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PRIMATOLOGÍA EN COLOMBIA: AVANCES AL
PRINCIPIO DEL MILENIO
PRIMERA EDICIÓN
PRIMATOLOGÍA EN COLOMBIA: AVANCES AL
PRINCIPIO DEL MILENIO
Editores:
Victoria Pereira-Bengoa
Pablo R. Stevenson
Marta Lucía Bueno
Fernando Nassar-Montoya
Victoria Pereira-Bengoa, Pablo R. Stevenson, Marta Lucía Bueno,
Fernando Nassar-Montoya
Prohibida la reproducción total o parcial de esta obra por cualquier medio sin
autorización escrita del editor.
Copyright © 2010 Fundación Universitaria San Martín
Derechos reservados conforme a la ley
Primera edición
Bogotá, Colombia
ISBN libro impreso 978-958-721-020-0
ISBN libro versión digital 978-958-721-021-7
Impresión
Gráficas San Martín
Fundación Universitaria San Martín
Dr. Mariano Alvear Sofan- Presidente
Dra. Gloria Orozco de Alvear
Dr. José Santiago Alvear Orozco
Dr. Martín Eduardo Alvear Orozco
Dr. Arturo Ocampo
Rector: Dr. Jaime Villamizar Lamus
Vicepresidente: Dr. Armando González Quintero
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia
Decano: Dr. Fernando Nassar Montoya
Vicedecano: Dr. Juan Pablo Cabrera
Docente Fauna Silvestre: Victoria Pereira-Bengoa
Asociación Colombiana de Primatología 2005 (Organizadora del Primer
Congreso Colombiano de Primatología y de la publicación del libro)
Presidente: Victoria Pereira-Bengoa
Vicepresidente: Iván Manuel Sánchez
Secretario: Carlos del Valle
Tesorero: Claudia Brieva
Editora: Marta Lucia Bueno
Vocales: Ana Milena Echeverri
Mauricio García
DISEÑO GRÁFICO PORTADA
Otto Nassar Tejedor
ottonassar.com
DISEÑO GRÁFICO Y DIAGRAMACIÓN GENERAL
Victoria Pereira-Bengoa
FOTO PORTADA
Victoria Pereira-Bengoa
AUTORES i
INFORMACIÓN SOBRE AUTORES
Zulima Álvarez. Biol.
WCS Colombia
zalvarez@gmail.com
Diana Marcela Barrera. MV
Fundación Araguatos
Universidad de La Salle
Bogotá-Colombia.
dianamarcelabarrera@gmail.com
Jorge Eduardo Botero. PhD
Cenicafé
Manizales, Colombia
jorge.botero@cafedecolombia.com
Marta Lucía Bueno. Biol, MsC
Departamento de Biología
Universidad Nacional de Colombia
Bogotá- Colombia.
mlbuenoa@unal.edu.co
Claudia Isabel Brieva C. MV, MSc
Unidad de Rescate y Rehabilitación de Fauna Silvestre URRAS
Universidad Nacional
Bogotá-Colombia
cibrieva@gmail.com/cibrievar@unal.edu.co
Diana Cardona Ramírez
Universidad de Caldas
d_cardonaramirez@yahoo.com
Xyomara Carretero. Biol. MsC(c)
Ciencias Biológicas
Pontificia Universidad Javeriana
xyocarretero@yahoo.es/ xyocarretero@gmail.com
Sandra Milena Correa Montoya. Biol.
Fundación Ecolombia
Zoológico Santa Fé de Medellín
sandraeduzoo@yahoo.com
Jaime Causado. Licen. Ciencias Agropecuarias
Fundación Proyecto Tití
JaimeCausado@aol.com
John Harold Castaño. MVZ
Cenicafé
Manizales, Colombia
jhcastano@gmail.com
ii AUTORES
Thomas R. Defler. Ph.D
Departamento de Biología
Universidad Nacional
Bogotá- Colombia
trdefler@unal.edu.co
Benoit de Thoisy. Ph.D
Asociación Kwata
Guayana Francesa
thoisy@nplus.gf/bdethoisy@pasteur-cayenne.fr
Vladimir Galindo. MV
Universidad Nacional
Bogotá-Colombia
vgalindoz@unal.edu.co
Paula Giraldo. Biol
Fundación EcoAndina
Cali, Colombia
palgira@yahoo.com
Carolina Gómez-Posada. Biol. MsC. Ph.D (c)
WCS Colombia/Fundación EcoAndina
Cali, Colombia
carogomezposada@yahoo.com
Marcos González. Biol. MsC.
Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y Primatología
Centro de Investigaciones Ecológicas La Macarena
Universidad de Los Andes
Bogotá, Colombia.
marcosdelcocuy@gmail.com
Gustavo Kattan. Ph.D
Departamento de Ciencias Naturales y Matemáticas
Universidad Javeriana Cali
Cali, Colombia.
gustavokattan@gmail.com
Vincent Lacoste
Institut Pasteur de la Guyane
Guyana Francesa
Anne Lavergne
Centre de Primatologie de l’Institut Pasteur de la Guyane
Guyana Francesa
alavergne@pasteur-cayenne.fr
Fernando Nassar-Montoya. MV, MsC.
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia
Fundación Universitaria San Martin
Bogotá, Colombia
fernando.nassar@sanmartin.edu.co
AUTORES iii
Jesús Martínez
Fundación EcoAndina
Cali, Colombia
Jesusmartinez2000@hotmail.com
Ana Cristina Palma. Biol, MsC.
Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y Primatología
Centro de Investigaciones Ecológicas La Macarena
Universidad de Los Andes
Bogotá, Colombia.
anacpalma@gmail.com
Victoria Pereira-Bengoa. MV. MsC. Ph.D(c)
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia
Fundación Universitaria San Martin
Facultad de Medicina Veterinaria
Universidad de La Salle
vpereira40@yahoo.es
Manuel Ruiz-García. Ph.D
Departamento de Biología
Pontificia Universidad Javeriana
Bogotá, Colombia
mruizgar@yahoo.es
Anne Savage. Ph.D
Fundación Proyecto Tití
Conservation Biologist
anne.savage@disney.com.co
Luis Soto. Biol.
Fundación Proyecto Tití
LuisSotofpt@aol.com
Pablo Stevenson. Ph.D
Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y Primatología
Centro de Investigaciones Ecológicas La Macarena
Universidad de Los Andes
Bogotá, Colombia.
pstevens@uniandes.edu.co
Len Thomas. Ph.D
Centre for Research into Ecological and Environmental Modelling
School of Mathematics and Statistics
University of St. Andrews
Escocia
len@mcs.st-and.ac.uk
Néstor Varela N. MV. Dipl.
Zoológico de Matecaña
Pereira, Colombia
nestorvarela@veterinariosvs.org
iv CONTENIDO
CONTENIDO
Información sobre autores ..................................................................................... i
Abreviaturas ......................................................................................................... vi
Páginas Web citadas ............................................................................................ vi
Prefacio ............................................................................................................... vii
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA ......................................................................................... 1
Comparación de los patrones de movimiento diario, actividad y dieta,
reportados para los micos churucos (Lagothrix lagothricha): diferencias
producto de la oferta de frutos y de la metodología usada. Marcos González y
Pablo R. Stevenson ................................................................................................ 3
Dispersión de semillas por monos araña en la estación biológica Cocha Cashu,
Perú. Ana Cristina Palma y Pablo R. Stevenson ............................................... 19
Evaluación de las poblaciones de mono aullador (Alouatta seniculus) en dos
localidades en Quindío y Risaralda, Colombia. Carolina Gómez-Posada, Paola
Giraldo Chavarriaga y Zulima Álvarez ................................................................. 37
Patrón de actividad y dieta del mono aullador rojo. Jesús Martínez-Gómez,
Carolina Gómez-Posada, Paula Giraldo y Gustavo Kattan .................................. 57
Ecología del mono nocturno andino (Aotus lemurinus) en fragmentos de bosque
subandinos de Colombia. John Harold Castaño, Diana Cardona Ramírez y
Jorge Eduardo Botero .......................................................................................... 69
Uso de cercas vivas como corredores biológicos por primates en los Llanos
Orientales. Xyomara Carretero Pinzón ............................................................ 91
Investigación preliminar de la población del tití cabeciblanco (Saguinus oedipus)
en el noroccidente colombiano (departamentos de Atlántico y Bolívar. Anne
Savage, Len Thomas, Luis Soto y Jaime Causado ................................................ 99
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA ........................................................................... 111
Está presente Callicebus lugens en Colombia? Marta L. Bueno y Thomas R.
Defler ................................................................................................................. 113
Taxonomía y filogenia de micos ardilla (género Saimiri) a partir de un análisis del
gen del citocromo b Anne Lavergne, Manuel Ruiz-García, Vincent Lacoste y
Benoît de Thoisy ................................................................................................ 127
MEDICINA ......................................................................................................... 145
Evaluación de la salud de una población natural de tití cabeza blanca (Saguinus
oedipus), Hacienda El Ceibal,Colombia Fernando Nassar-Montoya, Victoria
Pereira-Bengoa, Anne Savage, Luis Soto, Humberto Giraldo, Francisco García y
Olga Cecilia Ramírez.......................................................................................... 147
CONTENIDO v
Parásitos en una población natural de tití cabeza blanca (Saguinus oedipus),
Hacienda El Ceibal, Colombia Diana Barrera, Victoria Pereira-Bengoa,
Fernando Nassar-Montoya, Anne Savage, Luis Soto, Humberto Giraldo,
Francisco García y Olga Cecilia Ramírez............................................................ 161
Causas de morbilidad y mortalidad en primates de la Unidad de Rescate Y
Rehabilitación de Animales Silvestres (URRAS) entre 1996 y 2003 Néstor
Varela, Claudia Brieva C. y Vladimir Galindo .................................................... 171
MANEJO Y CONSERVACIÓN ............................................................................. 191
Prioridades en investigación y conservación de primates Colombianos Thomas
R. Defler y Marta L. Bueno ................................................................................ 193
Monos en Guyana Francesa: diversidad y abundancia en relación con los
hábitats y sus amenazas Benoit de Thoisy ..................................................... 215
Efectos de la fragmentación y de la producción de frutos en comunidades de
primates neotropicales Pablo R. Stevenson ................................................... 229
Programa de educación ambiental para la conservación del mono aullador rojo
(Alouatta seniculus) en el municipio de La Pintada, Antioquia Sandra Milena
Correa Montoya ................................................................................................ 249
Índice ................................................................................................................. 257
vi ABREVIATURAS Y PÁGINAS WEB CITADAS
ABREVIATURAS
IUCN
Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza
CITES
Convención sobre el Comercio de Especies Amenazadas
de Fauna y Flora Silvestres
com. pers.
Comunicación personal
Ha
Hectárea
Km
Kilómetro
M
Metro
Gr
Gramos
H
Horas
Ml
Mililitros
Rpm
Revoluciones por minuto
AST
Aspartato aminotransferasa
ALT
Alanino aminotransferasa
Cm
Centímetros
Mg
Miligramos
UI
Unidades internacionales
NUS
Nitrógeno ureico en sangre
Dl
Decilitro
Μm
Micrómetros
μ
pb
Micras
Pares de bases
DAP
Diámetro a la altura del pecho
PÁGINAS WEB CITADAS EN EL LIBRO
UICN: www.iucn.org
Proyecto Tití: www.proyectotiti.com
DISTANCE (Sofware): http://www.ruwpa.st-and.ac.uk/distance/
CITES: www.cites.org
Fundación Proaves: www.proaves.org
Información sobre el Tití cabeciblanco Centro de Primatología de Wisconsin:
http://pin.primate.wisc.edu/factsheets/entry/cotton-top_tamarin/cons
Lista Roja de animales amenazados de la IUCN: www.iucnredlist.org
PREFACIO vii
PREFACIO
Este libro reúne una parte importante de los trabajos presentados durante el
Primer Congreso Colombiano de Primatología realizado en noviembre del 2005
en Bogotá. En diez y seis artículos de proyectos de investigación desarrollados
en diferentes partes de nuestro país y de la Guayana francesa y Perú, se
abarcan aspectos de la biología, ecología, sistemática, filogenética, medicina,
manejo y conservación de los primates.
Se aborda la importancia y la necesidad de emplear metodologías estándares
para estudios de biología y ecología de primates In situ que permitan realizar
comparaciones válidas (por ejemplo estimar patrones de actividad y dieta,
González & Stevenson); así como estrategias que posibilitan censar especies
tímidas y con frecuencia subestimadas en el país (Savage et al).
Se presentan aspectos de la ecología de primates de la región andina poco
conocidas - probablemente por ser de hábitos nocturnos- como lo es el Aotus
lemurinus (Castaño et al) y de otras mas conspicuas (Alouatta seniculus) en
áreas intervenidas de esta cadena montañosa (Gómez-Posada et al y Martínez
Gómez et al).
Se evalúa el rol ecológico que realizan los primates en la dispersión de semillas
(Palma & Stevenson) y cómo algunas especies se adaptan a los cambios
ocasionados por la intervención del hombre en sus áreas de distribución natural
(Carretero-Pinzón).
Cómo algunas metodologías modernas contribuyen en la identificación,
diferenciación y esclarecimiento taxónomico de las especies de primates, se
pueden encontrar en los trabajos de Bueno & Defler en Colombia y Lavergne et
al en la Guyana francesa.
La importancia de la valoración de la salud poblacional en ambientes naturales
(Nassar et al); la complejidad en la identificación taxonómica de los
macroparásitos externos e internos de Callitríchidos (Barrera et al); y la
casuística de las patologías de primates que son mantenidos en cautividad
como consecuencia del tráfico ilegal de fauna (Varela et al), hacen parte de la
sección de Medicina de este volumen.
Finalmente, se identifican y priorizan las especies de primates que requieren
una atención especial por encontrase amenazadas (Defler & Bueno); se evalúa
el efecto que dichas amenazas producen en las comunidades de primates en
ambientes tropicales (Stevenson y de Thoisy) y se enfatiza la necesidad de las
campañas de educación y sensibilización ambiental como parte de los
programas de conservación focalizados en especies (Correa-Montoya).
Esperamos que esta compilación importante de trabajos de investigadores de
formación disciplinar diversa, contribuya para el fortalecimiento de la
Primatología en el país y en otras zonas de latinoamerica; y permita vislumbrar
el amplio horizonte de trabajo para la generación de conocimiento que aún
tenemos que realizar si queremos conservar la primato-fauna en la región
neotropical americana.
Los editores
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 1
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 3
COMPARACIÓN DE LOS PATRONES DE MOVIMIENTO DIARIO,
ACTIVIDAD Y DIETA, REPORTADOS PARA LOS MICOS CHURUCOS
(Lagothrix lagothricha): DIFERENCIAS PRODUCTO DE LA OFERTA DE
FRUTOS Y DE LA METODOLOGÍA USADA
Marcos González y Pablo R. Stevenson
RESUMEN
Durante un año (julio de 2004 - junio de 2005) se realizó un seguimiento de una
manada de churucos (Lagothrix lagothricha) en la Estación Biológica Caparú
(Vaupés, Colombia). Se estimaron sus patrones de movimiento diario,
actividades y dieta, y se correlacionaron con la oferta de frutos. Después, se
comparó esta información con datos obtenidos por otras investigaciones.
Los resultados muestran grandes variaciones entre los patrones determinados
por este estudio y los determinados por otros. Las variaciones con respecto a
los estudios hechos en el mismo sitio son imputables al uso de una metodología
de observación distinta. Las diferencias con estudios realizados en otros lugares
están relacionadas con una oferta de frutos y una estrategia de alimentación
distintas.
Los estudios que usan metodologías de barrido tienden a sobrestimar los
comportamientos más conspicuos, como movimiento y alimentación de frutos,
y a subestimar los menos conspicuos, como descanso y alimentación de
artrópodos. Al parecer, la metodología más eficaz para estimar patrones de
actividad y dieta en estos primates es realizar observaciones instantáneas sobre
individuos focales.
La distancia diaria recorrida y el rango de hogar en cada sitio están
negativamente correlacionados con la productividad del bosque. Sin embargo,
al estudiar cada lugar por separado se encuentran patrones donde los cambios
temporales en la distancia diaria recorrida no se encuentran, en todos los casos,
correlacionados con la oferta de frutos. Esto posiblemente refleja el uso de
estrategias de alimentación diferentes en cada sitio. La alta variación mensual
en la oferta de frutos en Caparú parece afectar a los churucos, quienes optan
por una estrategia generalista compensatoria en la que aumentan su consumo
de otros recursos cuando la oferta de frutos es baja.
GONZÁLEZ/STEVENSON
4 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
Palabras claves: Lagothrix, churucos, dieta, patrones de actividad, oferta de
frutos, barrido, focal.
ABSTRACT
During 12 months (July 2004 - June 2005) the patterns of daily movement,
activity and diet of a group of woolly monkeys in the Biological Station Caparú
(Vaupés) were registered, these data were correlated with fruit supply and
compared with reported information for this and other places. The results show
that the patterns are strongly variable between the different studies, mainly
due to differences in fruit supply and the use of different methodologies.
Studies in which scan sampling was used tend to overestimate conspicuous
behaviors such as movement and fruit feeding and underestimate less
conspicuous ones, as resting and arthropod feeding. Apparently the best
method to estimate activity patterns and diet in these primates is to carry out
instantaneous observations on focal individuals.
When comparing between different places it is observed that the daily distance
traveled and the home range are negatively correlated with the productivity of
the forest. Nevertheless when studying each place separately there are
different patterns, which reflects the use of different strategies in each site. The
high monthly variation of fruit supply in Caparú seems to affect the woolly
monkeys, who choose a compensatory generalistic strategy in which they
increase their consumption of other resources when fruit supply is low.
Key words: Lagothrix, woolly monkey, diet, activity patterns, supply of fruits,
scan sampling, focal.
INTRODUCCIÓN
Los frutos son un recurso cuya disponibilidad tiene una gran variación
espaciotemporal. Por lo tanto, se puede esperar que las estrategias ecológicas
de los frugívoros estén sujetas a cambios producto de las variaciones en la
oferta de recursos (Charnov 1976). Los churucos son un buen objeto de estudio
para probar esta hipótesis porque son primates frugívoros de gran tamaño (6-
9Kg machos adultos, Defler 2003) que han sido estudiados a largo plazo en
lugares con diferencias marcadas en la oferta de frutos.
Las características básicas de la ecología de los churucos (rango de hogar, dieta,
patrones de movimiento diario y actividad) han sido estudiadas a largo plazo
por Defler (1996) y Defler & Defler (1996), en la Estación Biológica Caparú; por
Stevenson et al (1994) (1998) y Stevenson (2000), (2002), (2006), en el Parque
Tinigua; por Peres (1994) en el Rio Urucu; y por Di Fiore (2004) y Di Fiore &
Rodman (2001), en YasunÍ. Todos ellos coinciden en que los churucos son
animales principalmente frugívoros que complementan su dieta con hojas (casi
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 5
exclusivamente hojas jóvenes), flores, artrópodos y algunos vertebrados
pequeños. Todos coinciden en afirmar que sus recorridos diarios y rangos de
hogar son relativamente grandes, comparados con los de otros primates
neotropicales. Sin embargo, los datos reportados por estos investigadores
varían considerablemente entre sí y resultan muy disímiles los presupuestos de
actividades. Estas variaciones han estado tradicionalmente asociadas con las
diferencias en productividad y oferta de frutos entre los lugares de estudio
(Defler 1996). Pero podrían existir otras explicaciones. Como han reportado
Stevenson & Quiñones (2004), la metodología escogida puede tener dramáticos
efectos en los resultados obtenidos, tanto al determinar la dieta como el
presupuesto de actividades de los churucos.
El objetivo de este trabajo es examinar si las diferencias reportadas en patrones
de actividad y dieta se deben al uso de metodologías distintas o si reflejan
diferencias en la oferta de frutos entre cada sitio de estudio. Con este objeto, se
tomaron datos en la Estación Biológica Caparú (EBC), se relacionaron con la
oferta de frutos en el bosque y se compararon con los reportados en otros
estudios.
SITIO DE ESTUDIO
La Estación Biológica Caparú, también conocida como Mosiro Itajura, se ubica al
suroriente del departamento del Vaupés, municipio de Taraira, Colombia. La
Estación se encuentra en las riberas del Lago Taraira un antiguo meandro del río
Apaporis, a 69°31’2.9’’ de longitud oeste y 1°04’21.8’’ de latitud sur y
aproximadamente a 200m de altitud (Defler 1999).
La Estación se sitúa sobre una terraza de origen pleistocénico, presenta un
clima cálido superhúmedo, con un régimen de lluvias bimodal (ligeramente
estacional) (Rangel & Luengas 1997). La precipitación media anual es de
4000mm (Defler 1996). El mes que presenta máximas precipitaciones es mayo
(386.3mm) y el mes más seco es septiembre (258mm) (Palacios & Rodríguez
1995). La temperatura media anual es de 25.1°C, con leves variaciones a lo largo
del año (Defler 1996). En general, los suelos son superficiales, ácidos, de baja
fertilidad y textura arcillosa.
PROTOCOLO DE MUESTREO
Los datos que se presentan en este trabajo fueron colectados entre julio de
2004 y junio de 2005. Durante estos meses, se siguió a los churucos durante 12
horas diurnas 5 días al mes, durante los cuales se registraron las siguientes
variables:
1. Distancia diaria recorrida: Se dibujó el recorrido diario de la manada,
usando un mapa a escala 1:12500, gracias a un sistema cuadriculado de trochas
ubicadas cada 100m en un área total de 7km2.
GONZÁLEZ/STEVENSON
6 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
2. Rango de hogar: Se consideró parte del rango de hogar cualquier
cuadrante de una hectárea en el que se vio a la manada al menos una vez en el
año. Para producir una curva de acumulación de esfuerzo se determinó la
posición de la manada una vez cada media hora.
3. Patrones de actividad: Se realizaron observaciones instantáneas cada
10 minutos sobre un individuo focal (Altmann 1974). Como individuo focal se
escogía al primer mico que se observaba. Se seguía al individuo durante 5
minutos antes de registrar su actividad y durante estos 5 minutos previos se
determinaba a qué categoría de sexo y edad pertenecía. Después se procedía a
registrar su actividad. En caso de perder de vista al individuo durante este
periodo se escogía de manera similar a otro mico de la manada. Las categorías
de actividad que se tuvieron en cuenta fueron las siguientes: descanso,
alimentación, movimiento e interacciones sociales. Las categorías de sexo y
edad usadas fueron: a./ macho adulto; b./ hembra adulta con cría dependiente;
c./ hembra adulta sin cría dependiente; y d./ juvenil. En esta última categoría se
agruparon tanto a juveniles como a sub-adultos de ambos sexos.
4. Dieta: Para determinar la composición de la dieta se usaron muestreos
instantáneos de actividad. Las cuatro categorías en que se dividió la dieta
fueron: frutos, hojas, artrópodos y otros (flores y vertebrados). Para
información adicional de metodología y de criterios usados para definir las
categorías de actividad y dieta ver González (2006).
5. Oferta de frutos: Una vez por mes se estimó la oferta de frutos en el
bosque. La metodología usada consistió en recorrer 10400m de trochas en
busca de frutos que se encontraran en el piso. Una vez encontrado un fruto,
con la ayuda de binoculares se identificaba el árbol parental y se calculaba el
tamaño aproximado de la cosecha (cantidad promedio de frutos en varias
ramas y extrapolación al número total de ramas). Además, se registraba qué
proporción de la cosecha se encontraba madura, y la distancia perpendicular
del fuste del árbol a la trocha. Finalmente, se recolectaban 10 frutos para ser
secados y pesados. Con esta información se calculaba la oferta de frutos en el
bosque en unidades de gramos de peso seco/(hectárea*mes). Para más detalles
de esta metodología ver Stevenson (2004).
RESULTADOS
Grupos de estudio
Durante el estudio, se observaron al menos 4 grupos de churucos en la zona.
Las observaciones se llevaron a cabo exclusivamente en dos de ellos. Estos
grupos fueron llamados Barcelona y Selección Colombia. Barcelona es un grupo
relativamente pequeño de cerca de 15 individuos, en el que hay al menos 2
hembras con cría. En este grupo se identificaron 6 individuos usando los
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 7
patrones naturales de manchas en la punta del pene y en el clítoris, y
características distintivas como dedos rotos y cicatrices. Solo el 16% de las
observaciones se hicieron siguiendo a este grupo, el 84% restante se realizaron
siguiendo a Selección Colombia. Selección Colombia es un grupo muy grande.
Debido a su tamaño y a que era común que el grupo se dividiera en subgrupos,
nunca fue posible hacer un conteo minucioso, sin embargo, nuestras
estimaciones y las de nuestros asistentes coinciden en que pueden ser cerca de
40 individuos. En este grupo, se observaron al menos 4 hembras adultas con
cría dependiente. También se identificaron 15 machos adultos y 11 hembras
adultas (sin cría dependiente).
Oferta de frutos
La oferta de frutos varía considerablemente en los diferentes meses del año (F=
9.84, P< 0.001, N= 12, figura 1), existiendo un periodo de escasez muy marcado
(octubre - enero) y un pico en la producción de frutos entre abril y mayo, lo que
coincide con las observaciones de Defler (1996) y Palacios & Rodríguez (2001).
La oferta de frutos estimada para un año fue de 106.29kg ha-1, valor muy
pequeño si se compara con los 930kg ha-1 reportados por Stevenson (datos sin
publicar) para el Parque Tinigua.
Distancia diaria recorrida
Aunque la distancia diaria recorrida (DDR) promedio fue mayor para el grupo
más grande, los análisis indicaron que no existen diferencias significativas
(Selección Colombia: 2539m ±778 DS, N= 50; Barcelona: 2125m ± 637 DS, N= 6,
F= 1.56, P= 0.22). Tradicionalmente se ha documentado que manadas más
grandes de primates frugívoros necesitan recorrer distancias mayores para
poder suplir sus requerimientos energéticos (Janson & Goldshmith 1995,
Stevenson 2006). Luego, tiene sentido que el grupo más grande recorra en
promedio más metros por día que el pequeño. Es posible que la falta de
Figura 1. Variación mensual en la oferta de frutos en Caparú.
GONZÁLEZ/STEVENSON
8 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
significancia estadística de esta relación se deba al N muestral bajo del grupo
pequeño (N= 6). El valor de 2539m para Selección Colombia es un valor
relativamente alto comparado con lo reportado en otros estudios (tabla 1).
La DDR varía significativamente a lo largo del año (F= 4.7, P= 0.0001, n= 56). Al
correlacionarla con la oferta de frutos se encontró una tendencia a una relación
negativa cercana al nivel de significancia (F= 3.45, P= 0.09, R2= 0.26).
Rango de hogar
La figura 2 muestra que la metodología de registrar la posición cada media hora
durante 56 días a lo largo de un año resulta insuficiente para determinar el
rango de hogar del principal grupo de estudio. Por lo tanto, el rango de hogar
de la Selección Colombia es definitivamente superior a las 334 hectáreas
registradas usando únicamente estos muestreos instantáneos. Para obtener un
estimativo más cercano a la realidad se tuvieron en cuenta todas las hectáreas
usadas por la Selección Colombia (aquellas en que se vio a los churucos al
menos una vez, sin importar si los muestreos de ubicación registraron esa
hectárea). Así, el estimativo es de 440ha, que corresponderían al rango de
hogar mínimo para esta manada. Pero para registrar el rango de hogar total de
este grupo se requiere un esfuerzo mayor de muestreo. Una aproximación que
tal vez sea más cercana al verdadero rango de hogar se obtendría mediante el
uso del método del Mínimo Polígono Convexo (Mohr 1974). Usando este
método, el rango de hogar estimado fue de 596 hectáreas.
Patrones de actividad
Usando los muestreos instantáneos realizados sobre animales focales, se
encontró que los churucos descansan el 50% (SD 6.2) del tiempo, se mueven el
29.5% (SD 5.8), se alimentan el 18% (SD 3.5) y el 2.5% (SD 1) del tiempo lo
invierten en comportamientos sociales. Los patrones de actividad varían a lo
largo del año (G= 126.1, P< 0.0001, N= 4320) encontrándose una correlación
positiva significativa (R2= 0.53, P= 0.007) entre la oferta de frutos y el tiempo
invertido en alimentación.
Los patrones de actividad también varían significativamente entre las diferentes
categorías de sexo y edad (X2= 46.8, P< 0.0001); siendo los machos y las
hembras con cría los grupos que más descasan y los juveniles el grupo que más
tiempo invierten en interacciones sociales (típicamente jugando).
Dieta
Usando exclusivamente los muestreos instantáneos tomados cada 10 minutos
se encontró que el 69% (SD= 22.9) de los instantáneos que cayeron en
alimentación fueron de alimentación en frutos. El segundo recurso más usado
fueron las hojas (16% SD= 7.2), seguidas de cerca por los artrópodos (13% SD=
5.9). Sólo un 2% (SD= 2) de los registros de alimentación fueron en recursos
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 9
diferentes a estas 3 categorías (ej. ranas, flores, líquenes, y agua tomada de una
bromelia).
Estos porcentajes varían mucho a través del año. Por ejemplo, en noviembre
(época de escasez) la alimentación de frutos es superada por la alimentación en
hojas y artrópodos (G= 195, P< 0.01, N= 804, fig.3). La composición porcentual
de la dieta no varió significativamente entre las diferentes categorías de sexo y
edad (X2= 7.7, P= 0.56).
Se encontraron correlaciones positivas entre la alimentación en frutos y la
oferta de frutos (P= 0.015, R2= 0.46) y entre el número de minutos invertidos
alimentándose y la oferta de frutos (P= 0.08, R2= 0.27). Se encontraron
correlaciones negativas entre la oferta de frutos y la alimentación de
artrópodos (P= 0.12, R2= 0.21) y de otros (P= 0.12, R2= 0.22).
DISCUSIÓN
Oferta de frutos
La producción anual de frutos encontrada en Caparú (106.29kg/ha-1) lo
muestra como un bosque muy pobre comparado con el del Parque Tinigua,
donde se determinó la oferta de frutos durante tres años usando la misma
metodología que en este estudio (Stevenson 2004). En promedio (N= 3) la
oferta anual estimada en Tinigua fue de 930 (SD= 104.8) kg/ha-1 (Stevenson,
datos sin publicar). Este resultado concuerda con que la oferta de frutos en un
bosque está directamente correlacionada con la fertilidad del suelo (Defler
1996). La baja fertilidad y consecuente baja oferta de frutos en Caparú se debe
a la mayor edad de los suelos, la mayor pluviosidad que reciben y a que se
encuentran asociados a cuencas de aguas negras de origen amazónico que son
0
100
200
300
400
020 40 60
Días
Hectáreas registradas
Figura 2. Curva de acumulación de hectáreas usadas por los churucos, datos obtenidos
usando los instantáneos de ubicación tomados cada media hora. (Curva obtenida luego
de 50 simulaciones usando el programa EstimateS Calwell 1994-2004).
GONZÁLEZ/STEVENSON
10 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
pobres en nutrientes. Los suelos del Parque Tinigua están asociados a cuencas
de aguas blancas de origen andino que son ricas en nutrientes (Botero 1998).
Efectos de la oferta de frutos y del tamaño de la manada en el rango de hogar
y la distancia diaria recorrida
Se ha postulado que la distancia diaria recorrida y el rango de hogar de
manadas de primates frugívoros son directamente proporcionales al tamaño de
la manada e inversamente proporcionales a la oferta de frutos (Defler 1996,
Palacios & Rodríguez 2001, Stevenson 2006).
A pesar de existir diferencias en la distancia diaria recorrida entre este estudio
(2539m) y el de Defler 1996 (2880m) realizado también en Caparú, sigue
existiendo un patrón que muestra que los churucos en Caparú recorren
distancias superiores que los estudiados por Stevenson et al (1994) en el Parque
Tinigua (2001m) sin importar el tamaño de grupo (ver tabla 1). Este estudio
sugiere que este patrón no obedece a diferencias en los tamaños de grupo, sino
a diferencias ecológicas entre los dos lugares. Un análisis similar puede hacerse
al hecho de que los rangos de hogar reportados en Caparú sean mayores que
los reportados para el Parque Tinigua. Stevenson (2006) estimó el rango de
hogar para una manada de entre 14 y 30 individuos estudiados durante tres
años en 200 hectáreas. Este valor es muy inferior a las 440 hectáreas que se
definieron como el rango de hogar mínimo en este estudio, o las 760ha
reportadas por Defler (1996) para un grupo de 24 individuos.
Los resultados de esta investigación apoyan la hipótesis de que la distancia
diaria recorrida y el rango de hogar están negativamente correlacionados con la
oferta de frutos. En cuanto a la correlación positiva con el tamaño de manada
los datos no son concluyentes. En primer lugar, no se logró determinar con total
precisión el rango de hogar para la manada y además, aunque la distancia diaria
recorrida fue efectivamente mayor para el grupo más grande, los análisis
estadísticos indicaron que no existen diferencias significativas, posiblemente
por un insuficiente muestreo para un grupo.
Tabla 1. Comparación de la distancia diaria recorrida y del rango de hogar de los
churucos en 3 estudios.
DDR
(m)
SD
Distan.
mín.
Distan.
máx.
Rango de
hogar (ha)
N (días)
Tamaño
de
grupo
Caparú (1987)1
2880
836
2016
3582
760
60
24
Tinigua2
2001
431
200
149
14-30
Caparú (2004-
2005)3
2539
778
1125
4375
>440
50
~ 41
1 Defler (1996); 2 Stevenson (2006); 3 Este estudio
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 11
Stevenson et al (1994) y Defler (1996) estudiaron cómo las variaciones
temporales en la oferta de frutos afectan variables como el recorrido diario o
los patrones comportamentales. Por una parte Defler no encontró correlación
alguna entre el número de kilómetros diarios recorridos, o los patrones de
actividad, y la oferta de frutos. Por su parte, Stevenson y colaboradores
reportan que los churucos pasan la mayor parte del día descansando en la
época de escasez, misma época en la que los recorridos diarios son
significativamente más cortos.
En este estudio, la DDR varía significativamente a lo largo del año (F= 4.7, P=
0.0001, n= 56) y no está fuertemente determinada por la oferta de frutos (F=
3.45, P= 0.09, R2= 0.26 tendencia negativa). En contraste, Stevenson et al (1994)
reportaron que los micos se movían menos en la época de escasez, patrón que
concuerda con lo predicho por Strier (1992). Los modelos que correlacionan la
DDR con la oferta de recursos dependen de las características de los parches de
alimentación, tanto del tamaño de los parches como de la distancia entre ellos.
Al comparar estas dos variables entre los bosques de Caparú y Tinigua, vemos
que tanto en los meses de alta como de baja productividad el tamaño de los
parches en Tinigua es mayor que en Caparú (tabla 2). De igual manera, la
distancia entre parches es mayor en Caparú.
Tabla 2. Comparación de las características de los parches de alimentación de frutos
entre los bosques de Tinigua y Caparú, tanto en los meses de alta oferta como los
meses de escasez de frutos.
Tamaño (Kg)
# árboles/Km
Tinigua alta oferta
0.46
33.0
Tinigua escasez
0.42
1.0
Caparú alta oferta
0.16
14.0
Caparú escasez
0.07
0.01
Como indicador del tamaño de los parches se usó el peso seco promedio de la cosecha
por árbol. Y como indicador de la distancia entre parches se empleó un estimativo de la
densidad de parches, el número de árboles en fruto por kilómetro muestreado. Se
promediaron los dos meses con más y con menos oferta frutos.
El resultado más interesante que nos muestra esta comparación es que el
tamaño promedio de los parches en Tinigua no varía significativamente entre
los meses de alta oferta (0.46Kg) y los meses de escasez (0.42Kg), mientras que
en Caparú la diferencia si es muy grande (0.16kg en los meses de alta oferta y
0.07kg en los meses de escasez). Es decir, la diferencia entre los meses de alta y
baja oferta de número de frutos en Tinigua está dictada por la cantidad de
árboles en fruto (parches) pero no por el tamaño promedio de la cosecha,
mientras que en Caparú, durante la época de escasez, no sólo la cantidad de
GONZÁLEZ/STEVENSON
12 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
parches es pequeña, si no que el tamaño de éstos es mucho menor que durante
la época de alta productividad. Este patrón podría explicar por qué los churucos
en Caparú se mueven más durante la época de escasez: la cantidad de frutos
que les da un solo parche no es suficiente, luego deben visitar muchos árboles
por día y la distancia entre árboles es grande. El patrón observado en Tinigua se
puede explicar porque los churucos (debido a las características de los parches
de alimentación) acumulan energía durante la época de alta productividad
visitando muchos parches grandes y gracias a esta reserva energética pueden
minimizar su gasto energético durante la época de escasez (Strier 1992).
Efectos de la metodología usada en los patrones de actividad y dieta
Las tablas 3 y 4 comparan los patrones de actividad y dieta de los churucos
reportados en diferentes estudios realizados en distintos lugares, con
variaciones en la oferta de frutos y en los que se usaron diferentes
metodologías. Se observa que estos patrones difieren mucho entre sí, creemos
que estas variaciones obedecen principalmente a la metodología escogida y a
diferencias en la oferta de frutos. Para intentar determinar el efecto de cada
variable se analizaron los datos en pares independientes. Se compararon
primero las diferencias encontradas entre Defler (1995) y este trabajo, los dos
realizados en Caparú. Las diferencias más evidentes son que, en los datos de
Defler, movimiento, alimentación y actividades sociales tienen frecuencias
mayores que en este estudio. Igual, ocurre con la alimentación de frutos. Por su
parte descanso y alimentación de artrópodos son mucho menos comunes en los
datos de Defler que en los nuestros.
Tabla 3. Comparación del presupuesto de actividades de los churucos en 4 estudios (en
porcentajes del tiempo usado en cada categoría).
Movimien
%
Descanso
%
Alimentación
%
Social
%
Metodo-
logía
Caparú (1987)1
38.8
29.9
25.8
5.5
Barrido
Tinigua2
26
35
36
3
Focal
Caparú (2004-2005)3
29.5
50
18
2.5
Focal
Yasuní (Ecuador)4
34.5
23.2
36.2
6.1
Barrido
1 Defler (1995); 2 Stevenson (2006); 3 Este estudio, 4 Di Fiore & Rodman (2001)
Tabla 4. Comparación de la dieta reportada para churucos en 5 estudios.
Frutos
%
Hojas
%
Artrópodos
%
Otros
%
Metodología
Caparú (1987)1
84
11
4
1
Barrido
Tinigua2
61
13
25
1
Focal
Río Urucu (Brasil) 3
81
16
<0.1
3
Barrido
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 13
Frutos
%
Hojas
%
Artrópodos
%
Otros
%
Metodología
Caparú (2004-
2005)4
69
16
13
2
Focal
Yasuní (Ecuador)5
77
8
9
6
Barrido
1 Defler & Defler (1996); 2 Stevenson (2006); 3 Peres (1994); 4 Este estudio; 5 Di Fiore
(2004)
Una primera explicación de estas diferencias podría deberse a cambios
temporales en las condiciones y recursos del hábitat. Sin embargo, Stevenson
(2006) probó que la variación inter-anual en los comportamientos de una
manada de churucos es baja, lo que hace pensar que ésta explicación pueda ser
insuficiente para entender las diferencias encontradas.
Una segunda explicación, tiene que ver con el uso de protocolos de muestreo
diferentes. Como se mencionó en la sección de protocolo de muestreo, en este
estudio se determinó el patrón de actividades usando muestreos instantáneos
sobre individuos focales (para detalles ver González 2006). Defler por su parte
usó una metodología de barrido lento (Altmann 1974) (Defler 1995). Según
Altmann (1974), Harcourt & Stewart (1984), Martin & Bateson (1993) y
Stevenson & Quiñones (2004) la metodología de barrido usada para determinar
los patrones de actividad en manadas grandes de primates en estado silvestre,
donde resulta imposible observar la totalidad de la manada, subestima los
comportamientos poco conspicuos y sobreestima los más evidentes y fáciles de
observar. Por lo tanto, el movimiento, la alimentación (en particular de frutos) y
las actividades sociales (comportamientos conspicuos) serán sobrestimados por
esa metodología. Como se mencionó arriba y como se ve en las tablas 3 y 4,
precisamente esos comportamientos son más frecuentes en los datos de Defler.
Lo que muy posiblemente ocurre con la metodología de barrido es que
sistemáticamente se deja de observar una porción del grupo en cada barrido y
es mucho más probable dejar de ver a un churuco que está durmiendo que uno
que está saltando entre árboles o que está realizando despliegues agresivos.
Registrar la actividad instantánea de un individuo focal evita este problema.
Las diferencias entre los datos de Defler (1995) y los reportados en este estudio
pueden, por lo tanto, deberse principalmente a diferencias metodológicas y en
menor medida a variables ecológicas. Di Fiore & Rodman (2001) también
usaron la metodología de barrido y se observa al igual que el caso de Defler que
movimiento, alimentación, actividades sociales y alimentación de frutos son
más frecuentes que los reportados en este estudio o por Stevenson (2006)
quien usó muestreos instantáneos sobre individuos focales.
Por lo anterior, sugerimos para futuros estudios que pretendan determinar el
patrón de actividades de un grupo de primates silvestres, el uso de la
GONZÁLEZ/STEVENSON
14 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
metodología de registros instantáneos sobre un individuo focal. Sin embargo,
vale la pena aclarar que para grupos pequeños de primates en los que resulta
posible observar e identificar la totalidad del grupo en un lapso pequeño, la
metodología de barrido podría resultar adecuada, si se evitan problemas de
pseudorreplicación.
Al igual que con el patrón de actividades, la dieta reportada en este estudio
difiere considerablemente de la reportada por otros investigadores. En la tabla
4 se comparan las dietas reportadas por 4 investigadores con la obtenida en
este estudio.
La alimentación en frutos es un comportamiento más conspicuo que la de hojas
y ésta es a su vez mucho más conspicua que la de artrópodos. Luego, se espera
que los estudios en que se usen metodologías de barrido, la alimentación de
artrópodos sea subvalorada. La tabla 4 confirma que en todos los estudios que
usan metodología de barrido (Defler & Defler 1996, Peres 1994, Di Fiore 2004)
la alimentación de artrópodos es menor que la reportada por los estudios que
usan animales focales (Stevenson 2006, este estudio). La diferencia es aun más
clara si se comparan sólo los datos de Defler & Defler (1996) con los de este
estudio (los dos realizados en el mismo lugar).
Un punto a resaltar es que según los reportes de Peres (1994) los churucos
invierten menos del 1% de su dieta en artrópodos. Nuestros resultados se
acercan a un promedio del 10%, un tiempo diez veces superior al reportado por
Peres, lo cual sugiere que los artrópodos son parte significativa de la dieta de
los churucos. Este resultado apoya la hipótesis de los sesgos metodológicos, ya
que Peres utilizó el barrido rápido (menos tiempo en cada barrido), lo que en
teoría incrementaría las observaciones de comportamientos más conspicuos.
Efectos de la oferta de frutos en los patrones de actividad y dieta
La figura 3 muestra una fuerte variación en las proporciones de los diferentes
ítems en la dieta a través del tiempo de estudio. La oferta de frutos explica
parcialmente esta variación. El descenso en alimentación de frutos (octubre-
diciembre) obedece a la baja oferta de frutos en el bosque (F= 11.3 P= 0.007,
R2= 0.53). Durante el comienzo de la época de escasez de frutos (septiembre-
octubre) se produce un aumento en el consumo de hojas, periodo en el cual
Defler & Defler (1996) y Palacios & Rodríguez (2001) reportan que suele haber
un pico en la producción de hojas jóvenes. Durante la segunda parte de la
época de escasez (noviembre-febrero) se produce un aumento en el consumo
de insectos. Estos dos hechos muestran una posible estrategia compensatoria
en la que los churucos consumen más de otros ítems (hojas y artrópodos) en el
periodo en que no hay frutos disponibles, lo que coincide con lo reportado por
Stevenson et al (1994). Esto mostraría a los churucos como unos frugívoros
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 15
oportunistas, que varían la composición de su dieta dependiendo de la oferta
del bosque.
La existencia de una fuerte correlación entre la oferta de frutos y la cantidad de
tiempo invertida en alimentación (P= 0.015 R2= 0.46) fue también reportada por
Stevenson et al. (1994) pero no por Di Fiore (2004) quien reporta una
correlación muy pequeña no significativa. Una explicación posible a esto es que
la variación temporal de la oferta de frutos en Yasuní es mucho menor que en
Caparú o en Tinigua, así que los churucos en Yasuní, a diferencia de los de
Caparú y Tinigua, no se ven obligados a tener estrategias particulares que les
permitan adaptarse a los periodos de escasez.
Stevenson (2006) utilizó una metodología muy similar a la de este trabajo y aún
así se ven diferencias en la dieta y en los patrones de actividad de los grupos
estudiados. Según los datos de Stevenson (2006) los churucos pasan más
tiempo alimentándose, menos descansando e invierten más tiempo en
alimentación de artrópodos que los estudiados en este trabajo. Estas
variaciones pueden estar asociadas a diferencias en la oferta de frutos entre los
dos sitios de estudio. Como ya se mencionó, el bosque en el Parque Tinigua es
más productivo que el de Caparú (930kg/(ha*año) vs. 106 kg/(ha*año)
respectivamente). Por lo tanto, es correcto suponer que los churucos en Caparú
deban invertir más tiempo moviéndose para poder satisfacer sus necesidades
alimentarias. También es esperable que en un bosque con menos recursos los
churucos inviertan menos tiempo en alimentación, porque hay menos comida.
Además, es posible que los churucos en Caparú se muevan todo lo que
0
10
20
30
40
50
60
70
80
julio
agosto
septiembre
octubre
noviembre
diciembre
enero
febrero
marzo
abril
mayo
junio
Mes
#de instataneos
artropodos
hoja joven
fruto
otros
Figura 3. Variación anual en la cantidad de registros instantáneos presentados en las
diferentes categorías de alimentación.
GONZÁLEZ/STEVENSON
16 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
necesitan para optimizar su toma de alimento y que el resto del tiempo
descansen para no desperdiciar energía. La significativa correlación positiva
entre el tiempo que pasan alimentándose y la oferta de frutos soporta ésta
explicación, ya que muestra que los churucos invierten más tiempo en
alimentación cuando la oferta de frutos es mayor.
CONCLUSIONES
La producción de frutos anual estimada fue de 106 kilogramos por hectárea.
Cifra muy pequeña comprada con la del bosque del Parque Tinigua. La poca
productividad del bosque se puede explicar por factores asociados a la baja
fertilidad del suelo (origen y tipo de suelo, pluviosidad, etc.). Y a su vez esta baja
productividad puede explicar varios de los patrones encontrados para los
churucos en Caparú, como los grandes rangos de hogar y las grandes distancias
diarias recorridas, o el poco tiempo invertido en alimentación.
Más allá de las diferencias en las dietas reportadas, existen algunos patrones
generales que podemos extraer y que son independientes de la metodología y
del sitio de estudio. Todos los estudios, inclusive este, muestran que los
churucos son primates principalmente frugívoros que se alimentan
secundariamente de hojas jóvenes. La importancia de otros recursos
alimenticios (artrópodos, por ejemplo) está aún por definirse y requiere de
estudios más detallados que se enfoquen en la importancia de cada ítem en la
dieta, más allá del tiempo invertido en su consumo. Adicionalmente, sería
importante tener en cuenta variables como la biomasa consumida y la
composición nutricional de cada ítem. Estos estudios son relevantes con
respecto a la conservación de la especie tanto en libertad como en cautiverio.
La dieta de los churucos en Caparú cambia significativamente a lo largo del año
y está correlacionada con la oferta de frutos, reflejando una estrategia
oportunista, en la que los churucos procuran compensar su dieta consumiendo
más hojas y artrópodos durante el periodo de escasez de frutos.
La metodología escogida para estimar los patrones de actividad y la dieta tiene
grandes consecuencias en los resultados obtenidos. La metodología de barrido
tiende a subestimar los comportamientos poco conspicuos como descanso y
alimentación de artrópodos, razón por la cual recomendamos el uso de la
metodología de muestreos instantáneos sobre individuos focales,
especialmente en grupos grandes y poco cohesivos.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue realizado gracias al apoyo económico y logístico de varias
personas e instituciones: Conservación Internacional, Centro Ambiental de La
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 17
Pedrera, Idea Wild, Primate Conservation Inc, Mal Asociados, Erwin Palacios,
Radio Exterior de España, Ivonne Vargas, Edgar Yucuna y Laura Clavijo.
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DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 19
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN LA ESTACIÓN
BIOLÓGICA COCHA CASHU, PERÚ
Ana Cristina Palma y Pablo R. Stevenson
RESUMEN
Los monos araña pueden dispersar semillas de muchas especies diferentes de
plantas, pero aún son pocos los trabajos científicos cuantificando su papel como
dispersores. En este trabajo nos propusimos cuantificar distancias de dispersión
de semillas generadas por estos primates en la Estación Biológica Cocha Cashu,
Perú. El propósito fue corroborar si los machos, que tienen distancias diarias
recorridas más amplias, dispersan semillas más lejos que las hembras.
Realizamos seguimientos de animal focal y utilizamos sistemas de información
geográfica para estimar las distancias de dispersión. Adicionalmente,
cuantificamos el comportamiento, la dieta y los patrones de dispersión de
semillas. Encontramos que durante el periodo de estudio (enero-junio de 2006),
los monos araña basaron su dieta en frutos maduros (ca. 90%) y no hubo
diferencias estadísticas en dieta o actividades entre machos y hembras. De las
62 especies de plantas usadas, 47 fueron utilizadas por sus frutos y de 36 de
ellas se encontraron semillas en las 89 muestras fecales recolectadas. Las
especies para las cuales los monos manipularon más semillas en actividades de
consumo fueron a su vez las más dispersadas. Únicamente especies con
semillas muy grandes (> 5 gr) fueron consumidas por los monos y sus semillas
dejadas debajo de los árboles parentales. Las distancias de dispersión fueron en
promedio de 414m, pero no se detectaron diferencias entre machos y hembras,
posiblemente porque las rutas usadas por ellos son curvas. Estimamos que la
población de monos araña estaría dispersando cerca de 400000 semillas al día
por km2, sin embargo este valor puede estar subestimado. Los resultados de
éste estudio ratifican el excelente papel que cumplen como dispersores de
semillas los monos de la subfamilia Atelinae.
Palabras Claves: Dieta, diferencias entre sexos, distancias de dispersión,
frugivoría, patrones de actividad.
PALMA/STEVENSON
20 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
ABSTRACT
Spider monkeys have been reported to be efficient seed dispersers, but there
are still few studies quantifying their dispersal roles. The main aim of this study
was to estimate seed dispersal distances to test the hypothesis that males,
which travel farther than females, disperse seeds at greater distance than
females. We used focal animal sampling and geographic information systems to
estimate dispersal distances and additionally we recorded behavior, diet, and
seed dispersal patterns for a population in Estación Biológica Cocha Cashu,
Perú. During the study (January-June 2006), we observed spider monkeys
consuming mainly ripe fruits (ca. 90% of their feeding time), and we did not find
differences in diet and activity between males and females. Out of 62 plant
species used during the study, 47 were consumed for their fruits and 36 of them
were registered intact in fecal samples (N= 89). The species with high
representation in the diet, in terms of the number of seeds manipulated, were
also frequently dispersed. Only for few species with large seeds (> 5gr) the
monkeys consumed the fruits and left the seeds under the parental plant. On
average, dispersal distances were 414m, and there were no differences
between males and females, probably because of the curved travel patterns in
the forest. We estimated that the population of spider monkeys is dispersing
about 400000 seeds.day-1 km-2, however this value may be underestimated. The
results of this study verified the excellent seed dispersal roles performed by
Atelinae monkeys.
Key words: Activity patterns, diet, dispersal distance, frugivory, sex
differences.
INTRODUCCIÓN
La dispersión de semillas es uno de los procesos iniciales que determina la
distribución final de los individuos de plantas dentro de una población y
permite la colonización de nuevos hábitats (Schupp 1988, Sist 1989, Nathan &
Muller-Landau 2000). Este proceso, además, afecta las tasas de flujo genético y
la estructura genética de las poblaciones de plantas (Hamrick et al 1993,
Martínez-Ramos & Soto-Castro 1993). Los procesos de dispersión también se
ven involucrados en las dinámicas de regeneración de los bosques, y por lo
tanto en el mantenimiento a largo plazo de las comunidades de plantas
(Lambert & Garber 1998, Webb & Peart 2001).
Los animales frugívoros tienen un papel muy importante en estos procesos de
dispersión en bosques húmedos tropicales. Por una parte, la gran mayoría de
especies de plantas en estos ambientes producen frutos carnosos para atraer
dispersores (Howe & Smallwood 1982, Chapman 1995) y así, diseminar sus
semillas. Adicionalmente, es bien reconocido que las plantas en estos
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 21
ambientes se ven beneficiadas por los procesos de dispersión, debido a que su
éxito reproductivo aumenta al colonizar lugares adecuados para su desarrollo
y/o evitar procesos densodependientes negativos (Augspurger 1983, Clark &
Clark 1984, Wills et al 1997, Terborgh et al 2002, Stevenson 2006). En última
instancia, el futuro de las semillas depende de la eficacia de los frugívoros que
las dispersan (Schupp 1993). Janzen (1970) y Connell (1971) sugieren que la alta
densidad de semillas y plántulas bajo parentales atrae depredadores, lo que
disminuye la probabilidad de supervivencia de semillas y plántulas. Del mismo
modo, según la teoría, bajo los parentales y conespecíficos se puede presentar
una mayor competencia intra-específica y una mayor probabilidad de contagio
de patógenos entre plántulas (Connell 1971, Augspurger 1983). Esta alta
mortalidad cerca de los parentales o conespecíficos podría favorecer la alta
diversidad de las comunidades vegetales ya que las semillas de especies poco
abundantes tienen mayor probabilidad de regeneración lejos de conespecíficos,
que las semillas de especies abundantes, las cuales tendrán un reclutamiento
más limitado puesto que la probabilidad de que queden lejos de un
conespecífico y puedan regenerar es menor (Schupp 1992).
La relación entre una planta con frutos y los animales dispersores de sus
semillas es un mutualismo dinámico. El animal usa la fruta como alimento,
mientras la planta depende de los procesos de frugivoría para diseminar sus
semillas (Howe 1986). Los primates constituyen un gran componente de la
biomasa de frugívoros en algunas comunidades tropicales (Terborgh 1983) y
consumen grandes cantidades de semillas con los frutos que ingieren, semillas
que después de ser defecadas suelen seguir siendo viables (Chapman 1989,
Stevenson 2000). La dispersión comienza una vez el primate manipula el fruto y
sus semillas pueden ser destruidas, tiradas bajo el parental, escupidas, o
pueden ser tragadas y ser depositadas en las heces a cierta distancia del
parental (Corlett & Lucas 1990, Lambert 1997).
En bosques neotropicales, Chapman (1989) y Julliot (1996) han reportado la
importancia del papel de Ateles geoffroyi, Alouatta palliata, A. seniculus y Cebus
capuccinus como dispersores de semillas. Sin embargo, la mayor dificultad es
saber qué tan efectivamente son dispersadas diferentes semillas, ya que la
eficiencia de la dispersión depende de una serie de procesos como la calidad y
la cantidad de dispersión (Schupp 1993), que deberían ser evaluados sobre el
éxito reproductivo de las plantas a largo plazo. La cantidad de la dispersión de
semillas se refiere al número total de semillas removidas del árbol parental. La
calidad de la dispersión depende de dos factores principales: 1./ el tratamiento
que recibe la semilla, que puede afectar la capacidad de germinación después
de pasar por el tracto digestivo y 2./ la densidad de semillas en la deposición y
otras características del sitio de deposición que deben ser adecuadas para el
PALMA/STEVENSON
22 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
desarrollo de la plántula, como buenas condiciones de luz (Schupp 1993).
Trabajos recientes han determinado que la gran mayoría de los primates
neotropicales que ingieren intactas las semillas, ejercen un tratamiento
benévolo sobre ellas y las dispersan usualmente a distancias mayores a 50m
(Stevenson 2000), donde los procesos denso y distancio -dependientes
negativos no operan (Hubbell et al 2001). Por lo tanto, la mayor diferencia que
se puede encontrar en la eficiencia de dispersión por parte de estos primates,
radica en la identidad de especies que dispersan y la cantidad de semillas
diseminadas (Ramos 2007).
Diferencias en el tamaño corporal de los primates, la dieta, los patrones de
movimiento, la morfología oral y digestiva, resultan en diferentes patrones de
distancia y distribución de las semillas (Lambert & Garber 1998). Los Atelinos
son dispersores de semillas muy efectivos en términos de cantidad de semillas
dispersadas (Chapman 1989, 1995, Julliot 1996, Stevenson 2000). Los monos
araña (Ateles spp.) son los frugívoros más especializados dentro de la subfamilia
(Peres 1994). En Cocha Cashu, los monos araña emplean el 75 por ciento de su
tiempo de alimentación consumiendo frutos (Symington 1988). Andresen
(1999) encontró que, de junio a noviembre, los monos araña en Cocha Cashu
tragaron y dispersaron semillas de 71 especies de plantas y no observó ningún
evento de depredación de semillas (e.g., destruidas al ser masticadas o
consumidas inmaduras), lo que hace pensar que Ateles belzebuth chamek es un
importante dispersor en esta comunidad. Sin embargo, en su estudio no se
cuantificaron las distancias a las que fueron depositadas las semillas de los
parentales, entonces, aunque se sabe que dispersaron gran cantidad de
semillas, no se sabe qué tan efectiva fue la dispersión en términos de alejar las
semillas del parental. Russo (2004) reporta patrones agregados de dispersión de
estos Ateles en el sitio de estudio, sin embargo, este estudio se basó
únicamente en una especie de planta (Virola calophylla). Por lo tanto, aún no se
han respondido preguntas claves con respecto a la cantidad de semillas que los
monos araña pueden dispersar y las distancias de dispersión que generan los
monos en este lugar.
Como todos los monos araña, Ateles belzebuth chamek tiene un sistema social
de fisión-fusión, donde los individuos viajan en sub grupos que pueden cambiar
en composición de día a día o incluso de hora a hora (Symington 1988). Es decir,
el tamaño y la composición del subgrupo no están rígidamente estructurados.
Adicionalmente, se ha encontrado que las hembras de Ateles tienen patrones
de movimiento diferentes a los de los machos. Las hembras minimizan sus
gastos de búsqueda de alimento usando pocos árboles que brinden grandes
cantidades de frutos, mientras los machos, que no se encuentran bajo las
mismas restricciones fisiológicas (embarazo, lactancia o cuidado de las crías),
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 23
pueden minimizar el tiempo empleado en cada árbol y recorren mayores
distancias, incrementando así las oportunidades de encontrarse con diferentes
hembras y de patrullar los límites del rango de hogar del grupo (Muskin &
Fischgrund 1981, Van Roosmalen & Klein 1988). Chapman (1990) encontró que
los machos de Ateles geoffroyi usan más territorio y lo usan más
uniformemente que las hembras, quienes tienden a restringir su área de
movimiento cuando tienen crías y evitan las fronteras del territorio. Así mismo
Shimooka (2005) encontró para Ateles belzebuth que los machos consumen
más frutos y viajan mayores distancias entre árboles de alimentación que las
hembras. En Cocha Cashu los patrones de uso de rango de hogar también
difieren entre machos y hembras (Symington 1988). Las hembras concentran la
mayoría de sus movimientos en una reducida porción (20-33%) del área de
hogar total del grupo. Los machos por su parte, distribuyen sus movimientos
sobre una mayor proporción del área total de hogar.
De acuerdo a características como el tamaño de los animales, y su
comportamiento social y de movimientos, las especies de primates difieren en
sus patrones de defecación, afectando así los patrones de dispersión de
semillas. Los Ateles en general, debido a su particular sistema social,
representan un interesante grupo de estudio. Por medio de este trabajo se
quiere, primero, cuantificar los patrones de dispersión de semillas de Ateles
belzebuth chamek y segundo, determinar si las diferencias de movimientos y
uso del espacio entre machos y hembras tienen repercusiones significativas en
la distribución espacial de las semillas y en las distancias a las que estas son
alejadas de los parentales.
También se ha documentado que puede haber diferencias intra-específicas en
los papeles de dispersión de semillas. Por ejemplo, en los micos churucos se ha
evidenciado que individuos juveniles, por su tamaño pequeño, dispersan
semillas menos anchas que las que dispersan los adultos (Stevenson et al 2005).
A partir de estas observaciones, se puede predecir que el patrón de dispersión
no debe diferir entre machos y hembras de Ateles, dado que el grado de
dimorfismo en tamaño corporal es muy bajo en monos araña (Peres 1994).
Por lo tanto, el objetivo general del trabajo fue estudiar la dispersión de
semillas de Ateles belzebuth chamek en la Estación Biológica de Cocha Cashu,
para responder tres preguntas principales: 1./ ¿Cuántas semillas son
dispersadas por los Ateles, de las diferentes especies de plantas que ellos usan
para consumir frutos? 2./ ¿Cuál es el efecto de estos micos en la calidad de la
dispersión de semillas, en términos de las distancias del parental a las que son
depositadas las semillas, y qué tipo de especies sufren depredación de semillas?
3./ ¿Hay diferencias significativas entre la dispersión de machos y hembras?
PALMA/STEVENSON
24 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
Para este último interrogante se tendrán en cuenta tres variables: cantidad de
semillas dispersadas, tamaño de semilla dispersada y distancia de dispersión.
ÁREA DE ESTUDIO
El estudio se llevó a cabo en la Estación Biológica Cocha Cashu, Perú. La Estación
se encuentra ubicada en el Parque Nacional Manú, al sur este de Perú (11º51’S,
71º19’W), en la región de Madre de Dios. La estación está ubicada en una
terraza alta dentro de un plano de inundación que soporta selva húmeda
tropical. La precipitación anual es de aproximadamente 2600mm y presenta
estaciones de lluvia marcadas (Terborgh 1983).
METODOLOGÍA
El estudio se realizó de enero a junio de 2006, cubriendo la época de
abundancia de frutos (enero-abril) (Symington 1988). Se realizaron
seguimientos de animales focales pertenecientes a un grupo de Ateles de la
zona (Grupo del Lago 1) y se tomaron registros instantáneos cada 5 minutos
donde se registró la actividad del animal focal y su posición espacial (Altmann
1974). Cuando el animal focal entró a un árbol de alimentación se midió la
totalidad del tiempo empleado en alimentación, se estimó la cantidad de frutos
ingeridos y se anotó el tipo de alimento (frutos, hojas, flores, o tierra) y las
partes consumidas. Cuando el animal focal consumió frutos, se hicieron
observaciones sobre la manipulación del fruto y las semillas. Para los análisis de
dispersión de semillas y de patrones de actividad sólo se usaron los días
completos de seguimientos (5:30-18:30) o medios días, de este modo se
colectaron 215 horas de observaciones focales. En total, el tiempo de
observación de machos fue de 137 horas y el de hembras de 78h.
Para cuantificar la dispersión de semillas se determinó la cantidad (biomasa) de
frutos removidos y la cantidad de semillas dispersadas por día, a partir de las
heces colectadas de los individuos focales. Las muestras fecales fueron lavadas
y posteriormente se cuantificó el número de semillas de cada especie. Las
semillas de más de 3mm de tamaño fueron contadas individualmente y para las
más pequeñas su número en las deposiciones fue estimado en categorías
(Stevenson 2000). Para comparar el número de semillas dispersadas y el de
manipuladas, se cuantificaron tasas de manipulación de frutos, contando la
cantidad de frutos consumidos durante 30 segundos, y se pesaron frutos de
cada especie consumida (n= 5) para tener un peso promedio y así estimar la
biomasa de frutos ingeridos.
Se registraron las posiciones de los árboles de alimentación para poder
determinar qué tan lejos fueron llevadas las semillas de los parentales. Las
distancias rectas entre el árbol de alimentación y el lugar de deposición se
calcularon sobre mapas hechos en AutoCad, las trochas fueron mapeadas y
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 25
todos los árboles de alimentación y sitios de colecta de heces ubicados. Para
aceptar una distancia válida de dispersión se siguió el protocolo propuesto por
Stevenson (2000), donde sólo se tienen en cuenta casos en los que el individuo
focal se alimenta solamente una vez de un individuo de la especie de planta
determinada, cuando no han salido semillas de esa especie en las horas iniciales
del muestreo de muestras fecales, y cuando ya se llevan varias horas siguiendo
al individuo focal (para saber su historia reciente de alimentación).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Tanto para hembras como para machos los frutos fueron el principal
componente de la dieta, seguido por hojas jóvenes. Los patrones de actividad
fueron muy similares entre machos y hembras (tabla 1). No encontramos
diferencias significativas en el tiempo empleado en el consumo de frutos entre
sexos (F= 0.93, p= 0.34, N= 24), ó de los otros ítems (incluyendo hojas,
tierra/madera y hongos) (F= 3.80, p= 0.07, N= 17). Por lo tanto, estos resultados
apoyan estudios anteriores donde se resalta la alta especificidad de los monos
araña por frutos maduros (Terborgh 1983, van Roosmalen & Klein 1988,
Andresen 1999). Sin embargo, vale la pena recalcar que el estudio se realizó
durante épocas generales de abundancia de frutos y por lo tanto, los
porcentajes presentados acá podrían variar si se hubiera tenido en cuenta un
período más largo de muestreo (Stevenson 2003).
Tabla 1. Porcentaje de instantáneos en los que los individuos focales fueron
observados en distintas actividades y porcentaje de tiempo empleado en alimentación
y en los diferentes ítems, para hembras y machos de monos araña observados en la
Estación Biológica Cocha Cashu.
Actividad/Dieta
Hembra
Macho
N
Movimiento
26.5 ± 10.1
20.7 ± 6.3
4
Descanso
46.0 ± 11.2
53.2 ± 9.0
4
Otras
0.5 ± 0.2
1.4 ± 1.4
4
Alimentación
27.0 ± 17.2
24.7 ± 14.6
4
Fruto
83.1 ± 9.2
90.2 ± 6.6
4
Hojas
8.1 ± 9.6
1.1 ± 2.2
4
Semillas
1.1 ± 2.3
0.0 ± 0.0
4
Madera/Hongos
7.7 ± 7.0
8.7 ± 8.0
4
Se incluye la desviación estándar a partir de cuatro meses de muestreo.
Durante el período de estudio se observó el uso de 62 especies de plantas, de
las cuales la gran mayoría (47) fueron usadas por sus frutos (apéndice 1).
Aunque algunos frutos sólo fueron registrados para machos y otros para
hembras (tabla 2), por fuera del muestreo se pudo observar que no hubo
PALMA/STEVENSON
26 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
ninguna especie de fruto que fuera consumida exclusivamente por los machos ó
las hembras.
Se cuantificó la cantidad de semillas dispersadas por los animales focales. Un
total de 89 muestras fecales fueron lavadas y analizadas. En total, fueron
dispersadas 20952 semillas. La gran mayoría de estas semillas corresponde a
semillas pequeñas, menores de 2.0mm (3 especies de Ficus). Si no se incluyen
estas especies, un total de 1916 semillas relativamente grandes fueron
dispersadas.
Tabla 2. Principales especies de plantas consumidas por sus frutos, indicando su peso y
la biomasa que se estimó que ingirieron machos y hembras de monos araña durante el
periodo de estudio en la Estación Biológica Cocha Cashu.
Especie
Peso (g)
Machos (kg)
Hembras
(kg)
Total
Matisia cordata
87.1
2.3
14.8
17.1
Jacaratia digitata
73.4
4.7
6.6
11.3
Micropholis melinoniana
5.4
9.1
1.4
10.4
Ficus killipii
0.3
7.2
1.2
8.3
Attalea cephalotes
112.6
5.6
2.1
7.8
Celits iguanaeus
0.9
3.5
2.5
6.0
Sloanea obtusifolia
1.7
2.7
2.3
5.0
Casearia fasciculata
4.9
4.3
4.3
Iriartea deltoidea
4.5
2.1
0.2
2.2
Ziziphus cinamomum
4.8
1.9
1.9
Unonopsis mathewsii
7.9
1.9
1.9
Iryanthera jurensis
66.0
0.8
0.6
1.4
Ocotea longifolia
3.0
0.5
0.8
1.3
Passiflora nítida
36.9
0.8
0.4
1.3
Sorocea pileata
1.7
1.0
0.3
1.3
Agonandra brasiliensis
8.8
1.2
1.2
Rollinia centrantha
16.3
1.2
1.2
Heisteria nítida
0.9
0.3
0.7
1.0
Brosimun alicastrum
3.6
1.0
1.0
Richeria grandis
0.8
0.5
0.5
1.0
Socratea exorrhiza
5.2
0.9
0.9
No se encontraron diferencias significativas entre número total de semillas
dispersadas por machos y hembras (F= 0.44, p= 0.50, N= 50). Es evidente que el
número de semillas en las muestras varía mucho, dependiendo principalmente
de la cantidad de semillas pequeñas (tabla 3). Sin embargo, tampoco
encontramos diferencias entre las semillas dispersadas mayores a 3.0mm (F=
0.07, p= 0.7, N= 46). Tanto machos como hembras dispersaron semillas de una
variedad de pesos y tamaños (figura 1). Aunque para algunas categorías de peso
de semilla hay diferencias en la biomasa dispersada, estas diferencias
posiblemente se deben a las diferencias en especies particulares que se
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 27
registraron durante los muestreos, y no necesariamente a preferencias
particulares por machos y hembras.
Usando el valor medio de las semillas encontradas en cada muestra fecal, se
estimó que un sólo individuo dispersa un promedio de 174.6 semillas (> 2.0mm)
por día. Teniendo en cuenta la densidad de individuos (29.5 ind/km2, Symington
1988), se estima que son dispersadas 5152 semillas (> 2.0mm) al día/km2. Estos
valores están calculados a partir de las semillas colectadas en las heces, sin
embargo, la eficiencia de recolección no es óptima. Usando los factores de
corrección que Stevenson (2007) propone para disminuir las fallas en la colecta,
se encuentra que los Ateles en Cocha Cashu estarían dispersando cerca de
400000 semillas al día/km2. De estas, cerca de 12000 corresponderían a semillas
relativamente grandes (> 2.0mm).
Tabla 3. Número de semillas dispersadas por hembras y machos durante el periodo de
estudio (promedio ± desviación estándar).
Dispersión en números
Hembras
Machos
Total
No. de semillas/muestra
217.5 ± 382.5
264.2 ± 391.8
248.8 ± 347
Semillas/muestra > 2.0
mm
27.9 ± 17.3
18.5 ± 16.3
21.6 ± 17.2
No. Total spp
23
27
36
Promedio spp por
muestra
2.31
2.13
2.2
N
30
59
89
0.00
0.50
1.00
1.50
2.00
2.50
3.00
3.50
<0.25
0.25
0.5
0.75
1.25
1.75
2.25
3.25
3.75
4.75
5.75
7.75
8.75
Peso de la semilla (gr)
Biomasa dispersada (gr)
Machos
Hembras
Aunque estos estimativos de dispersión a nivel de la población son muy altos,
en un estudio con una metodología similar, Stevenson (2007) encontró que una
población de monos churucos dispersa cerca de un millón de semillas al
día/km2. No descartamos que los estimativos para Cocha Cashu puedan estar
subvalorados debido a que en el presente estudio se usaron correcciones de
Figura 1. Variación de biomasa dispersada por monos araña según el sexo en la
Estación Biológica Cosha Cashu.
PALMA/STEVENSON
28 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
recuperación de semillas usadas en otro estudio. Es posible que la capacidad de
recuperación de semillas en Cocha Cashu sea menor, debido a que el trabajo se
realizó durante la época de lluvias. En ésta época una buena parte de la zona se
inunda y esto dificulta aún más el encuentro de las muestras fecales, causando
una subestimación de las tasas de recuperación de semillas.
Las especies de plantas más dispersadas por los monos araña en términos de
cantidad fueron siempre especies de semillas muy pequeñas del género Ficus
(tabla 4). Sin embargo, al cuantificar por biomasa de semillas dispersadas, se
encontró un patrón muy diferente en el cual las especies dispersadas más
importantes concuerdan con las que fueron más ingeridas (tablas 2 y 4).
Tabla 4. Principales especies de plantas dispersadas por los monos araña durante el
periodo de estudio, en términos de biomasa húmeda dispersada (gr) y número de
semillas colectadas durante el muestreo.
Especie
Biomasa
Especie
Número
Matisia cordata
106.4
Ficus killipii
17500
Zizyphus cinnamomum
80.5
Ficus insipida
1900
Protium sp
67.9
Ficus sp.
600
Ocotea longifolia
61.6
Celtis iguanaeus
315
Sloanea obtusifolia
60.5
Indeterminada R.v.
294
Micropholis melinoniana
50.0
Jacaratia digitata
212
Brosimum alicastrum
41.0
Sapium marmieri
202
Oxandra acuminata
39.4
Allophylus divaricatus
118
Indeterminada R.v.
29.4
Oxandra acuminata
96
Celtis iguanaeus
22.1
Protium sp
87
Sapium marmieri
18.2
Zizyphus cinnamomum
66
Inga edulis
14.7
Allophylus glabratus
59
Socratea exorrhiza
13.9
Sloanea obtusifolia
55
Rollinia centratha
12.2
Micropholis melinoniana
49
Jacaratia digitata
10.6
Duguetia quitarensis
46
Duguetia quitarensis
9.7
Ocotea longifolia
38
Iryanthera juruensis
9.6
Rollinia centratha
38
Euterpe precatoria
7.0
Brosimum alicastrum
32
Xylopia ligustrifolia
6.3
Inga edulis
30
Pourouma cecropifolia
5.4
Matisia cordata
28
Los frutos consumidos fueron en su mayoría ingeridos junto con las semillas,
sólo en una especie de palma Attalea cephalotes, en todas las ocasiones, fue
consumida la pulpa sin la semilla probablemente por el gran tamaño de esta
(8.4 de largo x 5.5 ancho en promedio, N= 5). Para los casos de Agonandra
brasiliensis, Batocarpus amazonicus, Buchenavia grandis, Socratea exorrhiza y
Zizyphus cinnamomum, en algunas ocasiones escupían las semillas, pero en la
mayoría de los casos eran tragadas. Sólo las semillas de Brosimun alicastrum
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 29
pueden ser consideradas depredadas ya que en algunas ocasiones los micos
mordieron algunos frutos verdes dejando caer la semilla inmadura al suelo. Al
analizar las heces no se encontraron semillas dañadas, mordidas o en pedazos.
De manera concordante con estas observaciones, encontramos una asociación
positiva entre el número de semillas manipuladas y dispersadas por los monos
(figura 2). En este caso se encontró la pendiente de la recta, para predecir el
número de semillas dispersadas a partir de las semillas manipuladas, con un
valor de 0.69, muy similar al reportado para monos churucos (Stevenson 2007).
Esto sugiere que cuantitativamente ambos géneros cumplen papeles similares
en la dispersión. Cabe anotar que se ha reportado que los churucos depredan
más semillas que los monos araña (6% vs. <1%). Sin embargo, este patrón
también puede cambiar si se incluyeran épocas de escasez de frutos en el
estudio, cuando los primates suelen aumentar el consumo de semillas
(Stevenson et al 2000).
Cuando el animal focal fue seguido durante todo el día y se pudo estimar con
certeza a que árbol pertenecían las semillas encontradas en las heces, se
calcularon las distancias de dispersión. Se pudieron determinar las distancias de
dispersión para 17 especies de fruto consumidas por machos y hembras (tabla
5). El promedio de las distancias de dispersión calculadas fue de 414m, similar al
reportado por Link & Di Fiore (2006) para los Ateles de Yasuní (443m). Es
interesante que a pesar de que sólo se pudo calcular la distancia de dispersión
y = 0,6912x
R2 = 0,6437
0
1
2
3
4
5
6
0 1 2 3 4 5 6 7 8
Ln (semillas manipuldas +1)
Ln (semillas dispersadas +1)
Figura 2. Asociación entre semillas manipuladas y dispersadas por monos araña en la
Estación biológica Cosha Cashu.
PALMA/STEVENSON
30 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
para un reducido número de especies (17), se puede observar que los Ateles
cumplen un papel importante en alejar las semillas de los parentales.
Tabla 5. Distancias de dispersión de semillas de diferentes especies de plantas,
calculadas para machos y hembras de monos araña en la Estación Biológica Cocha
Cashu, Perú.
Especie
Machos
N
Hembras
N
Micropholis melinoniana
282 ± 112
5
Matisia cordata
406
1
910 ± 22
2
Protium sp
119
1
Ocotea longifolia
15
1
414 ± 80
2
Jacaratia digitata
579 ± 494
3
274 ± 248
2
Zizyphus cinnamomum
99
1
Dugetia quitarensis
519
1
Iryanthera juruensis
229 ± 11
2
Passiflora nítida
157
1
Ficus killipii
231 ± 345
8
295 ± 51
2
Allophylus scrobiculatus
452
1
332
2
Sloanea obtusifolia
208
1
332 ± 38
2
Inga edulis
496
1
Virola calophylla
721
1
Richeria grandis
758
Celtis iguanaeus
578 ± 43
2
Allophylus divaricatus
937 ± 86
5
Realizamos una ANOVA para determinar si había diferencias entre las distancias
de dispersión de machos y hembras, y no se encontraron diferencias
significativas (F= 0.44, p= 0.50, N= 47). La hipótesis planteada, relacionada con
que los machos usan una mayor proporción del área de hogar y recorren
mayores distancias, predecía mayores distancias de dispersión para machos que
para hembras, sin embargo, esto probablemente no ocurrió por la interacción
entre el tiempo de retención de las semillas en el tracto digestivo y los patrones
espaciales de movimiento de los micos. Por ejemplo, Stevenson y García (2003),
encontraron para monos churucos que cuando los tiempos de retención son
largos y en estos periodos la ruta de los micos en el espacio es curva, entonces
no se esperaría una relación positiva entre distancia recorrida y distancia de
dispersión. Posiblemente esto mismo este ocurriendo con los monos araña.
En el caso de este estudio se encontró que la mayoría de las semillas
dispersadas son alejadas considerablemente de los individuos parentales, lo
que puede repercutir favorablemente en el reclutamiento de las plantas (Wills
et al 1997, Terborgh et al 2002, Hubbell et al 2001). Este trabajo confirma
estudios anteriores en los cuales se ha encontrado que la mayoría de los
primates neotropicales son muy eficientes alejando las semillas dispersadas
(Stevenson 2000). En particular los monos araña parecen ser primates que
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 31
logran grandes distancias de dispersión (ej. 1130m), lo que se debe en parte a
sus habilidades de desplazamiento.
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Apéndice 1. Total de ítems consumidos por Ateles durante el periodo de estudio,
incluyendo observaciones de consumidas por otros dos grupos de Ateles en la Estación
Biológica Cocha Cashu, Perú. *= fuera de muestreo, d= evidencia extra de dispersión.
Especie
Item
Agonandra brasiliensis
Fruto
Allophylus scrobiculatus
Fruto
Allophylus divaricatus
Fruto
Anamospermum chlorantum
Fruto
Annona neglectad
Fruto
Areacea
Hojas
Attalea cephalotes
Fruto
Brosimum cf. lactescens*
Fruto
Brosimun alicastrum
Fruto
Buchenavia grandis
Fruto
Ceiba saumama
Hojas
Celits iguanaeus
Fruto
Celtis schippii
Fruto
Clarisia racemosa*
Fruto
Coccoloba sp.
Fruto
Cremastosperma leiophylla*
Fruto
Dipteryx micrantha*
Fruto
Duguetia quitarensis
Fruto
Euterpe precatoria
Fruto
Ficus erythrostieta*
Fruto
Ficus insipida
Fruto
Ficus killipii
Fruto
Ficus pertusa*
Fruto
Heisteria nitida
Fruto
Indeterminado 1
Fruto
Hyperbaena domingensis
Fruto
Inga edulis
Fruto
Inga sp.
Fruto
Iriartea deltoidea
Fruto
Iryanthera juruensis
Fruto
Jacaratia digitata
Fruto
Indetermninados 1 y 2
Hojas
Matayba sp*
Fruto
Matisia cordata
Fruto
Micropholis melinoniana
Fruto
Myrcia sp
Fruto
Ocotea longifolia
Fruto
Ocotea oblonga*, d
Fruto
Otoba parvifolia
Fruto
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 35
Especie
Item
Oxandra acuminata
Fruto
Pacouria boliviensis
Fruto
Passiflora nitida
Fruto
Philodendron cf. panduriforme
Hojas
Poulsenia armata
Hojas
Protium SP
Fruto
Richeria grandis
Fruto
Indeterminada R.v.
Fruto
Rollinia centrantha
Fruto
Sapium marmeiri
Fruto
Sapotaceae no. 3*
Fruto
Sloenea guianensis
Fruto
Sloanea obtusifolia
Fruto
Socratea exorrhiza
Fruto
Sorocea pileata
Fruto
Spondias mombin
Fruto
Theobroma cacao*
Fruto
Triplaris americana
Hojas
Unonopsis mathewsii
Fruto
Virola calophylla
Fruto
Xylopia ligustrifolia *, d
Fruto
Xylopia cuspidata
Fruto
Ziziphus cinamomum
Fruto
POBLACIONES DE MONO AULLADOR EN QUINDÍO Y RISARALDA
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 37
EVALUACIÓN DE LAS POBLACIONES DE MONO AULLADOR
(Alouatta seniculus) EN DOS LOCALIDADES EN QUINDÍO Y
RISARALDA, COLOMBIA
Carolina Gómez-Posada, Paola Giraldo Chavarriaga y Zulima Álvarez
RESUMEN
Evaluamos el estado poblacional del mono aullador rojo en dos localidades en
los Andes Centrales de Colombia (2000m de altitud). Una de las localidades es
un bosque de 150ha conectado hace 25 años aproximadamente con otra
población de aulladores. La otra localidad tiene dos fragmentos aislados de 19 y
122ha, inmersos en plantaciones forestales comerciales de 228ha. Evaluamos
densidad, composición de grupos y estado del bosque según los requerimientos
de los aulladores. En el bosque continuo estimamos una densidad de 18.7
indv/km2, ubicada cerca del límite inferior del rango normalmente reportado
para tierras bajas. La composición grupal por sexo y edad fue característica de
esta especie, con una alta proporción de individuos inmaduros. En el fragmento
grande solamente se encontró un individuo, y en el fragmento pequeño se
encontraron cuatro aulladores. Únicamente se registró un individuo inmaduro.
La población del bosque continuo sugiere estar en crecimiento y ser viable a
largo plazo, porque el bosque está en buenas condiciones, protegido y
conectado a otra población de monos. Por el contrario, los aulladores
encontrados en los fragmentos aparentemente son los últimos miembros de
una población en extinción. Estos monos están en peligro por el aislamiento y
las pobres condiciones de estos fragmentos desprotegidos. Estas dos
localidades se encuentran en medio de los cuatro núcleos poblacionales de
aulladores más grandes en el eje cafetero; y con un adecuado programa de
manejo del paisaje que incluya las plantaciones, podrían servir para
incrementar la conectividad entre estos.
Palabras claves: fragmentación, eje cafetero, estado poblacional, manejo del
paisaje.
GÓMEZ-POSADA/GIRALDO-CHAVARRIAGA/ÁLVAREZ
38 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
ABSTRACT
We evaluated the population status of howler monkeys at two localities in the
central Andes of Colombia at elevations of 2000m. One site is a 150ha forest
that was reconnected over 25 years ago with a continuous forest with howler
populations. The other site has two isolated fragments of 19 and 122ha (in the
middle of commercial conifer plantations of 228ha). We evaluated density,
group composition and the status of the forest according to the monkey’s
requirements. At the continuous forest site, we estimated a density of 18.7
indv/km2, which is in the low limit of the normal range reported for continuous
forest. Group composition by sex and age were characteristic for this species,
with a high proportion of immature individuals. In the small fragment we only
found four individual, and one in the larger fragment, with the males in bad
physical conditions. There was only one immature individual. The population in
the continuous forest site is apparently growing and viable, because the forest
is in good condition, protected, and connected to a larger population. In
contrast, the monkeys found in the fragments are apparently the last members
of a dwindling population. These monkeys are endangered because of the
isolation and poor condition of these unprotected forest fragments. These two
localities are in the middle of the four larger population nuclei of howlers in the
coffee growing region, and with an adequate landscape management program
that includes the plantations; they could serve to increase connectivity among
all regional populations.
Key words: fragmentation, poblational status, landscape management, coffe
district.
INTRODUCCIÓN
El mono aullador rojo, Alouatta seniculus, es uno de los primates neotropicales
de mayor tamaño corporal (~7kg), con una amplia distribución, desde el norte
de los Andes colombianos hasta el sur de Bolivia (Defler 2003). En Colombia se
encuentra desde 0 hasta 2300m de altitud, con registros hasta los 3200m, en un
amplio rango de hábitats: bosques secundarios, de galería, lluviosos tropicales,
de sabana y andinos (Hernández-Camacho & Cooper 1976). Es una especie muy
versátil, utiliza diferentes tipos de hábitat y puede subsistir en bosques
intervenidos y pequeños fragmentos (Freese et al 1982, Rylands & Keuroghlian
1988, Schwarzkopf & Rylands 1989). A pesar de la reconocida capacidad de esta
especie para soportar la fragmentación e intervención de sus hábitats, su
presencia no garantiza la estabilidad o viabilidad de sus poblaciones a largo
plazo (Rylands & Keuroghlian 1988).
POBLACIONES DE MONO AULLADOR EN QUINDÍO Y RISARALDA
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 39
Dentro de los hábitats donde se encuentran estos monos en Colombia, la región
cafetera en particular, ha sufrido una drástica alteración del paisaje,
transformando gran parte de sus bosques en matrices antrópicas (Kattan &
Álvarez-López 1996). La zona cafetera en Colombia abarca la franja altitudinal
entre los 1000 y los 2000m en la Cordillera Central, comprendiendo los
departamentos de Quindío, Risaralda y Caldas, principalmente. Como resultado
de la desaparición del bosque, en la región persisten muy pocas poblaciones de
aulladores, la mayoría en fragmentos aislados, pequeños y sin protección
(Gómez-Posada 2006).
A pesar de ser una especie ampliamente estudiada en zonas bajas (apéndice 1),
se encuentra muy poca información sobre las poblaciones de aulladores de
montaña, desconociéndose casi por completo el estado de las mismas; cómo
han respondido a la alteración de los bosques y si se encuentran en densidades
normales y en unidades sociales típicas. Con el propósito de establecer el
estado de las poblaciones remanentes de aulladores en el eje cafetero, se
desarrolló un proyecto regional que evaluó diez localidades (Gómez Posada et
al 2005, Gomez Posada et al 2006). Esta información se utilizó para diseñar el
plan de conservación de esta especie en la zona (Valderrama & Kattan 2006).
En el presente trabajo se describe el estado poblacional de los aulladores en
dos de las diez localidades evaluadas: Reserva Natural La Patasola (Quindío) y
cuenca alta del río Barbas (Quindío y Risaralda). Ambas localidades debieron
pertenecer en el pasado a una misma franja de bosque y fueron sometidas a
similares procesos de colonización y cambios en el uso del suelo durante los
siglos pasados. Estas dos localidades limitan con otras poblaciones de
aulladores: la cuenca media del río Barbas, el Santuario de Fauna y Flora Otún
Quimbaya y el Parque Regional Ucumarí (figura 1). Este último, a su vez, es
contiguo al Parque Municipal Campoalegre, con presencia confirmada de
monos. Es decir, que las dos localidades evaluadas, constituyen un posible
puente para conectar el núcleo más grande de aulladores rojos de montaña en
la zona andina, actualmente separados entre sí por ecosistemas antrópicos.
MÉTODOS
Área de estudio: La Reserva Natural La Patasola, propiedad de la gobernación
del Quindío, cuenta con 150ha de bosque protegido (desde hace
aproximadamente unos 25 años). Está ubicada entre los 1900 y los 2600m de
altitud, en la zona de influencia de la quebrada Boquía, vertiente occidental de
la cordillera Central, municipio de Salento (4°41’N 75°33’W) (figura 1). La
reserva se encuentra en zona de bosque muy húmedo montano bajo (bmh-MB)
y cuenta con coberturas de bosque maduro intervenido, bosque secundario
GÓMEZ-POSADA/GIRALDO-CHAVARRIAGA/ÁLVAREZ
40 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
avanzado y áreas en sucesión temprana (Franco & Bravo 2005). La Patasola se
encuentra separada del Parque Regional Ucumarí por la ladera sur occidental
de la cuenca de la quebrada Boquía; y de la cuenca alta del río Barbas por
plantaciones y potreros (de 300 a 600m de ancho) para ganadería.
El río Barbas es el límite natural entre Quindío y Risaralda. Rodeando la cuenca
alta de este río, se encuentran dos fragmentos de bosque de propiedad privada,
denominados La Cha-San Bernardo y Charco Negro (también conocido como
Morro Azul) (figura 1). Los dos bosques se encuentran separados entre sí por
potreros de ganadería tecnificada, a una distancia mínima de 250m. La
autopista del Café, entre Armenia y Pereira, aísla la cuenca alta de la cuenca
media del río Barbas.
La Cha-San Bernardo se encuentra totalmente aislado, tiene un área de 19.2ha
y una relación área perímetro de 1: 25. Es un bosque montano bajo (1950m de
altitud), muy intervenido, ubicado en la vereda Las Cruces, municipio de
Filandia (Quindío) (4° 41´ N, 75° 35´ W). Este bosque protege el nacimiento de la
quebrada Bolillos, afluente del Barbas. El segundo fragmento, Charco Negro,
protege el nacimiento del río Barbas y se encuentra sobre límites de la vereda El