su absorción por las raíces de las plantas.
- Aumento de la capacidad fotosintética de la planta, por
ende, la producción de biomasa de las plantas.
- Resistencia de raíces a infecciones causadas por patóge-
nos, ocupación de los espacios radiculares.
- Incremento de la tolerancia de las plantas a toxinas del
suelo (orgánicas e inorgánicas), valores extremos de aci-
dez del suelo.
- Disminuye el estrés causado por factores ambientales.
Finlay (2004) menciona que, recientemente, existe una mayor
atención en observar la interacción de los AMF con las comu-
nidades microbianas de la rizósfera y las repercusiones en las
plantas hospederas. La nueva perspectiva incluye el estudio de
la multifuncionalidad de los AMF, en procesos como:
- Movilización de N y P a partir de polímeros orgánicos.
- Posible liberación de nutrientes de las partículas minera-
les o de roca.
- Efectos sobre el ciclo del carbono.
- Interacciones con plantas heterótrofas.
- Mediación de respuestas de las plantas a factores de es-
trés, como la sequía, la acidificación del suelo y la salini-
dad (Beauchamp et al. 2009).
- Biorremediación de suelos contaminados con compues-
tos tóxicos y metales pesados (Cheung et al. 2008).
- Protección contra patógenos de plantas.
- Posibles interacciones con grupos de otros microorganis-
mos del suelo.
- Inducción de resistencia sistémica en plantas (Hause et
al. 2007; Hause & Schaarschmid, 2009).
Trichoderma
spp.
Trichoderma (teleomorfo Hypocrea) es un género de hongos
que se encuentran en los suelos de todas las zonas climáticas
del mundo y son importantes descomponedores de materia-
les leñosos y herbáceos. Trichoderma es un hongo invasor
oportunista, que se caracteriza por su rápido crecimiento,
por la capacidad de asimilar una amplia gama de sustratos
y por la producción de una variedad de compuestos antimi-
crobianos. Algunas cepas han sido explotadas como agen-
tes de control biológico (BCA) de patógenos, incluyendo
hongos y nematodos, todo mediado por la producción de
enzimas de degradación de la pared celular, como: celula-
sas, quitinasas, glucanasas, entre otras, y la producción de
antibióticos. También, han sido usadas en biorremediación,
por su capacidad de degradar hidrocarburos, compuestos
clorofenólicos, polisacáridos y los plaguicidas xenobióticos,
utilizados en la agricultura (Verma et al. 2007; Vinale et al.
2008a; Hoyos et al. 2009). Igualmente, debido a la existencia
de transposones ABC en sus moléculas (Hoyos et al. 2009),
se considera estimulador del crecimiento vegetal (Leandro et
al. 2007) e inductor de resistencia sistémica, debido a que
modula o estimula algunas respuestas en la planta (Howell &
Puckhaber, 2005; Howell, 2006).
Entre los efectos positivos de la inoculación de plantas con
Trichoderma (Harman et al. 2004; Harman, 2006), se inclu-
yen:
- Control biológico de enfermedades causadas por patóge-
nos en la raíz y en algunos foliares.
- Inducción de resistencia sistémica en las plantas.
- Cambios en la composición de la microflora de las raíces.
- Mejora la absorción de nutrientes, incluyendo, pero no
limitado, al nitrógeno.
- Mejora de la solubilidad de los nutrientes del suelo.
- Mayor desarrollo de las raíces.
- Aumento de la formación de pelos radiculares.
- Más profundo enraizamiento.
Pseudomonas
spp.
Estas bacterias pueden ejercer un efecto benéfico directo,
a través de la síntesis de fitohormonas y de vitaminas, es-
timulación de la germinación de semillas y emergencia de
plántulas, inhibición de la síntesis de etileno, solubilización
de fósforo (P) inorgánico. De manera indirecta, por medio
de síntesis de antibióticos y fungicidas, competencia por
nutrientes, producción de sideróforos o por la inducción
de la resistencia sistémica a patógenos. Pueden también
actuar como BCA, capaces de proteger a las plantas de la
infección, causadas por agentes fitopatógenos (Siddiqui &
Shaukat, 2003; Alves et al. 2004; Fgaier et al. 2008; Rosas
et al. 2009).
En virtud de su capacidad de adaptación fisiológica y ver-
satilidad metabólica, las bacterias en las zonas de raíces de
las plantas son un agente clave del cambio del suelo en los
agroecosistemas, con efectos positivos, en cuanto a tole-

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rancia de altos contenidos de sales, aumento en los rendi-
mientos de los cultivos y mejoras en la calidad del suelo,
respecto a la disponibilidad de nutrientes; sin embargo, esta
regulación está mediada por el quórum sensing de las bac-
terias, las cuales, se deben adaptar para alcanzar una alta
proliferación y, de esta manera, se estimulan, se activan y se
mantienen en la zona radicular, por medio de la liberación
selectiva de los exudados y lixiviados, por parte de las plantas
y otros microorganismos (Brown, 2010).
A su vez, las bacterias de la rizósfera son capaces de generar
una amplia variedad de metabolitos secundarios, que pueden
tener una influencia positiva (Sturz & Christie, 2003), sobre:
- El crecimiento y desarrollo de las plantas.
- Mejoran la disponibilidad de minerales y nutrientes en el
suelo.
- Mejoran la capacidad de fijación de nitrógeno.
- Disminuyen la susceptibilidad a las heladas.
- Mejoran la sanidad vegetal, a través del control biológico
de fitopatógenos.
- Inducen en las plantas la resistencia sistémica a las en-
fermedades.
- Facilitan el establecimiento de plantas.
De acuerdo a lo anterior, son muchos los beneficios que se le
atribuyen a este tipo de microorganismos, cuando son estu-
diados de forma individual, ya que cada especie presenta ca-
pacidades específicas para ser utilizadas como PGPM y BCA;
no obstante, esto no quiere decir que cada función se cum-
pla por separado. Las tres especies en estudio muestran la
multifuncionalidad de sus bondades expresadas en los efec-
tos benéficos, en cuanto a la estimulación del crecimiento
vegetal y la protección directa contra patógenos edáficos,
principal e indirectamente, contra patógenos aéreos.
En cuanto a la influencia en el estado nutricional y en la pro-
moción del crecimiento y desarrollo de las plantas, bien sea
por el aporte de agua y de nutrimentos entre otros, como
en el caso de los AMF (aumento en la exploración del suelo,
más allá de la zona de agotamiento de nutrientes y de agua)
o en la solubilización de compuestos orgánicos y producción
de metabolitos secundarios, que actúan de forma análoga a
las fitohormonas, influye, directamente, en la disponibilidad
de nutrientes y en la estimulación del crecimiento vegetal,
como en el caso de Pseudomonas spp. y Trichoderma spp.
De igual forma, los tres microorganismos comparten el efec-
to en la estimulación del sistema de defensa de las plantas,
lo cual, confiere, en éstas, cierto tipo de tolerancia al ataque
de patógenos aéreos. Por otra parte, el establecimiento, la
adaptación y la posible interacción sinérgica entre los an-
tagonistas en la zona rizosférica, protegen a la planta con-
tra patógenos edáficos, atribuyéndoles a los antagonistas,
como un modo de acción directo, la competencia por espa-
cio y por nutrientes e, indirecto, la producción de compues-
tos antimicrobianos, que regulan o truncan el avance de los
patógenos hacia el sistema radicular.
Incidencia funcional del consorcio en la regulación o con-
trol de organismos patógenos en plantas y la estimula-
ción del crecimiento vegetal.
Se ha demostrado que los PGPM, incluyendo PGPR, PGPB,
bacterias diazotróficas, fijadores de nitrógeno de vida libre
y AMF, tienen un efecto directo o primario en la nutrición
vegetal y, por ende, en la estimulación del crecimiento de
las plantas; no obstante, estudios recientes muestran la po-
tencialidad del uso de estos inoculantes, como BCA, consi-
derándolo como un efecto secundario de esta interacción.
De hecho, Rhizobium y Glomus spp. pueden promover el
crecimiento de las plantas y la productividad (efecto prima-
rio), pero ahora han mostrado jugar también un papel en
la reducción de la enfermedad (efecto secundario) (Guo et
al. 2004; Aliye et al. 2008; Yasir et al. 2009). BCA como
Trichoderma spp. y Pseudomonas spp. pueden controlar en-
fermedades en plantas (efecto primario), recientemente, se
ha mostrado un efecto en la estimulación del crecimiento de
la planta en la ausencia de patógenos (efecto secundario).
La figura 1, representa algunos de los efectos primarios y
secundarios, de acuerdo al tipo de microorganismo (PGPM
ó BCA) y de los beneficios que aportan éstos a las plantas.
Bacterias y hongos de la rizósfera pueden producir sustan-
cias aleloquímicas o antibióticos que impiden el desarrollo
de enfermedades causadas por patógenos edáficos en las
plantas (Sturz & Christie, 2003). Otro factor relevante del uso
de los PGPM es la estimulación del sistema de defensa de las
plantas; diferentes especies de PGPR, solas o en mezclas y al-
gunos PGPF, se podrían utilizar como elicitores, para inducir
la resistencia sistémica contra diversas enfermedades produ-
cidas por agentes causales, como: Ralstonia solanacearum,
Colletotrichum gloeosporioides, Rhizoctonia solani, Alter-
naria solani, Fusarium oxysporum (Jetiyanon & Kloepper,
2002; Latha et al. 2009, Mohandas et al. 2010). Las plantas
pueden ser inducidas a desarrollar una mayor resistencia a
los patógenos, mediante el tratamiento, con una variedad
de inductores bióticos y abióticos. La resistencia inducida es
de amplio espectro y puede ser de larga duración, pero rara
vez proporciona un control completo de la enfermedad. Una
posible razón para esto es que las plantas en el campo ya
están inducidas, a través de sus continuas interacciones con
el entorno biótico y abiótico (Walters, 2009)
Efectos sinérgicos y antagónicos de la interacción entre
AMF,
Trichoderma
y
Pseudomonas
.
El mutualismo entre las especies muestra un efecto desesta-
bilizador en la dinámica de la comunidad. De hecho, se pue-

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Artículo Técnico Cano, M.A.: Interacción microorganismos benécos
den presentar tales tipos de competencias entre especies de
microorganismos relacionados taxonómicamente, como de
especies lejanas, que depriman el crecimiento de las plantas
y, por ende, el mutualismo se puede ver afectado y rediri-
girse hacia un parasitismo (Neuhauser & Fargione, 2004).
También se puede manifestar incompatibilidad entre los mi-
croorganismos que se combinan o se mezclan (Oyekanmi
et al. 2007). Esto se puede deber a que las interacciones
mutualistas, generalmente, no son estables, debido a diver-
sos factores bióticos y abióticos. Al respecto, Bae & Knudsen
(2005) mencionan que el crecimiento de hifas y la eficacia
de biocontrol de Trichoderma harzianum puede depender
de su interacción con los componentes bióticos del medio
ambiente y del suelo.
Neuhauser & Fargione (2004) adaptaron el modelo Lotka-
Volterra, generalmente utilizado para el estudio de interaccio-
nes parasitarias, con el fin de observar tanto efectos positivos
como negativos entre especies y mostrar cómo se pueden
aplicar a los cambios mutualismo-parasitismo. De allí, plan-
tearon dos preguntas: 1) ¿Qué factores determinan si una
especie se comporta como un mutualista o un parásito? y,
2) ¿Cuáles son los factores de control de los resultados de
la competencia entre un parasito y un mutualista? Con el fin
de dar respuesta a estos interrogantes, analizaron la relación
mutualista entre AMF y plantas.
La interacción entre el simbionte (el hongo) y su hospedante
(la planta) consiste en transferencia de nutrientes: la planta
Figura 1. Efectos benéficos de los microorganismos promotores del crecimiento vegetal (PGPM) y agentes de control bioló-
gico (BCA) sobre las plantas. Líneas continuas, efecto primario, líneas de guión efecto secundario (Adaptado de Avis et al.
2008).

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proporciona al hongo compuestos de carbono y el hongo
suministra nutrientes, como fósforo, a la planta. Una planta
se puede beneficiar de una infección con AMF, especialmen-
te, en suelos con baja disponibilidad de fósforo; la transfe-
rencia de carbono de la planta al hongo puede disminuir
en estas condiciones, mientras que la transferencia de nu-
trientes del hongo a la planta puede aumentar. Un aumento
en la fertilidad del suelo puede, a su vez, producir el efecto
contrario y convertir una relación mutualista en una relación
parasitaria. El cambio de mutualismo al parasitismo ocurre,
porque como el recurso limitante es más abundante (P), el
beneficio relativo de las micorrizas suministro de nutrientes,
se reduce. En primer lugar, como los beneficios de la planta
se vuelven menos importantes al aumentar la fertilidad del
suelo, la interacción entre el hongo y su hospedante se vuel-
ve parasitaria. Segundo, las interacciones competitivas entre
dos cepas de MA puede mostrar un cambio a favor de un
parásito y esto ocurre cuando el mutualista tiene una mayor
tasa de crecimiento, pero el parásito es un buen competidor
(Neuhauser & Fargione, 2004).
Estas relaciones sinérgicas o antagónicas entre microorga-
nismos han sido poco documentadas; sin embargo, crece el
interés de utilizar diversos microorganismos, con el objetivo
de proporcionarle a la planta protección contra patógenos y,
al mismo tiempo, promover el crecimiento vegetal. En este
sentido, Chandanie et al. (2009) mostraron que la inocula-
ción combinada o co-inoculación de AMF Glomus mosseae
y PGPF, como Penicillium simplicissimum GP17-2 y Tricho-
derma harzianum GT3-2 en plantas de pepino (Cucumis
sativus L.), suprimieron la enfermedad damping-off, ocasio-
nada por uno de los agentes causales Rhizoctonia solani;
notaron que G. mosseae reducía la incidencia de la enfer-
medad, si era previamente inoculado en las plantas antes
que el patógeno. Igualmente, observaron que la inoculación
combinada de T. harzianum con G. mosseae aumentó el
porcentaje de colonización radical de las AMF. En contraste,
la presencia de G. mosseae disminuyó el desarrollo de la
población de T. harzianum alrededor de las raíces; sin em-
bargo, el crecimiento de P. simplicissimum no se afectó. La
co-inoculación de G. mosseae con T. harzianum mostró si-
nérgicamente un mayor crecimiento de las plantas. Curio-
samente, los niveles de protección contra las enfermedades
alcanzado por la inoculación de cada una de las especies
solas, P. simplicissimum, T. harzianum y G. mosseae fue
aumentando significativamente, mediante la inoculación
combinada de cada PGPF con G. mosseae.
Así mismo, Akhtar & Siddiqui (2008) observaron los efec-
tos de la co-inoculación de G. intraradices, Rhizobium sp. y
Pseudomonas straita en el complejo de la enfermedad de la
pudrición de la raíz del garbanzo, causada por Meloidogyne
incognita y Macrophomina phaseolina, mostrando que la
presencia de P. straita y Rhizobium en co-inoculación au-
mentaron la colonización de raíces por G. intraradices. La
inoculación con Rhizobium causa mayor reducción en la
multiplicación de los nematodos, seguido por P. straita y G.
intraradices. La reducción máxima de la multiplicación de
los nematodos, se observó cuando G. intraradices fue ino-
culado conjuntamente con las bacterias. De igual manera,
se ha observado que los exudados de las AMF estimulan el
crecimiento de las PGPB y presentan un posible efecto an-
tagónico en contra del crecimiento de los nematodos (Gera
& Cook, 2005).
Malusa et al. (2007) evaluaron el efecto en el crecimiento y
en los cambios morfológicos de las raíces de los cultivares
de fresa Senga Sengana, Kent y Elsanta, tratados con una
mezcla de cinco especies de Glomus (G. mosseae, G. in-
traradices, G. caledonium, G. viscosum G. coronatur), un
hongo del suelo (Trichoderma viride) y tres especies de bac-
terias de la rizósfera (Bacillus subtilis, P. fluorescens y Strep-
tomyces spp.) y fertilizantes foliares, observando diferencias
marcadas en el crecimiento de las raíces en los tres cultiva-
res que podrían ser relacionados con la modificación de los
procesos de la rizósfera por la actividad de microorganismos
y la respuesta genotípica de los cultivares a la inoculación.
De igual forma, Gryndler et al. (2002) hallaron un efecto po-
sitivo en el crecimiento de las plantas de fresa inoculadas,
pero sólo para algunas combinaciones de las especies de
Glomus con las cepas de bacterias.
Bennett & Whipps (2008) mencionan que el establecimiento
o adaptación de plántulas provenientes de cultivos in vitro es
una técnica que requiere diversos cuidados para disminuir
los altos índices de mortalidad en la fase inicial de este pro-
ceso. Para mejorar el establecimiento y reducir la mortalidad
de plántulas realizaron una aplicación de cuatro microorga-
nismos benéficos seleccionados (P. chlororaphis MA342, P.
fluorescens CHA0, Clonostachys pitiriasis IK726d11 y T22
T. harzianum) a las semillas de cebolla y zanahoria, notando
que todos los microorganismos aplicados disminuyeron la
mortalidad de las plántulas y estimularon el establecimien-
to. De igual forma, advirtieron diferencias en los patrones de
supervivencia de los microorganismos en las semillas y en
el establecimiento de las plántulas, a través del experimento.
Datos similares reportaron Wright et al. (2003), utilizando cin-
co PGPM o BCA, como: P. fluorescens CHA0, Pseudomonas
sp. AB842, MBI600 B. subtilis, T22 T. harzianum y T. virens
del G-20, notando la proliferación de los microorganismos
en las semillas de zanahoria, de chirivía y de puerro; sin em-
bargo, sugieren que se debe evaluar más la aplicación de los
microorganismos a las semillas durante el establecimiento.
Se ha comprobado que los AMF inducen cambios en la
composición de los exudados de las raíces modificando la

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Artículo Técnico Cano, M.A.: Interacción microorganismos benécos
estructura de la comunidad bacteriana de la rizósfera, lo que
lleva a la formación de la micorrizosfera, por lo cual, pueden
ser utilizados como BCA de enfermedades del suelo; el efec-
to de los AMF sobre las bacterias de la rizósfera no estaría
mediada por los compuestos presentes en los exudados de
las raíces de las plantas sino más bien por factores físicos
o químicos de compuestos volátiles o superficiales asocia-
dos con el micelio del hongo y el sustrato (Lioussanne et
al. 2010). En otras investigaciones, se ha observado clara-
mente el efecto del micelio externo de los AMF, siendo éste
inhibitorio cuantitativo y cualitativo en las comunidades de
distintos microorganismos del suelo (Welc et al. 2010). En
contraste con lo anterior, se ha percibido que las esporas
de los AMF se pueden encontrar asociadas a bacterias del
suelo (AMFB). Algunos AMFB podría contribuir a aumentar
la capacidad de los AMF para inhibir los patógenos, adquirir
nutrientes minerales y modificar el crecimiento de las raíces
de plantas. Por otra parte, las rizobacterias asociadas a las
AMF son multifuncionales, mejoran la asociación simbiótica,
el crecimiento de las plantas y el antagonismo contra pató-
genos (Bharadwaj et al. 2008).
Ravnskov et al. (2006) reportan que, a pesar de la mutua
inhibición entre los dos inoculantes Clonostachys rosea IK
726 y G. intraradices BEG87, no se afectó la estimulación
del crecimiento en plantas de tomate. Ambos inoculantes
sufrieron una marcada influencia de otros microorganismos
del suelo, que dificultaron la eficiencia, pero no la efectividad
de estos microorganismos, expresada en los beneficios para
las plantas.
Una de las inquietudes de la implementación de medidas de
control biológico es la compatibilidad de éstas con las activi-
dades inherentes al cultivo, ya sean de control cultural, quí-
mico o bilógico. Se ha registrado, en diversos estudios, que
la compatibilidad de estos inoculantes con el manejo integral
de los cultivos, se relaciona con un efecto complementario
del manejo y no como supresivo de otras medidas de control
(Mommaerts et al. 2008). Al respecto, Stanley et al. (2010)
realizaron un estudio sobre la compatibilidad de Diafentiu-
rón (insecticida que inhibe la síntesis de ATP, que se utiliza
ampliamente para el manejo de plagas en cardamomo), con
microorganismos antagonistas de patógenos de plantas,
como T. viride y P. fluorescens, notando que diafentiurón
tuvo algún efecto inhibidor sobre el crecimiento micelial de
T. viride, pero ningún efecto sobre P. fluorescens. Por lo tan-
to, pueden ser utilizados simultáneamente para el control de
insectos plaga y enfermedades de las semillas transmitidas
por el suelo.
Por otra parte, el sulfato de manganeso puede ser utilizado
en mezcla con T. harzianum para el control de Fusarium
oxysporum en plantas de alfalfa, notando que es posible el
uso de algunos fertilizantes en mezcla con antagonistas de
patógenos del suelo y que esta práctica muestra la compa-
tibilidad de los recursos utilizados (Adhilakshmi et al. 2008).
Al respecto, Siddiqui & Akhtar (2008) mencionan que la adi-
ción de abonos orgánicos puede mejorar la multiplicación
y la eficiencia de los hongos antagónicos en la rizósfera. In-
cluso, en programas de revegetalización en zonas con altos
contenidos de Fe, la doble inoculación de rizobios y AMF
presentaron un efecto sinérgico, que benefició el crecimien-
to de las especies vegetales, debido al aumento en la absor-
ción de nitrógeno y de fósforo, estimado en la biomasa de
las plantas, que se tradujo en un índice de aumento en la
disponibilidad de nutrientes en el suelo, la supervivencia de
las plantas, los contenidos de materia orgánica del suelo y la
capacidad de retención de agua (Matias et al. 2009). Otros
ejemplos al respecto de las interacciones sinérgicas o anta-
gónicas entre los inoculantes microbianos BCA o PGPM, se
muestran en el cuadro 1.
No cabe duda de la complejidad de las interacciones en-
tre microorganismos, específicamente AMF, Trichoderma y
Pseudomonas; de hecho, se pueden encontrar, normalmen-
te, relaciones antagónicas o sinérgicas en cuanto al estable-
cimiento, adaptación y proliferación de las especies en la
rizósfera, mediado o modulado por la producción de com-
puestos antibióticos por parte de los microorganismos. Por
ejemplo, Trichoderma produce compuestos anti-fúngicos,
que deprimen la colonización radicular por parte de los AMF
y, por el contrario, exudados del micelio de los AMF, pueden
estimular la presencia de bacterias, como Pseudomonas, en
la rizósfera. Por otra parte, es fundamental entender que aun-
que se manifieste este tipo de distorsiones en la comunidad
microbiana adyacente a las raíces de las plantas, los efectos
en el beneficio de las plantas, debida a la co-inoculación, se
mantiene, logrando proporcionar un control de enfermeda-
des y una estimulación del crecimiento de las plantas. Es po-
sible que las acciones de estos microorganismos sean com-
plementarias en el beneficio para las plantas aun cuando la
competencia de las especies se presente.
Sin embargo, todo este proceso no solamente está mediado
por la interacción de los microorganismos, sino por las con-
diciones del entorno que hacen posible que los beneficios de
los inoculantes se expresen en las especies vegetales.
Es difícil entender por completo el funcionamiento de un
sistema biológico (Brimner & Boland, 2003). La compleji-
dad de las interacciones planta-suelo-microorganismos-am-
biente son variadas; una comprensión completa de todas las
relaciones en cuestión es poco probable; sin embargo, los
efectos benéficos de las interacciones biológicas que estimu-
lan los rendimientos de los cultivos y mejoran la sanidad de
las plantas pueden ser evaluados y quedar en evidencia algu-

Revista U.D.C.A Actualidad & Divulgación Cientíca 14 (2): 15 - 31 2011
22
Cuadro 1. Ejemplo de algunas interacciones sinérgicas y antagónicas entre los inoculantes microbianos BCA o PGPM.
Cultivo Enfermedad y
Agente causal Agente de control biológi-
co BCA Interacción entre
antagonistas Interacción Efecto de la interacción Bibliografía
Tomate
Nematodo del
nódulo radicular.
Meloidogyne in-
cognita
Paecilomyces lilacinus
Pochonia chlamydosporia
T. harzianum
Gliocladium virens
P. putida
Glomus intraradices
Hongos an-
tagonistas vs P.
putida.
G. intraradices
vs Hongos an-
tagonistas
Antagónica
Antagónica
Disminución del parasit-
ismo de los hongos an-
tagonistas.
Disminución en la coloni-
zación radical de los AMF
Siddiqui & Akhtar,
2008.
Soja
Nematodo del
nódulo radicular.
Meloidogyne in-
cognita
Glomus mosseae,
Bradyrhizobium japoni-
cum Trichoderma pseu-
dokoningii
G. mosseae vs
T. pseudokon-
ingii Antagónica
Incompatibilidad entre los
organismos con efectos
en la brotación de las
raíces de las plantas
Oyekanmi et al. 2007.
Maní Pudrición radicu-
lar
Sclerotium rolfsii
Trichoderma viride
T. harzianum
Pseudomonas fluorescens Sinérgica Disminución de la en-
fermedad. Karthikeyan et al.
2006a.
Maní
Pudrición radicu-
lar
Macrophomina
phaseolina
Trichoderma viride
T. harzianum
Pseudomonas fluorescens
T. viride vs
P. fluorescens Sinérgica Disminución de la en-
fermedad Karthikeyan et al.
2006b.
Maní Producción de
aflatoxinas
Aspergillus flavus
Pseudomonas fluores-
centes Bacillus spp.
Trichoderma spp. Sinérgica Disminución de la en-
fermedad Anjaiah et al. 2006.
Banano
Marchitamiento o
mal de Panamá.
Fusarium ox-
ysporum f. sp.
cubense (raza 1)
Trichoderma harzianum
Pseudomonas fluorescens Sinérgica Supresión de la enferme-
dad en ensayos in vitro Mohandas et al. 2010.
Alfalfa
Marchitez de la
alfalfa
Fusarium ox-
ysporum f. sp.
Medicaginis
Trichoderma harzianum
Pseudomonas fluorescens Sinérgica Reducción significativa
de la incidencia de la en-
fermedad
Adhilakshmi et al.
2008
Cebolla Tizón de la hoja
Alternaria palan-
dui
Bacillus subtilis
Trichoderma viride Pseu-
domonas fluorescens Sinérgica Supresión de la enferme-
dad Karthikeyan et al.
2008.
Manzano
Pudrición radical
de corona
Phytophthora
cactorum
Clonostachys rosea
Trichoderma harzianum Sinérgica Supresión de la enferme-
dad Carreño et al. 2006.

23
Artículo Técnico Cano, M.A.: Interacción microorganismos benécos
nas estrategias generales de la interacción (Sturz & Christie,
2003).
No solamente los factores mencionados son importantes
para el desarrollo de las interacciones entre planta-suelo-
microorganismos-ambiente; algunas prácticas culturales,
como la mecanización, la rotación de cultivos, la utilización
del riego, entre otras, modulan la interacción (Douds & Mi-
llner, 1999). De igual forma, la amplia variación genética
dentro de especies de microorganismos, al igual que en las
plantas, explica la necesidad de desarrollar combinaciones
específicas de las cepas microbianas con mayor eficacia para
una especie vegetal y para conocer la respuesta de éstas en
diferentes condiciones ambientales (Malusa et al. 2007). In-
cluso, en plantas dioicas o monoicas, la interacción con los
microorganismos difiere, aunque rara vez ha sido estudiado
(Varga & Kyöviita, 2010). Otro aspecto, son las prácticas de
fertilización, las cuales, han demostrado modular la eficien-
cia de la simbiosis AMF respecto al efecto benéfico en el
crecimiento de las plantas (Sharma & Adholeya, 2004); no
obstante, poco se sabe sobre el efecto de la fertilización foliar
sobre las relaciones entre los microorganismos de la rizósfe-
ra y las plantas. La fertilización foliar parece afectar también
este tipo de interacciones (Cuadro 2) (Malusa et al. 2007).
De acuerdo a lo anterior, en la figura 2, se propone un esque-
ma que integre y que trate de explicar los factores que modu-
lan la interacción planta-suelo-microorganismos-ambiente;
la parte superior derecha de la figura hace referencia a la
importancia de la genética, tanto de las plantas como de los
Cuadro 2. Tipos de efectos antagónicos AMF, Trichoderma spp. y Pseudomonas spp.
BCA Tipo de
antagonismo Modo Mecanismo Ejemplo
Micorrizas
Directo Competencia
Sitios de infección
radicular
Nutrición consumo de
carbohidratos
- Producción de exudados de HMA
que modifican el crecimiento de
patógenos.
- Modificaciones morfológicas y
anatómicas en el sistema radicular.
- Desarrollo de un entorno propicio
para microorganismos antagonis-
tas en la rizosfera.
- Intercambio de nutrientes y agua
con la planta (especialmente fós-
foro).
Indirecto
Favorecimiento
de la planta
Inducción de resistencia
sistémica
Estimulación del
crecimiento
- Acumulación de especies reactivas
de oxígeno, acido salicílico, fito-
alexinas y activación de fenilpropa-
noides.
- Acumulación enzimas hidrolíticas:
quitinasas y glucanasas
- Mejor absorción de agua y nutri-
mentos.
- Mejor absorción de agua y nutri-
entes, mayor producción de bio-
masa, protección contra patógenos
edáficos.

Revista U.D.C.A Actualidad & Divulgación Cientíca 14 (2): 15 - 31 2011
24
Micoparasitismo Enzimas líticas - Quitinasas, celulasas, hemicelula-
sas, proteasas, glucanasas
Directo Competencia Sitos de infección - Desarrollo del micelio
Secuestro de Hierro. - Producción de Sideróforos, Pro-
cesos de oxidación, solubilización,
quelatación y reducción.
Trichoderma
spp.
Indirecto
Inhibición
Favorecimiento
de la planta
Antibiosis
Inducción de resistencia
sistémica
Estimulación del
crecimiento
- Metabolitos secundarios volátiles y
no volátiles como la Gliotoxina y el
gliovirin.
- Estimular la producción de Glu-
canasas, exoquitinasa y endoquit-
inasa en las planta
- Estimular la producción de Glu-
canasas, exoquitinasa y endoquit-
inasa en las planta
- Producción de metabolitos se-
cundarios.
- 6-n-pentyl-6H-pyran-2-one (6PP),
gliotoxina, viridin, harzianopyri-
done, harziandione, peptaibols,
azaphilone; butenolide 1-hydroxy-
3-methyl-anthraquinone, 1,8-dihy-
droxy- 3-methyl-anthraquinone.
Pseudomonas
spp.
Directo Competencia
Inhibición
Intercambio de nutri-
entes
Producción de Sideróforos
Solubilización de nutrientes
Indirecto
Inhibición
Favorecimiento
de la planta
Antibiosis
Enzimas líticas
Inducción de resistencia
sistémica
Estimulación del crec-
imiento
Quorum sensing
Producción de metabolitos antifúngi-
cos ácido glucónico, 2,4-diacetilfloro-
glucinol (DAPG) fenazina-1-carboxílico
ácido-PCA, fenazina-1-carboxamida
(PCN)
Celulasas, protesas, quitinasas, glu-
canasas
Ácido cianhídrico (HCN), la proteasa,
el alginato, y las moléculas LP
Producción de metabolitos secunda-
rios, 3 - (1-hexenilo) - 5-metil-2
(5H)-furanona, N-mercapto-4-formyl-
carbostyril, lipodepsipeptides aerugine-
cyclic.
Continuación cuadro 2

25
Artículo Técnico Cano, M.A.: Interacción microorganismos benécos
microorganismos, para el reconocimiento mutuo planta-mi-
croorganismos. La competencia de las plantas inter e intra-
específica (tipo o especie vegetal), interviene en el desarrollo
de las interacciones entre las plantas y los microorganismos,
sean estas benéficas o patogénicas. Las condiciones am-
bientales, como la temperatura, la luminosidad, la precipi-
tación y la humedad relativa modulan directamente el desa-
rrollo de los microorganismos en el suelo y el crecimiento de
las plantas, por ende, la interacción entre estos organismos
también se ve afectada. De igual forma, la intervención an-
trópica en los sistemas de producción agrícola puede alterar,
la dinámica natural de las interacciones planta-microorga-
nismo. Factores abióticos, como las características físicas y
químicas del suelo, que se registran en la parte inferior de la
figura, intervienen directamente en el desarrollo de cualquier
tipo de interacción, entre las plantas y los microorganismos.
La interacción del consorcio AMF, Trichoderma, Pseudomo-
nas con patógenos edáficos y las plantas, se plantea como
tema central en la figura; las especies de los microorganis-
mos mencionados compiten por ocupación de espacio y de
nutrientes en la rizósfera de la planta; a su vez, la planta regu-
Figura 2. Factores bióticos y abióticos que modulan la interacción planta-suelo-microorganismos-ambiente e interacciones
de los microorganismos del consorcio AMF, Trichoderma, Pseudomonas, con patógenos edáficos (Fuente: El autor).

Revista U.D.C.A Actualidad & Divulgación Cientíca 14 (2): 15 - 31 2011
26
la las comunidades microbianas, mediante la producción de
exudados radicales y el reconocimiento genético y fisiológico
con los microorganismos. Se muestra el efecto antagónico
de cada una de las especies de BCA, sobre los patógenos
edáficos. También se muestran los posibles efectos antagó-
nicos entre las especies de BCA. Por último, en la parte su-
perior de la figura, de forma concluyente, se menciona que,
a pesar de presentarse una compleja interacción entre los
BCA, se pueden utilizar en conjunto, aportando múltiples be-
neficios para el desarrollo de las especies vegetales.
Tipo, modo y mecanismos de acción comunes entre
AMF,
Trichoderma
y
Pseudomonas
En el cuadro 2, se condensan las estrategias funcionales,
como tipo de antagonismo, modo y mecanismos de acción
de algunos BCA, como: hongos formadores de micorrizas
(Brimner & Boland, 2003; Selosse et al. 2004; Pozo & Azcón-
Aguilar, 2007; Avis et al. 2008; Wehner et al. 2010), hongos
antagonistas, como Trichoderma spp. (Melo et al. 1997;
Brimner & Boland, 2003; Harman et al. 2004; Harman,
2006; García et al. 2006; Karthikeyan et al. 2006b; Olson &
Benson, 2007; Verma et al. 2007; Bailey et al. 2008; Vinale
et al. 2008b; Hoyos et al. 2008; Hoyos et al. 2009; Ruano
& López, 2009; López-Mondéjar et al. 2011) y bacterias,
como Pseudomonas spp. (Fakhouri et al. 2001; Lugtenberg
et al. 2001; Spencer et al. 2003; Costa et al. 2006; Ji et al.
2006; Kaur et al. 2006; Bardas et al. 2009; Berry et al. 2010;
Brown, 2010; Fgaier & Eberl, 2010; Okubara et al. 2010).
Conclusiones: Los microorganismos analizados AMF, Tr i -
choderma spp. y Pseudomonas spp. de forma individual y
en mezclas, aportan beneficios importantes para las plan-
tas, como la estimulación del crecimiento y la supresión de
enfermedades, notando que la utilización de estos microor-
ganismos es de amplio espectro, en cuanto a las especies
vegetales, que abarca y los patógenos que regula.
La estimulación del crecimiento vegetal es posible con el uso
de PGPM, bien sea por el aporte de agua y de nutrimentos,
como en el caso de los AMF (aumento en la exploración del
suelo, más allá de la zona de agotamiento de nutrientes y
agua) o en la solubilización de compuestos orgánicos y la
producción de metabolitos secundarios, que actúan de for-
ma análoga a las fitohormonas, lo cual, influyen directamen-
te en la disponibilidad de nutrientes y en la estimulación del
crecimiento vegetal, como en el caso de Pseudomonas spp.
y Trichoderma spp.
En cuanto a la utilización de estos microorganismos, como
BCA, se puede indicar que manejan diversos tipos, modos
y mecanismos de acción, relacionados con la competencia
por espacio y por nutrientes; el parasitismo y la producción
de compuestos antimicrobianos, que regulan y modifican la
composición de la comunidad microbiana del suelo, aportan-
do así protección contra patógenos edáficos. De igual forma,
la estimulación de los mecanismos de defensa natural de las
plantas, mediante la inducción de resistencia por el uso de
estos inoculantes, confieren tolerancia a patógenos aéreos.
Por otra parte, estos inoculantes, las enzimas, las hormonas
y los metabolitos secundarios sintetizados por ellos, pueden
ser utilizados como elicitores o efectores biológicos, contri-
buyendo, de esta manera, a una producción más limpia y
sostenible en los sistemas agrícolas.
Queda en evidencia que se pueden presentar interacciones
sinérgicas o antagónicas entre las diversas combinaciones
de microorganismos benéficos, que pueden repercutir direc-
tamente en la funcionalidad de éstos, como BCA o PGPM y
en la expresión del benéfico, en el crecimiento de las espe-
cies vegetales; sin embargo, este tipo de análisis es complejo
y requiere de investigaciones más específicas.
Se observó que las interacciones de los microorganismos
que conformaban este consorcio, de acuerdo al análisis, re-
gistraban interacciones antagónicas en cuanto a la eficiencia
de las especies, entendida como la adaptación y proliferación
de Pseudomonas spp. y Trichoderma spp. en la rizósfera de
las plantas o de la colonización de las raíces de las plantas,
por parte de los AMF, las cuales, en muchos casos, se vio
reducida; no obstante, en cuanto a la efectividad, entendida
como la expresión de los efectos benéficos en las plantas, en
todos los casos, las mezclas de estos inoculantes contribu-
yen al control biológico de patógenos y a la estimulación del
crecimiento vegetal.
Por último, es necesario realizar pruebas bioquímicas, fisioló-
gicas, metabólicas, moleculares, celulares e, incluso, genéti-
cas para poder dilucidar las posibles interacciones sinérgicas
y antagónicas entre especies de microorganismos y su efec-
to en la funcionalidad expresada en los diferentes beneficios
para las plantas.
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