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PRIMATOLOGÍA EN COLOMBIA: AVANCES AL
PRINCIPIO DEL MILENIO
PRIMERA EDICIÓN
PRIMATOLOGÍA EN COLOMBIA: AVANCES AL
PRINCIPIO DEL MILENIO
Editores:
Victoria Pereira-Bengoa
Pablo R. Stevenson
Marta Lucía Bueno
Fernando Nassar-Montoya
Victoria Pereira-Bengoa, Pablo R. Stevenson, Marta Lucía Bueno,
Fernando Nassar-Montoya
Prohibida la reproducción total o parcial de esta obra por cualquier medio sin
autorización escrita del editor.
Copyright © 2010 Fundación Universitaria San Martín
Derechos reservados conforme a la ley
Primera edición
Bogotá, Colombia
ISBN libro impreso 978-958-721-020-0
ISBN libro versión digital 978-958-721-021-7
Impresión
Gráficas San Martín
Fundación Universitaria San Martín
Dr. Mariano Alvear Sofan- Presidente
Dra. Gloria Orozco de Alvear
Dr. José Santiago Alvear Orozco
Dr. Martín Eduardo Alvear Orozco
Dr. Arturo Ocampo
Rector: Dr. Jaime Villamizar Lamus
Vicepresidente: Dr. Armando González Quintero
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia
Decano: Dr. Fernando Nassar Montoya
Vicedecano: Dr. Juan Pablo Cabrera
Docente Fauna Silvestre: Victoria Pereira-Bengoa
Asociación Colombiana de Primatología 2005 (Organizadora del Primer
Congreso Colombiano de Primatología y de la publicación del libro)
Presidente: Victoria Pereira-Bengoa
Vicepresidente: Iván Manuel Sánchez
Secretario: Carlos del Valle
Tesorero: Claudia Brieva
Editora: Marta Lucia Bueno
Vocales: Ana Milena Echeverri
Mauricio García
DISEÑO GRÁFICO PORTADA
Otto Nassar Tejedor
ottonassar.com
DISEÑO GRÁFICO Y DIAGRAMACIÓN GENERAL
Victoria Pereira-Bengoa
FOTO PORTADA
Victoria Pereira-Bengoa
AUTORES i
INFORMACIÓN SOBRE AUTORES
Zulima Álvarez. Biol.
WCS Colombia
zalvarez@gmail.com
Diana Marcela Barrera. MV
Fundación Araguatos
Universidad de La Salle
Bogotá-Colombia.
dianamarcelabarrera@gmail.com
Jorge Eduardo Botero. PhD
Cenicafé
Manizales, Colombia
jorge.botero@cafedecolombia.com
Marta Lucía Bueno. Biol, MsC
Departamento de Biología
Universidad Nacional de Colombia
Bogotá- Colombia.
mlbuenoa@unal.edu.co
Claudia Isabel Brieva C. MV, MSc
Unidad de Rescate y Rehabilitación de Fauna Silvestre URRAS
Universidad Nacional
Bogotá-Colombia
cibrieva@gmail.com/cibrievar@unal.edu.co
Diana Cardona Ramírez
Universidad de Caldas
d_cardonaramirez@yahoo.com
Xyomara Carretero. Biol. MsC(c)
Ciencias Biológicas
Pontificia Universidad Javeriana
xyocarretero@yahoo.es/ xyocarretero@gmail.com
Sandra Milena Correa Montoya. Biol.
Fundación Ecolombia
Zoológico Santa Fé de Medellín
sandraeduzoo@yahoo.com
Jaime Causado. Licen. Ciencias Agropecuarias
Fundación Proyecto Tití
JaimeCausado@aol.com
John Harold Castaño. MVZ
Cenicafé
Manizales, Colombia
jhcastano@gmail.com
ii AUTORES
Thomas R. Defler. Ph.D
Departamento de Biología
Universidad Nacional
Bogotá- Colombia
trdefler@unal.edu.co
Benoit de Thoisy. Ph.D
Asociación Kwata
Guayana Francesa
thoisy@nplus.gf/bdethoisy@pasteur-cayenne.fr
Vladimir Galindo. MV
Universidad Nacional
Bogotá-Colombia
vgalindoz@unal.edu.co
Paula Giraldo. Biol
Fundación EcoAndina
Cali, Colombia
palgira@yahoo.com
Carolina Gómez-Posada. Biol. MsC. Ph.D (c)
WCS Colombia/Fundación EcoAndina
Cali, Colombia
carogomezposada@yahoo.com
Marcos González. Biol. MsC.
Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y Primatología
Centro de Investigaciones Ecológicas La Macarena
Universidad de Los Andes
Bogotá, Colombia.
marcosdelcocuy@gmail.com
Gustavo Kattan. Ph.D
Departamento de Ciencias Naturales y Matemáticas
Universidad Javeriana Cali
Cali, Colombia.
gustavokattan@gmail.com
Vincent Lacoste
Institut Pasteur de la Guyane
Guyana Francesa
Anne Lavergne
Centre de Primatologie de l’Institut Pasteur de la Guyane
Guyana Francesa
alavergne@pasteur-cayenne.fr
Fernando Nassar-Montoya. MV, MsC.
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia
Fundación Universitaria San Martin
Bogotá, Colombia
fernando.nassar@sanmartin.edu.co
AUTORES iii
Jesús Martínez
Fundación EcoAndina
Cali, Colombia
Jesusmartinez2000@hotmail.com
Ana Cristina Palma. Biol, MsC.
Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y Primatología
Centro de Investigaciones Ecológicas La Macarena
Universidad de Los Andes
Bogotá, Colombia.
anacpalma@gmail.com
Victoria Pereira-Bengoa. MV. MsC. Ph.D(c)
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia
Fundación Universitaria San Martin
Facultad de Medicina Veterinaria
Universidad de La Salle
vpereira40@yahoo.es
Manuel Ruiz-García. Ph.D
Departamento de Biología
Pontificia Universidad Javeriana
Bogotá, Colombia
mruizgar@yahoo.es
Anne Savage. Ph.D
Fundación Proyecto Tití
Conservation Biologist
anne.savage@disney.com.co
Luis Soto. Biol.
Fundación Proyecto Tití
LuisSotofpt@aol.com
Pablo Stevenson. Ph.D
Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y Primatología
Centro de Investigaciones Ecológicas La Macarena
Universidad de Los Andes
Bogotá, Colombia.
pstevens@uniandes.edu.co
Len Thomas. Ph.D
Centre for Research into Ecological and Environmental Modelling
School of Mathematics and Statistics
University of St. Andrews
Escocia
len@mcs.st-and.ac.uk
Néstor Varela N. MV. Dipl.
Zoológico de Matecaña
Pereira, Colombia
nestorvarela@veterinariosvs.org
iv CONTENIDO
CONTENIDO
Información sobre autores ..................................................................................... i
Abreviaturas ......................................................................................................... vi
Páginas Web citadas ............................................................................................ vi
Prefacio ............................................................................................................... vii
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA ......................................................................................... 1
Comparación de los patrones de movimiento diario, actividad y dieta,
reportados para los micos churucos (Lagothrix lagothricha): diferencias
producto de la oferta de frutos y de la metodología usada. Marcos González y
Pablo R. Stevenson ................................................................................................ 3
Dispersión de semillas por monos araña en la estación biológica Cocha Cashu,
Perú. Ana Cristina Palma y Pablo R. Stevenson ............................................... 19
Evaluación de las poblaciones de mono aullador (Alouatta seniculus) en dos
localidades en Quindío y Risaralda, Colombia. Carolina Gómez-Posada, Paola
Giraldo Chavarriaga y Zulima Álvarez ................................................................. 37
Patrón de actividad y dieta del mono aullador rojo. Jesús Martínez-Gómez,
Carolina Gómez-Posada, Paula Giraldo y Gustavo Kattan .................................. 57
Ecología del mono nocturno andino (Aotus lemurinus) en fragmentos de bosque
subandinos de Colombia. John Harold Castaño, Diana Cardona Ramírez y
Jorge Eduardo Botero .......................................................................................... 69
Uso de cercas vivas como corredores biológicos por primates en los Llanos
Orientales. Xyomara Carretero Pinzón ............................................................ 91
Investigación preliminar de la población del tití cabeciblanco (Saguinus oedipus)
en el noroccidente colombiano (departamentos de Atlántico y Bolívar. Anne
Savage, Len Thomas, Luis Soto y Jaime Causado ................................................ 99
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA ........................................................................... 111
Está presente Callicebus lugens en Colombia? Marta L. Bueno y Thomas R.
Defler ................................................................................................................. 113
Taxonomía y filogenia de micos ardilla (género Saimiri) a partir de un análisis del
gen del citocromo b Anne Lavergne, Manuel Ruiz-García, Vincent Lacoste y
Benoît de Thoisy ................................................................................................ 127
MEDICINA ......................................................................................................... 145
Evaluación de la salud de una población natural de tití cabeza blanca (Saguinus
oedipus), Hacienda El Ceibal,Colombia Fernando Nassar-Montoya, Victoria
Pereira-Bengoa, Anne Savage, Luis Soto, Humberto Giraldo, Francisco García y
Olga Cecilia Ramírez.......................................................................................... 147
CONTENIDO v
Parásitos en una población natural de tití cabeza blanca (Saguinus oedipus),
Hacienda El Ceibal, Colombia Diana Barrera, Victoria Pereira-Bengoa,
Fernando Nassar-Montoya, Anne Savage, Luis Soto, Humberto Giraldo,
Francisco García y Olga Cecilia Ramírez............................................................ 161
Causas de morbilidad y mortalidad en primates de la Unidad de Rescate Y
Rehabilitación de Animales Silvestres (URRAS) entre 1996 y 2003 Néstor
Varela, Claudia Brieva C. y Vladimir Galindo .................................................... 171
MANEJO Y CONSERVACIÓN ............................................................................. 191
Prioridades en investigación y conservación de primates Colombianos Thomas
R. Defler y Marta L. Bueno ................................................................................ 193
Monos en Guyana Francesa: diversidad y abundancia en relación con los
hábitats y sus amenazas Benoit de Thoisy ..................................................... 215
Efectos de la fragmentación y de la producción de frutos en comunidades de
primates neotropicales Pablo R. Stevenson ................................................... 229
Programa de educación ambiental para la conservación del mono aullador rojo
(Alouatta seniculus) en el municipio de La Pintada, Antioquia Sandra Milena
Correa Montoya ................................................................................................ 249
Índice ................................................................................................................. 257
vi ABREVIATURAS Y PÁGINAS WEB CITADAS
ABREVIATURAS
IUCN
Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza
CITES
Convención sobre el Comercio de Especies Amenazadas
de Fauna y Flora Silvestres
com. pers.
Comunicación personal
Ha
Hectárea
Km
Kilómetro
M
Metro
Gr
Gramos
H
Horas
Ml
Mililitros
Rpm
Revoluciones por minuto
AST
Aspartato aminotransferasa
ALT
Alanino aminotransferasa
Cm
Centímetros
Mg
Miligramos
UI
Unidades internacionales
NUS
Nitrógeno ureico en sangre
Dl
Decilitro
Μm
Micrómetros
μ
pb
Micras
Pares de bases
DAP
Diámetro a la altura del pecho
PÁGINAS WEB CITADAS EN EL LIBRO
UICN: www.iucn.org
Proyecto Tití: www.proyectotiti.com
DISTANCE (Sofware): http://www.ruwpa.st-and.ac.uk/distance/
CITES: www.cites.org
Fundación Proaves: www.proaves.org
Información sobre el Tití cabeciblanco Centro de Primatología de Wisconsin:
http://pin.primate.wisc.edu/factsheets/entry/cotton-top_tamarin/cons
Lista Roja de animales amenazados de la IUCN: www.iucnredlist.org
PREFACIO vii
PREFACIO
Este libro reúne una parte importante de los trabajos presentados durante el
Primer Congreso Colombiano de Primatología realizado en noviembre del 2005
en Bogotá. En diez y seis artículos de proyectos de investigación desarrollados
en diferentes partes de nuestro país y de la Guayana francesa y Perú, se
abarcan aspectos de la biología, ecología, sistemática, filogenética, medicina,
manejo y conservación de los primates.
Se aborda la importancia y la necesidad de emplear metodologías estándares
para estudios de biología y ecología de primates In situ que permitan realizar
comparaciones válidas (por ejemplo estimar patrones de actividad y dieta,
González & Stevenson); así como estrategias que posibilitan censar especies
tímidas y con frecuencia subestimadas en el país (Savage et al).
Se presentan aspectos de la ecología de primates de la región andina poco
conocidas - probablemente por ser de hábitos nocturnos- como lo es el Aotus
lemurinus (Castaño et al) y de otras mas conspicuas (Alouatta seniculus) en
áreas intervenidas de esta cadena montañosa (Gómez-Posada et al y Martínez
Gómez et al).
Se evalúa el rol ecológico que realizan los primates en la dispersión de semillas
(Palma & Stevenson) y cómo algunas especies se adaptan a los cambios
ocasionados por la intervención del hombre en sus áreas de distribución natural
(Carretero-Pinzón).
Cómo algunas metodologías modernas contribuyen en la identificación,
diferenciación y esclarecimiento taxónomico de las especies de primates, se
pueden encontrar en los trabajos de Bueno & Defler en Colombia y Lavergne et
al en la Guyana francesa.
La importancia de la valoración de la salud poblacional en ambientes naturales
(Nassar et al); la complejidad en la identificación taxonómica de los
macroparásitos externos e internos de Callitríchidos (Barrera et al); y la
casuística de las patologías de primates que son mantenidos en cautividad
como consecuencia del tráfico ilegal de fauna (Varela et al), hacen parte de la
sección de Medicina de este volumen.
Finalmente, se identifican y priorizan las especies de primates que requieren
una atención especial por encontrase amenazadas (Defler & Bueno); se evalúa
el efecto que dichas amenazas producen en las comunidades de primates en
ambientes tropicales (Stevenson y de Thoisy) y se enfatiza la necesidad de las
campañas de educación y sensibilización ambiental como parte de los
programas de conservación focalizados en especies (Correa-Montoya).
Esperamos que esta compilación importante de trabajos de investigadores de
formación disciplinar diversa, contribuya para el fortalecimiento de la
Primatología en el país y en otras zonas de latinoamerica; y permita vislumbrar
el amplio horizonte de trabajo para la generación de conocimiento que aún
tenemos que realizar si queremos conservar la primato-fauna en la región
neotropical americana.
Los editores
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 1
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 3
COMPARACIÓN DE LOS PATRONES DE MOVIMIENTO DIARIO,
ACTIVIDAD Y DIETA, REPORTADOS PARA LOS MICOS CHURUCOS
(Lagothrix lagothricha): DIFERENCIAS PRODUCTO DE LA OFERTA DE
FRUTOS Y DE LA METODOLOGÍA USADA
Marcos González y Pablo R. Stevenson
RESUMEN
Durante un año (julio de 2004 - junio de 2005) se realizó un seguimiento de una
manada de churucos (Lagothrix lagothricha) en la Estación Biológica Caparú
(Vaupés, Colombia). Se estimaron sus patrones de movimiento diario,
actividades y dieta, y se correlacionaron con la oferta de frutos. Después, se
comparó esta información con datos obtenidos por otras investigaciones.
Los resultados muestran grandes variaciones entre los patrones determinados
por este estudio y los determinados por otros. Las variaciones con respecto a
los estudios hechos en el mismo sitio son imputables al uso de una metodología
de observación distinta. Las diferencias con estudios realizados en otros lugares
están relacionadas con una oferta de frutos y una estrategia de alimentación
distintas.
Los estudios que usan metodologías de barrido tienden a sobrestimar los
comportamientos más conspicuos, como movimiento y alimentación de frutos,
y a subestimar los menos conspicuos, como descanso y alimentación de
artrópodos. Al parecer, la metodología más eficaz para estimar patrones de
actividad y dieta en estos primates es realizar observaciones instantáneas sobre
individuos focales.
La distancia diaria recorrida y el rango de hogar en cada sitio están
negativamente correlacionados con la productividad del bosque. Sin embargo,
al estudiar cada lugar por separado se encuentran patrones donde los cambios
temporales en la distancia diaria recorrida no se encuentran, en todos los casos,
correlacionados con la oferta de frutos. Esto posiblemente refleja el uso de
estrategias de alimentación diferentes en cada sitio. La alta variación mensual
en la oferta de frutos en Caparú parece afectar a los churucos, quienes optan
por una estrategia generalista compensatoria en la que aumentan su consumo
de otros recursos cuando la oferta de frutos es baja.
GONZÁLEZ/STEVENSON
4 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
Palabras claves: Lagothrix, churucos, dieta, patrones de actividad, oferta de
frutos, barrido, focal.
ABSTRACT
During 12 months (July 2004 - June 2005) the patterns of daily movement,
activity and diet of a group of woolly monkeys in the Biological Station Caparú
(Vaupés) were registered, these data were correlated with fruit supply and
compared with reported information for this and other places. The results show
that the patterns are strongly variable between the different studies, mainly
due to differences in fruit supply and the use of different methodologies.
Studies in which scan sampling was used tend to overestimate conspicuous
behaviors such as movement and fruit feeding and underestimate less
conspicuous ones, as resting and arthropod feeding. Apparently the best
method to estimate activity patterns and diet in these primates is to carry out
instantaneous observations on focal individuals.
When comparing between different places it is observed that the daily distance
traveled and the home range are negatively correlated with the productivity of
the forest. Nevertheless when studying each place separately there are
different patterns, which reflects the use of different strategies in each site. The
high monthly variation of fruit supply in Caparú seems to affect the woolly
monkeys, who choose a compensatory generalistic strategy in which they
increase their consumption of other resources when fruit supply is low.
Key words: Lagothrix, woolly monkey, diet, activity patterns, supply of fruits,
scan sampling, focal.
INTRODUCCIÓN
Los frutos son un recurso cuya disponibilidad tiene una gran variación
espaciotemporal. Por lo tanto, se puede esperar que las estrategias ecológicas
de los frugívoros estén sujetas a cambios producto de las variaciones en la
oferta de recursos (Charnov 1976). Los churucos son un buen objeto de estudio
para probar esta hipótesis porque son primates frugívoros de gran tamaño (6-
9Kg machos adultos, Defler 2003) que han sido estudiados a largo plazo en
lugares con diferencias marcadas en la oferta de frutos.
Las características básicas de la ecología de los churucos (rango de hogar, dieta,
patrones de movimiento diario y actividad) han sido estudiadas a largo plazo
por Defler (1996) y Defler & Defler (1996), en la Estación Biológica Caparú; por
Stevenson et al (1994) (1998) y Stevenson (2000), (2002), (2006), en el Parque
Tinigua; por Peres (1994) en el Rio Urucu; y por Di Fiore (2004) y Di Fiore &
Rodman (2001), en YasunÍ. Todos ellos coinciden en que los churucos son
animales principalmente frugívoros que complementan su dieta con hojas (casi
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 5
exclusivamente hojas jóvenes), flores, artrópodos y algunos vertebrados
pequeños. Todos coinciden en afirmar que sus recorridos diarios y rangos de
hogar son relativamente grandes, comparados con los de otros primates
neotropicales. Sin embargo, los datos reportados por estos investigadores
varían considerablemente entre sí y resultan muy disímiles los presupuestos de
actividades. Estas variaciones han estado tradicionalmente asociadas con las
diferencias en productividad y oferta de frutos entre los lugares de estudio
(Defler 1996). Pero podrían existir otras explicaciones. Como han reportado
Stevenson & Quiñones (2004), la metodología escogida puede tener dramáticos
efectos en los resultados obtenidos, tanto al determinar la dieta como el
presupuesto de actividades de los churucos.
El objetivo de este trabajo es examinar si las diferencias reportadas en patrones
de actividad y dieta se deben al uso de metodologías distintas o si reflejan
diferencias en la oferta de frutos entre cada sitio de estudio. Con este objeto, se
tomaron datos en la Estación Biológica Caparú (EBC), se relacionaron con la
oferta de frutos en el bosque y se compararon con los reportados en otros
estudios.
SITIO DE ESTUDIO
La Estación Biológica Caparú, también conocida como Mosiro Itajura, se ubica al
suroriente del departamento del Vaupés, municipio de Taraira, Colombia. La
Estación se encuentra en las riberas del Lago Taraira un antiguo meandro del río
Apaporis, a 69°31’2.9’’ de longitud oeste y 1°04’21.8’’ de latitud sur y
aproximadamente a 200m de altitud (Defler 1999).
La Estación se sitúa sobre una terraza de origen pleistocénico, presenta un
clima cálido superhúmedo, con un régimen de lluvias bimodal (ligeramente
estacional) (Rangel & Luengas 1997). La precipitación media anual es de
4000mm (Defler 1996). El mes que presenta máximas precipitaciones es mayo
(386.3mm) y el mes más seco es septiembre (258mm) (Palacios & Rodríguez
1995). La temperatura media anual es de 25.1°C, con leves variaciones a lo largo
del año (Defler 1996). En general, los suelos son superficiales, ácidos, de baja
fertilidad y textura arcillosa.
PROTOCOLO DE MUESTREO
Los datos que se presentan en este trabajo fueron colectados entre julio de
2004 y junio de 2005. Durante estos meses, se siguió a los churucos durante 12
horas diurnas 5 días al mes, durante los cuales se registraron las siguientes
variables:
1. Distancia diaria recorrida: Se dibujó el recorrido diario de la manada,
usando un mapa a escala 1:12500, gracias a un sistema cuadriculado de trochas
ubicadas cada 100m en un área total de 7km2.
GONZÁLEZ/STEVENSON
6 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
2. Rango de hogar: Se consideró parte del rango de hogar cualquier
cuadrante de una hectárea en el que se vio a la manada al menos una vez en el
año. Para producir una curva de acumulación de esfuerzo se determinó la
posición de la manada una vez cada media hora.
3. Patrones de actividad: Se realizaron observaciones instantáneas cada
10 minutos sobre un individuo focal (Altmann 1974). Como individuo focal se
escogía al primer mico que se observaba. Se seguía al individuo durante 5
minutos antes de registrar su actividad y durante estos 5 minutos previos se
determinaba a qué categoría de sexo y edad pertenecía. Después se procedía a
registrar su actividad. En caso de perder de vista al individuo durante este
periodo se escogía de manera similar a otro mico de la manada. Las categorías
de actividad que se tuvieron en cuenta fueron las siguientes: descanso,
alimentación, movimiento e interacciones sociales. Las categorías de sexo y
edad usadas fueron: a./ macho adulto; b./ hembra adulta con cría dependiente;
c./ hembra adulta sin cría dependiente; y d./ juvenil. En esta última categoría se
agruparon tanto a juveniles como a sub-adultos de ambos sexos.
4. Dieta: Para determinar la composición de la dieta se usaron muestreos
instantáneos de actividad. Las cuatro categorías en que se dividió la dieta
fueron: frutos, hojas, artrópodos y otros (flores y vertebrados). Para
información adicional de metodología y de criterios usados para definir las
categorías de actividad y dieta ver González (2006).
5. Oferta de frutos: Una vez por mes se estimó la oferta de frutos en el
bosque. La metodología usada consistió en recorrer 10400m de trochas en
busca de frutos que se encontraran en el piso. Una vez encontrado un fruto,
con la ayuda de binoculares se identificaba el árbol parental y se calculaba el
tamaño aproximado de la cosecha (cantidad promedio de frutos en varias
ramas y extrapolación al número total de ramas). Además, se registraba qué
proporción de la cosecha se encontraba madura, y la distancia perpendicular
del fuste del árbol a la trocha. Finalmente, se recolectaban 10 frutos para ser
secados y pesados. Con esta información se calculaba la oferta de frutos en el
bosque en unidades de gramos de peso seco/(hectárea*mes). Para más detalles
de esta metodología ver Stevenson (2004).
RESULTADOS
Grupos de estudio
Durante el estudio, se observaron al menos 4 grupos de churucos en la zona.
Las observaciones se llevaron a cabo exclusivamente en dos de ellos. Estos
grupos fueron llamados Barcelona y Selección Colombia. Barcelona es un grupo
relativamente pequeño de cerca de 15 individuos, en el que hay al menos 2
hembras con cría. En este grupo se identificaron 6 individuos usando los
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 7
patrones naturales de manchas en la punta del pene y en el clítoris, y
características distintivas como dedos rotos y cicatrices. Solo el 16% de las
observaciones se hicieron siguiendo a este grupo, el 84% restante se realizaron
siguiendo a Selección Colombia. Selección Colombia es un grupo muy grande.
Debido a su tamaño y a que era común que el grupo se dividiera en subgrupos,
nunca fue posible hacer un conteo minucioso, sin embargo, nuestras
estimaciones y las de nuestros asistentes coinciden en que pueden ser cerca de
40 individuos. En este grupo, se observaron al menos 4 hembras adultas con
cría dependiente. También se identificaron 15 machos adultos y 11 hembras
adultas (sin cría dependiente).
Oferta de frutos
La oferta de frutos varía considerablemente en los diferentes meses del año (F=
9.84, P< 0.001, N= 12, figura 1), existiendo un periodo de escasez muy marcado
(octubre - enero) y un pico en la producción de frutos entre abril y mayo, lo que
coincide con las observaciones de Defler (1996) y Palacios & Rodríguez (2001).
La oferta de frutos estimada para un año fue de 106.29kg ha-1, valor muy
pequeño si se compara con los 930kg ha-1 reportados por Stevenson (datos sin
publicar) para el Parque Tinigua.
Distancia diaria recorrida
Aunque la distancia diaria recorrida (DDR) promedio fue mayor para el grupo
más grande, los análisis indicaron que no existen diferencias significativas
(Selección Colombia: 2539m ±778 DS, N= 50; Barcelona: 2125m ± 637 DS, N= 6,
F= 1.56, P= 0.22). Tradicionalmente se ha documentado que manadas más
grandes de primates frugívoros necesitan recorrer distancias mayores para
poder suplir sus requerimientos energéticos (Janson & Goldshmith 1995,
Stevenson 2006). Luego, tiene sentido que el grupo más grande recorra en
promedio más metros por día que el pequeño. Es posible que la falta de
Figura 1. Variación mensual en la oferta de frutos en Caparú.
GONZÁLEZ/STEVENSON
8 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
significancia estadística de esta relación se deba al N muestral bajo del grupo
pequeño (N= 6). El valor de 2539m para Selección Colombia es un valor
relativamente alto comparado con lo reportado en otros estudios (tabla 1).
La DDR varía significativamente a lo largo del año (F= 4.7, P= 0.0001, n= 56). Al
correlacionarla con la oferta de frutos se encontró una tendencia a una relación
negativa cercana al nivel de significancia (F= 3.45, P= 0.09, R2= 0.26).
Rango de hogar
La figura 2 muestra que la metodología de registrar la posición cada media hora
durante 56 días a lo largo de un año resulta insuficiente para determinar el
rango de hogar del principal grupo de estudio. Por lo tanto, el rango de hogar
de la Selección Colombia es definitivamente superior a las 334 hectáreas
registradas usando únicamente estos muestreos instantáneos. Para obtener un
estimativo más cercano a la realidad se tuvieron en cuenta todas las hectáreas
usadas por la Selección Colombia (aquellas en que se vio a los churucos al
menos una vez, sin importar si los muestreos de ubicación registraron esa
hectárea). Así, el estimativo es de 440ha, que corresponderían al rango de
hogar mínimo para esta manada. Pero para registrar el rango de hogar total de
este grupo se requiere un esfuerzo mayor de muestreo. Una aproximación que
tal vez sea más cercana al verdadero rango de hogar se obtendría mediante el
uso del método del Mínimo Polígono Convexo (Mohr 1974). Usando este
método, el rango de hogar estimado fue de 596 hectáreas.
Patrones de actividad
Usando los muestreos instantáneos realizados sobre animales focales, se
encontró que los churucos descansan el 50% (SD 6.2) del tiempo, se mueven el
29.5% (SD 5.8), se alimentan el 18% (SD 3.5) y el 2.5% (SD 1) del tiempo lo
invierten en comportamientos sociales. Los patrones de actividad varían a lo
largo del año (G= 126.1, P< 0.0001, N= 4320) encontrándose una correlación
positiva significativa (R2= 0.53, P= 0.007) entre la oferta de frutos y el tiempo
invertido en alimentación.
Los patrones de actividad también varían significativamente entre las diferentes
categorías de sexo y edad (X2= 46.8, P< 0.0001); siendo los machos y las
hembras con cría los grupos que más descasan y los juveniles el grupo que más
tiempo invierten en interacciones sociales (típicamente jugando).
Dieta
Usando exclusivamente los muestreos instantáneos tomados cada 10 minutos
se encontró que el 69% (SD= 22.9) de los instantáneos que cayeron en
alimentación fueron de alimentación en frutos. El segundo recurso más usado
fueron las hojas (16% SD= 7.2), seguidas de cerca por los artrópodos (13% SD=
5.9). Sólo un 2% (SD= 2) de los registros de alimentación fueron en recursos
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 9
diferentes a estas 3 categorías (ej. ranas, flores, líquenes, y agua tomada de una
bromelia).
Estos porcentajes varían mucho a través del año. Por ejemplo, en noviembre
(época de escasez) la alimentación de frutos es superada por la alimentación en
hojas y artrópodos (G= 195, P< 0.01, N= 804, fig.3). La composición porcentual
de la dieta no varió significativamente entre las diferentes categorías de sexo y
edad (X2= 7.7, P= 0.56).
Se encontraron correlaciones positivas entre la alimentación en frutos y la
oferta de frutos (P= 0.015, R2= 0.46) y entre el número de minutos invertidos
alimentándose y la oferta de frutos (P= 0.08, R2= 0.27). Se encontraron
correlaciones negativas entre la oferta de frutos y la alimentación de
artrópodos (P= 0.12, R2= 0.21) y de otros (P= 0.12, R2= 0.22).
DISCUSIÓN
Oferta de frutos
La producción anual de frutos encontrada en Caparú (106.29kg/ha-1) lo
muestra como un bosque muy pobre comparado con el del Parque Tinigua,
donde se determinó la oferta de frutos durante tres años usando la misma
metodología que en este estudio (Stevenson 2004). En promedio (N= 3) la
oferta anual estimada en Tinigua fue de 930 (SD= 104.8) kg/ha-1 (Stevenson,
datos sin publicar). Este resultado concuerda con que la oferta de frutos en un
bosque está directamente correlacionada con la fertilidad del suelo (Defler
1996). La baja fertilidad y consecuente baja oferta de frutos en Caparú se debe
a la mayor edad de los suelos, la mayor pluviosidad que reciben y a que se
encuentran asociados a cuencas de aguas negras de origen amazónico que son
0
100
200
300
400
020 40 60
Días
Hectáreas registradas
Figura 2. Curva de acumulación de hectáreas usadas por los churucos, datos obtenidos
usando los instantáneos de ubicación tomados cada media hora. (Curva obtenida luego
de 50 simulaciones usando el programa EstimateS Calwell 1994-2004).
GONZÁLEZ/STEVENSON
10 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
pobres en nutrientes. Los suelos del Parque Tinigua están asociados a cuencas
de aguas blancas de origen andino que son ricas en nutrientes (Botero 1998).
Efectos de la oferta de frutos y del tamaño de la manada en el rango de hogar
y la distancia diaria recorrida
Se ha postulado que la distancia diaria recorrida y el rango de hogar de
manadas de primates frugívoros son directamente proporcionales al tamaño de
la manada e inversamente proporcionales a la oferta de frutos (Defler 1996,
Palacios & Rodríguez 2001, Stevenson 2006).
A pesar de existir diferencias en la distancia diaria recorrida entre este estudio
(2539m) y el de Defler 1996 (2880m) realizado también en Caparú, sigue
existiendo un patrón que muestra que los churucos en Caparú recorren
distancias superiores que los estudiados por Stevenson et al (1994) en el Parque
Tinigua (2001m) sin importar el tamaño de grupo (ver tabla 1). Este estudio
sugiere que este patrón no obedece a diferencias en los tamaños de grupo, sino
a diferencias ecológicas entre los dos lugares. Un análisis similar puede hacerse
al hecho de que los rangos de hogar reportados en Caparú sean mayores que
los reportados para el Parque Tinigua. Stevenson (2006) estimó el rango de
hogar para una manada de entre 14 y 30 individuos estudiados durante tres
años en 200 hectáreas. Este valor es muy inferior a las 440 hectáreas que se
definieron como el rango de hogar mínimo en este estudio, o las 760ha
reportadas por Defler (1996) para un grupo de 24 individuos.
Los resultados de esta investigación apoyan la hipótesis de que la distancia
diaria recorrida y el rango de hogar están negativamente correlacionados con la
oferta de frutos. En cuanto a la correlación positiva con el tamaño de manada
los datos no son concluyentes. En primer lugar, no se logró determinar con total
precisión el rango de hogar para la manada y además, aunque la distancia diaria
recorrida fue efectivamente mayor para el grupo más grande, los análisis
estadísticos indicaron que no existen diferencias significativas, posiblemente
por un insuficiente muestreo para un grupo.
Tabla 1. Comparación de la distancia diaria recorrida y del rango de hogar de los
churucos en 3 estudios.
DDR
(m)
SD
Distan.
mín.
Distan.
máx.
Rango de
hogar (ha)
N (días)
Tamaño
de
grupo
Caparú (1987)1
2880
836
2016
3582
760
60
24
Tinigua2
2001
431
200
149
14-30
Caparú (2004-
2005)3
2539
778
1125
4375
>440
50
~ 41
1 Defler (1996); 2 Stevenson (2006); 3 Este estudio
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 11
Stevenson et al (1994) y Defler (1996) estudiaron cómo las variaciones
temporales en la oferta de frutos afectan variables como el recorrido diario o
los patrones comportamentales. Por una parte Defler no encontró correlación
alguna entre el número de kilómetros diarios recorridos, o los patrones de
actividad, y la oferta de frutos. Por su parte, Stevenson y colaboradores
reportan que los churucos pasan la mayor parte del día descansando en la
época de escasez, misma época en la que los recorridos diarios son
significativamente más cortos.
En este estudio, la DDR varía significativamente a lo largo del año (F= 4.7, P=
0.0001, n= 56) y no está fuertemente determinada por la oferta de frutos (F=
3.45, P= 0.09, R2= 0.26 tendencia negativa). En contraste, Stevenson et al (1994)
reportaron que los micos se movían menos en la época de escasez, patrón que
concuerda con lo predicho por Strier (1992). Los modelos que correlacionan la
DDR con la oferta de recursos dependen de las características de los parches de
alimentación, tanto del tamaño de los parches como de la distancia entre ellos.
Al comparar estas dos variables entre los bosques de Caparú y Tinigua, vemos
que tanto en los meses de alta como de baja productividad el tamaño de los
parches en Tinigua es mayor que en Caparú (tabla 2). De igual manera, la
distancia entre parches es mayor en Caparú.
Tabla 2. Comparación de las características de los parches de alimentación de frutos
entre los bosques de Tinigua y Caparú, tanto en los meses de alta oferta como los
meses de escasez de frutos.
Tamaño (Kg)
# árboles/Km
Tinigua alta oferta
0.46
33.0
Tinigua escasez
0.42
1.0
Caparú alta oferta
0.16
14.0
Caparú escasez
0.07
0.01
Como indicador del tamaño de los parches se usó el peso seco promedio de la cosecha
por árbol. Y como indicador de la distancia entre parches se empleó un estimativo de la
densidad de parches, el número de árboles en fruto por kilómetro muestreado. Se
promediaron los dos meses con más y con menos oferta frutos.
El resultado más interesante que nos muestra esta comparación es que el
tamaño promedio de los parches en Tinigua no varía significativamente entre
los meses de alta oferta (0.46Kg) y los meses de escasez (0.42Kg), mientras que
en Caparú la diferencia si es muy grande (0.16kg en los meses de alta oferta y
0.07kg en los meses de escasez). Es decir, la diferencia entre los meses de alta y
baja oferta de número de frutos en Tinigua está dictada por la cantidad de
árboles en fruto (parches) pero no por el tamaño promedio de la cosecha,
mientras que en Caparú, durante la época de escasez, no sólo la cantidad de
GONZÁLEZ/STEVENSON
12 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
parches es pequeña, si no que el tamaño de éstos es mucho menor que durante
la época de alta productividad. Este patrón podría explicar por qué los churucos
en Caparú se mueven más durante la época de escasez: la cantidad de frutos
que les da un solo parche no es suficiente, luego deben visitar muchos árboles
por día y la distancia entre árboles es grande. El patrón observado en Tinigua se
puede explicar porque los churucos (debido a las características de los parches
de alimentación) acumulan energía durante la época de alta productividad
visitando muchos parches grandes y gracias a esta reserva energética pueden
minimizar su gasto energético durante la época de escasez (Strier 1992).
Efectos de la metodología usada en los patrones de actividad y dieta
Las tablas 3 y 4 comparan los patrones de actividad y dieta de los churucos
reportados en diferentes estudios realizados en distintos lugares, con
variaciones en la oferta de frutos y en los que se usaron diferentes
metodologías. Se observa que estos patrones difieren mucho entre sí, creemos
que estas variaciones obedecen principalmente a la metodología escogida y a
diferencias en la oferta de frutos. Para intentar determinar el efecto de cada
variable se analizaron los datos en pares independientes. Se compararon
primero las diferencias encontradas entre Defler (1995) y este trabajo, los dos
realizados en Caparú. Las diferencias más evidentes son que, en los datos de
Defler, movimiento, alimentación y actividades sociales tienen frecuencias
mayores que en este estudio. Igual, ocurre con la alimentación de frutos. Por su
parte descanso y alimentación de artrópodos son mucho menos comunes en los
datos de Defler que en los nuestros.
Tabla 3. Comparación del presupuesto de actividades de los churucos en 4 estudios (en
porcentajes del tiempo usado en cada categoría).
Movimien
%
Descanso
%
Alimentación
%
Social
%
Metodo-
logía
Caparú (1987)1
38.8
29.9
25.8
5.5
Barrido
Tinigua2
26
35
36
3
Focal
Caparú (2004-2005)3
29.5
50
18
2.5
Focal
Yasuní (Ecuador)4
34.5
23.2
36.2
6.1
Barrido
1 Defler (1995); 2 Stevenson (2006); 3 Este estudio, 4 Di Fiore & Rodman (2001)
Tabla 4. Comparación de la dieta reportada para churucos en 5 estudios.
Frutos
%
Hojas
%
Artrópodos
%
Otros
%
Metodología
Caparú (1987)1
84
11
4
1
Barrido
Tinigua2
61
13
25
1
Focal
Río Urucu (Brasil) 3
81
16
<0.1
3
Barrido
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 13
Frutos
%
Hojas
%
Artrópodos
%
Otros
%
Metodología
Caparú (2004-
2005)4
69
16
13
2
Focal
Yasuní (Ecuador)5
77
8
9
6
Barrido
1 Defler & Defler (1996); 2 Stevenson (2006); 3 Peres (1994); 4 Este estudio; 5 Di Fiore
(2004)
Una primera explicación de estas diferencias podría deberse a cambios
temporales en las condiciones y recursos del hábitat. Sin embargo, Stevenson
(2006) probó que la variación inter-anual en los comportamientos de una
manada de churucos es baja, lo que hace pensar que ésta explicación pueda ser
insuficiente para entender las diferencias encontradas.
Una segunda explicación, tiene que ver con el uso de protocolos de muestreo
diferentes. Como se mencionó en la sección de protocolo de muestreo, en este
estudio se determinó el patrón de actividades usando muestreos instantáneos
sobre individuos focales (para detalles ver González 2006). Defler por su parte
usó una metodología de barrido lento (Altmann 1974) (Defler 1995). Según
Altmann (1974), Harcourt & Stewart (1984), Martin & Bateson (1993) y
Stevenson & Quiñones (2004) la metodología de barrido usada para determinar
los patrones de actividad en manadas grandes de primates en estado silvestre,
donde resulta imposible observar la totalidad de la manada, subestima los
comportamientos poco conspicuos y sobreestima los más evidentes y fáciles de
observar. Por lo tanto, el movimiento, la alimentación (en particular de frutos) y
las actividades sociales (comportamientos conspicuos) serán sobrestimados por
esa metodología. Como se mencionó arriba y como se ve en las tablas 3 y 4,
precisamente esos comportamientos son más frecuentes en los datos de Defler.
Lo que muy posiblemente ocurre con la metodología de barrido es que
sistemáticamente se deja de observar una porción del grupo en cada barrido y
es mucho más probable dejar de ver a un churuco que está durmiendo que uno
que está saltando entre árboles o que está realizando despliegues agresivos.
Registrar la actividad instantánea de un individuo focal evita este problema.
Las diferencias entre los datos de Defler (1995) y los reportados en este estudio
pueden, por lo tanto, deberse principalmente a diferencias metodológicas y en
menor medida a variables ecológicas. Di Fiore & Rodman (2001) también
usaron la metodología de barrido y se observa al igual que el caso de Defler que
movimiento, alimentación, actividades sociales y alimentación de frutos son
más frecuentes que los reportados en este estudio o por Stevenson (2006)
quien usó muestreos instantáneos sobre individuos focales.
Por lo anterior, sugerimos para futuros estudios que pretendan determinar el
patrón de actividades de un grupo de primates silvestres, el uso de la
GONZÁLEZ/STEVENSON
14 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
metodología de registros instantáneos sobre un individuo focal. Sin embargo,
vale la pena aclarar que para grupos pequeños de primates en los que resulta
posible observar e identificar la totalidad del grupo en un lapso pequeño, la
metodología de barrido podría resultar adecuada, si se evitan problemas de
pseudorreplicación.
Al igual que con el patrón de actividades, la dieta reportada en este estudio
difiere considerablemente de la reportada por otros investigadores. En la tabla
4 se comparan las dietas reportadas por 4 investigadores con la obtenida en
este estudio.
La alimentación en frutos es un comportamiento más conspicuo que la de hojas
y ésta es a su vez mucho más conspicua que la de artrópodos. Luego, se espera
que los estudios en que se usen metodologías de barrido, la alimentación de
artrópodos sea subvalorada. La tabla 4 confirma que en todos los estudios que
usan metodología de barrido (Defler & Defler 1996, Peres 1994, Di Fiore 2004)
la alimentación de artrópodos es menor que la reportada por los estudios que
usan animales focales (Stevenson 2006, este estudio). La diferencia es aun más
clara si se comparan sólo los datos de Defler & Defler (1996) con los de este
estudio (los dos realizados en el mismo lugar).
Un punto a resaltar es que según los reportes de Peres (1994) los churucos
invierten menos del 1% de su dieta en artrópodos. Nuestros resultados se
acercan a un promedio del 10%, un tiempo diez veces superior al reportado por
Peres, lo cual sugiere que los artrópodos son parte significativa de la dieta de
los churucos. Este resultado apoya la hipótesis de los sesgos metodológicos, ya
que Peres utilizó el barrido rápido (menos tiempo en cada barrido), lo que en
teoría incrementaría las observaciones de comportamientos más conspicuos.
Efectos de la oferta de frutos en los patrones de actividad y dieta
La figura 3 muestra una fuerte variación en las proporciones de los diferentes
ítems en la dieta a través del tiempo de estudio. La oferta de frutos explica
parcialmente esta variación. El descenso en alimentación de frutos (octubre-
diciembre) obedece a la baja oferta de frutos en el bosque (F= 11.3 P= 0.007,
R2= 0.53). Durante el comienzo de la época de escasez de frutos (septiembre-
octubre) se produce un aumento en el consumo de hojas, periodo en el cual
Defler & Defler (1996) y Palacios & Rodríguez (2001) reportan que suele haber
un pico en la producción de hojas jóvenes. Durante la segunda parte de la
época de escasez (noviembre-febrero) se produce un aumento en el consumo
de insectos. Estos dos hechos muestran una posible estrategia compensatoria
en la que los churucos consumen más de otros ítems (hojas y artrópodos) en el
periodo en que no hay frutos disponibles, lo que coincide con lo reportado por
Stevenson et al (1994). Esto mostraría a los churucos como unos frugívoros
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 15
oportunistas, que varían la composición de su dieta dependiendo de la oferta
del bosque.
La existencia de una fuerte correlación entre la oferta de frutos y la cantidad de
tiempo invertida en alimentación (P= 0.015 R2= 0.46) fue también reportada por
Stevenson et al. (1994) pero no por Di Fiore (2004) quien reporta una
correlación muy pequeña no significativa. Una explicación posible a esto es que
la variación temporal de la oferta de frutos en Yasuní es mucho menor que en
Caparú o en Tinigua, así que los churucos en Yasuní, a diferencia de los de
Caparú y Tinigua, no se ven obligados a tener estrategias particulares que les
permitan adaptarse a los periodos de escasez.
Stevenson (2006) utilizó una metodología muy similar a la de este trabajo y aún
así se ven diferencias en la dieta y en los patrones de actividad de los grupos
estudiados. Según los datos de Stevenson (2006) los churucos pasan más
tiempo alimentándose, menos descansando e invierten más tiempo en
alimentación de artrópodos que los estudiados en este trabajo. Estas
variaciones pueden estar asociadas a diferencias en la oferta de frutos entre los
dos sitios de estudio. Como ya se mencionó, el bosque en el Parque Tinigua es
más productivo que el de Caparú (930kg/(ha*año) vs. 106 kg/(ha*año)
respectivamente). Por lo tanto, es correcto suponer que los churucos en Caparú
deban invertir más tiempo moviéndose para poder satisfacer sus necesidades
alimentarias. También es esperable que en un bosque con menos recursos los
churucos inviertan menos tiempo en alimentación, porque hay menos comida.
Además, es posible que los churucos en Caparú se muevan todo lo que
0
10
20
30
40
50
60
70
80
julio
agosto
septiembre
octubre
noviembre
diciembre
enero
febrero
marzo
abril
mayo
junio
Mes
#de instataneos
artropodos
hoja joven
fruto
otros
Figura 3. Variación anual en la cantidad de registros instantáneos presentados en las
diferentes categorías de alimentación.
GONZÁLEZ/STEVENSON
16 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
necesitan para optimizar su toma de alimento y que el resto del tiempo
descansen para no desperdiciar energía. La significativa correlación positiva
entre el tiempo que pasan alimentándose y la oferta de frutos soporta ésta
explicación, ya que muestra que los churucos invierten más tiempo en
alimentación cuando la oferta de frutos es mayor.
CONCLUSIONES
La producción de frutos anual estimada fue de 106 kilogramos por hectárea.
Cifra muy pequeña comprada con la del bosque del Parque Tinigua. La poca
productividad del bosque se puede explicar por factores asociados a la baja
fertilidad del suelo (origen y tipo de suelo, pluviosidad, etc.). Y a su vez esta baja
productividad puede explicar varios de los patrones encontrados para los
churucos en Caparú, como los grandes rangos de hogar y las grandes distancias
diarias recorridas, o el poco tiempo invertido en alimentación.
Más allá de las diferencias en las dietas reportadas, existen algunos patrones
generales que podemos extraer y que son independientes de la metodología y
del sitio de estudio. Todos los estudios, inclusive este, muestran que los
churucos son primates principalmente frugívoros que se alimentan
secundariamente de hojas jóvenes. La importancia de otros recursos
alimenticios (artrópodos, por ejemplo) está aún por definirse y requiere de
estudios más detallados que se enfoquen en la importancia de cada ítem en la
dieta, más allá del tiempo invertido en su consumo. Adicionalmente, sería
importante tener en cuenta variables como la biomasa consumida y la
composición nutricional de cada ítem. Estos estudios son relevantes con
respecto a la conservación de la especie tanto en libertad como en cautiverio.
La dieta de los churucos en Caparú cambia significativamente a lo largo del año
y está correlacionada con la oferta de frutos, reflejando una estrategia
oportunista, en la que los churucos procuran compensar su dieta consumiendo
más hojas y artrópodos durante el periodo de escasez de frutos.
La metodología escogida para estimar los patrones de actividad y la dieta tiene
grandes consecuencias en los resultados obtenidos. La metodología de barrido
tiende a subestimar los comportamientos poco conspicuos como descanso y
alimentación de artrópodos, razón por la cual recomendamos el uso de la
metodología de muestreos instantáneos sobre individuos focales,
especialmente en grupos grandes y poco cohesivos.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue realizado gracias al apoyo económico y logístico de varias
personas e instituciones: Conservación Internacional, Centro Ambiental de La
PATRONES DE MOVIMIENTO, ACTIVIDAD Y DIETA EN CHURUCOS
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 17
Pedrera, Idea Wild, Primate Conservation Inc, Mal Asociados, Erwin Palacios,
Radio Exterior de España, Ivonne Vargas, Edgar Yucuna y Laura Clavijo.
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DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 19
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN LA ESTACIÓN
BIOLÓGICA COCHA CASHU, PERÚ
Ana Cristina Palma y Pablo R. Stevenson
RESUMEN
Los monos araña pueden dispersar semillas de muchas especies diferentes de
plantas, pero aún son pocos los trabajos científicos cuantificando su papel como
dispersores. En este trabajo nos propusimos cuantificar distancias de dispersión
de semillas generadas por estos primates en la Estación Biológica Cocha Cashu,
Perú. El propósito fue corroborar si los machos, que tienen distancias diarias
recorridas más amplias, dispersan semillas más lejos que las hembras.
Realizamos seguimientos de animal focal y utilizamos sistemas de información
geográfica para estimar las distancias de dispersión. Adicionalmente,
cuantificamos el comportamiento, la dieta y los patrones de dispersión de
semillas. Encontramos que durante el periodo de estudio (enero-junio de 2006),
los monos araña basaron su dieta en frutos maduros (ca. 90%) y no hubo
diferencias estadísticas en dieta o actividades entre machos y hembras. De las
62 especies de plantas usadas, 47 fueron utilizadas por sus frutos y de 36 de
ellas se encontraron semillas en las 89 muestras fecales recolectadas. Las
especies para las cuales los monos manipularon más semillas en actividades de
consumo fueron a su vez las más dispersadas. Únicamente especies con
semillas muy grandes (> 5 gr) fueron consumidas por los monos y sus semillas
dejadas debajo de los árboles parentales. Las distancias de dispersión fueron en
promedio de 414m, pero no se detectaron diferencias entre machos y hembras,
posiblemente porque las rutas usadas por ellos son curvas. Estimamos que la
población de monos araña estaría dispersando cerca de 400000 semillas al día
por km2, sin embargo este valor puede estar subestimado. Los resultados de
éste estudio ratifican el excelente papel que cumplen como dispersores de
semillas los monos de la subfamilia Atelinae.
Palabras Claves: Dieta, diferencias entre sexos, distancias de dispersión,
frugivoría, patrones de actividad.
PALMA/STEVENSON
20 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
ABSTRACT
Spider monkeys have been reported to be efficient seed dispersers, but there
are still few studies quantifying their dispersal roles. The main aim of this study
was to estimate seed dispersal distances to test the hypothesis that males,
which travel farther than females, disperse seeds at greater distance than
females. We used focal animal sampling and geographic information systems to
estimate dispersal distances and additionally we recorded behavior, diet, and
seed dispersal patterns for a population in Estación Biológica Cocha Cashu,
Perú. During the study (January-June 2006), we observed spider monkeys
consuming mainly ripe fruits (ca. 90% of their feeding time), and we did not find
differences in diet and activity between males and females. Out of 62 plant
species used during the study, 47 were consumed for their fruits and 36 of them
were registered intact in fecal samples (N= 89). The species with high
representation in the diet, in terms of the number of seeds manipulated, were
also frequently dispersed. Only for few species with large seeds (> 5gr) the
monkeys consumed the fruits and left the seeds under the parental plant. On
average, dispersal distances were 414m, and there were no differences
between males and females, probably because of the curved travel patterns in
the forest. We estimated that the population of spider monkeys is dispersing
about 400000 seeds.day-1 km-2, however this value may be underestimated. The
results of this study verified the excellent seed dispersal roles performed by
Atelinae monkeys.
Key words: Activity patterns, diet, dispersal distance, frugivory, sex
differences.
INTRODUCCIÓN
La dispersión de semillas es uno de los procesos iniciales que determina la
distribución final de los individuos de plantas dentro de una población y
permite la colonización de nuevos hábitats (Schupp 1988, Sist 1989, Nathan &
Muller-Landau 2000). Este proceso, además, afecta las tasas de flujo genético y
la estructura genética de las poblaciones de plantas (Hamrick et al 1993,
Martínez-Ramos & Soto-Castro 1993). Los procesos de dispersión también se
ven involucrados en las dinámicas de regeneración de los bosques, y por lo
tanto en el mantenimiento a largo plazo de las comunidades de plantas
(Lambert & Garber 1998, Webb & Peart 2001).
Los animales frugívoros tienen un papel muy importante en estos procesos de
dispersión en bosques húmedos tropicales. Por una parte, la gran mayoría de
especies de plantas en estos ambientes producen frutos carnosos para atraer
dispersores (Howe & Smallwood 1982, Chapman 1995) y así, diseminar sus
semillas. Adicionalmente, es bien reconocido que las plantas en estos
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 21
ambientes se ven beneficiadas por los procesos de dispersión, debido a que su
éxito reproductivo aumenta al colonizar lugares adecuados para su desarrollo
y/o evitar procesos densodependientes negativos (Augspurger 1983, Clark &
Clark 1984, Wills et al 1997, Terborgh et al 2002, Stevenson 2006). En última
instancia, el futuro de las semillas depende de la eficacia de los frugívoros que
las dispersan (Schupp 1993). Janzen (1970) y Connell (1971) sugieren que la alta
densidad de semillas y plántulas bajo parentales atrae depredadores, lo que
disminuye la probabilidad de supervivencia de semillas y plántulas. Del mismo
modo, según la teoría, bajo los parentales y conespecíficos se puede presentar
una mayor competencia intra-específica y una mayor probabilidad de contagio
de patógenos entre plántulas (Connell 1971, Augspurger 1983). Esta alta
mortalidad cerca de los parentales o conespecíficos podría favorecer la alta
diversidad de las comunidades vegetales ya que las semillas de especies poco
abundantes tienen mayor probabilidad de regeneración lejos de conespecíficos,
que las semillas de especies abundantes, las cuales tendrán un reclutamiento
más limitado puesto que la probabilidad de que queden lejos de un
conespecífico y puedan regenerar es menor (Schupp 1992).
La relación entre una planta con frutos y los animales dispersores de sus
semillas es un mutualismo dinámico. El animal usa la fruta como alimento,
mientras la planta depende de los procesos de frugivoría para diseminar sus
semillas (Howe 1986). Los primates constituyen un gran componente de la
biomasa de frugívoros en algunas comunidades tropicales (Terborgh 1983) y
consumen grandes cantidades de semillas con los frutos que ingieren, semillas
que después de ser defecadas suelen seguir siendo viables (Chapman 1989,
Stevenson 2000). La dispersión comienza una vez el primate manipula el fruto y
sus semillas pueden ser destruidas, tiradas bajo el parental, escupidas, o
pueden ser tragadas y ser depositadas en las heces a cierta distancia del
parental (Corlett & Lucas 1990, Lambert 1997).
En bosques neotropicales, Chapman (1989) y Julliot (1996) han reportado la
importancia del papel de Ateles geoffroyi, Alouatta palliata, A. seniculus y Cebus
capuccinus como dispersores de semillas. Sin embargo, la mayor dificultad es
saber qué tan efectivamente son dispersadas diferentes semillas, ya que la
eficiencia de la dispersión depende de una serie de procesos como la calidad y
la cantidad de dispersión (Schupp 1993), que deberían ser evaluados sobre el
éxito reproductivo de las plantas a largo plazo. La cantidad de la dispersión de
semillas se refiere al número total de semillas removidas del árbol parental. La
calidad de la dispersión depende de dos factores principales: 1./ el tratamiento
que recibe la semilla, que puede afectar la capacidad de germinación después
de pasar por el tracto digestivo y 2./ la densidad de semillas en la deposición y
otras características del sitio de deposición que deben ser adecuadas para el
PALMA/STEVENSON
22 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
desarrollo de la plántula, como buenas condiciones de luz (Schupp 1993).
Trabajos recientes han determinado que la gran mayoría de los primates
neotropicales que ingieren intactas las semillas, ejercen un tratamiento
benévolo sobre ellas y las dispersan usualmente a distancias mayores a 50m
(Stevenson 2000), donde los procesos denso y distancio -dependientes
negativos no operan (Hubbell et al 2001). Por lo tanto, la mayor diferencia que
se puede encontrar en la eficiencia de dispersión por parte de estos primates,
radica en la identidad de especies que dispersan y la cantidad de semillas
diseminadas (Ramos 2007).
Diferencias en el tamaño corporal de los primates, la dieta, los patrones de
movimiento, la morfología oral y digestiva, resultan en diferentes patrones de
distancia y distribución de las semillas (Lambert & Garber 1998). Los Atelinos
son dispersores de semillas muy efectivos en términos de cantidad de semillas
dispersadas (Chapman 1989, 1995, Julliot 1996, Stevenson 2000). Los monos
araña (Ateles spp.) son los frugívoros más especializados dentro de la subfamilia
(Peres 1994). En Cocha Cashu, los monos araña emplean el 75 por ciento de su
tiempo de alimentación consumiendo frutos (Symington 1988). Andresen
(1999) encontró que, de junio a noviembre, los monos araña en Cocha Cashu
tragaron y dispersaron semillas de 71 especies de plantas y no observó ningún
evento de depredación de semillas (e.g., destruidas al ser masticadas o
consumidas inmaduras), lo que hace pensar que Ateles belzebuth chamek es un
importante dispersor en esta comunidad. Sin embargo, en su estudio no se
cuantificaron las distancias a las que fueron depositadas las semillas de los
parentales, entonces, aunque se sabe que dispersaron gran cantidad de
semillas, no se sabe qué tan efectiva fue la dispersión en términos de alejar las
semillas del parental. Russo (2004) reporta patrones agregados de dispersión de
estos Ateles en el sitio de estudio, sin embargo, este estudio se basó
únicamente en una especie de planta (Virola calophylla). Por lo tanto, aún no se
han respondido preguntas claves con respecto a la cantidad de semillas que los
monos araña pueden dispersar y las distancias de dispersión que generan los
monos en este lugar.
Como todos los monos araña, Ateles belzebuth chamek tiene un sistema social
de fisión-fusión, donde los individuos viajan en sub grupos que pueden cambiar
en composición de día a día o incluso de hora a hora (Symington 1988). Es decir,
el tamaño y la composición del subgrupo no están rígidamente estructurados.
Adicionalmente, se ha encontrado que las hembras de Ateles tienen patrones
de movimiento diferentes a los de los machos. Las hembras minimizan sus
gastos de búsqueda de alimento usando pocos árboles que brinden grandes
cantidades de frutos, mientras los machos, que no se encuentran bajo las
mismas restricciones fisiológicas (embarazo, lactancia o cuidado de las crías),
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 23
pueden minimizar el tiempo empleado en cada árbol y recorren mayores
distancias, incrementando así las oportunidades de encontrarse con diferentes
hembras y de patrullar los límites del rango de hogar del grupo (Muskin &
Fischgrund 1981, Van Roosmalen & Klein 1988). Chapman (1990) encontró que
los machos de Ateles geoffroyi usan más territorio y lo usan más
uniformemente que las hembras, quienes tienden a restringir su área de
movimiento cuando tienen crías y evitan las fronteras del territorio. Así mismo
Shimooka (2005) encontró para Ateles belzebuth que los machos consumen
más frutos y viajan mayores distancias entre árboles de alimentación que las
hembras. En Cocha Cashu los patrones de uso de rango de hogar también
difieren entre machos y hembras (Symington 1988). Las hembras concentran la
mayoría de sus movimientos en una reducida porción (20-33%) del área de
hogar total del grupo. Los machos por su parte, distribuyen sus movimientos
sobre una mayor proporción del área total de hogar.
De acuerdo a características como el tamaño de los animales, y su
comportamiento social y de movimientos, las especies de primates difieren en
sus patrones de defecación, afectando así los patrones de dispersión de
semillas. Los Ateles en general, debido a su particular sistema social,
representan un interesante grupo de estudio. Por medio de este trabajo se
quiere, primero, cuantificar los patrones de dispersión de semillas de Ateles
belzebuth chamek y segundo, determinar si las diferencias de movimientos y
uso del espacio entre machos y hembras tienen repercusiones significativas en
la distribución espacial de las semillas y en las distancias a las que estas son
alejadas de los parentales.
También se ha documentado que puede haber diferencias intra-específicas en
los papeles de dispersión de semillas. Por ejemplo, en los micos churucos se ha
evidenciado que individuos juveniles, por su tamaño pequeño, dispersan
semillas menos anchas que las que dispersan los adultos (Stevenson et al 2005).
A partir de estas observaciones, se puede predecir que el patrón de dispersión
no debe diferir entre machos y hembras de Ateles, dado que el grado de
dimorfismo en tamaño corporal es muy bajo en monos araña (Peres 1994).
Por lo tanto, el objetivo general del trabajo fue estudiar la dispersión de
semillas de Ateles belzebuth chamek en la Estación Biológica de Cocha Cashu,
para responder tres preguntas principales: 1./ ¿Cuántas semillas son
dispersadas por los Ateles, de las diferentes especies de plantas que ellos usan
para consumir frutos? 2./ ¿Cuál es el efecto de estos micos en la calidad de la
dispersión de semillas, en términos de las distancias del parental a las que son
depositadas las semillas, y qué tipo de especies sufren depredación de semillas?
3./ ¿Hay diferencias significativas entre la dispersión de machos y hembras?
PALMA/STEVENSON
24 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
Para este último interrogante se tendrán en cuenta tres variables: cantidad de
semillas dispersadas, tamaño de semilla dispersada y distancia de dispersión.
ÁREA DE ESTUDIO
El estudio se llevó a cabo en la Estación Biológica Cocha Cashu, Perú. La Estación
se encuentra ubicada en el Parque Nacional Manú, al sur este de Perú (11º51’S,
71º19’W), en la región de Madre de Dios. La estación está ubicada en una
terraza alta dentro de un plano de inundación que soporta selva húmeda
tropical. La precipitación anual es de aproximadamente 2600mm y presenta
estaciones de lluvia marcadas (Terborgh 1983).
METODOLOGÍA
El estudio se realizó de enero a junio de 2006, cubriendo la época de
abundancia de frutos (enero-abril) (Symington 1988). Se realizaron
seguimientos de animales focales pertenecientes a un grupo de Ateles de la
zona (Grupo del Lago 1) y se tomaron registros instantáneos cada 5 minutos
donde se registró la actividad del animal focal y su posición espacial (Altmann
1974). Cuando el animal focal entró a un árbol de alimentación se midió la
totalidad del tiempo empleado en alimentación, se estimó la cantidad de frutos
ingeridos y se anotó el tipo de alimento (frutos, hojas, flores, o tierra) y las
partes consumidas. Cuando el animal focal consumió frutos, se hicieron
observaciones sobre la manipulación del fruto y las semillas. Para los análisis de
dispersión de semillas y de patrones de actividad sólo se usaron los días
completos de seguimientos (5:30-18:30) o medios días, de este modo se
colectaron 215 horas de observaciones focales. En total, el tiempo de
observación de machos fue de 137 horas y el de hembras de 78h.
Para cuantificar la dispersión de semillas se determinó la cantidad (biomasa) de
frutos removidos y la cantidad de semillas dispersadas por día, a partir de las
heces colectadas de los individuos focales. Las muestras fecales fueron lavadas
y posteriormente se cuantificó el número de semillas de cada especie. Las
semillas de más de 3mm de tamaño fueron contadas individualmente y para las
más pequeñas su número en las deposiciones fue estimado en categorías
(Stevenson 2000). Para comparar el número de semillas dispersadas y el de
manipuladas, se cuantificaron tasas de manipulación de frutos, contando la
cantidad de frutos consumidos durante 30 segundos, y se pesaron frutos de
cada especie consumida (n= 5) para tener un peso promedio y así estimar la
biomasa de frutos ingeridos.
Se registraron las posiciones de los árboles de alimentación para poder
determinar qué tan lejos fueron llevadas las semillas de los parentales. Las
distancias rectas entre el árbol de alimentación y el lugar de deposición se
calcularon sobre mapas hechos en AutoCad, las trochas fueron mapeadas y
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 25
todos los árboles de alimentación y sitios de colecta de heces ubicados. Para
aceptar una distancia válida de dispersión se siguió el protocolo propuesto por
Stevenson (2000), donde sólo se tienen en cuenta casos en los que el individuo
focal se alimenta solamente una vez de un individuo de la especie de planta
determinada, cuando no han salido semillas de esa especie en las horas iniciales
del muestreo de muestras fecales, y cuando ya se llevan varias horas siguiendo
al individuo focal (para saber su historia reciente de alimentación).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Tanto para hembras como para machos los frutos fueron el principal
componente de la dieta, seguido por hojas jóvenes. Los patrones de actividad
fueron muy similares entre machos y hembras (tabla 1). No encontramos
diferencias significativas en el tiempo empleado en el consumo de frutos entre
sexos (F= 0.93, p= 0.34, N= 24), ó de los otros ítems (incluyendo hojas,
tierra/madera y hongos) (F= 3.80, p= 0.07, N= 17). Por lo tanto, estos resultados
apoyan estudios anteriores donde se resalta la alta especificidad de los monos
araña por frutos maduros (Terborgh 1983, van Roosmalen & Klein 1988,
Andresen 1999). Sin embargo, vale la pena recalcar que el estudio se realizó
durante épocas generales de abundancia de frutos y por lo tanto, los
porcentajes presentados acá podrían variar si se hubiera tenido en cuenta un
período más largo de muestreo (Stevenson 2003).
Tabla 1. Porcentaje de instantáneos en los que los individuos focales fueron
observados en distintas actividades y porcentaje de tiempo empleado en alimentación
y en los diferentes ítems, para hembras y machos de monos araña observados en la
Estación Biológica Cocha Cashu.
Actividad/Dieta
Hembra
Macho
N
Movimiento
26.5 ± 10.1
20.7 ± 6.3
4
Descanso
46.0 ± 11.2
53.2 ± 9.0
4
Otras
0.5 ± 0.2
1.4 ± 1.4
4
Alimentación
27.0 ± 17.2
24.7 ± 14.6
4
Fruto
83.1 ± 9.2
90.2 ± 6.6
4
Hojas
8.1 ± 9.6
1.1 ± 2.2
4
Semillas
1.1 ± 2.3
0.0 ± 0.0
4
Madera/Hongos
7.7 ± 7.0
8.7 ± 8.0
4
Se incluye la desviación estándar a partir de cuatro meses de muestreo.
Durante el período de estudio se observó el uso de 62 especies de plantas, de
las cuales la gran mayoría (47) fueron usadas por sus frutos (apéndice 1).
Aunque algunos frutos sólo fueron registrados para machos y otros para
hembras (tabla 2), por fuera del muestreo se pudo observar que no hubo
PALMA/STEVENSON
26 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
ninguna especie de fruto que fuera consumida exclusivamente por los machos ó
las hembras.
Se cuantificó la cantidad de semillas dispersadas por los animales focales. Un
total de 89 muestras fecales fueron lavadas y analizadas. En total, fueron
dispersadas 20952 semillas. La gran mayoría de estas semillas corresponde a
semillas pequeñas, menores de 2.0mm (3 especies de Ficus). Si no se incluyen
estas especies, un total de 1916 semillas relativamente grandes fueron
dispersadas.
Tabla 2. Principales especies de plantas consumidas por sus frutos, indicando su peso y
la biomasa que se estimó que ingirieron machos y hembras de monos araña durante el
periodo de estudio en la Estación Biológica Cocha Cashu.
Especie
Peso (g)
Machos (kg)
Hembras
(kg)
Total
Matisia cordata
87.1
2.3
14.8
17.1
Jacaratia digitata
73.4
4.7
6.6
11.3
Micropholis melinoniana
5.4
9.1
1.4
10.4
Ficus killipii
0.3
7.2
1.2
8.3
Attalea cephalotes
112.6
5.6
2.1
7.8
Celits iguanaeus
0.9
3.5
2.5
6.0
Sloanea obtusifolia
1.7
2.7
2.3
5.0
Casearia fasciculata
4.9
4.3
4.3
Iriartea deltoidea
4.5
2.1
0.2
2.2
Ziziphus cinamomum
4.8
1.9
1.9
Unonopsis mathewsii
7.9
1.9
1.9
Iryanthera jurensis
66.0
0.8
0.6
1.4
Ocotea longifolia
3.0
0.5
0.8
1.3
Passiflora nítida
36.9
0.8
0.4
1.3
Sorocea pileata
1.7
1.0
0.3
1.3
Agonandra brasiliensis
8.8
1.2
1.2
Rollinia centrantha
16.3
1.2
1.2
Heisteria nítida
0.9
0.3
0.7
1.0
Brosimun alicastrum
3.6
1.0
1.0
Richeria grandis
0.8
0.5
0.5
1.0
Socratea exorrhiza
5.2
0.9
0.9
No se encontraron diferencias significativas entre número total de semillas
dispersadas por machos y hembras (F= 0.44, p= 0.50, N= 50). Es evidente que el
número de semillas en las muestras varía mucho, dependiendo principalmente
de la cantidad de semillas pequeñas (tabla 3). Sin embargo, tampoco
encontramos diferencias entre las semillas dispersadas mayores a 3.0mm (F=
0.07, p= 0.7, N= 46). Tanto machos como hembras dispersaron semillas de una
variedad de pesos y tamaños (figura 1). Aunque para algunas categorías de peso
de semilla hay diferencias en la biomasa dispersada, estas diferencias
posiblemente se deben a las diferencias en especies particulares que se
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 27
registraron durante los muestreos, y no necesariamente a preferencias
particulares por machos y hembras.
Usando el valor medio de las semillas encontradas en cada muestra fecal, se
estimó que un sólo individuo dispersa un promedio de 174.6 semillas (> 2.0mm)
por día. Teniendo en cuenta la densidad de individuos (29.5 ind/km2, Symington
1988), se estima que son dispersadas 5152 semillas (> 2.0mm) al día/km2. Estos
valores están calculados a partir de las semillas colectadas en las heces, sin
embargo, la eficiencia de recolección no es óptima. Usando los factores de
corrección que Stevenson (2007) propone para disminuir las fallas en la colecta,
se encuentra que los Ateles en Cocha Cashu estarían dispersando cerca de
400000 semillas al día/km2. De estas, cerca de 12000 corresponderían a semillas
relativamente grandes (> 2.0mm).
Tabla 3. Número de semillas dispersadas por hembras y machos durante el periodo de
estudio (promedio ± desviación estándar).
Dispersión en números
Hembras
Machos
Total
No. de semillas/muestra
217.5 ± 382.5
264.2 ± 391.8
248.8 ± 347
Semillas/muestra > 2.0
mm
27.9 ± 17.3
18.5 ± 16.3
21.6 ± 17.2
No. Total spp
23
27
36
Promedio spp por
muestra
2.31
2.13
2.2
N
30
59
89
0.00
0.50
1.00
1.50
2.00
2.50
3.00
3.50
<0.25
0.25
0.5
0.75
1.25
1.75
2.25
3.25
3.75
4.75
5.75
7.75
8.75
Peso de la semilla (gr)
Biomasa dispersada (gr)
Machos
Hembras
Aunque estos estimativos de dispersión a nivel de la población son muy altos,
en un estudio con una metodología similar, Stevenson (2007) encontró que una
población de monos churucos dispersa cerca de un millón de semillas al
día/km2. No descartamos que los estimativos para Cocha Cashu puedan estar
subvalorados debido a que en el presente estudio se usaron correcciones de
Figura 1. Variación de biomasa dispersada por monos araña según el sexo en la
Estación Biológica Cosha Cashu.
PALMA/STEVENSON
28 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
recuperación de semillas usadas en otro estudio. Es posible que la capacidad de
recuperación de semillas en Cocha Cashu sea menor, debido a que el trabajo se
realizó durante la época de lluvias. En ésta época una buena parte de la zona se
inunda y esto dificulta aún más el encuentro de las muestras fecales, causando
una subestimación de las tasas de recuperación de semillas.
Las especies de plantas más dispersadas por los monos araña en términos de
cantidad fueron siempre especies de semillas muy pequeñas del género Ficus
(tabla 4). Sin embargo, al cuantificar por biomasa de semillas dispersadas, se
encontró un patrón muy diferente en el cual las especies dispersadas más
importantes concuerdan con las que fueron más ingeridas (tablas 2 y 4).
Tabla 4. Principales especies de plantas dispersadas por los monos araña durante el
periodo de estudio, en términos de biomasa húmeda dispersada (gr) y número de
semillas colectadas durante el muestreo.
Especie
Biomasa
Especie
Número
Matisia cordata
106.4
Ficus killipii
17500
Zizyphus cinnamomum
80.5
Ficus insipida
1900
Protium sp
67.9
Ficus sp.
600
Ocotea longifolia
61.6
Celtis iguanaeus
315
Sloanea obtusifolia
60.5
Indeterminada R.v.
294
Micropholis melinoniana
50.0
Jacaratia digitata
212
Brosimum alicastrum
41.0
Sapium marmieri
202
Oxandra acuminata
39.4
Allophylus divaricatus
118
Indeterminada R.v.
29.4
Oxandra acuminata
96
Celtis iguanaeus
22.1
Protium sp
87
Sapium marmieri
18.2
Zizyphus cinnamomum
66
Inga edulis
14.7
Allophylus glabratus
59
Socratea exorrhiza
13.9
Sloanea obtusifolia
55
Rollinia centratha
12.2
Micropholis melinoniana
49
Jacaratia digitata
10.6
Duguetia quitarensis
46
Duguetia quitarensis
9.7
Ocotea longifolia
38
Iryanthera juruensis
9.6
Rollinia centratha
38
Euterpe precatoria
7.0
Brosimum alicastrum
32
Xylopia ligustrifolia
6.3
Inga edulis
30
Pourouma cecropifolia
5.4
Matisia cordata
28
Los frutos consumidos fueron en su mayoría ingeridos junto con las semillas,
sólo en una especie de palma Attalea cephalotes, en todas las ocasiones, fue
consumida la pulpa sin la semilla probablemente por el gran tamaño de esta
(8.4 de largo x 5.5 ancho en promedio, N= 5). Para los casos de Agonandra
brasiliensis, Batocarpus amazonicus, Buchenavia grandis, Socratea exorrhiza y
Zizyphus cinnamomum, en algunas ocasiones escupían las semillas, pero en la
mayoría de los casos eran tragadas. Sólo las semillas de Brosimun alicastrum
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 29
pueden ser consideradas depredadas ya que en algunas ocasiones los micos
mordieron algunos frutos verdes dejando caer la semilla inmadura al suelo. Al
analizar las heces no se encontraron semillas dañadas, mordidas o en pedazos.
De manera concordante con estas observaciones, encontramos una asociación
positiva entre el número de semillas manipuladas y dispersadas por los monos
(figura 2). En este caso se encontró la pendiente de la recta, para predecir el
número de semillas dispersadas a partir de las semillas manipuladas, con un
valor de 0.69, muy similar al reportado para monos churucos (Stevenson 2007).
Esto sugiere que cuantitativamente ambos géneros cumplen papeles similares
en la dispersión. Cabe anotar que se ha reportado que los churucos depredan
más semillas que los monos araña (6% vs. <1%). Sin embargo, este patrón
también puede cambiar si se incluyeran épocas de escasez de frutos en el
estudio, cuando los primates suelen aumentar el consumo de semillas
(Stevenson et al 2000).
Cuando el animal focal fue seguido durante todo el día y se pudo estimar con
certeza a que árbol pertenecían las semillas encontradas en las heces, se
calcularon las distancias de dispersión. Se pudieron determinar las distancias de
dispersión para 17 especies de fruto consumidas por machos y hembras (tabla
5). El promedio de las distancias de dispersión calculadas fue de 414m, similar al
reportado por Link & Di Fiore (2006) para los Ateles de Yasuní (443m). Es
interesante que a pesar de que sólo se pudo calcular la distancia de dispersión
y = 0,6912x
R2 = 0,6437
0
1
2
3
4
5
6
0 1 2 3 4 5 6 7 8
Ln (semillas manipuldas +1)
Ln (semillas dispersadas +1)
Figura 2. Asociación entre semillas manipuladas y dispersadas por monos araña en la
Estación biológica Cosha Cashu.
PALMA/STEVENSON
30 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
para un reducido número de especies (17), se puede observar que los Ateles
cumplen un papel importante en alejar las semillas de los parentales.
Tabla 5. Distancias de dispersión de semillas de diferentes especies de plantas,
calculadas para machos y hembras de monos araña en la Estación Biológica Cocha
Cashu, Perú.
Especie
Machos
N
Hembras
N
Micropholis melinoniana
282 ± 112
5
Matisia cordata
406
1
910 ± 22
2
Protium sp
119
1
Ocotea longifolia
15
1
414 ± 80
2
Jacaratia digitata
579 ± 494
3
274 ± 248
2
Zizyphus cinnamomum
99
1
Dugetia quitarensis
519
1
Iryanthera juruensis
229 ± 11
2
Passiflora nítida
157
1
Ficus killipii
231 ± 345
8
295 ± 51
2
Allophylus scrobiculatus
452
1
332
2
Sloanea obtusifolia
208
1
332 ± 38
2
Inga edulis
496
1
Virola calophylla
721
1
Richeria grandis
758
Celtis iguanaeus
578 ± 43
2
Allophylus divaricatus
937 ± 86
5
Realizamos una ANOVA para determinar si había diferencias entre las distancias
de dispersión de machos y hembras, y no se encontraron diferencias
significativas (F= 0.44, p= 0.50, N= 47). La hipótesis planteada, relacionada con
que los machos usan una mayor proporción del área de hogar y recorren
mayores distancias, predecía mayores distancias de dispersión para machos que
para hembras, sin embargo, esto probablemente no ocurrió por la interacción
entre el tiempo de retención de las semillas en el tracto digestivo y los patrones
espaciales de movimiento de los micos. Por ejemplo, Stevenson y García (2003),
encontraron para monos churucos que cuando los tiempos de retención son
largos y en estos periodos la ruta de los micos en el espacio es curva, entonces
no se esperaría una relación positiva entre distancia recorrida y distancia de
dispersión. Posiblemente esto mismo este ocurriendo con los monos araña.
En el caso de este estudio se encontró que la mayoría de las semillas
dispersadas son alejadas considerablemente de los individuos parentales, lo
que puede repercutir favorablemente en el reclutamiento de las plantas (Wills
et al 1997, Terborgh et al 2002, Hubbell et al 2001). Este trabajo confirma
estudios anteriores en los cuales se ha encontrado que la mayoría de los
primates neotropicales son muy eficientes alejando las semillas dispersadas
(Stevenson 2000). En particular los monos araña parecen ser primates que
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 31
logran grandes distancias de dispersión (ej. 1130m), lo que se debe en parte a
sus habilidades de desplazamiento.
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Apéndice 1. Total de ítems consumidos por Ateles durante el periodo de estudio,
incluyendo observaciones de consumidas por otros dos grupos de Ateles en la Estación
Biológica Cocha Cashu, Perú. *= fuera de muestreo, d= evidencia extra de dispersión.
Especie
Item
Agonandra brasiliensis
Fruto
Allophylus scrobiculatus
Fruto
Allophylus divaricatus
Fruto
Anamospermum chlorantum
Fruto
Annona neglectad
Fruto
Areacea
Hojas
Attalea cephalotes
Fruto
Brosimum cf. lactescens*
Fruto
Brosimun alicastrum
Fruto
Buchenavia grandis
Fruto
Ceiba saumama
Hojas
Celits iguanaeus
Fruto
Celtis schippii
Fruto
Clarisia racemosa*
Fruto
Coccoloba sp.
Fruto
Cremastosperma leiophylla*
Fruto
Dipteryx micrantha*
Fruto
Duguetia quitarensis
Fruto
Euterpe precatoria
Fruto
Ficus erythrostieta*
Fruto
Ficus insipida
Fruto
Ficus killipii
Fruto
Ficus pertusa*
Fruto
Heisteria nitida
Fruto
Indeterminado 1
Fruto
Hyperbaena domingensis
Fruto
Inga edulis
Fruto
Inga sp.
Fruto
Iriartea deltoidea
Fruto
Iryanthera juruensis
Fruto
Jacaratia digitata
Fruto
Indetermninados 1 y 2
Hojas
Matayba sp*
Fruto
Matisia cordata
Fruto
Micropholis melinoniana
Fruto
Myrcia sp
Fruto
Ocotea longifolia
Fruto
Ocotea oblonga*, d
Fruto
Otoba parvifolia
Fruto
DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MONOS ARAÑA EN COCHA CASHU
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 35
Especie
Item
Oxandra acuminata
Fruto
Pacouria boliviensis
Fruto
Passiflora nitida
Fruto
Philodendron cf. panduriforme
Hojas
Poulsenia armata
Hojas
Protium SP
Fruto
Richeria grandis
Fruto
Indeterminada R.v.
Fruto
Rollinia centrantha
Fruto
Sapium marmeiri
Fruto
Sapotaceae no. 3*
Fruto
Sloenea guianensis
Fruto
Sloanea obtusifolia
Fruto
Socratea exorrhiza
Fruto
Sorocea pileata
Fruto
Spondias mombin
Fruto
Theobroma cacao*
Fruto
Triplaris americana
Hojas
Unonopsis mathewsii
Fruto
Virola calophylla
Fruto
Xylopia ligustrifolia *, d
Fruto
Xylopia cuspidata
Fruto
Ziziphus cinamomum
Fruto
POBLACIONES DE MONO AULLADOR EN QUINDÍO Y RISARALDA
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 37
EVALUACIÓN DE LAS POBLACIONES DE MONO AULLADOR
(Alouatta seniculus) EN DOS LOCALIDADES EN QUINDÍO Y
RISARALDA, COLOMBIA
Carolina Gómez-Posada, Paola Giraldo Chavarriaga y Zulima Álvarez
RESUMEN
Evaluamos el estado poblacional del mono aullador rojo en dos localidades en
los Andes Centrales de Colombia (2000m de altitud). Una de las localidades es
un bosque de 150ha conectado hace 25 años aproximadamente con otra
población de aulladores. La otra localidad tiene dos fragmentos aislados de 19 y
122ha, inmersos en plantaciones forestales comerciales de 228ha. Evaluamos
densidad, composición de grupos y estado del bosque según los requerimientos
de los aulladores. En el bosque continuo estimamos una densidad de 18.7
indv/km2, ubicada cerca del límite inferior del rango normalmente reportado
para tierras bajas. La composición grupal por sexo y edad fue característica de
esta especie, con una alta proporción de individuos inmaduros. En el fragmento
grande solamente se encontró un individuo, y en el fragmento pequeño se
encontraron cuatro aulladores. Únicamente se registró un individuo inmaduro.
La población del bosque continuo sugiere estar en crecimiento y ser viable a
largo plazo, porque el bosque está en buenas condiciones, protegido y
conectado a otra población de monos. Por el contrario, los aulladores
encontrados en los fragmentos aparentemente son los últimos miembros de
una población en extinción. Estos monos están en peligro por el aislamiento y
las pobres condiciones de estos fragmentos desprotegidos. Estas dos
localidades se encuentran en medio de los cuatro núcleos poblacionales de
aulladores más grandes en el eje cafetero; y con un adecuado programa de
manejo del paisaje que incluya las plantaciones, podrían servir para
incrementar la conectividad entre estos.
Palabras claves: fragmentación, eje cafetero, estado poblacional, manejo del
paisaje.
GÓMEZ-POSADA/GIRALDO-CHAVARRIAGA/ÁLVAREZ
38 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
ABSTRACT
We evaluated the population status of howler monkeys at two localities in the
central Andes of Colombia at elevations of 2000m. One site is a 150ha forest
that was reconnected over 25 years ago with a continuous forest with howler
populations. The other site has two isolated fragments of 19 and 122ha (in the
middle of commercial conifer plantations of 228ha). We evaluated density,
group composition and the status of the forest according to the monkey’s
requirements. At the continuous forest site, we estimated a density of 18.7
indv/km2, which is in the low limit of the normal range reported for continuous
forest. Group composition by sex and age were characteristic for this species,
with a high proportion of immature individuals. In the small fragment we only
found four individual, and one in the larger fragment, with the males in bad
physical conditions. There was only one immature individual. The population in
the continuous forest site is apparently growing and viable, because the forest
is in good condition, protected, and connected to a larger population. In
contrast, the monkeys found in the fragments are apparently the last members
of a dwindling population. These monkeys are endangered because of the
isolation and poor condition of these unprotected forest fragments. These two
localities are in the middle of the four larger population nuclei of howlers in the
coffee growing region, and with an adequate landscape management program
that includes the plantations; they could serve to increase connectivity among
all regional populations.
Key words: fragmentation, poblational status, landscape management, coffe
district.
INTRODUCCIÓN
El mono aullador rojo, Alouatta seniculus, es uno de los primates neotropicales
de mayor tamaño corporal (~7kg), con una amplia distribución, desde el norte
de los Andes colombianos hasta el sur de Bolivia (Defler 2003). En Colombia se
encuentra desde 0 hasta 2300m de altitud, con registros hasta los 3200m, en un
amplio rango de hábitats: bosques secundarios, de galería, lluviosos tropicales,
de sabana y andinos (Hernández-Camacho & Cooper 1976). Es una especie muy
versátil, utiliza diferentes tipos de hábitat y puede subsistir en bosques
intervenidos y pequeños fragmentos (Freese et al 1982, Rylands & Keuroghlian
1988, Schwarzkopf & Rylands 1989). A pesar de la reconocida capacidad de esta
especie para soportar la fragmentación e intervención de sus hábitats, su
presencia no garantiza la estabilidad o viabilidad de sus poblaciones a largo
plazo (Rylands & Keuroghlian 1988).
POBLACIONES DE MONO AULLADOR EN QUINDÍO Y RISARALDA
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 39
Dentro de los hábitats donde se encuentran estos monos en Colombia, la región
cafetera en particular, ha sufrido una drástica alteración del paisaje,
transformando gran parte de sus bosques en matrices antrópicas (Kattan &
Álvarez-López 1996). La zona cafetera en Colombia abarca la franja altitudinal
entre los 1000 y los 2000m en la Cordillera Central, comprendiendo los
departamentos de Quindío, Risaralda y Caldas, principalmente. Como resultado
de la desaparición del bosque, en la región persisten muy pocas poblaciones de
aulladores, la mayoría en fragmentos aislados, pequeños y sin protección
(Gómez-Posada 2006).
A pesar de ser una especie ampliamente estudiada en zonas bajas (apéndice 1),
se encuentra muy poca información sobre las poblaciones de aulladores de
montaña, desconociéndose casi por completo el estado de las mismas; cómo
han respondido a la alteración de los bosques y si se encuentran en densidades
normales y en unidades sociales típicas. Con el propósito de establecer el
estado de las poblaciones remanentes de aulladores en el eje cafetero, se
desarrolló un proyecto regional que evaluó diez localidades (Gómez Posada et
al 2005, Gomez Posada et al 2006). Esta información se utilizó para diseñar el
plan de conservación de esta especie en la zona (Valderrama & Kattan 2006).
En el presente trabajo se describe el estado poblacional de los aulladores en
dos de las diez localidades evaluadas: Reserva Natural La Patasola (Quindío) y
cuenca alta del río Barbas (Quindío y Risaralda). Ambas localidades debieron
pertenecer en el pasado a una misma franja de bosque y fueron sometidas a
similares procesos de colonización y cambios en el uso del suelo durante los
siglos pasados. Estas dos localidades limitan con otras poblaciones de
aulladores: la cuenca media del río Barbas, el Santuario de Fauna y Flora Otún
Quimbaya y el Parque Regional Ucumarí (figura 1). Este último, a su vez, es
contiguo al Parque Municipal Campoalegre, con presencia confirmada de
monos. Es decir, que las dos localidades evaluadas, constituyen un posible
puente para conectar el núcleo más grande de aulladores rojos de montaña en
la zona andina, actualmente separados entre sí por ecosistemas antrópicos.
MÉTODOS
Área de estudio: La Reserva Natural La Patasola, propiedad de la gobernación
del Quindío, cuenta con 150ha de bosque protegido (desde hace
aproximadamente unos 25 años). Está ubicada entre los 1900 y los 2600m de
altitud, en la zona de influencia de la quebrada Boquía, vertiente occidental de
la cordillera Central, municipio de Salento (4°41’N 75°33’W) (figura 1). La
reserva se encuentra en zona de bosque muy húmedo montano bajo (bmh-MB)
y cuenta con coberturas de bosque maduro intervenido, bosque secundario
GÓMEZ-POSADA/GIRALDO-CHAVARRIAGA/ÁLVAREZ
40 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
avanzado y áreas en sucesión temprana (Franco & Bravo 2005). La Patasola se
encuentra separada del Parque Regional Ucumarí por la ladera sur occidental
de la cuenca de la quebrada Boquía; y de la cuenca alta del río Barbas por
plantaciones y potreros (de 300 a 600m de ancho) para ganadería.
El río Barbas es el límite natural entre Quindío y Risaralda. Rodeando la cuenca
alta de este río, se encuentran dos fragmentos de bosque de propiedad privada,
denominados La Cha-San Bernardo y Charco Negro (también conocido como
Morro Azul) (figura 1). Los dos bosques se encuentran separados entre sí por
potreros de ganadería tecnificada, a una distancia mínima de 250m. La
autopista del Café, entre Armenia y Pereira, aísla la cuenca alta de la cuenca
media del río Barbas.
La Cha-San Bernardo se encuentra totalmente aislado, tiene un área de 19.2ha
y una relación área perímetro de 1: 25. Es un bosque montano bajo (1950m de
altitud), muy intervenido, ubicado en la vereda Las Cruces, municipio de
Filandia (Quindío) (4° 41´ N, 75° 35´ W). Este bosque protege el nacimiento de la
quebrada Bolillos, afluente del Barbas. El segundo fragmento, Charco Negro,
protege el nacimiento del río Barbas y se encuentra sobre límites de la vereda El
Manzano (municipio de Pereira, Risaralda) con la vereda Las Cruces (municipio
de Filandia, Quindío) (4° 42´ N y 75° 35´ W). Tiene 350ha, de las cuales 122ha
(35%) son de bosque natural intervenido en diferentes estados de sucesión y las
228ha restantes son plantaciones comerciales de pino y eucalipto. En este
Figura 1. Cuenca alta del río Barbas y Reserva de la Patasola. Fotografías aéreas 1991.
A. Charco Negro. El costado occidental fue el área evaluada. B. La Cha – San Bernardo,
perímetro corregido julio 2005. C. Reserva de La Patasola. 1. Parque Ucumarí. 2.
Santuario Otún Quimbaya. 3. Autopista del Café Armenia-Pereira. 4. Río Barbas.
A
A
A
B
C
1
3
2
4
POBLACIONES DE MONO AULLADOR EN QUINDÍO Y RISARALDA
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 41
estudio, se evaluaron 52ha (correspondientes al 15% del fragmento), de las
cuales 36ha son de bosque natural y 16ha de plantaciones. El área total, tiene
una relación área: perímetro de 1: 6; pero excluyendo las plantaciones que se
explotan con tala a ras, periódicamente, la relación para la zona de bosque
natural es: 1: 16.
Historia de conectividad, uso del suelo y tamaño del bosque: Fueron
analizadas fotografías aéreas e imágenes satelitales de diferentes años
1
, para
determinar el tamaño de los bosques evaluados, su forma, pérdida o
recuperación de la cobertura boscosa y los cambios relacionados con la
conectividad con otros bosques. También se realizaron entrevistas informales a
propietarios y entidades ambientales.
Estimación de la densidad de aulladores: El estudio se efectuó entre febrero y
septiembre de 2005. Para la Reserva Natural La Patasola, se efectuaron censos
por transectos lineales repetidos (Peres 1999). Se trabajó en ocho transectos
con longitud promedio de 775m y distancia mínima de 300m entre uno y otro,
abarcando aproximadamente 100ha de bosque natural. En los censos sólo se
incluyeron los registros visuales de los monos (éstos fueron ubicados por
observación directa o por audición), empleando binóculos 8X42. Cada transecto
fue recorrido a una velocidad promedio de 0.3 km/h. Los censos se iniciaron a
las 0830 horas, con un recorrido inverso del mismo transecto a las 1400 horas.
Estos horarios corresponden a los picos de mayor actividad de los aulladores en
bosques de montaña (Martínez 2003). Para cada transecto, se calculó
independientemente la densidad de grupos, con la fórmula D= n/(2*X*L)
(Franzreb 1981), donde n es el número total de avistamientos en cada
transecto, X la distancia de detección (distancia perpendicular del grupo de
monos observados al transecto) y L la distancia recorrida durante los censos por
el transecto. Fue considerada 30m como la distancia de detección efectiva, a
partir de la cual se contaron muy pocos avistamientos. Se estimó la densidad
ecológica (Smallwood & Schonewald 1996), ya que se tuvieron en cuenta
únicamente seis transectos, en los cuales los aulladores fueron detectados al
menos una vez durante los censos o fuera de éstos. En los transectos donde no
hubo registros durante los censos, pero se confirmó la presencia de aulladores,
la densidad se estimó tomando n= 0. La densidad de grupos para el área fue
obtenida como el promedio entre las densidades de los seis transectos; y la
1
Vuelos IGAC: C444-1946 fotografía # 186; C-730-23-1954 fotografía # 63, 65 y 66;
C1768-30-1977 fotografías # 222 y 223; C2118-20-1984 fotografías # 208, 209 y 311; R-
1193-23.9-1991 fotografía # 308; R-1193-23-1991 fotografías # 348, 349 y 350. Imagen
Landsat 09-57-1997, georeferenciada SIRAP-EC WWF Colombia / WCS Colombia.
C
GÓMEZ-POSADA/GIRALDO-CHAVARRIAGA/ÁLVAREZ
42 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
densidad de individuos fue estimada multiplicando la densidad de grupos por el
tamaño promedio de las tropas encontradas.
En los bosques de La Cha–SanBernardo y Charco Negro, por ser tan angostos (y
de tamaño pequeño en el caso de la Cha-San Bernardo), se efectuó conteo
directo de grupos e individuos. Se hicieron recorridos diarios entre las 0800
horas y 1700 horas para buscar e identificar las tropas de aulladores presentes.
Estructura y composición de los grupos de aulladores: Durante la observación y
seguimiento de las tropas de monos se determinó, en lo posible, el número de
individuos de la tropa, su sexo y edad, teniendo en cuenta las características
morfológicas utilizadas por Soini (1992) y Defler (1981): adulto, subadulto,
juvenil e infante.
Determinación de la estructura y composición vegetal: Se trazaron parcelas de
50x4m; diez en La Patasola y cinco en cada uno de los fragmentos de la cuenca
alta del Barbas. Se contaron los árboles con DAP mayor a 10cm, y se registraron
su altura, área de la copa, DAP y especie. Se estimó la cobertura del dosel
utilizando un densiómetro. Estos datos fueron tomados en seis puntos,
distribuidos a lo largo de la parcela, con una distancia de 10m entre un punto y
el siguiente. En cada uno de ellos se tomaron cuatro datos, correspondientes a
cada uno de los puntos cardinales, calculando luego el promedio aritmético de
ellos (Estrada & Coates-Estrada 1996). Se registraron las especies vegetales
consumidas por los aulladores en cada bosque. Estas observaciones fueron
complementadas con semillas provenientes de muestras fecales. Además, se
resaltaron las especies reportadas en la dieta de los monos en otros estudios.
RESULTADOS
Historia de conectividad, uso del suelo y tamaño del bosque: Los registros
fotográficos permitieron establecer que hacia la mitad del siglo XX, el área
actual de la reserva La Patasola se encontraba altamente deforestada (finca La
Betulia); aproximadamente el 50% estaba constituido por potreros dedicados a
la ganadería y la agricultura, evidenciándose entresaca activa en los pocos
manchones de bosque (figura 2). No se puede hablar de un completo
aislamiento físico en esta época para la parte de la reserva; sin embargo, la
fuerte actividad antrópica pudo haber causado un confinamiento de la fauna en
las zonas más pendientes, que en aquella época fueron las menos intervenidas.
Por los conflictos sociales en la región, los terrenos fueron abandonados entre
las década de 1970 y 1980. Los potreros empezaron a regenerarse de forma
natural y alrededor de lo que hoy es la reserva se reforestó con plantaciones
comerciales de pino y eucalipto. Para la década de 1990, el área de la reserva ya
había sido destinada para la protección de la cuenca. En este mismo período, La
Patasola se conectó con el Parque Ucumarí (donde se encuentra una población
POBLACIONES DE MONO AULLADOR EN QUINDÍO Y RISARALDA
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 43
residente de aulladores) gracias a la recuperación natural de los bosques y a la
conectividad temporal que ofrecen las plantaciones forestales (figura 1). La
mayoría de las personas entrevistadas desconoce la presencia de los aulladores
en la reserva. Incluso antiguos propietarios (década de 1960) afirmaron que en
esos bosques no existían anteriormente aulladores.
En la década de 1930 fue construida la carretera Armenia-Pereira que separó la
cuenca alta de la cuenca media del río Barbas (CRQ 2001). La cuenca alta se
encontraba altamente deforestada hacia la mitad del siglo XX (figura 3). El
bosque de la Cha-San Bernardo ya era un fragmento aislado de 44ha, con
fuertes señales de entresaca. Este fragmento fue disminuyendo paulatinamente
de tamaño, dando paso a potreros para la ganadería intensiva, hasta alcanzar
las 19ha que presenta en la actualidad. En este mismo período, el bosque de
Charco Negro estaba totalmente aislado por potreros y fuertemente
entresacado (figura 2 y 3). Gracias a la reforestación con plantaciones
comerciales, la zona ganó cobertura boscosa en los últimos 20 años (figura 1).
Sin embargo, la franja de bosque natural de Charco Negro disminuyó desde los
años 50 hasta la década de los 90 en un 45%. Actualmente ambos bosques son
entresacados (extracción de semillas, bejucos y maderas para elaboración de
artesanías) y no cuentan con figuras de protección. Los pobladores de la zona
no tienen clara la presencia de aulladores. En muy pocas ocasiones los han
Figura 2. La Betulia, actual reserva de La Patasola. Fotografía aérea de 1954. En colores
oscuros se observan los bosques naturales. En gris claro y blanco, los potreros y
cultivos.
GÓMEZ-POSADA/GIRALDO-CHAVARRIAGA/ÁLVAREZ
44 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
observado en los bosques de Charco Negro; mientras que en La Cha-San
Bernando desconocen su presencia.
Densidad, estructura y composición de los grupos de aulladores: Durante 75
días en la Reserva La Patasola, se efectuaron 93 censos simples, recorriendo
72.6Km. Se observaron grupos de aulladores solamente en nueve ocasiones,
cuatro de éstas fuera de los censos. Estos registros se limitaron a las zonas
profundas de la cuenca, entre los 1940 y los 2000m de altitud. La densidad
estimada fue de 2.2 ± 2 grupos/km2. Fueron identificados dos tropas de
aulladores (tabla 1) con un tamaño promedio de 8.4 ± 2.5 individuos. Con estos
datos se calculó una densidad de 18.6 ± 17.2 individuos/km2.
Los dos grupos identificados, presentaron tamaño y composición característicos
de la especie (Defler 2003), con una proporción machos adultos: hembras
adultas de 1: 2, siendo igual que la proporción hembras adultas: inmaduros
(infantes + juveniles). La identificación de otros grupos se dificultó debido al
terreno, a la topografía empinada y a lo poco habituados que están los monos a
la presencia de observadores.
En el bosque de La Cha-San Bernardo se encontró un único grupo de aulladores
(345 horas de búsqueda), conformado por cuatro individuos: un macho adulto
(que presentaba los testículos poco desarrollados, dando la impresión de ser
juvenil), dos hembras adultas y una hembra juvenil. La proporción hembras a
machos adultos fue 2: 1, al igual que la proporción de hembras adultas a
Figura 3. Cuenca alta del río Barbas. Fotografía aérea de 1946. En colores oscuros se
observan los bosques naturales. En gris claro y blanco, los potreros y cultivos.
POBLACIONES DE MONO AULLADOR EN QUINDÍO Y RISARALDA
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 45
inmaduros. Estos individuos al parecer aúllan muy esporádicamente y por lo
tanto su presencia en el bosque pasa desapercibida. En Charco Negro se
completaron 200 horas de búsqueda y fue encontrado un solo individuo, macho
subadulto, con una fuerte deformidad en el área de la boca y las orejas; delgado
y con pelaje escaso. Con solo cinco individuos no se puede hablar de una
población residente y estable, por lo cual, no se calculó la densidad poblacional
en estos fragmentos.
Tabla 1. Tamaño y composición de dos grupos de monos aulladores en la Reserva
Natural La Patasola
♂ A
♀ A
♂ SA
♀ S A
♂ J
I
Indet
Total
Tropa 1
1
3
1
2
3
10
Tropa 2
1
1
1
1
1
2
7
Total
2
4
2
1
2
4
2
17
Promedio
1.0
2.0
1.0
1.0
2.0
2.0
8.5
♂: macho, ♀: hembra, A: adulto, S: subadulto, J: juvenil, I: infante, indet.: indeterminado
Estructura y composición vegetal: En las parcelas de La Patasola se registraron
30 familias y 59 especies de plantas. Según el número de individuos, la familia
más abundante fue Rubiaceae, seguida por Melastomataceae. Los géneros más
abundantes fueron Miconia (Melastomataceae), Guettarda (Rubiaceae) y
Ocotea (Lauraceae). Las especies más abundantes: Cecropia telealba
(Cecropiaceae), Aegiphila bogotensis y Axinaea macrophylla
(Melastomataceae).
En La Cha-San Bernardo se registraron 17 familias y 39 especies de plantas. La
especie más abundante fue Wettinia kalbreyeri (Arecaeae) y las familias con
mayor número de especies e individuos fueron Lauraceae y Moraceae. En
Charco Negro se registraron 15 familias y 30 especies. La especie con mayor
número de individuos fue la palma W. kalbreyeri y las familias Arecaceae y
Melastomataceae.
En la tabla 2 se presentan los promedios de las variables evaluadas en cada
bosque. La Patasola presentó los valores más altos en la mayoría de los casos.
En esta reserva es posible encontrar árboles de gran porte, que son muy
escasos en la cuenca alta del Barbas. Se encontró además una amplia variedad
de recursos consumidos por los aulladores (Giraldo et al 2007). Por ejemplo,
Ficus tonduzii, C. telealba, Allophylus mollis, Morus insignis, Inga spp., Miconia
spp. y Pseuldolmedia sp., de los cuales consumen frutos maduros, las hojas, y
ocasionalmente las flores. También son consumidos los frutos inmaduros de W.
kalbreyeri.
Por el contrario, en los fragmentos de la cuenca alta, se registraron pocas
especies consumidas por los monos. En Charco Negro se encontró la palma W.
kalbreyeri, pocos yarumos blancos (C. telealba), A. mollis, Inga sp. y Miconia sp.
GÓMEZ-POSADA/GIRALDO-CHAVARRIAGA/ÁLVAREZ
46 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
No se registraron especies de la familia Moraceae. En la Cha-San Bernardo
fueron registradas tres especies de Ficus (F. cuatrecasana, F. mutisii y Ficus sp.),
yarumo blanco (C. telealba), Inga sp., Miconia sp.1 y W. kalbreyeri.
Tabla 2. Variables evaluadas sobre la vegetación (promedio de las parcelas).
Bosque
DAP
(cm)
Altura
(m)
Copa
(m²)
#
Árboles
# Especies
Cobertura
dosel (%)
La Patasola
30.4
11.9
19.7
13.7
10.8
84.5
La Cha-San
Bernardo
25.1
9.6
19.3
19.2
10.0
82.4
CharcoNegro
20.7
9.4
16.3
14.2
8.6
82.1
DISCUSIÓN
La zona comprendida entre los municipios de Salento, Filandia y Pereira hizo
parte del camino de las Indias, Real o Nacional, es decir, que fue un paso
obligado de viajeros, desde épocas prehispánicas. Sin embargo, la colonización
de esta región no se dio hasta la mitad del siglo XIX, sufriendo una rápida y
vertiginosa desaparición de sus bosques, especialmente a principios del siglo XX
con el auge cafetero (CRQ 2001).
En la reserva La Patasola, hasta hace aproximadamente 10 años, aún se extraía
madera del bosque y se cazaban animales pequeños esporádicamente, sin
tenerse registros de caza de aulladores (Fundasilvestre 2004). Actualmente
estas prácticas de caza son, en general nulas, debido a la intervención de
entidades ambientales y a la toma de conciencia por parte de la comunidad. Los
bosques de La Patasola se encuentran en proceso de recuperación desde hace
unos 25 años aproximadamente. La población de monos de la zona no presenta
amenaza por cacería o reducción del hábitat. Por el contrario, los monos y el
bosque, en general, están en buenas condiciones, las cuales tienden a
mantenerse e incluso mejorarse en los próximos años por ser un área destinada
a la conservación y uso sostenible de los recursos.
Los pobladores locales afirman que los aulladores no habitaban la región de la
reserva hasta hace unos 10 años. Partiendo de la historia de la colonización
humana en esta región, se podría pensar que la explotación de los bosques
hacia finales del siglo XIX y comienzos del siglo XX, disminuyó drásticamente la
fauna silvestre y, presumiblemente, causó la extinción local de los aulladores
(POT Salento 2000). Se puede suponer que la población es nueva y se encuentra
en proceso de colonización y establecimiento en el área. Desafortunadamente
no existe un estudio previo a la declaración del área como reserva natural, para
comprobar si los aulladores no habitaban la zona a mediados del siglo XX y si
hubo una inmigración o un incremento poblacional tras la protección del
bosque. Es probable que los monos llegaran a la zona provenientes de la cuenca
del Otún (teniendo en cuenta que estos bosques se han conectado
POBLACIONES DE MONO AULLADOR EN QUINDÍO Y RISARALDA
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 47
recientemente), donde la densidad poblacional es alta (Gómez-Posada et al
2007). Sin embargo, entre la cuenca del Otún y la cuenca de Boquía se alcanzan
alturas cercanas a los 3000m y este podría ser un límite natural para una
dispersión más efectiva. Aunque existen registros antiguos de aulladores rojos a
3200m (Hernández-Camacho & Cooper 1976), en la actualidad, en el eje
cafetero no se ha encontrado ninguna población por encima de los 2300m de
altitud (Gómez-Posada 2006). La población de aulladores de La Patasola podría
estar en crecimiento, siguiendo la recuperación de los bosques naturales y el
incremento temporal de la cobertura boscosa que ofrecen las plantaciones
forestales. En otras localidades, las poblaciones de aulladores han crecido
rápidamente tras procesos de recuperación de bosques. Por ejemplo, en Costa
Rica, una población de aulladores negros (Alouatta palliata) se multiplicó siete
veces en 28 años, gracias a la protección e incremento de los bosques (Fedigan
& Jack 2001).
La densidad estimada en La Patasola se encuentra dentro de los valores
normales reportados para la especie en bosques continuos, aunque se ubica
hacia el límite inferior (Crockett & Eisenberg 1987, Chapman & Balcomb 1998);
y es similar a la reportada en otros estudios en Colombia en tierras bajas (Defler
1981, Stevenson et al 1991, Palacios & Rodríguez 2001) (apéndice 1).
En cuanto a bosques montanos, la densidad en La Patasola es similar a la
estimada por Gaulin & Gaulin (1982) a 2300m (Huila), en un bosque continuo y
poco intervenido: c.a. 15 indv/km2. En la cuenca del río Nima (Valle del Cauca),
zona de bosque nativo y plantaciones forestales a 2000m, se reportó una
densidad de aulladores de 22.6 indv/km2. Al igual que en La Patasola, los
bosques del Nima llevan alrededor de dos décadas de recuperación, tras el
abandono de las fincas por conflictos sociales (Gómez-Posada et al 2005). En el
Santuario Otún Quimbaya a 1900m, se estimó una densidad de 72 indv/km2
(Gómez-Posada et al 2007). El Santuario tiene una historia de 50 a 60 años de
recuperación de potreros, y crecimiento y protección de los bosques.
La composición grupal en La Patasola fue similar a la reportada para la especie
(Izawa 1988, Soini 1992, Isawa 1997). En los dos grupos identificados se
encontró una mayor proporción de hembras frente a machos adultos y el
número de inmaduros duplica el de las hembras adultas. Una alta proporción de
inmaduros en una población puede indicar que el número está siendo
reemplazado o que la población se está expandiendo (Heltne et al 1976 en
Defler 1981). Este resultado apoya la hipótesis de una población de aulladores
en crecimiento.
En el bosque de La Cha-San Bernardo, solamente se encontraron cuatro
individuos, con una baja proporción de inmaduros. Según Heltne y
GÓMEZ-POSADA/GIRALDO-CHAVARRIAGA/ÁLVAREZ
48 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
colaboradores (1976 en Defler 1981) un mayor número de hembras adultas y
pocos inmaduros puede indicar que la población está en dificultades o en
disminución. El único macho presentaba testículos poco desarrollados, tal como
lucen aulladores subordinados o que no copulan frecuentemente (P. Stevenson
com pers.). A pesar del tamaño tan pequeño, el bosque de la Cha-San Bernardo
presentó una buena diversidad de especies vegetales y una buena oferta de
alimento para aulladores. Los higuerones y yarumos proporcionan un
suministro constante de alimento (hojas nuevas y frutos), dada la fenología
asincrónica de éstos (Bronstein et al 1990). Este suministro constante de
alimento seguramente ha contribuido a la persistencia de aulladores en este
pequeño fragmento aislado (Terbogh & Winter 1980, Terborgh 1986).
En el bosque de Charco Negro solamente se encontró un individuo de A.
seniculus con deformaciones físicas. En bosques altamente intervenidos como
éste, donde la diversidad vegetal es baja, la presencia de árboles de producción
asincrónica como los yarumos (Cecropia spp.) y los higuerones (Ficus spp.)
podría llegar a ser un recurso limitante (Rylands & Keuroghlian 1988,
Schwarzkopf & Rylands 1989, Estrada & Coates-Estrada 1996, Gómez-Posada et
al 2005). La familia Moracea y en especial el género Ficus ha sido reconocida
por su importancia en la dieta de los monos, especialmente en bosques
intervenidos (Julliot & Sabatier 1993, Serio-Silva et al 2002, Giraldo et al 2007).
Es llamativo que en este fragmento donde solamente se encontró un individuo
de aullador, no se registraron moráceas y se encontraron muy pocos yarumos
(Cecropia sp.), cuya importancia como alimento ya ha sido registrada en
poblaciones de montaña y fragmentos del eje cafetero (Londoño 2004, Vélez
2005, Zarate 2005, Giraldo et al 2007).
Charco Negro se encuentra contiguo a los bosques del Santuario Otún
Quimbaya y de la cuenca de Boquía, donde hay aulladores. La capacidad de
dispersión de estos monos ha sido documentada, ya que pueden atravesar ríos,
carreteras, potreros, cultivos, plantaciones forestales, cercas vivas y puentes
artificiales (Izawa & Lozano 1990, Crockett 1998, Horwich 1998). Por lo tanto, se
esperaba que las plantaciones hubieran permitido un mínimo de colonización
del bosque de Charco Negro. Fue común observar los aulladores en los límites
del Santuario Otún Quimbaya, en el borde de las plantaciones de eucalipto. Esto
implica que los aulladores del Santuario no cruzan hasta el bosque de Charco
Negro, a pesar de que la plantación en esa zona limítrofe tiene solamente 300m
de ancho (en promedio). El corto periodo en que son explotadas estas
plantaciones altamente tecnificadas (5 a 7 años en promedio) podría ser
insuficiente para que los aulladores las empezaran a utilizar. En otras zonas
como la cuenca del río Nima (Valle) donde las plantaciones son usufructuadas
en períodos mayores a 10 años, los aulladores se han establecido en éstas,
POBLACIONES DE MONO AULLADOR EN QUINDÍO Y RISARALDA
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 49
usándolas como corredores de conexión entre parches de bosque natural y
como dormitorios (Gómez Posada et al 2005). Es probable que el fuerte
deterioro al que fueron sometidos estos bosques, la ausencia de árboles de
importancia en la dieta de los aulladores, un dosel bajo y poco diverso y el corto
período temporal en que son taladas las plantaciones, reduzca o impida la
dispersión de los monos. Podría pensarse en Otún Quimbaya como una fuente
de aulladores, mientras que Charco Negro sería un sumidero (Chapman et al
2003, Rodríguez-Toledo et al 2003).
En los dos fragmentos de la cuenca alta del río Barbas solamente se
encontraron cinco individuos. Teniendo en cuenta que los bosques de la cuenca
alta se encuentran aislados por potreros tecnificados de ganadería y por el paso
de la autopista desde hace varias décadas, y que al parecer las plantaciones
forestales no han permitido una conectividad efectiva con los bosques
cercanos, se sugiere que estos monos son remanentes de una población
previamente existente. No se pudo establecer una fecha de aislamiento de
estos bosques, pero es posible que la población de aulladores haya quedado
confinada desde finales del siglo XIX. Se puede suponer que existieran eventos
de dispersión con la cuenca media del río Barbas antes de la ampliación de la
carretera Armenia–Pereira en la década de 1970. Siendo así, llevarían aislados
al menos unos 30 años. Con tanto tiempo de aislamiento, el grado de
entrecruzamiento podría ser muy alto y producir un sinnúmero de efectos
negativos que conllevan al colapso de la población (Estrada & Cotes-Estrada
1996). Por ejemplo el número poblacional tan bajo, la ausencia de individuos
inmaduros y las deformidades de los machos. Sin embargo, los datos no
permiten asegurar que estos problemas sean causa directa del aislamiento.
En esta zona, el ganado representa una amenaza indirecta a los aulladores,
puesto que tiene acceso al bosque llegando incluso hasta muy cerca de las
quebradas, donde la vegetación está mejor conservada. El ganado pisotea,
compacta y deteriora el suelo, truncando el crecimiento de nueva vegetación;
de hecho, se encuentra muy poco sotobosque en estos bosques. De otro lado,
el contacto con la fauna doméstica y con las comunidades humanas puede ser
perjudicial para los monos. El género Alouatta es muy susceptible a la fiebre
amarilla y al parasitismo por larvas de moscas barrenadoras del ganado
(Crockett 1998).
Los bosques de la cuenca alta son angostos, con una baja relación área:
perímetro, y están muy expuestos a los efectos de borde. Los fuertes vientos
durante el tiempo de estudio, derribaron varios árboles, dejando espacios
considerables en el dosel. Los pocos árboles grandes, en estas condiciones de
baja diversidad y aislamiento se convierten en recursos importantes para los
GÓMEZ-POSADA/GIRALDO-CHAVARRIAGA/ÁLVAREZ
50 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
aulladores (no solo recursos alimenticios, también para dormitorios, ya que
estos monos utilizan principalmente árboles de gran porte). La caída de árboles
causa desorientación y estrés en los aulladores, además de la pérdida del
recurso como tal (Estrada & Coates-Estrada 1996, Horwich 1998, Rodríguez-
Toledo et al 2003).
En términos generales, el bosque mejor conservado es, sin duda, el de la
Reserva Natural La Patasola, encontrándose además una mayor oferta
alimenticia para los aulladores. Los otros bosques, en especial Charco Negro, no
se encuentran en tan buenas condiciones. Por ejemplo, la altura promedio de
los árboles puede usarse como indicativo del estado de conservación del
bosque. En La Patasola el promedio de altura fue mayor a 10m, mientras en los
otros bosques fue menor a este valor. Algunos autores consideran el primer
caso como evidencia de un bosque relativamente bien conservado, y el
segundo, como señal de un bosque más perturbado (Rodríguez-Toledo et al
2003). En general, los aulladores prefieren los estratos superiores del bosque,
con buena continuidad de dosel y árboles de gran porte (Schwarzkopf &
Rylands 1989, Soini 1992, Stevenson et al 2000, Defler 2003) que, por lo
general, presentan gran DAP, grandes copas y alturas considerables. Estas
variables fueron siempre mayores en La Patasola.
En La Patasola no se identificaron mayores amenazas y el plan de manejo y
conservación de esta reserva (FundaSilvestre 2004) garantiza, en cierta medida,
el mantenimiento y bienestar de la población de monos. Para la cuenca alta del
río Barbas, el aislamiento es la principal amenaza, sumado a que los bosques
han sido entresacados, presentan un manejo inadecuado y se observan
consecuencias negativas como el efecto de borde. Esta población de la cuenca
alta puede considerarse en peligro. Sin embargo, actualmente se lleva a cabo el
proyecto de declaratoria y plan de manejo del Parque Regional del cañón del río
Barbas (Valencia & Valderrama 2006), el cual incluye los dos fragmentos de la
cuenca alta.
Teniendo en cuenta que tres de las poblaciones de aulladores de Risaralda
(Campo Alegre, Otún Quimbaya y Ucumarí), y las de la cuenca media del río
Barbas se encuentran aisladas entre sí, la cuenca alta y La Patasola, podrían
funcionar como un gran “puente”. En esta zona de la cordillera se encuentran
los últimos y más grandes bloques de bosques montanos, que protegen no
solamente a los monos aulladores. Dada la reconocida capacidad de dispersión
de esta especie, se puede pensar en un manejo a nivel de paisaje: dentro del
área total se tendría un grupo de subpoblaciones, entre las cuales pueda ocurrir
algún evento de migración, ayudada por reforestaciones (incluso bajo los
puentes de la autopista del café), corredores, puentes de dosel y un diseño
POBLACIONES DE MONO AULLADOR EN QUINDÍO Y RISARALDA
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 51
cuidadoso para explotar las plantaciones forestales. Este sería un posible
escenario de metapoblación, la cual una vez definida y usada consistentemente,
cuando es combinada con ecología del paisaje, dinámica de poblaciones y
ecología del comportamiento, puede proveer una de las bases más viables para
la conservación de primates en el siglo XXI (Marsh 2003).
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a Smurfit Cartón de Colombia, FundaSilvestre y propietarios de
fincas, por el apoyo logístico. A Diego Duque de CRQ, por la colaboración e
interés; a Jorge Mario Londoño por la ayuda en campo; a Humberto Álvarez-
López por sus correcciones; Leonor Valenzuela, Carlos Valderrama y Yesid
Lozano por el apoyo con el SIG; Paula Giraldo, Paola Olaya, Margarita Ríos,
Andrés Felipe Castaño y Phillip Silverstone Sopkins por la determinación de
especímenes vegetales. A Gustavo Kattan y Carolina Murcia, por la asesoría,
dirección y apoyo. El trabajo fue financiado por La Fundación para la Promoción
de la Investigación y la Tecnología, Banco de la República y John D. and
Catherine T. MacArthur Foundation
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BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 55
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Apéndice 1. Densidad poblacional de A. seniculus en diferentes localidades.
Densidad
indv / km2
Altura msnm
Msnm
Fuente
25.6
<500
Braza (1978)
54
Braza et al (1981)
36
73 - 100
Crockett (1984)
50
53
115
180
73 - 100
Crockett & Eisenberg (1987)
85
73 - 100
Eisenberg (1979)
61 a 118
108
114
73 - 100
Neville (1972)
23 a 29
<200
Defler (1981)
30.5
24
8
120
100-1000
Freese et al (1982)
21.9
20.4
100 – 375
Green (1978)
20.3
250 – 350
Klein & Klein (1976)
12 a 29
Neville (1976)
10.5
6.1
3.8
5.8
Ryland & Keuroghlian (1988)
4
200
Palacios & Rodríguez (2001)
10-30
350 – 450
Stevenson et al (1991,
2002)
37
1500 – 2400
De la Cruz et al (2004)
15
2300
Gaulin & Gaulin (1982)
72.6
1850 – 2100
Gómez-Posada et al (2007)
22.6
1800 – 2200
Gómez-Posada et al (2005)
Tomado de Crockett & Eisenberg (1987), Chapman & Balcomb (1998).
PATRÓN DE ACTIVIDAD Y DIETA DE MONO AULLADOR EN BOSQUE ANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 57
PATRÓN DE ACTIVIDAD Y DIETA DEL MONO AULLADOR ROJO
EN UN BOSQUE ANDINO
Jesús Martínez-Gómez, Carolina Gómez-Posada, Paula Giraldo y Gustavo
Kattan
RESUMEN
En las poblaciones de montaña, los patrones de actividad y dieta de los monos
aulladores rojos (Alouatta seniculus) pueden verse afectados por factores
correlacionados con la elevación como las bajas temperaturas y la disminución
en la productividad primaria y la diversidad vegetal. En este estudio
presentamos los patrones de actividad y dieta de tres grupos de monos
aulladores en el Santuario de Fauna y Flora Otún Quimbaya a 1900-2100m de
elevación en la cordillera Central de Colombia. Los tres grupos utilizaron
distintos tipos de hábitat, que incluyeron combinaciones de bosque maduro,
bosque secundario y plantaciones de urapán (Fraxinus chinensis). La rutina
diaria consistió en una alternación de periodos de alimentación, descanso y
desplazamiento hacia nuevos árboles de alimentación. En conjunto los tres
grupos dedicaron 58% del tiempo al descanso, 21% a la alimentación, 15% al
desplazamiento entre sitios de alimentación y 6% a las interacciones sociales,
con algunas diferencias entre grupos posiblemente relacionadas con el tipo de
hábitat. El tiempo dedicado al descanso disminuyó hacia el mediodía y volvió a
incrementarse al final de la tarde. La dieta consistió principalmente de follaje
(49%) y frutos (45%). Otros elementos como flores fueron consumidos en baja
proporción. Se encontraron diferencias en la composición de la dieta entre los
tres grupos, probablemente relacionadas con los recursos disponibles en los
tipos de hábitat que abarcaba cada área de acción. En general los monos no
iniciaron sus actividades hasta bien entrada la mañana (8:00 a 9:00)
particularmente en las frías y lluviosas. Las interacciones sociales consistieron
principalmente en sesiones de juego entre infantes y juveniles. Se observaron
unas pocas sesiones de acicalamiento mutuo de corta duración. La plasticidad
conductual de los monos aulladores les permite ajustar su actividad y dieta a
condiciones muy variadas, pero en general sus patrones de actividad son
conservadores, lo cual se relaciona con su dieta altamente folívora y estilo de
vida sedentario.
MARTÍNEZ-GÓMEZ/GÓMEZ-POSADA/GIRALDO/KATTAN
58 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
Palabras clave: Allouatta, patrón de actividad, dieta, ecología, mono aullador.
ABSTRACT
In montane populations, activity budgets and diet of red howler monkeys
(Alouatta seniculus) may be affected by factors correlated with elevation, such
as low temperatures and reduced primary productivity and plant species
diversity. We report on the activity budgets and diet of three red howler troops
at elevations of 1900-2100m at Santuario de Fauna y Flora Otún Quimbaya in
the Central Cordillera of Colombia. The three troops used different habitat
types that included combinations of old-growth and secondary forest, and
Chinese ash (Fraxinus chinensis) plantations. The daily routine consisted in an
alternation of feeding and resting periods, and traveling among feeding trees.
The three groups spent 58% of their time resting, 21% feeding, 15% traveling to
feeding trees, and 6% in social interactions, with some differences among
groups possibly related to habitat type. Time spent resting decreased towards
noon and increased again at the end of the day. The diet was composed mainly
of foliage (49%) and fruits (45%). We found differences in diet composition
among troops, probably related to the types of resources found in their home
ranges in each habitat type. Monkeys initiated their activities late (8:00-9.00),
particularly in cold and rainy mornings. Social interactions consisted mostly of
play sessions involving infants and juveniles. We observed few allogrooming
sessions of short duration. The behavioral plasticity of howler monkeys allows
them to adjust their time budgets and diet to varied conditions, but in general
their activity patterns are conservative, which is related to their highly
folivorous diet and sedentary lifestyle.
Key words: time budget, howler monkey, diet, primate ecology, Allouatta.
INTRODUCCIÓN
El patrón de actividad o la manera como un animal distribuye su tiempo entre
las diferentes actividades que lleva a cabo durante el ciclo diario (“time
budget”), es a menudo una respuesta adaptativa a las condiciones ambientales
(Altman 1974). Esta respuesta depende de características intrínsecas al animal
como sus adaptaciones fisiológicas y de factores extrínsecos como la
distribución y abundancia de los recursos, o la presencia de competidores o
depredadores, entre otros (Cant & Temering 1984).
Los monos aulladores (Alouatta spp.) tienen una dieta frugívora-folívora,
ingiriendo frutos y follaje en proporciones que varían geográfica y
estacionalmente, pero frecuentemente la proporción de follaje en la dieta es
del 50% o más. Debido a la alta ingestión de follaje, el cual es de lenta digestión
y aporta poca energía, y a la ausencia de adaptaciones específicas para la
PATRÓN DE ACTIVIDAD Y DIETA DE MONO AULLADOR EN BOSQUE ANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 59
folivoría en los aulladores (Milton 1998), estos monos dedican largos periodos
de tiempo al descanso durante el día (Gaulin & Gaulin 1982, Soini 1992, Milton
1998, Estrada et al 1999, Stevenson et al 2000). Su estrategia consiste en
minimizar el tiempo invertido en movimiento, desplazándose a través de rutas
dirigidas a sus árboles de alimentación.
La ecología del mono aullador rojo se ha estudiado en varios tipos de bosques
de tierras bajas, pero es poco lo que se sabe sobre las poblaciones de montaña,
en particular en lo referente a sus patrones de actividad. Un estudio pionero es
el de Gaulin & Gaulin (1982), quienes siguieron un grupo de aulladores durante
un año, a una elevación de 2300m en la Cordillera Central de Colombia. Este
grupo dedicó 78% del tiempo al descanso, 6% a la locomoción y 13% a la
alimentación. La dieta de este grupo estuvo constituida en un 50% por hojas.
Hay varios factores correlacionados con la elevación que podrían influir en los
patrones de actividad de los aulladores. Primero, la temperatura disminuye en
promedio 0.6°C por cada 100m que se asciende en elevación, lo cual afecta los
requerimientos energéticos de los animales. Segundo, la diversidad de plantas y
la productividad primaria disminuyen con la elevación, lo cual puede afectar la
disponibilidad de recursos, particularmente de frutos y de hojas jóvenes. En
este artículo presentamos los resultados de un estudio de seis meses de
seguimiento a tres grupos de aulladores en un bosque húmedo premontano de
la Cordillera Central de Colombia. Los objetivos fueron determinar la densidad y
estructura poblacional y documentar el uso de recursos y los patrones de
actividad. El presente artículo se enfoca en los patrones de actividad. Los otros
aspectos del estudio se presentan en Gómez-Posada et al (2007) y Giraldo et al
(2007).
AREA DE ESTUDIO Y MÉTODOS
El estudio se llevó a cabo en el Santuario de Fauna y Flora Otún Quimbaya
(SFFOQ; 4° 45’ N, 75° 46’ W), a elevaciones de 1800-2100m en el municipio de
Pereira, departamento de Risaralda. El área del SFFOQ es de 489ha, pero hay
continuidad con los bosques del Parque Regional Ucumarí, el cual tiene 3980ha
entre 1700 y 2600m. Ambos parques protegen la cuenca media del río Otún. El
régimen de precipitación es bimodal, con picos de lluvia en abril y octubre y una
media anual de 2700mm y una temperatura media anual de 15°C (Estación
meteorológica de El Cedral; Cenicafé).
Durante las primeras décadas del siglo 20, la cuenca media del Otún fue
parcialmente deforestada y se extrajeron las maderas finas. Esta zona se
empezó a proteger y recuperar a partir de 1960, cuando se inició un programa
de reforestación para estabilización de suelos. En el área actualmente ocupada
por el SFFOQ se sembraron lotes de algunas especies exóticas como urapán
(Fraxinus chinensis) y algunas coníferas y especies nativas como roble andino
MARTÍNEZ-GÓMEZ/GÓMEZ-POSADA/GIRALDO/KATTAN
60 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
(Quercus humboldtii). La mayor parte del área, sin embargo, se abandonó a
regeneración natural, a partir de lluvia de semillas proveniente de los
remanentes de bosque que quedaron en las pendientes más pronunciadas.
Estos bosques secundarios, que varían entre 15 y 40 años, forman un mosaico
de parches de distintos tamaños entremezclados con las plantaciones.
El estudio se llevó a cabo entre julio y diciembre de 2001 en un área de 113ha
del SFFOQ. Durante las primeras semanas se identificaron once grupos de
monos en esta área, identificados con letras de la A a la K (Gómez-Posada et al
2007). De estos seleccionamos tres grupos (C, D y E) para observaciones
intensivas. Se hicieron observaciones con binoculares 8X40, siguiendo cada
grupo desde las 06:00 hasta las 18:00, procurando seguir cada grupo de 3 a 4
días por mes. Sin embargo, la dificultad del terreno impidió el seguimiento de
los grupos según se había planeado, por lo que para el grupo C (total de 18 días
y 119.4 horas de observación) no se obtuvieron datos en diciembre, para D (19
días y 136.4 horas) no se obtuvieron datos en octubre, y el grupo E (15 días y
132 horas) sólo se observó en julio, agosto, octubre y diciembre.
El área de actividad de la tropa C (8ha) estaba inmersa en bosque maduro. La de
la tropa D (14ha), conformada por un mosaico de bosque secundario y
pequeñas áreas de plantaciones de urapán, roble y ciprés, estaba cerca al río
Otún. La tropa E (8.7ha) empleó principalmente una plantación de urapán y una
pequeña área de bosque secundario. Gómez-Posada et al (2007) presentan una
descripción detallada de las áreas de actividad y distancias recorridas por estos
grupos.
Cuantificamos las actividades de los monos mediante el método de observación
de barrido lento (Altman 1974, modificado por Robinson 1986). Cada 15
minutos y por un periodo de 10 minutos, se registraron las actividades de los
integrantes del grupo. Estas actividades fueron: 1./ desplazamiento, 2./
descanso, 3./ alimentación y 4./ interacciones sociales. Esta última categoría
incluyó acicalamiento, vocalizaciones, agresiones, deposiciones (como actividad
grupal), juego y apareamiento.
RESULTADOS
Obtuvimos un total de 388.3 horas de observación efectiva de los tres grupos
estudiados. Los grupos tenían la composición típica de un macho y dos o tres
hembras adultas, un número variable de subadultos y juveniles de ambos sexos
y los infantes (tabla 1).
Para los tres grupos obtuvimos un total de 7781 registros de actividad, de los
cuales 58.3% fueron dedicados al descanso, 21.1% a la alimentación, 14.8% al
desplazamiento y 5.8% a las interacciones sociales. El tiempo dedicado a las
distintas actividades mostró diferencias significativas entre grupos (G= 19.3, df=
PATRÓN DE ACTIVIDAD Y DIETA DE MONO AULLADOR EN BOSQUE ANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 61
6, P< 0.01; figura 1). El grupo E, cuya área de actividad estaba contenida casi en
su totalidad en una plantación de urapán, dedicó un poco más de tiempo al
descanso y menos al desplazamiento que el grupo C, cuya área de actividad
consistía en una mezcla de bosque maduro y secundario. El ciclo diario de
actividad siempre comenzó con una sesión grupal de deposiciones iniciada por
el macho alfa. A continuación el macho alfa o una hembra adulta iniciaron el
desplazamiento hacia un árbol de alimentación, donde después de un periodo
de ingestión de alimento siguió una sesión de descanso. La rutina diaria
consistió en un patrón secuencial de desplazamiento, alimentación y descanso.
Las actividades sociales se dieron entremezcladas con los periodos de
alimentación y descanso. Al finalizar el día la tropa se dirigió a un árbol
dormitorio donde pasaron la noche.
Tabla 1. Composición por categorías de edad y sexo de los tres grupos de monos
aulladores rojos estudiados en la cordillera Central de Colombia.
Grupo
Adulto
Subadulto
Juvenil
Infantil
Total
♂
♀
♂
♀
♂
♀
C
1
2
-
-
-
1
1
5
D
1
3
1
1
1
1
2
10
E
1
2
1
1
1
-
2
8
♂ Macho; ♀ Hembra
0
10
20
30
40
50
60
70
Descanso Aliment. Desplaz. Interac.
soc.
Actividad
Porcentaje de registros
C
D
E
Figura 1. Proporción del tiempo, expresado como porcentaje del total de registros de
eventos de actividad observados, que dedican tres grupos de monos aulladores rojos
(C, D, y E) en un bosque montano a cuatro actividades: descanso, alimentación,
desplazamiento, e interacciones sociales.
MARTÍNEZ-GÓMEZ/GÓMEZ-POSADA/GIRALDO/KATTAN
62 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
Los monos iniciaron lentamente sus actividades entre las 06:00 y 08:00 (figura
2). El primer periodo de alimentación ocurrió en el mismo árbol dormitorio o
uno cercano a él. Hacia las 09:00 y hasta las 16:00, el descanso ocupó entre 40 y
55% del tiempo, con un pequeño aumento entre 11:00 y 12:00. A partir de las
16:00 los periodos de descanso se volvieron más extendidos, hasta llegar al
árbol dormitorio entre 17:00 y 18:00. Las interacciones sociales mostraron un
pico de actividad hacia la media mañana (12%) y disminuyeron durante la tarde
(figura 2).
Los infantes y juveniles participaron en actividades de juego principalmente
durante los periodos de descanso. Se observaron pocos casos de acicalamiento
entre individuos y en todos los casos estas sesiones duraron menos de un
minuto.
El consumo de hojas representó el 49.2% de un total de 1643 registros de
alimentación para los tres grupos. La proporción de frutos maduros fue de
39.2% y de frutos inmaduros de 5.9%. La ingesta de flores sólo se registró en las
tropas C y D y se concentró principalmente en Macrolobium colombianum
(Leguminosae), la cual produce floraciones copiosas. Las flores representaron
globalmente el 5.7% de la dieta de los aulladores. Las proporciones de los
cuatro tipos de alimento variaron para cada uno de los grupos (G= 328.7, df= 6,
P <0.01; figura 3). El grupo E consumió más frutos que hojas durante el periodo
de estudio, debido a un árbol de Ficus killipii que produjo una cosecha
abundante. Además, no comió flores (no detectamos árboles de M.
columbianum en la urapanera). Las tres tropas consumieron un total de 48
especies de plantas, de las cuales 38 correspondieron al consumo de follaje, 11
de frutos maduros, 3 de frutos inmaduros y una especie de flor. El consumo de
follaje durante este estudio se concentró principamente en Ficus spp., Cecropia
telealba, Paullinia sp. (Sapindaceae) y M. columbianum. El uso de recursos por
estos monos aulladores se describe en detalle en Giraldo et al (2007).
En la primera sesión de alimentación del día, los monos ingirieron
principalmente frutos maduros (figura 4), frecuentemente en el mismo árbol
que eligieron para dormir, por lo que no necesitaron desplazarse. En general el
consumo de frutos predominó durante las horas de la mañana, mientras que en
la tarde predominó el consumo de follaje y aumentó hacia el atardecer en un
patrón opuesto al consumo de frutos.
DISCUSIÓN
Los ciclos diarios de actividad de los monos aulladores consisten en una rutina
de alternación de periodos de desplazamiento, alimentación y descanso. El
tiempo dedicado al descanso es bastante variable, pero normalmente es más
del 50% en A. seniculus y otras especies de aulladores (tabla 2). Las
PATRÓN DE ACTIVIDAD Y DIETA DE MONO AULLADOR EN BOSQUE ANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 63
interacciones sociales generalmente ocupan una pequeña proporción del
tiempo (< 10%) y se presentan principalmente durante los periodos de
descanso. Este estilo de vida refleja la dieta altamente folívora de estos monos,
en el que la inactividad es una manera de mantener un balance energético
positivo (Milton 1998).
Tabla 2. Comparación de los porcentajes de tiempo dedicados a cuatro actividades por
los monos aulladores rojos en distintas localidades.
Actividad
Localidad
Andes(a)
Colombia
2300 ma
Andes(b)
Colombia
1900-2100
mb
Amazonia(c)
Colombiac
Amazonia(d)
Colombiad
Descanso
78.0
58.3
59.0
67.5
Alimentación
5.6
21.1
23.0
22.2
Desplazamiento
12.7
14.8
15.0
8.8
Interacciones sociales
3.7
5.8
3.0
1.5
a. Gaulin & Gaulin (1982), b. Este estudio, c. Stevenson et al (2000), d. Santamaría
(2003).
En bosques montanos, las bajas temperaturas probablemente influyen en los
periodos de actividad. En estudios efectuados en tierras bajas en Venezuela y
Colombia, los monos aulladores rojos inician actividades entre 5:30 y 6:30,
cuando se desplazan hacia los árboles de alimentación (Braza et al 1981, Cuervo
et al 1986, Stevenson et al 2000). En nuestra área de estudio, donde las
temperaturas al amanecer pueden bajar a 10°C, los monos iniciaron sus
actividades mucho más tarde. En mañanas frías y lluviosas las actividades no
comenzaban hasta bien entrada la mañana (8:00 a 9:00, a veces hasta las
Figura 2. Patrón diario de actividad, expresado como el porcentaje de registros
observados para cuatro actividades (descanso, desplazamiento, interacciones sociales
y alimentación), de tres grupos de monos aulladores rojos en un bosque nublado de la
cordillera Central.
0
20
40
60
80
100
6-7
7-8
8-9
9-10
10-11
11-12
12-13
13-14
14-15
15-16
16-17
17-18
Hora
Porcentaje de registros
Descanso Desplaz. Interac. soc. Aliment.
MARTÍNEZ-GÓMEZ/GÓMEZ-POSADA/GIRALDO/KATTAN
64 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
11:00). Con frecuencia los monos comieron su primera comida del día en el
mismo árbol dormitorio, lo cual les evita tener que iniciar el día con un
desplazamiento. Además, generalmente comenzaron el día comiendo frutos
(figura 4), los cuales proveen más energía por unidad de masa ingerida y más
rápidamente asimilable.
Una diferencia importante entre bosques montanos neotropicales y bosques de
tierras bajas, es que en los primeros no parecen presentarse periodos de
escasez severa y generalizada de frutos, como ocurre en tierras bajas (Giraldo
1990, Ataroff 2001, Cavelier et al 2001, Giraldo et al 2007). En nuestra área de
estudio, aunque hay variaciones en la cantidad de frutos y de biomasa
disponible y en la identidad de las especies, el número de especies en fruto
permanece relativamente constante a lo largo del año (Giraldo et al 2007,
Muñoz et al 2007). Sin embargo, la disponibilidad de frutos es variable
espacialmente (Muñoz et al 2007), por lo que sí pueden presentarse períodos
de escasez localizados en las áreas de actividad de los grupos. En este sentido,
los árboles de los géneros Ficus y Cecropia son importantes en la dieta de los
aulladores, pues debido a su fructificación asincrónica pero constante a lo largo
del año, se aumentan las probabilidades de encontrar un árbol en fruto dentro
de las áreas de actividad de los monos. En conjunto las hojas y frutos de Ficus y
Cecropia representaron entre 30% y 70% de la dieta de estos tres grupos
durante este estudio.
Figura 3. Porcentaje del total de registros de eventos de alimentación observados, que
dedican tres grupos de monos aulladores rojos (C, D y E) en un bosque montano, al
consumo de cuatro tipos de alimento; hojas, frutos maduros e inmaduros y flores.
0
10
20
30
40
50
60
70
Hoja Fruto
maduro Flor Fruto
inmaduro
Tipo de alimento
Porcentaje de registros
C
D
E
PATRÓN DE ACTIVIDAD Y DIETA DE MONO AULLADOR EN BOSQUE ANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 65
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
6:00 - 7:00
7:00 - 8:00
8:00 - 9:00
9:00 - 10:00
10:00 - 11:00
11:00 - 12:00
12:00 - 13:00
13:00 - 14:00
14:00 - 15:00
15:00 - 16:00
16:00 - 17:00
17:00 - 18:00
Horas
Porcentaje de registros
Fruto inmaduro Fruto maduro Hoja Flor
Otro aspecto importante de los bosques húmedos montanos es que la
producción de hojas jóvenes es relativamente constante, ya que hay pocas
especies caducifolias y los árboles tienden a remplazar su follaje gradualmente.
Por lo tanto, este recurso también está disponible de forma relativamente
constante. Sin embargo, los monos no limitan su ingestión de follaje a las hojas
tiernas y la folivoría es lo que les confiere la capacidad de mantener áreas de
actividad pequeñas y por consiguiente sobrevivir en fragmentos de bosque
pequeños (Gómez-Posada 2006).
Los tres grupos de monos estudiados utilizaron distintas combinaciones de tipos
de hábitat (mezcla de bosque maduro y secundario en el grupo C, bosque
secundario y urapanera en el grupo D y principalmente urapanera con poco
bosque secundario en el grupo E). Aunque no podemos hablar de efectos del
tipo de hábitat por la ausencia de réplicas, se esperaría que el tipo de hábitat
tenga alguna influencia sobre los patrones de actividad debido a la
disponibilidad de recursos. Durante este estudio, el grupo E dependió
principalmente de dos árboles de Ficus y uno de Cecropia que se encontraban
en la urapanera. En cambio, el grupo C utilizó ocho árboles de Ficus y uno de
Cecropia y el grupo D utilizó un Ficus y cuatro Cecropia. Por otra parte, los
grupos D y E comieron frutos inmaduros de urapán (el cual es una samara), lo
cual refleja su plasticidad para aprovechar los recursos que tienen disponibles.
Figura 4. Patrón diario de consumo de cuatro tipos de alimento (frutos maduros e
inmaduros, hojas y flores), expresado como porcentaje de los eventos de alimentación
observados, para tres grupos de monos aulladores rojos en un bosque nublado de la
Cordillera Central. La figura muestra el promedio de registros para cada hora del día
para los tres grupos.
MARTÍNEZ-GÓMEZ/GÓMEZ-POSADA/GIRALDO/KATTAN
66 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
Sin embargo, las diferencias en dieta (figura 3) no se reflejaron en diferencias
muy marcadas en los tiempos dedicados por cada grupo a las distintas
actividades (aunque hay diferencias estadísticamente significativas; figura 1).
La dieta y los patrones de actividad de los monos aulladores rojos son bastante
conservadores, a pesar de que pueden vivir en una enorme variedad de tipos de
hábitat y condiciones ambientales. Estos hábitats varían marcadamente en
composición florística, estructura de la vegetación, diversidad de especies,
patrones fenológicos y régimen climático. Los monos tienen suficiente
plasticidad para ajustar su dieta y patrones de actividad a las condiciones
locales, pero en términos generales estos patrones de actividad se ciñen a un
estilo de vida sedentario dictado por su estrategia de mínimo gasto energético.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a Carolina Murcia y a todos los investigadores de Fundación
EcoAndina por su apoyo y a Vladimir Rojas por sus sugerencias. Gracias a la
Unidad de Parques Nacionales y a los funcionarios del Santuario de Fauna y
Flora Otún Quimbaya por el apoyo logístico. Este estudio fue financiado por The
John D. and Catherine T. MacArthur Foundation y Wildlife Conservation Society.
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ECOLOGÍA DE MONO NOCTURNO EN FRAGMENTOS DE BOSQUE SUBANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 69
ECOLOGÍA DEL MONO NOCTURNO ANDINO (Aotus lemurinus) EN
FRAGMENTOS DE BOSQUE SUBANDINOS DE COLOMBIA
John Harold Castaño, Diana Cardona Ramírez y Jorge Eduardo Botero
RESUMEN
El mono nocturno andino (Aotus lemurinus I. Geoffroy 1843) es una especie de
primate poco conocida de los Andes de Colombia y Venezuela, que ha sido
clasificada como vulnerable a la extinción. Con el fin de investigar la ecología
básica de este primate se estudiaron cinco grupos familiares en cuatro
fragmentos de bosque pre-montano en paisajes agrícolas de la cuenca media
del río Cauca, Colombia. Desde diciembre de 2004 hasta mayo de 2005, se
dedicaron 42 noches para estudiar el tamaño y composición de los grupos,
patrón de actividades, movimientos y hábitos alimenticios. Se usaron los
métodos de barrido y observaciones ad limitum para estimar el presupuesto de
actividades e identificar los alimentos consumidos y se mapearon los recorridos
nocturnos para estimar distancia recorrida y área de ocupación. Los grupos
tuvieron un tamaño que varió entre tres y cinco individuos y estuvieron
compuestos por una pareja de adultos y una, dos o tres crías. Durante su ciclo
de actividades nocturnas, los grupos se desplazaron por rutas habituales en los
estratos medio y superior del bosque, recorrieron distancias entre 298m y
890m y ocuparon áreas entre 0.5 y 1.5ha. Los monos dedicaron el 50.6% del
tiempo al forrajeo, 39.6% al movimiento, 4.9% al reposo, 1.7% a vocalizaciones,
1% a actividades sociales y 2.2% a otras actividades. Del tiempo dedicado a
forrajeo, los monos invirtieron 65.8% de éste para alimentarse de frutos, 28.2%
de artrópodos, 4.2% de flores y menores porcentajes de cogollos y semillas.
Utilizaron como alimento 29 especies de plantas de 16 familias, las más
consumidas fueron Cecropia telealba, Ficus cf. maitin y Ficus cf. palmicida. Este
es el primer estudio de la ecología del mono nocturno andino en la naturaleza.
Nuestros estudios indicarían que esta especie es adaptable y tolera la
fragmentación y la presencia humana. Es sin embargo importante continuar los
estudios sobre la ecología de esta especie en paisajes rurales para evaluar su
viabilidad e identificar y desarrollar herramientas que aseguren su
conservación.
CASTAÑO/CARDONA-RAMÍREZ/BOTERO
70 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
Palabras clave: Aotus, dieta, comportamiento, ecología, presupuesto de
actividades, primates, paisaje rural, mono nocturno.
ABSTRACT
The Andean Owl Monkey (Aotus lemurinus I. Geoffroy 1843) is a poorly known
species of primate from the Andes of Colombia and Venezuela that has been
classified as vulnerable to extinction. In order to investigate its basic ecology,
we studied five family groups present in four sub-Andean forest patches in rural
landscapes in the middle Cauca River basin, Colombia. From December 2004 to
May 2005, we dedicated 42 nights to study group size and composition, activity
budgets, movements, and feeding habits. We used the scan sampling method
and ad libitum observations to estimate activity budgets, and identify food
items; and mapped nocturnal movements to measure distances and home
range. Groups varied in size from three to five individuals, that included two
adults and one, two or three offspring. During their nocturnal active cycle, they
followed customary pathways in the upper and middle forest strata, moved
distances between 238 and 890m, and occupied areas between 0.5 and 1.5ha.
Of a total of 122 effective sampling hours, groups dedicated 50.5% of the time
to foraging, 39.6% to moving, 4.9% to resting, 1.7% to vocalising, 1% to social
activities, and 2.2% to other activities. Of the time dedicated to foraging, groups
invested 65.8% to feeding on fruit, 28.2% on arthropods, 5.2% on flowers, and
smaller percentages on buds and seeds. They used 29 different plant species,
belonging to 16 families. The most consumed species were Cecropia telealba,
Ficus cf. maitin and Ficus cf. palmicida. This is the first ecological study of the
Andean Owl Monkey in the wild. Our studies would indicate that this is an
adaptable species that tolerates fragmentation and the human presence.
However, it is important to continue studying the ecology of the groups in rural
landscapes to evaluate their viability and identify and apply conservation
measures that ensure their survival.
Key words: Andean Owl Monkey, behaviour, diet, ecology, activity budget,
primates, rural landscape.
INTRODUCCIÓN
El mono nocturno andino (Aotus lemurinus I. Geoffroy 1843) es un primate
neotropical poco conocido, que habita los Andes colombianos y
presumiblemente también los venezolanos (Defler et al 2001, Defler 2003,
Defler et al 2003). Pero aunque su área de distribución parecería ser amplia, su
hábitat natural, los bosques andinos y subandinos por encima de 1000m, ha
sido reducido drásticamente y transformado en zonas agrícolas y urbanas en
gran parte de su área de distribución. Excepto por uno pocos parques, reservas
ECOLOGÍA DE MONO NOCTURNO EN FRAGMENTOS DE BOSQUE SUBANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 71
naturales y algunas áreas remotas, éste ha sido reducido a pequeños
fragmentos (Kattan & Álvarez-López 1996). La magnitud de la transformación
de su hábitat posiblemente ha causado que las poblaciones naturales del mono
nocturno andino se hayan reducido, por lo cual la especie ha sido categorizada
como vulnerable a la extinción por la Unión Internacional para la Conservación
de la Naturaleza (Cowlishaw & Dunbar 2000, Defler et al 2003). Recientemente,
sin embargo, se han encontrado poblaciones naturales de este primate en
hábitats que comprenden no sólo extensiones considerables de bosques, sino
también, pequeños fragmentos inmersos en matrices agrícolas y semiurbanas
(Villavicencio 2003, Castaño & Cardona 2005). Este descubrimiento abre
posibilidades para su conservación. Aunque se conocen estudios de la ecología
de otras especies de Aotus (Wright 1978, 1994, Aquino & Encarnación 1986,
1994, Wilson 2001, Fernández-Duque & Huntington 2002, Fernández-Duque
2006), los estudios sobre el mono nocturno andino se han concentrado
principalmente en aclarar su taxonomía (Defler et al 2001). Existen pocos
estudios sobre su ecología. El conocimiento de las necesidades de esta especie
y la forma en que usa los hábitats transformados podría utilizarse en el
desarrollo de planes de conservación.
En este artículo se presentan resultados de observaciones realizadas sobre la
ecología y comportamiento de cinco grupos familiares del mono nocturno
andino en cuatro fragmentos de bosque en una región agrícola y semiurbana en
la zona cafetera de la cuenca media del río Cauca, en los Andes colombianos.
Esta información se refiere principalmente al tamaño y composición de los
grupos, presupuesto de actividades y hábitos alimenticios y fue obtenida en
parte, como trabajo de tesis de pregrado de Cardona DM en la línea de
investigación en biología de la conservación que lidera el Jardín Botánico de la
Universidad de Caldas.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
El presente estudio se llevó a cabo en cuatro fragmentos de bosque inmersos
en una matriz primordialmente agrícola, situados en la cuenca media del Río
Cauca. Tres de ellos en la vertiente occidental de la Cordillera Central y el cuarto
en la vertiente oriental de la Cordillera Occidental. Tres de ellos estuvieron
situados entre 1700 y 1900m de altura y el otro a 920m. El tamaño de los
fragmentos fue calculado entre 1.5ha y 42.0ha.
El bosque de las Ánimas: es un pequeño fragmento de 1.5ha de extensión
formado por vegetación secundaria en avanzado estado de sucesión. Está
localizado a 1793m de altura en la vertiente occidental de la Cordillera Central,
al noroccidente del departamento de Caldas, en el corregimiento de Samaria en
CASTAÑO/CARDONA-RAMÍREZ/BOTERO
72 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
jurisdicción del municipio de Filadelfia (05o 14’N 75o 34’W). Corresponde a la
zona de vida “bosque muy húmedo premontano” (bmh-PM) (IGAC 1977),
también denominado orobioma subandino de la cordillera central (Rodríguez et
al 2004). El nivel de humedad relativa varía entre 60% y 70%, la precipitación
media anual es 1700mm y la temperatura promedio es 18ºC (Cenicafé 2006). La
topografía es de colinas suaves, con pendientes entre 10o y 20o de inclinación.
En este fragmento encontramos árboles de hasta 30m de altura y abundantes
lianas. Se encuentra rodeado de cafetales a libre exposición, pastizales
utilizados para la ganadería y algunas viviendas del casco urbano del
corregimiento de Samaria. Aunque este fragmento es de propiedad privada, es
atravesado por caminos usados frecuente por personas de la zona. Además,
está sometido a presión por la extracción de leña.
El bosque Alto de Plumas: es un fragmento de bosque secundario que alcanza
un área de 40ha y esta ubicado a 1800m de altura en la vertiente oriental de la
Cordillera Occidental, en el Municipio de Santuario en el Departamento de
Risaralda (05o 02’ N y 75o 57’ W). Este bosque presenta las mismas
características climáticas que el anterior (Cenicafé 2006), pero la topografía es
predominantemente escarpada con pendientes entre 20o y 45o de inclinación.
Este fragmento presenta niveles bajos de intervención humana y está rodeado
por cultivos de café al sol. Es un área de propiedad privada, pero también de
interés para el Municipio de Santuario, ya que protege la microcuenca que
abastece el acueducto de la vereda la Marina.
El Bosque Los Naranjos: con una extensión de 8.6ha, es uno de los pocos
remanentes de bosque húmedo tropical que aún se conservan en le municipio
de Manizales. Está ubicado a 920m de altura sobre la vertiente occidental de la
Cordillera Central, en la vereda Kilómetro 41, al suroccidente del Municipio de
Manizales en el Departamento de Caldas (05o 07’ N 75 o 40’ W). Por sus
condiciones climáticas y topográficas, este fragmento esta situado en la zona de
vida bosque húmedo tropical (bh-T). Tiene una precipitación promedio de
1000mm anuales, temperaturas entre los 22oC y 24oC (Cenicafé 2006) y una
topografía plana ondulada. Es un bosque secundario e intervenido, con un 10%
de su cobertura dominada por guaduales (Guadua angustifolia), entre los que
se presenta el crecimiento de otras especies vegetales típicas de estos bosques,
especialmente de individuos de la familia Moraceae (Botero et al 2001). El
bosque esta rodeado por una matriz de pastos para ganadería.
El Bosque Los Caracoles: es un fragmento de bosque secundario intervenido, en
un estado de sucesión intermedia. Tiene un área de 42ha y se encuentra a
1943m de altura en la vertiente occidental de la Cordillera Central, en la
periferia del casco urbano del Municipio de Manizales, en el Departamento de
ECOLOGÍA DE MONO NOCTURNO EN FRAGMENTOS DE BOSQUE SUBANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 73
Caldas (05oC 07’ N 75oC 40’ W). La zona de vida en esta localidad corresponde
al bosque muy húmedo premontano (bmh-PM) (IGAC 1977), también
denominado orobioma subandino de la cordillera central (Rodríguez et al 2004).
Tiene una temperatura promedio anual de 18°C y una precipitación anual entre
1957 y 1710mm (Cenicafé 2006). La topografía es predominantemente
quebrada. Está inmerso en una matriz semiurbana, rodeado por viviendas y un
hospital, además de algunos potreros. Este bosque recibe el vertimiento de las
aguas residuales y desechos sólidos producidos por el hospital y algunas de las
viviendas aledañas.
Técnicas de observación
Las observaciones del comportamiento de los monos nocturnos se llevaron a
cabo desde octubre de 2004 hasta mayo de 2005. En total se dedicaron 42
noches al seguimiento de los grupos y se lograron 122.2 horas efectivas de
observación (tabla 1). El período de observación en cada localidad estuvo
influenciado por las condiciones climáticas, la fisiografía de las áreas de estudio
y el entrenamiento de los observadores en el seguimiento de los monos en la
noche. Se estudió un grupo por fragmento, excepto en el bosque Los Naranjos
en donde se encontraron dos grupos.
En cada período de observación, se dedicó la primera noche a la búsqueda del
grupo de monos nocturnos presentes en el fragmento estudiado, tomando
como punto de partida, el sitio donde el grupo fue previamente observado
(Castaño et al 2003, Castaño & Cardona 2005). Los monos fueron detectados
por la reflexión de la luz de las linternas en sus ojos, sus vocalizaciones y los
ruidos característicos que producen durante las actividades alimenticias y de
locomoción. Después de localizar los monos en cada fragmento de bosque, se
dedicaron cinco noches consecutivas para su seguimiento y observación directa.
Las observaciones se realizaron en lo posible desde las 18:00h hasta las 06:00h,
tratando de seguir al grupo desde el momento de inicio hasta el final del
período de actividades nocturnas fuera del dormidero. En las observaciones,
empleamos linternas frontales de 3 vatios para tomar las notas e iluminar el
sendero mientras se seguían los animales y linternas de mano de 6v para
iluminar a los monos; utilizamos binoculares (8x40 no infrarrojos) para observar
detalles de su comportamiento.
Para estimar la estructura y el tamaño de los grupos, contamos el número de
individuos por grupo y examinamos la categoría de edad a la cual pertenecían:
adultos, subadultos, juveniles e infantes. Para asignar las categorías de edad se
definieron como adultos aquellos animales con una mancha oscura en la base
ventral de la cola, en posición caudal a los genitales. Esta coloración es
provocada por la secreción de la glándula subcaudal (Aquino & Encarnación
CASTAÑO/CARDONA-RAMÍREZ/BOTERO
74 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
1994). Se definieron como subadultos aquellos individuos de tamaño similar a
los adultos, pero con la región subcaudal pobremente coloreada; como
juveniles a los individuos sin coloración subcaudal, de tamaño inferior a los
adultos y que se movilizaban independientemente y como infantes aquellos
individuos sin coloración subcaudal, con la mitad o menos del tamaño de los
adultos y que dependieron parcial o totalmente para su desplazamiento de uno
de ellos. No fue posible diferenciar el sexo de los individuos observados, ya que
los monos nocturnos no presentan dimorfismo sexual obvio a distancia (Ford
1994, Fernández-Duque et al 2001).
Para determinar distancias de recorrido y áreas de ocupación de los grupos,
elaboramos mapas a partir de la información obtenida en el campo. En cada
fragmento de bosque se trazaron transectos, por lo general siguiendo senderos
existentes en el interior o periferia del bosque, y a lo largo de éstos se marcaron
puntos de referencia. Con la ayuda de una brújula, un clinómetro y una cinta
métrica, se identificaron y marcaron puntos en cada bosque, con los cuales
posteriormente se construyeron mapas en papel milimetrado a escala 1:1000.
Para medir los recorridos de los monos se registró la posición del grupo con
base en la distancia y acimut a los puntos de referencia. Estos recorridos se
trazaron sobe los mapas y a partir de ellos se estimaron las distancias
recorridas. El tamaño del área ocupada por los grupos se determinó al marcar
en los mapas el perímetro de todos los recorridos, utilizando una malla de
puntos (Mendieta & Valencia 2005). Para estimar la distancia recorrida por
noche, sólo se tuvo en cuenta la información obtenida en noches en las que fue
posible seguir los grupos durante las doce horas continuas, que corresponde a
su período completo de actividad nocturna. Esto sólo ocurrió en un total de seis
noches, pues en la mayoría de los casos la continuidad en las observaciones no
fue posible debido a que los grupos desaparecían de la vista de los
observadores o tomaban trayectorias de difícil acceso.
Para estimar el patrón de actividades se registró la actividad predominante de
todos los individuos del grupo a intervalos de cinco minutos, siguiendo el
método de “barrido” (Altmann 1974). Se consideraron seis clases de
actividades, las cuales se definieron de la siguiente manera: 1./ reposo cuando
los animales permanecían en posición inmóvil o cuando los animales no podían
ser vistos y no se escuchaba ningún movimiento, pero se conocía su ubicación;
2./ forrajeo cuándo hubo manipulación, ingestión o búsqueda de alimento; 3./
desplazamiento cuando se presentó cualquier actividad de desplazamiento
decidido como caminar, correr, trepar, saltar entre árboles o en un mismo
árbol; 4./ actividades sociales cuando observamos interacciones directas entre
dos o más individuos del grupo, que incluían juego, acicalamiento, contacto o
actividades agonísticas como peleas o agresiones; 5./vocalizaciones cuando los
ECOLOGÍA DE MONO NOCTURNO EN FRAGMENTOS DE BOSQUE SUBANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 75
animales emitían sonidos vocales; y 6./ como otras actividades cualquier
actividad relativamente corta en duración e infrecuente que no fuera definida
dentro de categorías anteriores, como por ejemplo micción, defecación y
marcación de árbol. Para medir el patrón de actividades de los grupos, se
contabilizó el número de registros de cada una de las actividades para todos los
grupos en conjunto y para cada grupo separadamente. Se hicieron además
registros “ad libitum” de todas las ocurrencias de comportamientos inusuales.
Para estudiar los hábitos alimenticios, se prestó especial atención a las
actividades de forrajeo, las cuales incluyeron la búsqueda, manipulación e
ingestión de diferentes tipos alimentos de origen vegetal y animal. Calculamos
el tiempo dedicado por los monos a consumir diferentes alimentos, con base en
el número de registros del método de “barrido” dedicados a cada tipo de
alimento. Se hicieron además observaciones “ad limitum” cuando el
comportamiento de forrajeo fue breve y no quedó incluido en el registro de
barrido.
Se identificó el tipo de alimento consumido, como frutos, flores, artrópodos y
hojas. Cuando los monos consumieron alimentos de origen vegetal, se identificó
la parte consumida (frutos, semillas, cogollos, flores y néctar) y el estado de
madurez y la forma de vida de la planta (epífita, liana y árbol). El
reconocimiento de las plantas usadas como alimento se facilitó por la caída de
los restos de frutos, semillas y flores. Cada especie vegetal utilizada como
alimento por los monos se marcó con una cinta plástica, para su identificación y
medición a la mañana siguiente. Se midió la circunferencia a la altura del pecho
para calcular el DAP y se midió la altura de los árboles con un clinómetro. En lo
posible se tomaron fotografías de los ítems consumidos y se colectaron
muestras del material vegetal. Cada muestra fue debidamente herborizada,
secada y prensada para su posterior identificación. Estas muestras se
depositaron en el Herbario FAUC de la Universidad de Caldas, en Manizales.
Cuando los monos consumieron alimentos de origen animal, se trató de
identificar el tipo de alimento consumido. Se asumió que los monos se
dedicaban al forrajeo de artrópodos cuando se observaron en una búsqueda
activa, sin que se confirmara el consumo de material vegetal ya sea por
observación directa de su consumo o por la caída de flores, frutos o semillas. En
esos casos, sus movimientos parecían ser más rápidos al desplazarse de un
sector a otro de un árbol y permanecían por un corto tiempo en un mismo
árbol.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Estructura y tamaño de grupos
El tamaño de los cinco grupos estudiados varió entre tres y cinco individuos
CASTAÑO/CARDONA-RAMÍREZ/BOTERO
76 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
(tabla 1), con un promedio de cuatro. Cada grupo estuvo invariablemente
compuesto por dos adultos, además de uno, dos o tres juveniles o infantes y
sólo en una ocasión un subadulto. La composición de estos grupos fue
semejante a la documentada para otras especies del género Aotus, con grupos
familiares compuestos por una pareja heterosexual y un número no mayor a
tres crías (Wright 1978, 1994, Aquino & Encarnación 1994, Fernández-Duque &
Huntington 2002, Defler 2003, Fernández-Duque 2006).
En este estudio no se observaron individuos solitarios, como ha sido reportado
por otros autores (Fernández-Duque & Huntington 2002, Villavicencio 2003,
Fernández-Duque 2006). Los individuos solitarios son posiblemente aquellos
que al llegar a la edad adulta deben abandonar su grupo familiar en busca de
parejas y nuevos territorios (Fernández-Duque & Huntington 2002). Aunque
durante nuestro periodo de estudio no se observó individuos solitarios, uno de
los integrantes del grupo GE1 desapareció por cuatro noches. Sin embargo, el
número original de integrantes de este grupo fue observado nuevamente en el
dormidero en la última mañana del período de observación. Se puede suponer
que después de varios días, el individuo se integró al grupo nuevamente. Es
también posible que ese individuo se haya mantenido alejado del grupo
durante los recorridos y por esta razón no haya sido percibido por los
observadores.
Tabla 1. Período de observación, patrón de actividades, tamaño y estructura de grupo,
área de vida y distancia de los recorridos diarios de mono nocturno andino (Aotus
lemurinus) en fragmentos de bosque.
GE1
GE2
GE3a
GE3b
GE4
Total
Noches de observación
18
5
6
4
9
42
Horas de observación
64.8
8.7
17.4
19.1
12.3
122.3
Registros de barrido
778
105
207
229
148
1467
Forrajeo
50.3%
28.6%
53.6%
69.9%
33.8%
50.6%
Movimiento
41.0%
71.4%
41.1%
20.1%
37.8%
39.6%
Reposo
4.4%
1.0%
5.7%
15.5%
4.9%
Social
1.2%
0.5%
0.9%
2.0%
1%
Vocalizaciones
1.5%
2.4%
1.3%
3.4%
1.7%
Otra
1.7%
1.4%
2.2%
7.4%
2.2%
Bosque
Las Ánimas
Alto de
Plumas
Los
Naranjos
Los
Naranjos
Los
Caracoles
Tamaño del grupo
5
4
3
4
4
Estructura de grupo*
A/A/Sa/ J/J
A/A/J/I
A/A/J
A/A/J/I
A/A/J/I
Área de vida (ha)
1.5
> 0.7
0.5
> 0.62
1.4
Distancia recorrida (m)
854
>150
238-479
>360
890
*A: adulto, Sa: subadulto, J: juvenil, I: infante. > Este símbolo indica que posiblemente
las medidas están subestimadas.
ECOLOGÍA DE MONO NOCTURNO EN FRAGMENTOS DE BOSQUE SUBANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 77
El proceso de dispersión en los monos nocturnos puede ser una etapa crítica de
alta mortandad, especialmente en poblaciones que habitan bosque aislados en
matrices agrícolas con alto grado de fragmentación. En ese caso, individuos que
abandonan los grupos pueden verse obligados a atravesar zonas de cultivos en
busca de otros fragmentos de bosque. Si no existen corredores de bosque o
rutas de dispersión a través de árboles, los monos se verían obligados a
descender al suelo, donde pueden ser presa fácil de los predadores tanto
silvestres como domésticos. Durante el período de este estudio, se pudo
registrar la muerte de dos individuos posiblemente durante su intento por
emigrar de los fragmentos. Uno de ellos murió a causa de un ataque por perros
domésticos y el otro murió electrocutado al cruzar por una línea de transmisión
eléctrica (JH Castaño obs. pers.). Ambas observaciones fueron realizadas en
fragmentos diferentes a los de este estudio.
En ausencia de franjas de bosque que puedan ser usadas como corredores de
dispersión, las cercas vivas parecen ser utilizadas por los monos como vías de
movilización. En ese caso, éstas podrían ser consideradas como verdaderas
herramientas de conservación para esta especie, al permitir su desplazamiento
entre fragmentos de bosque. Durante este estudio, se tuvo evidencia del uso
regular de cercas vivas por parte de los grupos GE3a y GE4, que fueron
observados usándolas para su desplazamiento. El grupo GE3a fue visto varias
veces desplazarse a lo largo de una hilera de árboles de matarratón (Gliricidia
sepium), de aproximadamente 20m, desde el borde del bosque hasta un árbol
de aguacatillo (Cinnamomum triplinervia) del cual se alimentaban. El grupo GE4
se desplazó diariamente por una hilera de árboles de urapán (Fraxinus uhdei)
entre su dormitorio y el bosque donde permanecían toda la noche.
Área de ocupación y distancia recorrida
Durante nuestro período de observación, se registraron áreas de ocupación de
los grupos entre 0.5 y 1.5ha y distancias de recorrido nocturno entre 238 y
890mt (tabla 1). Ya que el seguimiento continuo durante todo el período de
actividad nocturna fue solamente posible durante seis noches, es probable que
estos valores estén subestimados para las áreas de ocupación y distancia de
recorrido. Las áreas de ocupación observadas en este estudio son las áreas más
pequeñas registradas para grupos de monos nocturnos del género Aotus. Sin
embargo, las distancias de recorrido nocturno calculadas en este estudio son
similares a las reportadas para otras especies del género en hábitats prístinos,
donde ocupan áreas entre 3.1 y 17.5ha (Wright 1978, 1994, Fernández-Duque
2006). A pesar del pequeño tamaño de los fragmentos, los grupos GE1 y GE3
recorrieron activamente su territorio, haciendo uso de toda el área del
fragmento.
CASTAÑO/CARDONA-RAMÍREZ/BOTERO
78 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
Es muy probable que las áreas de ocupación de los grupos GE2, GE3a, GE3b y
GE4 hayan sido subestimadas debido a la corta duración de las observaciones.
Sin embargo en el caso de GE1, esta sí debió ser el área de ocupación real
(1.5ha) pues corresponde al tamaño del fragmento por ellos ocupado; el
fragmento Las Ánimas tiene una extensión de 1.5ha, está aislado de otros
fragmentos de bosque cercanos y rodeado por una matriz de pastos y café sin
sombra. Durante el periodo de estudio, nunca se observó a este grupo salir del
fragmento de bosque y parece entonces poco probable que se aventurara
regularmente a salir fuera del fragmento a través de los cultivos.
Los grupos observados visitaron en días sucesivos determinado número de
especies arbóreas, desplazándose por rutas habituales en los estratos medio y
superior de los árboles; incluso fue posible observar como repetían la misma
ruta arbórea, o tramos de la misma, durante la noche. El desplazamiento de los
monos fue generalmente ordenado y en fila. En la mayoría de los casos uno de
los adultos fue seguido por el resto de los individuos, los que rara vez se
apartaron más de 10m.
Las rutas usadas por los grupos posiblemente eran marcadas con olor. Los
adultos fueron vistos frotar la región perineal en las ramas de los árboles y
ocasionalmente lavar sus manos con orina. Estas marcas olfativas parece que
facilitan su orientación en la oscuridad (Wright 1994). Durante las noches más
claras de luna llena, los monos parecían movilizarse más desordenadamente. En
esas noches, se vieron salir de sus rutas habituales y desplazarse por los árboles
periféricos. Además, parecieron estar más atentos en busca de artrópodos, que
también son parte de su dieta. Es posible, como lo indicarían estas
observaciones, que la oscuridad imponga restricciones al comportamiento de
los monos nocturnos andinos (Wright 1994, Fernández-Duque & Erkert 2006).
Durante el periodo de estudio se observaron tres dormitorios: dos de ellos
fueron usados por el grupo GE1 y otro por el grupo GE4. El primer dormitorio
del grupo GE1 estuvo situado a 14m de altura, entre el follaje apretado y denso
de un árbol de Theobroma cacao (DAP: 49.8, altura: 16m). El acceso y la salida a
este sitio se facilitaron por la presencia de abundantes lianas y ramas de árboles
vecinos. El segundo dormitorio utilizado por el grupo GE1 consistió en una
concavidad subaxial ubicada a 13m de altura, formada entre el tronco principal
y una rama de un árbol de Heliocarpus popayanensis (DAP: 14.9, altura: 13m). El
acceso y la salida de este dormitorio también se facilitaron por la presencia de
lianas. Ambos dormitorios estuvieron ubicados en la zona central del fragmento
a una distancia entre ellos de 13m. El dormitorio usado por el grupo GE4 estuvo
ubicado en el interior de una densa aglomeración de bambú (Bambusa vulgaris,
altura 16m). El punto exacto donde durmieron los monos no fue identificado,
ECOLOGÍA DE MONO NOCTURNO EN FRAGMENTOS DE BOSQUE SUBANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 79
debido a que estaba protegido por el follaje poliaxial denso y apretado de esta
gramínea, la cual ocupaba un área de 10m2 aproximadamente y estaba ubicada
en la periferia del fragmento de bosque, contiguo a una cancha de fútbol. Es
interesante anotar que no se encontraron dormitorios en cavidades de troncos,
que es el tipo más frecuentemente utilizado por los monos del género Aotus
(Wright 1978, Aquino & Encarnación 1986, 1994, Wilson 2001).
Patrones de actividad
Según el análisis, del total de registros de comportamiento (1467) acumulados
por el método de barrido para los cinco grupos estudiados, cerca del 90% del
tiempo fue invertido en forrajeo (742 registros, 50.6%) y desplazamiento (581
registros, 39.6%) (tabla 1). El resto del tiempo fue dedicado a reposo (72
registros, 4.9%), vocalizaciones (25 registros, 1.7%), actividades sociales (15
registros, 1%) y otras actividades (32 registros, 2.2%). En general la actividad de
todos los miembros del grupo estuvo sincronizada, tal como se ha mencionado
para otras especies del género Aotus (Wright 1978). Los grupos permanecieron
unidos y en la mayoría de las ocasiones, realizaron la misma actividad.
Como la ocurrencia de actividades sociales, vocalizaciones y otras actividades
fueron relativamente cortas en duración, presumimos que los registros cada
cinco minutos del método de medición usado no reflejaron su frecuencia real.
Las actividades sociales que se registraron fueron acicalamiento mutuo,
agresiones o comportamiento agonista, juego entre juveniles e inspección
olfativa del área genital entre adultos. Durante el estudio no se observó
comportamiento reproductivo.
El análisis de los patrones de actividad para cada grupo indicaron que todos
ellos invierten la mayor parte de su tiempo en forrajeo y desplazamiento (tabla
1). El forrajeo fue la actividad principal en los grupos GE1, GE3a y GE3b y el
movimiento en los grupos GE2 y GE4. En estos dos últimos casos, los resultados
pueden estar influenciados por el corto tiempo de observación que se les pudo
dedicar, especialmente para el grupo GE2 con el cual se lograron sólo 8.7 horas
efectivas de observación. Es posible que la duración del período de observación
de los grupos haya sido afectada por la inexperiencia de los observadores, por
la falta de habituación de los monos a los observadores y a factores como la
topografía abrupta que en ocasiones dificultó el seguimiento en forma continua
y silenciosa. Es posible además que en nuestro estudio, el patrón de actividades
esté sesgado a favor de forrajeo y desplazamiento, ya que los animales son
percibidos más fácilmente por el movimiento del follaje de los árboles mientras
se desplazan o buscan alimento entre las ramas. A su vez, es posible que el
tiempo que los monos nocturnos andinos dedican al descanso este subestimado
CASTAÑO/CARDONA-RAMÍREZ/BOTERO
80 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
ya que cuando los monos permanecían inmóviles fue más difícil percibir su
presencia.
Durante el tiempo de observación se logró escuchar por lo menos cinco tipos
diferentes de vocalizaciones que podrían ser definidas como gemido, trino bajo,
estornudo-gruñido, gruñido resonante y chirrido de infante (Defler 2003). Las
vocalizaciones de gemido, trino bajo y estornudo-gruñido fueron emitidas
frecuentemente por los monos de los grupos GE1, GE2, GE4. Los dos grupos
GE3a y GE3b no emitieron ni gemido ni trino bajo. El gemido es un sonido breve
(entre 1 y 3 segundos) y suave como un susurro, que asciende en tono.
Parecería ser una voz usada para mantener el contacto entre los individuos del
grupo. El trino bajo es una serie de 3 a 10 trinos guturales a modo de burbujeo
que ascienden en intensidad; son emitidos con la boca cerrada y parecen estar
relacionada con el hallazgo de recursos alimenticios. El estornudo-gruñido es
una serie de uno a tres sonidos secos, metálicos, que parecen servir como una
señal de alerta; es emitido en situaciones de peligro o cuándo están en
búsqueda de artrópodos. El gruñido resonante fue una serie de 15 a 20 tonos
bajos y resonantes, en contexto agonista; fue registrado sólo en dos ocasiones
en el grupo GE1. Mientras los animales emitían el gruñido resonante
descendieron al suelo, se mostraron muy inquietos, rompieron y sacudieron
ramas y se movieron con mucha rapidez de un lado para otro. Es posible que
este comportamiento fuese una agresión hacia el subadulto del grupo como
presión para que abandonara el grupo. El chirrido de infante fue un sonido
agudo emitido por los infantes de los grupos GE2, GE3b y GE4.
Hábitos alimenticios
De acuerdo con el análisis de las observaciones, el forrajeo es una de las
principales actividades nocturnas (1467 registros, 50.6% del total). Sin embargo,
el porcentaje de dedicación a forrajeo fue diferente entre los grupos, desde
valores cercanos a 30% en los grupos GE2 y GE4 y un máximo de 69.9% en el
grupo GE3b (tabla 1). Estas discrepancias podrían deberse a las diferencias en la
disponibilidad de alimento en cada uno de los fragmentos de bosque, al tamaño
o calidad del fragmento o al tiempo de observación dedicado a cada grupo. Sin
embargo, otros estudios sobre el comportamiento alimenticio de otras especies
del género Aotus también han mostrado que el forrajeo es la actividad más
importante (Wright 1978, Puertas et al 1992, Fernández-Duque 2006).
No en todas las ocasiones fue posible identificar el tipo de alimento, a pesar de
que el comportamiento de los monos reflejaba actividades de forrajeo. Del total
de registros de forrajeo, en 10.9% de ellos no fue posible hacer esa
identificación. Ese porcentaje corresponde a 15.6% del número de registros en
el grupo GE1, 4% del GE3a y 11.3% del GE4. Considerando sólo aquellos casos
ECOLOGÍA DE MONO NOCTURNO EN FRAGMENTOS DE BOSQUE SUBANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 81
en los que fue posible identificar el tipo de alimento consumido, la mayor parte
del tiempo fue dedicado a obtener y consumir alimentos de origen vegetal
(71.8%), el resto a la búsqueda y consumo de artrópodos (28.2%) (tabla 2). Los
alimentos de origen vegetal pudieron ser discriminados en frutas (65.8%), flores
y néctar (4.2%), semillas inmaduras (1.8%) y cogollos o yemas (0.2%). Para
todos los cinco grupos se registró un porcentaje mayor de dedicación al
consumo de frutos, variando entre un mínimo de 50.2% en el grupo GE1 y un
máximo de 100% en el grupo GE2; en este último grupo, este resultado es muy
probablemente un efecto del poco tiempo de observación. Ya otros
investigadores han reportado también que los monos nocturnos son
principalmente frugívoros (Arditi 1992, Puertas et al 1992, Wright 1985, 1994,
Fernández-Duque et al 2002, Giménez & Fernández-Duque 2003, Solano 2005).
Además, estos mismos estudios indican que los insectos también forman parte
de la dieta, pero su consumo pocas veces ha sido cuantificado. Para todos los
grupos en este estudio, las frutas fueron el principal tipo de alimento
consumido. Para tres de ellos, los artrópodos fueron el segundo tipo de
alimento, con una inversión en tiempo entre cerca de 30 y 40% del tiempo
dedicado a su forrajeo.
Tabla 2. Porcentaje de tiempo invertido en cada uno de los tipos de alimentos
consumidos por los grupos de monos nocturnos con base en los registros de barrido.
Parte Consumida
Porcentaje de tiempo invertido (%)
GE1
GE2
GE3a
GE3b
GE4
Todos
Cogollos
2.1
0.2
Flores
6.1
4.9
4.2
Frutos
50.3
100
68.5
93
63.8
65.8
Artrópodos
40.9
30.6
2.1
29.8
28.2
Semillas
2.7
6.4
1.8
Alimentos de origen vegetal
Los monos nocturnos se observaron comiendo frutos, cogollos, flores y néctar
de 29 especies de plantas pertenecientes a 16 familias y 21 géneros (tabla 3).
De éstas, 24 especies estuvieron representadas por 35 árboles, cuatro especies
por lianas y una especie por una planta epifita. Los árboles de los que
obtuvieron alimentos presentaron una altura promedio de 16.7m (rango = 5 –
39m) y un DAP promedio de 30cm (rango = 9 – 86cm). La familia de plantas más
utilizadas fueron Moraceae, con 52.6% de los registros en forrajeo, seguida por
Cecropiaceae con 18.9% (tabla 4); juntas abarcaron más del 70.0% de los
registros. La especie que tuvo mayor consumo fue Ficus cf. maitin, con cerca de
un cuarto (25%) de todos los registros (tabla 5). Otras tres especies, Ficus cf.
palmicida, Cecropia telealba y Morus insignis tuvieron más de 10% de los
CASTAÑO/CARDONA-RAMÍREZ/BOTERO
82 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
registros. Las 10 especies más importantes en la dieta (tabla 5), recibieron un
88.4% del tiempo total de alimentación de origen vegetal registrado. De manera
similar, otros estudios también han documentado que los monos nocturnos
utilizan un elevado número de especies de plantas, entre las cuales sobresalen
las de la familia Moraceae como una importante fuente de recurso alimenticio
(Puertas et al 1992, Wright 1978). Ninguna de las 29 especies de plantas
registradas como alimento fue consumida por todos los cinco grupos (tabla 3).
Sólo la especie, Cecropia telealba, fue consumida por tres de los grupos y sólo
tres especies más, Cecropia peltata, Croton cf. smithianus y Guapira myrtiflora
fueron consumidas por dos grupos.
Frutos
Las frutas fueron el recurso alimenticio más importante para los diferentes
grupos de monos nocturnos. En el periodo de estudio, se reconocieron 19
especies de plantas de 10 familias diferentes utilizadas para el consumo de
frutas; sin embargo, se encontró que cada grupo consumió diferentes especies
de frutas (tabla 3). El GE1 consumió frutas de 17 plantas de siete especies;
cuatro de las cuales, Morus insignis, Cecropia telealba, Maripa nicaragüensis y
Cecropia peltata, fueron consumidas en el 90.3 % de los registros al consumo de
frutos. El grupo GE2 tomó frutas de tres árboles de dos especies, de las cuales
Myrsine coriacea (Myrcinaceae) recibió el 73.3% del tiempo invertido a la
alimentación de frutos. El grupo GE3a usó como fuente de alimento frutas de
tres plantas de tres especies, entre las que sobresale el Ficus cf. palmicida, con
80.2% de los registros de consumo de frutas. El grupo G3b usó 11 plantas de
seis especies diferentes, de estas Ficus cf. maitin contribuyó con 84.4% del
tiempo consumiendo frutos. Finalmente, el grupo GE4 consumió 12 plantas de
siete especies; entre las que sobresalieron Cecropia telealba y un aguacatillo de
la familia Lauraceae que no pudo ser identificado por falta de caracteres
diagnósticos. El consumo de estas dos especies fue registrado en el 76.6% del
tiempo de alimentación.
Tabla 3. Especies de plantas consumidas por los grupos de monos nocturnos andinos.
FAMILIA-Especie
Número de registros de barrido
Parte
consumida
Hábito
Planta
GE1
GE2
GE3a
GE3b
GE4
ARACEAE
Mostera spruceana
Al
m/s
Epífita
Philodendron montanum
1
co
Liana
BOMBACACEAE
Spirotheca rhodostyla
17
fl
Árbol
CECROPIACEAE
Cecropia peltata
25
2
e/m/s
Árbol
Cecropia telealba
47
1
13
e/m/s
Árbol
CONVOLVULACEAE
ECOLOGÍA DE MONO NOCTURNO EN FRAGMENTOS DE BOSQUE SUBANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 83
FAMILIA-Especie
Número de registros de barrido
Parte
consumida
Hábito
Planta
GE1
GE2
GE3a
GE3b
GE4
Maripa nicaragüensis
29
m
Liana
EUPHORBIACEAE
Croton magdalenensis
1
s
Árbol
Croton cf. mutisianus
2
s
Árbol
Croton cf. purdaei
Al
s
Árbol
Croton cf. smithianus
8
1
s
Árbol
LAURACEAE
Cinnamomum cf.
triplinervia
15
e/m
Árbol
Indeterminada sp1
1
e/m
Árbol
Indeterminada sp2
10
e/m
Árbol
MELASTOMATACEAE
Miconia notabilis
1
e/m/s
Árbol
MIMOSOIDEAE
Inga cf. glacilior
3
fl
Árbol
MORACEAE
Brosimum alicastrum
3
e/m/s
Árbol
Ficus cf. maitin
114
e,/m/s
Árbol
Ficus cf. palmicida
65
e/m/s
Árbol
Morus insignis
48
e/m/s
Árbol
Sorocea cf. affinis
1
e/m
árbol
Sorocea trophoides W.
14
e/m
Árbol
MYRSINACEAE
Myrsine coriacea
22
e/m
Árbol
MYRTACEAE
Myrcia complicata
9
e/m
Árbol
Psidium guajava
1
e/m/s
Árbol
NYCTAGINACEAE
Guapira myrtiflora
1
7
fl
Árbol
PIPERACEAE
Piper aduncum
2
e/m/s
Árbol
RUBIACEAE
Genipa americana
Al
m
Árbol
SOLANACEAE
Solanum colombianum
2
e/m/s
liana
CAMPANULACEAE
Burmeistera sp.
Al
fl
liana
Al: Ad libitum; fl: flores y néctar; co: cogollos; e: epicarpio; m: mesocarpio; s: semillas.
Los frutos generalmente fueron consumidos en estado maduro, aunque
también consumieron frutos inmaduros como Brosimum alicastrum (por el
grupo GE3b), Miconia notabilis y Psidium guajava (por el grupo GE4),
pertenecientes a las familias Moraceae, Melastomataceae y Myrtaceae
respectivamente. Los monos consumieron todo el fruto, cuando este se
caracterizó por presentar el pericarpio blando, delgado y las semillas diminutas
como Solanum colombianum y Piper aduncum. Cuando los frutos fueron
drupoides y con una sola semilla dura de mayor tamaño, los monos
CASTAÑO/CARDONA-RAMÍREZ/BOTERO
84 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
aprovecharon sólo la pulpa (mesocarpio). Fueron vistos dejando caer las
semillas al piso después de separar de ellas la mayor cantidad de pulpa posible,
como en los frutos de Myrcia complicata y Sorocea affinis. Para consumir los
frutos con pericarpios fuertemente coriáceos y semillas leñosas, como los de
Genipa americana (Rubiaceae) y Maripa nicaragüensis (Convolvulaceae), los
monos usaron sus dientes para romper el ápice del pericarpio y luego ingieren
la pulpa, descartando luego las semillas enteras. Con Mostera spruceana
(Araceae) los monos removieron los escudos del péndulo de la infrutescencia y
dejaron descubiertos los frutos. Referente al sabor, la mayoría de los frutos
consumidos fueron desde ácidos hasta muy dulces y agradables, y solamente en
muy pocas ocasiones, cuando inmaduros, fueron insípidos.
Tabla 4. Porcentaje del tiempo invertido en cada familia de plantas consumida por los
cinco grupos de monos nocturnos andinos.
Familia
Porcentaje de tiempo
consumido
Moraceae
52.6
Cecropiaceae
18.9
Convolvulaceae
6.2
Lauraceae
5.6
Myrcinaceae
4.7
Bombacaceae
3.6
Euphorbiaceae
2.6
Myrtaceae
1.9
Nyctaginaceae
1.7
Mimosoideae
0.6
Piperaceae
0.4
Solanaceae
0.4
Araceae
0.2
Campanulaceae
0.2
Melastomataceae
0.2
Rubiaceae
0.2
Semillas
En total, los cinco grupos de monos nocturnos invirtieron el 1.8% del tiempo
total de alimentación al consumo de semillas inmaduras (tabla 2). Sin embargo,
el consumo de semillas sólo fue registrado en los grupos GE1 y GE4. Cuatro
especies fueron usadas como fuentes de semillas, todas pertenecientes a la
familia Euphorbiaceae. Croton cf. smithianus contribuyó el mayor numero de
registros, seguido de C. cf. mutisianus, C. magdalenensis y C. cf. purdaei. Las
semillas de esta familia son libres y oleaginosas, posiblemente con un alto
contenido alimenticio. El consumo de semillas en los monos nocturnos no ha
sido reportado antes. Sin embargo, es probable que los datos reportados por
Wright (1978), Puertas et al (1992), Arditi (1992), Fernández-Duque et al (2002),
ECOLOGÍA DE MONO NOCTURNO EN FRAGMENTOS DE BOSQUE SUBANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 85
Giménez & Fernández-Duque (2003) y Fernández-Duque (2006) para el
consumo de frutas incluya también la predación de semillas, puesto que estos
reportes no hacen diferenciación entre el consumo de pulpa y semillas.
Flores y néctar
Los monos nocturnos consumieron flores y néctar sólo de cuatro especies de
plantas en dos fragmentos de bosque (GE1 y GE3) (tabla 4). De tres especies,
Guapira myrtiflora, Inga cf. glacilior y Burmeistera sp., consumieron la corola.
De Spirotheca rhodostyla (Bombacaceae) desprendieron toda la flor con las
manos, mordieron e ingirieron las partes más maduras del cáliz y consumieron
el néctar, pero descartaron el resto de la flor. Con base en este
comportamiento observado, los monos podrían ser considerados como
ladrones de néctar. Durante el periodo de estudio, el porcentaje de registros
dedicados al consumo de flores fue bajo (4.2%) (tabla 2), sin embargo, seria
necesario confirmar la importancia de los diferentes ítems consumidos por los
monos a lo largo del año. A. a. azarai, en Paraguay y Argentina se alimentan
rutinariamente de flores de Tabebuia ipe en los meses de agosto y septiembre,
cuando la disponibilidad de fruta es baja (Fernández-Duque 2006).
Tabla 5. Las 10 especies de plantas más frecuentemente consumidas por todos los
grupos de monos nocturnos y tiempo de consumo de esa especie con base en los
registros del scan sampling.
Especies
Tiempo total de
consumo (%)
Ficus cf. maitin (Moraceae)
24.5
Ficus cf. palmicida (Moraceae)
13.9
Cecropia telealba (Cecropiaceae)
13.1
Morus insignis (Moraceae)
10.3
Maripa nicaragüensis (Convolvulaceae)
6.22
Cecropia peltata (Cecropiaceae)
5.79
Myrsine coriácea (Myrcinaceae)
4.72
Cinnamomum cf. triplinervia (Lauraceae)
3.22
Spirotheca rhodostyla (Bombacaceae)
3.6
Sorocea trophoides (Moraceae)
3
Total
88.4
Hojas
El consumo de hojas solamente fue registrado en una ocasión. Los miembros
del grupo GE4 fueron observados comiendo las hojas tiernas o cogollos de
Philodendron montanum (tabla 3). Otros estudios, sin embargo, han encontrado
que para otras especies de monos nocturnos el consumo de hojas es
importante (Arditi 1992, Giménez & Fernández-Duque 2003). Para A. a. azarai,
en Argentina y Paraguay, se ha reportado que dedica más del 40% del tiempo al
consumo de hojas (Arditi & Placci 1990). En otros dos estudios sobre esta
CASTAÑO/CARDONA-RAMÍREZ/BOTERO
86 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
misma especie se ha reportado consumos de hojas cerca del 30% del tiempo en
un parche de bosque espinoso y de 15% en un bosque donde las frutas fueron
abundantes (Giménez 2004). Parecería que las especies de monos nocturnos
tienen hábitos alimenticios que se adaptan a las condiciones del hábitat y los
recursos alimenticios disponibles.
Alimentos de origen animal
No fue posible determinar en todos los registros el tipo de alimento de origen
animal que los monos estaban ingiriendo. Sin embargo se observó el consumo
de arácnidos, orugas, mariposas y polillas (Lepidópteros), cigarras (Cícadas) y
larvas de Coleóptera. Aunque los insectos son indudablemente parte de la dieta
de los monos nocturnos (Solano 1995, Fernández-Duque 2006), pocas veces se
ha cuantificado su consumo. En este estudio se reporta que en total, los monos
nocturnos dedicaron el 28.4% (185 registros) al forrajeo de artrópodos. Se
presentaron, sin embargo, marcadas diferencias en el tiempo invertido por los
diferentes grupos (tabla 2). Para los grupos GE1, GE3a y GE4, el tiempo
dedicado al consumo de artrópodos fue desde cerca de 30% hasta un poco más
de 40%. Otros estudios en monos nocturnos han confirmado que ellos pueden
comer mamíferos pequeños y huevos de aves (Hladik et al 1971), sin embargo
este comportamiento no fue observado en este estudio.
Los monos nocturnos fueron observados cazando artrópodos en arbustos y
árboles a la altura del subdosel y usaron tres tipos de estrategias para su
búsqueda, manipulación e ingestión: 1./ atrapando insectos encontrados con la
mano, 2./ usando las manos y la boca para buscar activamente en las hojas,
especialmente las hojas enrolladas y 3./ saltando o abalanzándose sobre las
presas al vuelo. El grupo GE1, que recibió el mayor número de horas de
atención en este estudio, fue observado dedicarse al forrajeo de artrópodos
siguiendo la periferia del fragmento. A pesar que para algunas especies de
bosque, la presencia de borde puede tener consecuencias negativas sobre las
poblaciones (Kattan 2002), para los monos nocturnos, o al menos para los
individuos del grupo GE1, el borde del bosque parecería que presenta
condiciones más adecuadas que en el interior del bosque para la cacería de
artrópodos.
CONCLUSIONES
1. Este podría ser considerado como el primer estudio detallado sobre la
ecología del mono nocturno andino en estado silvestre. Es además el primero
que presenta información cuantificada sobre el tamaño y composición de los
grupos, patrón de actividades y dieta, sin embargo, aún no se conoce la
variación de importancia de los diferentes ítems consumidos por los monos a lo
largo del año.
ECOLOGÍA DE MONO NOCTURNO EN FRAGMENTOS DE BOSQUE SUBANDINO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 87
2. Los datos obtenidos en este estudio sugieren que el mono nocturno andino
es una especie muy adaptable. Esa adaptabilidad les permite vivir y
reproducirse en fragmentos altamente alterados, aislados y de tamaños
pequeños y utilizar diversos recursos alimenticios, posiblemente de acuerdo a
su disponibilidad en cada fragmento. Y aunque se desconoce si estos grupos son
viables y se ignora cuál es su tasa de reproducción o si tienen posibilidades para
la dispersión, todos los grupos incluyeron juveniles e infantes, como pruebas de
actividad reproductiva.
3. Las áreas de ocupación de los grupos en este estudio son las más pequeñas
registradas para las especies del género Aotus. Sin embargo, este estudio no
permite evaluar las condiciones de salud de los grupos, variabilidad genética,
sobrevivencia en esos fragmentos de bosque o posibilidades de dispersión.
4. En estas regiones rurales, los monos nocturnos andinos parecen tener una
alta tolerancia a la presencia humana. Pueden incluso ocupar fragmentos de
bosque cercanos a viviendas humanas o usar dormideros cercanos a lugares con
alta actividad humana. Es interesante anotar que a pesar de esa cercanía a las
comunidades humanas y de que su presencia es conocida por habitantes de
esas regiones, la especie haya pasado desapercibida a investigadores y
conservacionistas. Podría decirse que su supervivencia es un caso de
conservación a ciegas.
5. Los grupos de monos nocturnos andinos estudiados parecen invertir la mayor
parte del período nocturno en actividades de forrajeo y desplazamiento. Se
ignora si este es un comportamiento típico o si es debido a las limitaciones
impuestas por el tamaño, calidad del fragmento o baja disponibilidad de
alimento.
6. A pesar de ser este un estudio preliminar, nuestros datos de la dieta del
mono nocturno andino son los primeros y más detallados para la región andina.
En términos generales, estos resultados indican semejanzas con las dietas de
otras especies del género Aotus: es una especie omnívora, pero
primordialmente frugívora, que además consume artrópodos en proporciones
significativas.
7. Las diferencias en la composición de la dieta entre bosques sugiere que los
monos nocturnos no son selectivos con respecto a las especies de plantas
consumidas, aprovechando los recursos particulares que ofrece cada bosque.
Esto confirmaría su adaptabilidad y carencia de especialización en la dieta; sin
embargo, es necesario confrontar estos datos con estudios de la oferta
alimenticia.
CASTAÑO/CARDONA-RAMÍREZ/BOTERO
88 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
RECOMENDACIONES
Es necesario continuar con estudios a largo plazo que permitan evaluar la
supervivencia de esta especie en la región.
La conservación y restauración de los fragmentos de bosque, así como la
creación de conexiones entre fragmentos sería una herramienta de
conservación de urgente necesidad para asegurar la dispersión de individuos y
el flujo genético.
Determinar cuál es el área mínima de ocupación y los factores que influyen en
su tamaño serviría para formular herramientas de conservación y manejo del
paisaje que favorezcan la permanencia de esta especie en paisajes rurales y
fragmentados.
AGRADECIMIENTOS
Cenicafé proporcionó el apoyo logístico y económico para el estudio
“Comportamiento e historia natural de Aotus lemurinus en fragmentos de
bosque de la cuenca media del río Cauca”. Se agradece a Luís Alfonso Quintero
por su colaboración en las observaciones en el campo y a Eduardo Fernández-
Duque por su desinteresada asesoría sobre los métodos de campo. A
investigadores del Jardín Botánico y el Herbario FAUC de la Universidad de
Caldas, especialmente a David Sanín Robayo, Natalia Castaño y a Nestor Fabio
Alzate por su colaboración en la identificación del material vegetal. Finalmente,
agradecemos a los propietarios y vecinos de los fragmentos de bosques por
alojarnos y permitirnos realizar las observaciones en sus predios.
LITERATURA CITADA
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USO DE CERCAS VIVAS COMO CORREDORES BIOLÓGICOS POR PRIMATES
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 91
USO DE CERCAS VIVAS COMO CORREDORES BIOLÓGICOS POR
PRIMATES EN LOS LLANOS ORIENTALES
Xyomara Carretero Pinzón
RESUMEN
La habilidad de las especies de primates para usar la matriz que rodea los
fragmentos de bosque puede influir en la presencia y permanencia de las
mismas. Las observaciones reportadas aquí forman parte de un estudio de ocho
meses (enero a agosto de 2006) sobre el comportamiento y la ecología de
Saimiri sciureus albigena en fragmentos de bosque de galería en San Martín
(Meta). Mediante el método de barrido, cada 5 minutos, se determinó el
tiempo durante el cual el grupo de monos ardilla utilizó las cercas vivas como
parte de su área vital y como corredores biológicos entre fragmentos de
bosque. El 24% del tiempo de observación del grupo correspondió al tiempo
que emplearon usando cercas vivas. Este porcentaje varió entre los meses de
estudio, alcanzando entre un 50- 53% en los meses de mayo y junio. Estos datos
sugieren que para esta especie las cercas vivas son importantes dentro de su
rango de hogar, especialmente como corredores biológicos para pasar de un
fragmento de bosque a otro. Además se registraron las veces en las cuales se
observaron otras especies de primates (Cebus apella, Alouatta seniculus y
Callicebus cupreus ornatus) empleándolas también.
Palabras Claves: Cercas Vivas, monos ardilla (Saimiri sciureus albigena),
conservación primates, monos aulladores (Alouatta seniculus), monos maiceros
(Cebus apella), monos zocay (Callicebus cupreus ornatus).
ABSTRACT
Permanence of primates in forest fragments depends on their ability to use the
matrix around forest patches. As part of an ecological study of eight months
(January to August 2006) of a group of squirrel monkeys (Saimiri sciureus
albigena) in gallery forest fragments in San Martín (Meta department,
Colombian Llanos). Using scan samplings every five minutes I determined time
of fence-row use by the study group as part of their home ranges or as
biological corridors between forest fragments. Study group was observed 24%
of observation time spending in fence rows. This percentage varies between
study months from 50–53%, in May and June. This data suggest that fence rows
CARRETERO-PINZÓN
92 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
are important for this specie as part of their home range, especially as biological
corridor from one fragment to another. Four primates were seen using live
fence-rows: red howler monkeys, Alouatta seniculus, tufted capuchin monkeys,
Cebus apella, squirrel monkeys, Saimiri sciureus albigena and dusky titis,
Callicebus ornatus.
Key words: fence-row use, forest fragments, Saimiri sciureus, Alouatta
seniculus, scan samplings, squirrel monkeys.
INTRODUCCIÓN
El proceso de fragmentación implica la reducción del hábitat natural disponible
para los primates; en los bosques tropicales esta reducción es más rápida
respecto a otros biomas (Mash 2003). Adicionalmente, la forma en la cual estas
especies puedan usar la matriz que rodea los fragmentos de bosque afecta la
probabilidad de permanencia y viabilidad de la metapoblación a largo plazo
(Marsh 2003). El aislamiento es uno de los principales efectos que determinan
las características de los fragmentos (Saunders et al 1991). Se ha demostrado
que la presencia y permanencia de las especies de primates en fragmentos de
bosque está determinada por la habilidad de estas especies para usar la matriz
que rodea los fragmentos (Bicca-Marques 2003, Chapman et al 2003, Chiarello
2003, Gilbert 2003, McCann et al 2003, Ramos-Fernandez & Ayala-Orozco 2003,
Reynolds et al 2003, Umapathy & Kumar 2003). En Colombia una de las
principales amenazas para las especies de primates es la pérdida de hábitat
debida a la fragmentación (Defler 2004). El objetivo de este artículo es describir
en forma cuantitativa el uso de cercas vivas por un grupo de Saimiri sciureus
albigena, como parte de un estudio de ocho meses (enero a agosto 2006) sobre
el comportamiento y la ecología de esta especie en fragmentos de bosque de
galería en San Martín (Meta).
SITIO DE ESTUDIO
Las fincas Santa Rosa y Arrayanes están localizadas cerca al municipio de San
Martín (3°3’30”N y 73°35’40”W, a 350msnm, Meta; figura 1). Estas fincas tienen
fragmentos de bosque de galería rodeados de potreros, usados para la
ganadería. Algunos de estos potreros están rodeados por cercas vivas
principalmente de 10 a 15m de altura, las cuales conectan fragmentos de boque
de diferente tamaño. En estos bosques habitan simpátricamente cinco especies
de primates, micos maiceros (Cebus apella), monos aulladores (Alouatta
seniculus), monos ardilla (Saimiri sciureus albigena), monos zocay o rizoteros
(Callicebus cupreus ornatus) y monos nocturnos (Aotus brumbacki; Carretero-
Pinzón, datos sin publicar). Para este sitio se ha definido una época seca
(diciembre – marzo) y una época de lluvias (abril–noviembre). La temperatura
USO DE CERCAS VIVAS COMO CORREDORES BIOLÓGICOS POR PRIMATES
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 93
promedio anual es de 26°C. Presenta suelos ácidos y pobres en nutrientes, con
buen drenaje y desarrollo (Caro & Ardila, datos sin publicar).
METODOLOGÍA
Durante cinco meses (agosto–diciembre de 2005), se habituó e identificó un
grupo de monos ardilla (Saimiri sciureus albigena). Posteriormente, se
realizaron seguimientos de dicho grupo de 6:00–18:00 horas, por un periodo de
ocho meses (enero a agosto de 2006); cada mes se realizaron seguimientos de
mínimo 50 horas de observación del grupo. Mediante el método de barrido
(Altmann 1974), cada 5 minutos, se determinó el tiempo durante el cual el
grupo de monos ardilla utilizó las cercas vivas como parte de su área vital y
como corredores biológicos entre fragmentos de bosque de galería. Además se
registraron las veces en las cuales se observaron otras especies de primates
(Cebus apella, Alouatta seniculus y Callicebus cupreus ornatus) usando cercas
vivas.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
De un total de 734 horas de observación del grupo (8808 barridos), 177 horas
(2124 barridos) fueron empleadas en cercas vivas (24%). Este porcentaje varió
entre los meses de estudio, alcanzando entre un 50-53% en los meses de mayo
y junio (figura 2). Estos porcentajes corresponden a los meses en los cuales el
grupo se alimentó especialmente de especies vegetales en fruto, presentes en
cercas vivas dentro de su área vital. Estos datos sugieren que para esta especie
las cercas vivas son importantes, especialmente como corredores biológicos
para pasar de un fragmento de bosque a otro (sin embargo, es posible que
debido a las condiciones de visibilidad dentro del bosque respecto a las cercas
vivas, este valor se eleve, aunque las proporciones siguen siendo altas para la
Figura 1. Sitio de Estudio (fotografía aérea tomada en 1997, escala 1:46000). Las líneas
gruesas muestran los sitios donde actualmente está fragmentado el bosque. Los
números corresponden a los fragmentos que están conectados por cercas vivas.
3
2
1
6
5
4
a
CARRETERO-PINZÓN
94 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
especie de estudio); así como para acceder a recursos alimenticios que no están
disponibles en los fragmentos de bosque o que están presentes pero en menor
cantidad, como en el caso de árboles del género Ficus sp. (7 árboles en cercas
vivas y 3 dentro del fragmento de bosque).
Cuatro de las cinco especies de primates presentes en el área de estudio, han
sido observados usando las cercas vivas de diferentes formas, principalmente
como parte de su área vital. La tabla 1 muestra el número de días en que cada
especie de primate fue observada utilizando cercas vivas y el uso que le estaban
dando. El uso dado a las cercas se definió de dos formas: área vital, cuando las
cercas eran usadas como parte del territorio del grupo, como vía de acceso a
parches pequeños usados como dormitorios o sitios de alimentación y donde se
observó grupos de primates. Las cercas vivas se definieron como corredores
cuando la especie de primate fue observada usándola solo para su
desplazamiento entre fragmentos y cuando las especies observadas eran
individuos solitarios. La especie con un mayor número de días de observación
en cercas vivas fue S. s. albigena, ya que es la especie en la cual se enfocó este
estudio; seguido de C. apella, especie con la que S. s. albigena frecuentemente
se encuentra asociado formando tropas poliespecíficas (Carretero 2000,
Carretero & Ahumada 2002).
Por otro lado, los monos aulladores (Alouatta seniculus) usan las cercas vivas
como parte de su área vital y como corredores entre fragmentos de bosque de
galería para la dispersión de individuos. Al menos uno de los grupos presentes
en el sitio de estudio utiliza cercas vivas como parte de su área vital conectando
un fragmento pequeño (< 10ha) con uno mediano (< 50ha; figura 1, letra a).
Aunque los aulladores han sido observados usando los potreros para pasar de
3,11
16,1
6,42
7,5
53,11
50
27,42
33,63
0
10
20
30
40
50
60
Enero Febrero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto
Meses de estudio
Porcentaje de tiempo empleado
en cercas vivas (%)
Figura 2. Porcentaje de tiempo empleado por el grupo de monos ardilla (Saimiri
sciureus albigena) en cercas vivas en las finas de San Martin- Meta de enero a agosto
de 2006.
USO DE CERCAS VIVAS COMO CORREDORES BIOLÓGICOS POR PRIMATES
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 95
un fragmento a otro en zonas donde aún persisten predadores, las cercas vivas
usadas como corredores les proporcionan no solo sitios para esconderse sino
árboles en fruto, incluso de especies importantes como los estranguladores
(Ficus sp.).
Tabla 1. Número de días en que fueron observadas la especies de primates utilizando
las cercas vivas y el uso que le estaban dando al observarlos.
Especie
No de días observados en
cercas vivas
Uso
Alouatta seniculus
12
Corredor* -área vital
Cebus apella
18
Corredor- área vital
Callicebus cupreus ornatus
2
Corredor
Saimiri sciureus albigena
50
Corredor- área vital
Aotus brumbacki
0
Posiblemente corredor
*corredor: únicamente paso entre fragmentos, área vital: desarrollo de otras actividades
como alimentación.
Esto mismo sucede con los monos maiceros (Cebus apella) y monos ardilla
(Saimiri sciureus albigena), los cuales utilizan las cercas vivas como parte de sus
áreas vitales y como corredor para acceder a recursos importantes, como
árboles estranguladores localizados en potreros cerca de los fragmentos de
bosque. En el área de estudio, al menos seis grupos de monos maiceros utilizan
cercas vivas como parte de su rango de hogar. Por otro lado, los monos ardilla
pueden pasar casi la totalidad del día alimentándose sólo en cercas vivas,
especialmente cuando la oferta de frutos se reduce en el bosque (Carretero-
Pinzón datos sin publicar). Esta también puede ser una razón para que esta
especie sea capaz de persistir en fragmentos de bosque de tamaño pequeño y
mediano, especialmente si se tiene en cuenta los altos requerimientos de
espacio encontrados en otros estudios para esta especie en bosques continuos
(Colombia: 240ha para S.s.albigena, (Carretero-Pinzón 2000); Costa Rica: 80ha
para S. oerstedii (Boinski et al 1997); Perú: 250–560ha para S. b. peruviensis
(Terborgh 1983, Mitchell 1990); Brasil: 110–123ha para S. sciureus (Stone
2007)). Por otro lado, los monos zocay o rizoteros (Callicebus cupreus ornatus)
fueron observados usando cercas vivas solo dos veces como corredor para la
dispersión de individuos (un subadulto). Esto puede estar influenciado por el
comportamiento críptico de la especie que hace difícil observarlos en este tipo
de sitios. Aunque no se observó el uso de cercas vivas por monos nocturnos
(Aotus brumbacki), es necesario realizar observaciones nocturnas para
determinar si esta especie usa o no las cercas vivas.
La altura de las cercas vivas usadas fue diferente dependiendo de la especie de
primate. Los monos aulladores fueron observados principalmente en cercas
vivas con árboles altos (10-15m), mientras que los monos ardilla y maicero
CARRETERO-PINZÓN
96 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
usaron cercas vivas con árboles altos y bajos (<10m). Los monos zocay fueron
observados usando cercas vivas con árboles altos las dos veces en que fueron
observados.
IMPLICACIONES PARA LA CONSERVACIÓN DE PRIMATES
Aunque estas observaciones necesitan ser realizadas más sistemáticamente
para todas las especies, sugieren que los corredores son una herramienta
importante para la conservación de las especies de primates que persisten en
fragmentos de bosque de galería en los llanos orientales colombianos y en otras
partes del mundo con condiciones similares. En la zona de estudio la mayoría de
fincas son ganaderas y este tipo de cercas no representa una disminución
grande en la producción. Un ejemplo de esto es su uso tradicional en la mayoría
de las fincas presentes en el área. Las cercas vivas facilitan la movilización de
casi todas las especies de la zona, lo que potencialmente puede influir en la
persistencia de las especies de primates. Sin embargo, también es importante
cuantificar los posibles riesgos que puedan tener los primates en esas
condiciones (por ejemplo, tasa de depredación en cercas y al interior de los
fragmentos). Además, las cercas vivas han sido propuestas como uno de los
arreglos importantes en estudios de agroforestería y silvopastoriles. Por otro
lado, este tipo de cercas vivas no solo es usado por primates sino también por
especies de aves y mamíferos en el sitio de estudio, como osos hormigueros
(Myrmecophaga trydactyla) y armadillos (Dasypus septemcinctus) (Pers. Obs.)
AGRADECIMIENTOS
Agradezco a los dueños de las fincas Santa Rosa y Arrayanes, Alberto Sanchéz,
Lucy Rey y Eleodoro y Gilma Novoa, así como a los dueños y encargados de las
fincas vecinas por los permisos de entrada y la logística de este estudio.
También quiero agradecer a German Espinosa y Yolima González por su apoyo
en el campo. Agradezco a Idea Wild por los equipos y materiales que ha
suministrado a este y otros proyectos en la zona.
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INVESTIGACIÓN PRELIMINAR DEL TITI CABECIBLANCO EN EL NOROCCIDENTE COLOMBIANO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 99
INVESTIGACIÓN PRELIMINAR DE LA POBLACIÓN DEL TITI
CABECIBLANCO (Saguinus oedipus) EN EL NOROCCIDENTE
COLOMBIANO (DEPARTAMENTOS DE ATLÁNTICO Y BOLÍVAR)
Anne Savage, Len Thomas, Luis Soto y Jaime Causado
RESUMEN
El tití cabeciblanco (Saguinus oedipus) es una especie catalogada como en
peligro de extinción (EN) y que se encuentra distribuida únicamente en
Colombia. Se diseñó una técnica de investigación que maximiza la probabilidad
de encontrar titís en el medio natural y que garantiza una valoración de su
población. Se presentan los datos preliminares de la investigación en los
departamentos de Atlántico y Bolívar, los cuales sugieren que hay
aproximadamente 450 titis en esta región. También se observó que la cantidad
de bosque apto para conservar poblaciones de ésta especie está en riesgo
crítico y por esto es urgente aunar esfuerzos para proteger al tití cabeciblanco y
su hábitat.
Palabras clave: Censo, vocalizaciones, endémico, tití, extinción, transecto.
ABSTRACT
Cotton-top tamarins are an endangered species found only in the country of
Colombia. We designed a survey technique to maximize the probability of
encountering cotton-top tamarins in the wild to insure an accurate estimation
of their population. We present data from our preliminary survey in Atlántico
and Bolívar that suggest there are approximately 450 cotton-top tamarins in
this region. We also observed that the amount of forested habitat suitable to
maintain a cotton-top tamarin population is at critical risk. Efforts to protect
this species and its critical habitat are of urgent concern.
Key words: Cotton-top tamarins, endemic, vocalizations, transects.
INTRODUCCIÓN
El tití cabeciblanco (Saguinus oedipus) es un primate del nuevo mundo de la
familia Callitrichidae (Herskovitz 1977). Esta especie es endémica del
noroccidente colombiano y es considerada en peligro según la Unión
SAVAGE/THOMAS/SOTO/CAUSADO
100 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN) en el Listado Rojo
sobre especies amenazadas del año 2003 (Rylands 2003). Históricamente, su
captura y la destrucción del bosque a largo plazo, han causado un significativo
declive en la población silvestre. La adaptación de terrenos en gran escala para
agricultura, ganadería, explotación de madera y la minería son las principales
causas de amenaza para estos bosques. Colombia se encuentra entre los 10
países que padecen una significativa pérdida de áreas forestales (Mast et al
1993) con una tasa anual de destrucción del 0.5% (Braatz 2001).
El tití cabeciblanco tiene una distribución muy localizada dentro del
noroccidente colombiano (Hernández Camacho & Cooper 1976, Herskovitz
1977, Mast et al 1993) haciéndolos muy vulnerables a los efectos de
destrucción de su hábitat. Se encuentra en los departamentos de Atlántico,
Bolívar, Sucre, Córdoba, Antioquia y Chocó (figura 1). Además de encontrarse
en terrenos privados dentro de estos departamentos, también se encuentran
en áreas protegidas tales como el Parque Nacional Natural Paramillo (Córdoba y
Antioquia), el Santuario de Flora y Fauna Los Colorados (Bolívar) y la Reserva
Forestal Montes de María-Serranía de Coraza (Sucre).
Este pequeño primate ha sido observado además en las Islas del Rosario, el
Parque Nacional Natural Tayrona y en la Sierra Nevada de Santa Marta (Mast et
al 1993, Savage & Giraldo obs. personal) a partir de animales que fueron
liberados en estas áreas (Mast et al 1993) fuera de su territorio de distribución
natural.
Figura 1. Distribución histórica del tití cabeciblanco en Colombia (Mast et al 1993).
INVESTIGACIÓN PRELIMINAR DEL TITI CABECIBLANCO EN EL NOROCCIDENTE COLOMBIANO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 101
Usando datos de Landsat Thematic Mapper TM, Miller y colaboradores (2004)
examinaron los remanentes de áreas boscosas dentro del areal natural de
distribución del tití cabeciblanco. Encontraron que se presentaba una
disminución del 31% del hábitat del tití entre los años 1990 a 2000. Estimaron
que mas del 43% de los bosques en los departamentos de Atlántico, Bolívar,
Sucre, Córdoba, Antioquia y Chocó han desaparecido. Esta información apoya
los reportes de UNCED (Conferencia de la ONU para el Medio Ambiente y el
Desarrollo) (1992) según la cual afirma que más de 40000ha de bosque seco
tropical y bosque húmedo tropical son destruidos anualmente en Colombia.
Este estudio fue desarrollado examinando los remanentes de bosques dentro
del areal de distribución natural del tití cabeciblanco. Se aplicaron rigurosas
técnicas de muestreo que dieron estimaciones confiables sobre la población del
tití. La información presentada en este artículo es preliminar ya que solo se han
censado áreas boscosas en Atlántico y Bolívar. Estudios futuros nos permitirán
calcular la población restante en los otros departamentos. El tener estimaciones
de la población de tities, conjuntamente con datos mas precisos de los bosques,
serán útiles para asesorar entidades estatales y privadas en dar prioridad a sus
planes para la conservación de esta especie.
METODOLOGÍA
Muestreo de distancias
Desarrollar métodos eficaces para muestrear poblaciones requiere de la
comprensión de la estadística y de la metodología de la investigación,
sugerimos a los investigadores interesados en estos temas visitar la página
www.creem.st-and.ac.uk, para aprender más sobre los métodos de muestreo
DISTANCE y las publicaciones relacionadas con estas metodologías de
investigación (Buckland et al 2001, Borchers et al 2002).
Probabilidad de detección
Mientras que muchos científicos que investigan fauna confían en los recorridos
mediante transectos para localizar visualmente los animales cercanos al área de
muestreo, este método subestima mucho la tasa de encuentro con los titís ya
que son animales algo temerosos y evitan el contacto con los humanos siempre
que les sea posible. Dado su tamaño pequeño (400-450g) y que viven en el
estrato medio y superior del bosque, los titís a menudo son muy difíciles de
observar.
Los titís tienen un repertorio vocal complejo (Cleveland & Snowdon 1982) y
utilizan las vocalizaciones para conocer la localización de otros grupos de tities.
McConnell y colaboradores (1986) utilizaron vocalizaciones de llamado de larga
distancia (long calls) para simular cercanía territorial en Saguinus oedipus en
cautiverio.
SAVAGE/THOMAS/SOTO/CAUSADO
102 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
Existen investigaciones que utilizan vocalizaciones grabadas como método para
atraer a los animales y así estimar su abundancia (Mills et al 2001) en el medio
natural. Para lograr el avistamiento de los grupos de titís en los bosques se
implementó la metodología de atraerlos mediante sus propias vocalizaciones.
Se grabaron vocalizaciones de llamado (long calls) y vocalizaciones agresivas
(mobbing calls) (Cleveland & Snowdon 1982) de titís en cautiverio. Cada
grabación de las vocalizaciones consta de 30 segundos de estímulo seguida de
12 segundos de silencio. Se probó la eficacia de este método con grupos de titís
que la Fundación Proyecto Tití investiga en el medio natural en la hacienda El
Ceibal (Santa Catalina, Bolívar). Se colocaron las vocalizaciones usando un
reproductor de sonido Bose Acoustic Wave© a un volumen de 96 dB, que es el
máximo volumen en el cual se escuchaban las vocalizaciones sin distorsión, con
el fin de identificar con qué tipo de vocalización respondían con mayor
celeridad los titís dirigiéndose hacia el estímulo sonoro. Una vez identificado el
estímulo sonoro con mejor respuesta se procedió a realizar ensayos a
diferentes distancias (50, 100, 150, 200, 250 y 300m), para determinar el
máximo trayecto al cual respondían los grupos a la grabación. La distancia
máxima a la respuesta se realizó con el fin de desarrollar la formulación
matemática para determinar cuántos transectos eran necesarios, la distancia
entre transectos para evaluar la población y la distancia entre los dos equipos
de trabajo que portarían los estímulos sonoros, en cada recorrido.
Diseño de transectos
Dado que los titís respondieron a los estímulos sonoros a 200 metros de
distancia o menos, se diseñaron los transectos de 1500m de longitud con los
equipos de campo separados 200m (figura 2).
Al usar este método se garantiza que se puedan detectar todos los animales
que estén dentro de la franja de los 200m y usar esta información para estimar
la población.
Cada equipo de campo estaba conformado por cuatro personas: un abridor de
trochas, conocedor de la región; un orientador encargado de mantener el
equipo sobre el curso del transecto mediante GPS o brújula y registrar la
información en formatos de campo; otra persona que porta el equipo
reproductor de las vocalizaciones y el observador encargado de contar los titís
que se aproximan al estímulo sonoro y medir la distancia/orientación de los titís
en la línea del transecto. Solamente los animales encontrados dentro de la
franja del transecto se utilizaron en el análisis para estimar la población. Los dos
equipos recorrieron transectos paralelos entre sí a la misma velocidad y se
comunicaron por radio constantemente, de tal manera que cuando se
presentara avistamiento de titís, solamente un equipo de observadores los
INVESTIGACIÓN PRELIMINAR DEL TITI CABECIBLANCO EN EL NOROCCIDENTE COLOMBIANO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 103
contara, evitándose así sobreestimar el número de animales durante los
recorridos.
Dado que los titís tienen territorios entre 2 y 20ha (Savage 1990), todos los
transectos marcados fueron distantes entre sí 700m evitándose así el conteo
del mismo grupo varias veces (figura3).
Área de estudio
Para definir los sitios en los cuales se realizarían los transectos se utilizaron las
imágenes satelitales de Miller y colaboradores (2004); se identificaron áreas de
bosque cercanas a 100 o más hectáreas. Las imágenes satelitales originales
indicaron la existencia de varias zonas boscosas extensas en los departamentos
de Atlántico y Bolívar, sobre las cuales se programaron los transectos;
posteriormente se confirmaron en campo los sitios donde realmente existían
manchas boscosas representativas.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En una primera fase se recorrieron 64 puntos (figura 4) entre los meses de julio
y agosto de 2005. En el departamento del Atlántico (Municipios de Baranoa,
Puerto Colombia, Juan de Acosta, Galapa, Luruaco, Piojó, Repelón, Tubará y
Usiacurí), y en el departamento de Bolívar (Municipios de Santa Catalina, Santa
Rosa, Villanueva y San Estanislao de Kostka). De estos 64 sitios sólo 12
presentaron cierto grado de conservación en bosques. Los 52 puntos restantes
no aptos, presentaron rastrojos altos, rastrojos bajos, bosque muy seco tropical,
pastizales, ganadería, explotación de carbón vegetal, vías, canteras, viviendas
rurales, erosión, basureros, terrenos parcelados, agricultura (maíz, yuca, ñame,
melón, ajonjolí, guandul, millo, ají, papaya, palma africana, limón, cacao,
níspero, guanábana, ciruela, plátano, limoncillo, patilla, ahuyama, batata)
(figura 5).
Figura 2. Diseño de los transectos para censar poblaciones de Saguinus oedipus.
SAVAGE/THOMAS/SOTO/CAUSADO
104 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
Se registraron datos acerca de relictos del seco tropical (Bs-T) talados durante el
reconocimiento en campo; información obtenida de campesinos de la región,
propietarios y administradores de fincas. Entre estos se encontraron 1200ha
taladas en 1996 en el corregimiento de Paluato (Municipio de Galapa,
Figura 3. Diseño de las distancias entre transectos para censar poblaciones de S.
oedipus.
Figura 4. Transectos para confirmar la presencia de titis en el bosque seco tropical del
los departamentos de Atlántico y Bolívar.
INVESTIGACIÓN PRELIMINAR DEL TITI CABECIBLANCO EN EL NOROCCIDENTE COLOMBIANO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 105
Atlántico), 105ha taladas en el año 2001 en la vía Santa Rosa–Villanueva
(Bolívar), 6ha taladas en el año 2005 en la vía Zipacoa–Santa Rosa (Bolívar) y
180ha taladas en el año 2005 en la vía Pendales–Luruaco (Atlántico).
Los 12 sitios que se escogieron para realizar los censos se caracterizaron por
presentar relictos de bosques secundarios, bien dentro de la línea del transecto
o cercanos a ellos. Solo un transecto (punto 356; figura 4) en la hacienda El
Ceibal presentó bosque en buen estado de conservación en gran parte de su
recorrido. Los demás se caracterizaron por tener parcialmente bosque
secundario intervenido o bosque secundario cercano conectado con rastrojos,
pastizales o cultivos.
Fue común encontrar en estos bosques tala selectiva, dejando muy pocos
árboles de más de 15m de altura como Simauroba amara (indio en cuero),
Canavillesia platanifolia (macondo) y Spondias mombin (hobo). Se sabe que los
titís utilizan los rastrojos temporalmente para conseguir fuente de proteína a
través de insectos que cazan o a través del consumo de frutos y luego ingresan
al bosque que es su sitio de residencia permanente. En los 12 sitios
seleccionados se realizaron los censos en transectos de 1500m de longitud
(tabla 1).
Tabla 1. Resultados de censo en sitios escogidos entre Julio y Agosto de 2005, según
imagen satelital 2004.
Transecto
Sitio
Hábitat
Dpto.
Municipio
Grupo
s
190
Rancho Bonito
RA-P
Bolívar
Sta. Catalina
0
290
Santa Catalina
BC-RA-P
Bolívar
Sta. Catalina
0
324
Las Maravillas
BI-RA-AG-P
Bolívar
Sta. Catalina
0
356
El Ceibal
BC-BI-RA-P
Bolívar
Sta. Catalina
3
386
Totumo
BI-RA-RB-AG-P
Atlántico
Repelón
0
Figura 5. Izquierda: Fraccionamiento del bosque seco tropical para ganadería;
Derecha: tala, quema, erosión y explotación de piedra caliza.
SAVAGE/THOMAS/SOTO/CAUSADO
106 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
Transecto
Sitio
Hábitat
Dpto.
Municipio
Grupo
s
390
San Benito
BC-BI-RA-AG-P
Atlántico
Luruaco
0
420
Las Parcelas
BI-RA-RB-AG-P
Atlántico
Repelón
0
425
La Patoquera
BI-RA-RB-AG-P
Atlántico
Piojó
0
453
La Laguna
BI-RA-RB-AG-P
Atlántico
Repelón
0
454
Maíz Blanco
BI-RB-AG-P
Atlántico
Luruaco
0
456
Aguas Hediondas
BI-RA-P
Atlántico
Luruaco
0
487
Puerto Rico
RB-P
Atlántico
Repelón
0
AG: agricultura; BC: Bosque Conservado; BI: Bosque intervenido; P: Pastizal; RA: Rastrojo
Alto; RB: Rastrojo Bajo
Solo se obtuvo respuesta positiva a las llamadas grabadas en un sitio con
contacto visual de tres grupos para un total de trece individuos (10 adultos, 1
juvenil y 2 críos). Esta baja tasa de avistamientos pudo ser debida a las
condiciones de los bosques investigados. Los relictos de la mayoría de los sitios
carecían de árboles de más de 15m de altura o eran muy escasos. Se sabe que
es de vital importancia para la sobrevivencia de los titís, árboles de gran porte
que les garantizan su seguridad, ya que son estos los que escogen para la
dormida, evitando así ser predados por mamíferos como zorro guache o taira
(Eira barbara), perro de monte (Potos flavus), gato pardo o gato mojoso
(Herpauilurus yagauaroundi), tigrillo (Felis wiedii), reptiles como boa (Boa
constrictor), esterera o canastera (Spilottes pullatus pullatus) o aves rapaces
como gavilanes. Por nuestras observaciones de campo sabemos que los árboles
escogidos para la dormida de los titís se caracterizan por su gran altura o por
presentar espinas en sus troncos, que dificultan el ascenso de predadores
potenciales, o por poseer en las copas gran cantidad de lianas o bejucos que les
sirven para refugiarse. Los relictos de bosques que se muestrearon no tenían
más de 10ha; se sabe que un grupo de titís necesita un territorio con un
promedio de 20ha (Savage 1990).
Así, la capacidad para estimar la población con tan baja proporción de
avistamientos nos conduciría a una información no confiable. Dado los
resultados en esta primera fase y teniendo en cuenta que las imágenes
satelitales no presentan el grado de resolución necesario para identificar a
plenitud los bosques o las áreas con cobertura realmente boscosa, se decidió
ejecutar una segunda fase consistente en seleccionar solamente relictos
boscosos que se aproximaran a las 100ha o más para la investigación.
Entre los meses de octubre a diciembre de 2005, se encontraron 2 municipios
en Atlántico y 4 municipios en Bolívar, que cumplían con este requisito dando
como resultado un área total de 4937ha examinadas. Se realizaron 65
transectos en esta área, de los cuales sólo uno correspondió al sistema de áreas
protegidas: el Santuario de Flora y Fauna Los Colorados (tabla 2).
INVESTIGACIÓN PRELIMINAR DEL TITI CABECIBLANCO EN EL NOROCCIDENTE COLOMBIANO
BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA 107
Tabla 2. Resultados del censo adelantado en bosques de ± 100 hectáreas entre octubre
a diciembre de 2005.
Sitio
#Transecto
Dpto.
Municipio
# Ha
# de
grupos
Patoquera I
3
Atlántico
Piojó
256
2
Patoquera II
Río Dulce
16
Luruaco
1.297
4
La Gloria
8
El Ceibal
11
Bolívar
Santa Catalina
675
4
Rancho Grande
1
75
0
Sta. Catalina
4
256
6
Altamira
3
Cartagena
146
1
Canalete
4
Bayunca
328
0
Los Colorados
23
San Juan
Nepomuceno
1.904
17
Los Chivos
La Laguna
TOTAL
65
2
6
4.937
42
La proporción de avistamiento de titís fue significativamente más alta que en la
primera fase de investigación, con el encuentro de 42 grupos durante los
recorridos en 25 de los transectos. Utilizando la estimación de la varianza
descrita por Buckland y colaboradores (2001), se estimó que hay
aproximadamente 450 titís (392-516, CI del 95%) en Atlántico y Bolívar.
Entender el tamaño de la población de una especie catalogada en peligro, es de
vital importancia para desarrollar a largo plazo planes de conservación,
tendientes a asegurar su sobrevivencia. Este estudio demuestra que la
población del tití cabeciblanco está extremadamente amenazada, por la
cantidad de hábitat perdido en los departamentos de Atlántico y Bolívar.
Mientras que Miller y colaboradores (2004) estimaron que habían
aproximadamente 400000ha de hábitat viable para la especie en estos
departamentos, este estudio ha encontrado que esa cantidad fue
significativamente sobreestimada. Se examinaron la mayoría de áreas forestales
que tenían parches de bosque cercanos a las 100ha encontrándose solamente
un total de área menor a las 5000ha. A su vez hay mucho remanente de bosque
menor a 100ha que no son hábitat favorable para sostener una población de S.
oedipus a largo plazo. Así, el estado de conservación del tití en Atlántico y
Bolívar es uno de los temas de gran preocupación.
Actualmente se está en el proceso de completar la investigación en Sucre,
Córdoba y Antioquia, y de esta manera poder tener un entendimiento cabal del
hábitat disponible para esta especie. Una vez realizada la investigación en estos
SAVAGE/THOMAS/SOTO/CAUSADO
108 BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA
departamentos tendremos una valoración más ajustada a la realidad de la
población actual del tití cabeciblanco en Colombia.
CONCLUSIONES
En las pruebas para conocer la actitud de Saguinus oedipus a los estímulos
sonoros con vocalizaciones previamente grabadas, las de llamado largo (long
calls) fueron con las que mostraron una mejor respuesta al dirigirse hacia la
fuente de sonido con mayor celeridad.
Conocer la máxima distancia a la cual se movilizaban los titís hacia el estímulo
sonoro fue de gran importancia para el diseño de los transectos en la presente
investigación.
El método de atraer los grupos de titís mediante sus vocalizaciones es una
técnica confiable y de gran utilidad para su avistamiento en estudios de
densidad poblacional.
Son pocos los relictos boscosos de más de 100ha que aún quedan y que son
hábitat apropiado para la sobrevivencia del tití cabeciblanco.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a nuestros auxiliares de campo F. Medina, L. Olivares, F. Ochoa y
a las numerosas personas en las diferentes localidades que nos proporcionaron
su colaboración durante los recorridos de campo. Agradecemos a L. Miller y K.
Leighty por su asesoría en el análisis de las imágenes satelitales y análisis de los
datos. A H. Giraldo por sus servicios de traducción. A CARDIQUE y CRA por
proporcionarnos su asesoría para realizar la investigación. También
agradecemos a los numerosos propietarios de fincas y administradores por
permitirnos investigar en sus bosques. Esta investigación fue realizada bajo el
convenio especial de cooperacion suscrito entre fundacion Proyecto titi –
Cardique.
LITERATURA CITADA
Braatz SM. 2001. The state of the world’s forests 2001. Rome, Italy. Food and
Agriculture Organization of the United Nations.
Borchers DL, Buckland ST & Zucchini W. 2002. Estimating Animal Abundance.
Closed Populations, Springer-Verlag.
Buckland ST, Anderson DR, Burnham KP, Laake L, Borchers DL & Thomas L.
2001. Introduction to Distance Sampling: Estimating Abundance of Biological
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Cleveland J & Snowdon CT. 1982. The complex vocal repertoire of the adult
cotton-top tamarin (Saguinus oedipus oedipus). Zeitschrift fuer Teirpsychologie
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Hernández CJ & Cooper RW. 1976. The nonhuman primates of Colombia. En:
Neotropical Primates: Field Studies and Conservation (eds. Thorington RW &
Heltne PG), pp: 35-69. Washington, DC. National Academy of Sciences.
Hershkovitz P. 1977. Living New World Monkeys (Platyrrhini). Chicago, IL.
University of Chicago Press.
Mast RB, Rodríguez JV & Mittermeier RA. 1993. The Colombian cotton-top
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McConnell PB & Snowdon CT. 1986. Vocal interactions between unfamiliar
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Miller L, Savage A & Giraldo H. 2004. Quantifying the remaining forested habitat
within the historic distribution of the cotton-top tamarins (Saguinus oedipus) in
Colombia: implications for long-term conservation. American Journal of
Primatology 64: 451-457.
Mills MG, Juritz JM & Zucchini W. 2001. Estimating the size of spotted hyena
(Crocuta crocuta) population through playback recordings allowing for non-
response. Animal Conservation 4: 335-343.
Rylands A. 2003. Saguinus oedipus 2003 IUCN Red List of Threatened Species.
IUCN.
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Colombia. Ph.D. Dissertation, University of Wisconsin.
UNCED. 1992. Colombia National Report for UNCED.
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA 111
SISTEMÁTICA Y
TAXONOMÍA
¿ESTÁ PRESENTE CALLICEBUS LUGENS EN COLOMBIA?
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA 113
¿ESTÁ PRESENTE Callicebus lugens EN COLOMBIA?
Marta L. Bueno y Thomas R. Defler
RESUMEN
Hershkovitz (1990) divide el complejo Callicebus torquatus en seis subespecies:
torquatus, purinus, medemi, lucifer, regulus y lugens. Posteriormente, en una
población brasilera del complejo, se encontró un cariotipo muy reducido, con
solo 16 cromosomas en una población al este del río Negro que Hershkovitz
había adscrito a Callicebus t. lugens. Como esta población del este del río Negro
es, diferenciable cariológicamente de las demás poblaciones de Callicebus
torquatus (sensu Hershkoivtiz 1990) que se han descubiertas tienen
complementos cromosómicos de 20 -22 cromosomas, sin duda las poblaciones
con 2n= 16 corresponden a un taxón diferente por su reducido número
cromosómico. Esta población es Callicebus lugens.
En este trabajo se encontró el cariotipo de 2n= 20, en una hembra de Callicebus
torquatus lugens (sensu Hershkovitz 1990) procedente del departamento del
Caquetá, (Colombia), en el extremo occidental de la distribución de la especie,
en un ejemplar de procedencia desconocida del Zoológico de Pereira
(Colombia) y se encontró el mismo cariotipo en una hembra de Callicebus
torquatus lucifer del trapecio amazónico colombiano. Desde el punto de vista
citogenético, estos cariotipos son muy similares en todos sus componentes al
descrito originalmente para Callicebus torquatus por otros investigadores (no
fue asignada una subespecie particular en este reporte).
Estos datos plantean la necesidad de redefinir la taxonomía y área de
distribución de las especies del grupo torquatus en Colombia, considerando que
si Callicebus lugens (2n= 16) se encuentra únicamente en el este del río Negro,
barrera eficaz para muchos taxa de primates, es indispensable la caracterización
cromosómica para la correcta identificación taxonómica de los Callicebus
torquatus colombianos, localizando biogeográficamente las poblaciones con 20
cromosomas, que incluye las subespecies mendemi, lucifer, torquatus y una
nueva subespecie, como lugens no sería disponible para Callicebus torquatus.
Palabras Clave: Citotaxonomía, cariotipo, Callicebus, Callicebus lugens,
Callicebus torquatus, distribución, complejo torquatus, Colombia.
BUENO/DEFLER
114 SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA
ABSTRACT
Hershkovitz (1990) divided the complex Callicebus torqutus into six subspecies:
torquatus, purinus, medemi, lucifer, regulus and lugens. The discovery of a
reduced karyotype in the Brazilian populations east of the Río Negro of
Callicebus torquatus lugens (sensu Hershkovitz 1990), representing the new
lowest karyotype known for primates surely proves the existence of a separate
species from the rest of the complex, and they have been called Callicebus
lugens. The new karyotype of 2n= 16 differs in important respects from the
other karyotypes known for the group (2n= 20, 22) at this time.
We found a karyotype 2n= 20 in a female Callicebus torquatus lugens (sensu
Hershkovitz 1990) from Caquetá Department, Colombia on the western
extreme for the species distribution and from a specimen in a Colombian zoo,
which origin is unknown, that is similar in all respects to the karyotype
described originally for Callicebus torquatus (subspecies unreported). We found
the same karyotype from a female Callicebus torquatus lucifer (sensu
Hershkovitz 1990). The implication of these data is that Callicebus lugens (2n=
16) may be found only east of the proven barrier Río Negro, while west of the
Río Negro Callicebus torquatus (with at least three subspecies) may reign. Our
data suggest the necessity of redefining the taxonomy and the area of
distribution of these species, as well as providing a more complete
karyomorphic description of Colombian Callicebus torquatus, including
biogeographic designations of all populations with 2n= 20 chromosome
numbers, which may include at least three subspecies (lucifer, medemi,
torquatus and a new subspecies, since lugens would no longer be available as a
subspecies of Callicebus torquatus.
Key word: Cytotaxonomy, karyotype, Callicebus, Callicebus lugens, Callicebus
torquatus, Distribution torquatus complex, Colombia.
INTRODUCCIÓN
Durante su viaje al río de Orinoco en 1801, von Humboldt coleccionó un
pequeño primate que designó como Simia lugens, llamado también "viudita"
por los nativos, “por el velo, el pañuelo para el cuello y los guantes blancos de la
viuda enlutada” (von Humboldt 1811). La localidad típica nunca fue designada
explícitamente, aunque, por su informe podría ser de los bosques alrededor del
Casiquiare y del Río Guaviare cerca de San Fernando de Atabapo, o provenir de
los bosques que rodeaban por la parte de atrás a la misión de Santa Bárbara
¿ESTÁ PRESENTE CALLICEBUS LUGENS EN COLOMBIA?
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA 115
[Venezuela]
2
. No existe ningún holotipo, pero la descripción del tipo del animal
es como sigue: "Simia lugens, cola, imberbe, oscura, cara blanca, garganta
nívea, frente de las manos blancas, negras posteriormente. Cabeza redondeada,
cubierta con pelos oscuros. Frente humanoide bastante desnuda, con un parche
cuadrado blanco-azulado que se extiende a los ojos, nariz y boca. La parte
superior del parche se torna cenicienta, enmarcada por el borde nevado. Línea
horizontal blanca, líneas detrás de los ojos que se extienden hacia los
temporales. Las orejas humanoideas, más bien desnudas, cubiertas con los
vellos bastante esparcidos. Ojos oscuros a verdosos. Narinas amplias. Pelos
negros ralos alrededor de la boca. El cuerpo, la cola, piernas y brazos, negros
cubiertos con bastante pelo ondulado y brillante. La garganta marcada con una
banda cruzada blanca, partida en dos. Pies negros. Manos extremadamente
blancas en el lado superior, con las uñas negras muy convexas, en el interior
muy oscuras, sin pelos. Cola lanuda, oscura, non-prensil, cubierta con pelos, un
poco más largos que los del cuerpo. Un color purpúreo se mezcla con los vellos
que cubren la cima de la cabeza" (Ureña 1944).
Hershkovitz (1963) en su primera revisión del género reconoció sólo tres
especies de Callicebus, sin separar a C. t. lugens de C. t. lucifer. Siguiendo esta
revisión, Hernández-Camacho & Cooper (1976) consideran dos subespecies de
C. torquatus para Colombia (C. t. lugens y C. t. medemi), aunque mencionan dos
especímenes en la colección colombiana colectados cerca de Puerto Leguízamo,
que coinciden con la descripción de C. t. lucifer proporcionada por Thomas
(1914), cuando describió este taxón.
Hershkovitz (1990) realiza una nueva y completa revisión del género, que
incluye una clave con caracteres diagnósticos para todos los 16 taxones
conocidos en esa época. Se diferencian en ella 13 especies y 17 subespecies,
seis de éstas como subespecies de C. torquatus (C. t. lucifer, C. t. lugens, C. t.
medemi, C. t. purinus, C. t. regulus y C. t. torquatus). Por primera vez, se
incluyen entre los caracteres diagnósticos los números cromosómicos descritos
para Callicebus hasta 1990, que muestran una diferencia clara entre los dos
grandes grupos: torquatus con número muy reducido de cromosomas (2n= 20),
en tanto que las especies del grupo moloch con números cromosómicos más
altos (2n= 46-50).
Van Roosmalen et al (2002), con un enfoque completamente diferente del
"concepto biológico de especie” usado por Hershkovitz (1990) en las
2
“Sin ejemplar tipo, el nombre está basado en un animal cautivo observado por
Humboldt durante sus viajes a la parte alta del Río Orinoco. Localidad tipo: - “Cerca de
San Fernando de Atabapo, en la confluencia de los ríos Orinoco y Guaviare, Amazonas,
Venezuela “(Hershkovitz 1990)
BUENO/DEFLER
116 SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA
descripciones de especies, realizan cambios radicales en la taxonomía del
género, eliminando todas las subespecies, a las que eleva a la categoría de
especies. Sin embargo él no presenta argumentos fuertes para justificar esta
nueva clasificación y no define el concepto de especie utilizada. Su propuesta
parece influenciada por el “concepto filogenético de especie” de Cracraft
(1983), claramente defendido por Groves (2001) y adoptado por otros
primatólogos. Adicionalmente Van Roosmalen et al (2002) presentan
características no diagnósticas para C. t. lucifer y en esta revisión introducen,
indudablemente, algunos errores en las distribuciones ya que extienden la
distribución de C. t. torquatus hasta el río Apaporis en Colombia y Callicebus t.
medemi hasta el río Napo.
Los autores de este artículo consideran que pequeñas diferencias fenotípicas no
son suficientes evidencias para elevar a nivel de especie a las subespecies, dado
que con esta acción se ignora el polimorfismo dentro de las especies. Se
reconoce, sin embargo, que en los primates Neotropicales existe gran
variabilidad oculta en las poblaciones acompañada de fenotipos muy similares.
A partir del descubrimiento de la amplia variación cariológica en el género
Callicebus (2n entre 16 hasta 50, tabla 1), los cariotipos constituyen uno de los
argumentos de mayor peso en la taxonomía del grupo y han incidido
notablemente en la tendencia actual de elevar las subespecies a nivel de
especie. Bueno et al 2006, emplean argumentos citogenéticos para diferenciar
Callicebus ornatus de Callicebus discolor como especies biológicas con barreras
reproductivas.
Trabajos recientes con citogenética tradicional y técnicas de hibridización in situ
(Zoo-FISH) han mostrado un nuevo cariotipo para Callicebus lugens, 2n= 16,
(Bonvicino et al 2003, Stanyon et al 2003). Este es el más bajo número
cromosómico hasta ahora registrado en primates y representa una evidencia
contundente para considerar a Callicebus lugens (del Estado de la Amazonía
brasilera del este del río Negro) como una especie diferente del resto del
complejo C. torquatus caracterizado por ser un grupo con bajo número
cromosómico (2n= 20-22, tabla 1).
Bueno et al 2006, encuentran en ejemplares cautivos colombianos,
determinados como Callicebus t. lugens, por fenotipo y distribución de acuerdo
con Defler (2003), el cariotipo 2n= 20, muy similar al publicado previamente
para Callicebus torquatus (Benirschke & Bogart 1976) pero se aparta
indudablemente del cariotipo descrito para los C. lugens del margen norte del
río Negro, en la amazonia brasilera (Bonvicino et al 2003, Stanyon et al 2003).
Esta nueva evidencia revela un problema taxonómico pues lo que se ha
considerado lugens en Colombia, teniendo en cuenta la revisión del género de
¿ESTÁ PRESENTE CALLICEBUS LUGENS EN COLOMBIA?
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA 117
Hershkovitz (1990), las observaciones en campo (Palacios & Rodríguez 1995,
Defler et al 2003), las colecciones de pieles dentro de nuestros museos; la
distribución propuesta en Defler (2003) y los cariotipos de ejemplares de
fenotipo “lugens” (Bueno et al 2006), evidentemente las poblaciones
Colombianas no pertenecen al taxón Callicebus lugens (2n= 16).
Tabla 1. Variación cromosómica publicada para el género Callicebus.
Posible nombre
del taxón
Cariotipo
Autor
Taxón referido
en la
publicación
2n
M+S
*
A**
X
Y
C. torquatus
lugens
16
8
6
M
?
Bonvicino et al
(2003), Stanyon
et al (2003)
C. lugens
C. torquatus
torquatus
20
8
10
S
?
Egozcue (1969)
C. torquatus
torquatus
C. torquatus
torquatus
20
8
10
S
?
Benirschke &
Bogart (1976)
C. torquatus
torquatus
C. torquatus spp.
20
8
10
S
?
Bueno et al
(2006)
C. torquatus
C. torquatus spp.
22
8
12
M
?
Barros et al
(2000)
C. torquatus
C. personatus
nigrifons
42
28
12
S
M
Nagamachi et al
(2003)
C. personatus
nigrifrons
C. personatus ssp
44
26
16
S
?
Rodrígues et al
(2004)
C. personarus
C. cupreus
ornatus
44
16
26
M
M
Bueno et al
(2006)
C. cupreus
ornatus
C. cupresu cf
discolor
46
16
28
M
M
Bueno et al
(2006)
C. cupreus
discolor
C. moloch? C.
cupreus
46
20
24
M
?
Bernischke &
Bogart (1076),
De Boer (1974),
Egozcue (1969)
C. moloch
cupresus
C. brunneus
48
20
28
S
M
Minezawa et al
(1989)
C. moloch
brunneus
C. donacophilus
pallescens
50
18
30
S
M
Barros et al
(2003)
C. donacophilus
pallescens
C. donacophilus
50
22
26
S
M
Minezawa &
Valivia-Borda
(1984)
C. moloch
donacophilus
sensu Hershkovitz (1990), *Número de autosomas con dos brazos, M: metacéntricos,
S: submetacéntricos, ** Número de autosomas con un brazo, A: acrocéntricos
Es necesario revaluar la distribución geográfica de C. lugens (Humboldt 1811) y
caracterizar las poblaciones de Callicebus de la Orinoquía y Amazonía
colombiana, para esclarecer la sistemática de este grupo con una amplia
diferenciación cromosómica acompañada por escasas diferencias fenotípicas,
BUENO/DEFLER
118 SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA
formando posiblemente complejos de especies crípticas aún no caracterizados.
En este estudio se presenta evidencia de que al menos los pocos ejemplares
estudiados de la Amazonía colombiana difieren cromosómicamente del taxón
lugens por lo cual se infiere que al menos en esta región Callicebus lugens (2n=
16) no es la especie presente.
METODOLOGÍA
En el laboratorio de cariología del Instituto de Genética de la Universidad
Nacional se realizó la evaluación citogenética de tres hembras: un ejemplar
obtenido por decomiso por Corporinoquia en la ciudad de Florencia y que de
acuerdo con la información dada por el secuestre, fue comprado como juvenil
en el 2004 y aún está viva. Esta hembra adulta presenta un fenotipo
concordante con los caracteres diagnósticos de C. lugens presentados por
Defler (2003) y por Hershkovitz (1990). El segundo ejemplar, hembra estudiada
en 1997 remitida como Callicebus torquatus por el zoológico de Pereira, no
existe espécimen de referencia ni datos fenotípicos. Recientemente (2007), se
estudió una hembra procedente de La Libertad, Amazonas, con fenotipo de
Calicebus torquatus lucifer determinada por Defler, de acuerdo con los criterios
de Hershkovitz (1990).
Con los ejemplares sedados con Ketamina-Xilacina, se extrajeron 2- 2.5ml de
sangre de la vena femoral con una jeringa de 3 ml empleando como
anticoagulante 0.01 ml de Liquemine (ROCHE). Las muestras fueron
transportadas en nevera por avión hasta el laboratorio de Citogenética del
Instituto de Genética de la Universidad Nacional de Colombia, en Bogotá. Se
realizaron dos cultivos de linfocitos siguiendo el protocolo clásicos de
Moorhead et al (1960) modificado por nosotros con el uso de extracto crudo de
favina (lectina extraída del haba Vicia fava, a una concentración final entre 5-20
μg/ml para 0.04ml de sangre) como mitógeno. Para la evaluación de los
patrones de replicación tardía (RBH-FPG) se realizó un cultivo con pulsos
terminales de BrUd (50 μg/ml) en las últimas 7 horas de cultivo (Willard & Latt
1976). En las láminas obtenidas se aplicaron las técnicas de bandeo para
identificación cromosómica RBHG-FPG (Goto et al 1975); GTG (Seabrigth 1971);
CBG (Arrighi & Hsu 1971, Sumner 1972) y NOR (Goodpasture & Bloom 1975,
Howell & Black 1980).
Se tomaron imágenes digitales y en fotografía de papel empleando un foto-
microscopio Zeizz, Axophot y para la elaboración de los cariotipos el programa
Lucia (Sofware Lucia Karyotyping, Laboratory Imagin Ltda).
¿ESTÁ PRESENTE CALLICEBUS LUGENS EN COLOMBIA?
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA 119
RESULTADOS
Descripción del fenotipo
Hembra procedente de Florencia departamento del Caquetá.
Hembra adulta, longitud cabeza-cuerpo 46cm, longitud de la cola 56cm; la cara
es clara, casi completamente desnuda, con algunos pelos cortos y blancos sobre
el mentón y los labios; pelos más escasos, largos y negros en las mejillas. El
pelaje sobre la espalda y los flancos es negro, brillante y lustroso, con pelos
castaños oscuros. Posee una franja de pelos blancos hasta la base que se
extiende por encima del pecho siguiendo la línea del cuello y se prologa casi
hasta la orejas (figura 1). Las manos son blancas amarillentas con algunos pelos
negros entre los dedos. Las patas son negras.
Hembra procedente de Mocagua, Amazonas
Esta hembra juvenil tiene el pelaje sobre la espalda rojizo y los flancos negros.
El rojizo se extiende hasta la corona de la cabeza. Se contrasta con el negro más
oscuro del ejemplar de Florencia, Caquetá. El fenotipo parece asemejarse con el
fenotipo de Callicebus t. lucifer.
Descripción del cariotipo:
Al analizar el cariotipo del ejemplar decomisado de Florencia, Caquetá,
Colombia, con fenotipo “lugens”, y el de la hembra de C. t. lucifer (sensu
Hershkovitz 1990), ambas portadoras de los caracteres diagnósticos particulares
y contrastantes que las diferencian de Callicebus t. medemi, se encontró el
mismo cariotipo de 2n= 20, indistinguible una de la otra.
El cariotipo de los tres ejemplares examinados hasta la fecha (hembras) es muy
similar al descrito por Benirschke & Bogart (1976) con por 20 cromosomas. El
primer grupo cromosómico está conformado por cuatro pares cromosómicos
de gran tamaño, metacéntricos y/o submetacéntricos (pares 1-4); cada uno de
Figura 1. Hembra procedente de Florencia en el departamento de Caquetá.
BUENO/DEFLER
120 SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA
los pares presenta patrones de bandas (GTG y RBHG) bien definidos. El segundo
grupo tiene cinco pares de acrocéntricos pequeños (pares 5-9), contrastantes
en tamaño con el primer grupo. Los cromosomas X son submetacéntricos, de
tamaño intermedio, siendo los más cortos dentro de los cromosomas
biarmados. Se observó en uno de los X un patrón de replicación tardía con
RBHG-FPG. (figura 2, recuadro); aun no se conoce la morfología del Y en esta
especie, por no haber tenido acceso a ejemplares machos.
Con las bandas C (figura 3), se detectó heterocromatina constitutiva en seis
partes del complemento 1./ en los centrómeros de todos los pares
Figura 2. Cariotipo en bandas G (GTG) de la hembra de Florencia, Callicebus torquatus.
En el recuadro se muestra la replicación tardía de uno de los cromosomas X con pulso
tardío de Brud (RBHG = Bandas R con Brud, Hoech y Giemsa).
Figura 3. Cariotipo y metafase con Bandas C (CBG), notar los bloques teloméricos e
intersticiales en el par dos de los cromosomas grandes.
¿ESTÁ PRESENTE CALLICEBUS LUGENS EN COLOMBIA?
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA 121
cromosómicos; 2./ en los telómeros de los brazos largos de tres de los cuatro
pares de cromosomas biarmados; (cromosomas 1q, 3q ,4q). 3./ en los brazos
cortos del cromosoma 1 heterocigosis para una banda C+ telomérica, en la
hembra de Florencia, que evidencia la presencia de variaciones
heterocromáticas individuales o en poblaciones ? 4./ en los brazos largos del
cromosoma 2 una banda intersticial distal; 5./ en brazos largos y cortos del
cromosoma X, un bloque grande de heterocromatina pericentromérica; 6./ en
los pares pequeños (pares 5-9) bloques centroméricos conspicuos.
DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES
Bender & Mettler (1958) publicaron el primer cariotipo del género para C.
cupreus cupreus (2n= 46); posteriormente Egozcue et al (1969) con ejemplares
del “Oregon Regional Primate Center” en Estados Unidos, confirman un 2n= 46
para un ejemplar de Callicebus moloch (= cupreus) y registran un nuevo
cariotipo, con un número cromosómico muy bajo en un ejemplar de C.
torquatus (2n= 20). Bernirschke & Bogart (1976), analizan con bandas G los
complementos cromosómicos obtenidos a partir de cultivos primarios de
biopsias de piel de dos ejemplares de Callicebus torquatus (2n= 20), donados
y/o muertos en el Zoológico de San Diego; estos autores realizan la
comparación con cromosomas de Callicebus moloch cupreus (2n= 46) y no
encuentran una correspondencia (homología) entre estos dos cariotipos, ni con
bandas G ni con C, siendo estas diferencias aún más notorias a nivel de la
heterocromatina. Ellos afirmaron que no existen argumentos para considerar el
material cromosómico de C. moloch cupreus homólogo con C. torquatus. La
heterogeneidad cariológica encontrada en este grupo de primates puede ser
favorecida por sus características monógamas, su territorialidad y su estructura
social.
El cariotipo descrito en este trabajo es indiferenciable del encontrado en los
ejemplares caracterizados en los centros de investigación biomédica y
zoológicos americanos referidos anteriormente, hecho que no es sorprendente
dado que gran parte del material que entró a estas instituciones procedía de
exportaciones de fauna realizadas desde nuestro país entre los años 1960-1976
(Hernández-Camacho & Cooper 1976).
Por la información obtenida del secuestre, el Callicebus de Florencia (2n= 20),
tiene como posible origen el departamento de Caquetá, zona que está incluida
en la distribución geográfica establecida para C. t. lugens. Esto plantea varios
problemas que deben ser resueltos; el principal problema es que C. torquatus
lugens caracterizado citogenéticamente a partir de ejemplares provenientes de
los tributarios del margen norte del río Negro, en Brasil, por Bonvicino et al
(2003); y Stanyon et al (2003) presentan un cariotipo significativamente
BUENO/DEFLER
122 SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA
diferente con solo 16 cromosomas; estas diferencias cariológicas son evidencia
de la presencia de al menos dos especies con dos cariotipos distintos en el área
de distribución propuesta para C. lugens (Defler 2003, Hershkovitz 1990, van
Roosmalen 2002).
Si para C. lugens se reconoce como localidad típica la parte alta del río Orinoco,
en la confluencia de los río Guaviare y Orinoco con el Amazonas, cerca de San
Fernando de Atabapo en Venezuela, sería lógico asignar a C. lugens a las
poblaciones del margen norte del río Negro con 2n= 16, por su relativa cercanía
a la localidad típica de la especie. Sin embargo, se desconoce si las poblaciones
de esa región también tienen este cariotipo.
Barros et al (2000) encontraron en una hembra en cautividad (en el Centro
Nacional de Primates de Belém en Pará) de C. torquatus, un cariotipo de 2n= 22,
este cariotipo presenta el mismo número de cromosomas metacéntricos
grandes (4 pares) descritos para C. torquatus, pero con un par adicional de
acrocéntricos pequeños (para un total de seis pares de acrocéntricos). Estos
autores sugieren la presencia de por lo menos dos especies en el complejo
torquatus (Callicebus torquatus y Callicebus lugens) y consideran que este
ejemplar representa un taxón más primitivo que el caracterizado por un
complemento con 20 cromosomas, basándose en la hipótesis de que la
reducción numérica en este género ha sido originada por una serie de fusiones
en tanden con pérdidas de heterocromatina. El cariotipo de los ejemplares
colombianos (2n= 20) del presente trabajo se diferencia del cariotipo brasilero,
por la variación numérica (5 pares de acrocénticos pequeños) y por la
distribución y cantidad de heterocromatina constitutiva, por lo consideramos
que puede corresponder a un taxón no descrito.
Como los ejemplares con 2n= 16 (Bonvicino et al 2003) fueron colectados en el
lado noreste del río Negro, considerado como una barrera biogeográfica
eficiente para el aislamiento de los primates (van Roosmalen et al 2002), sería
razonable pensar que en el lado sur del río Negro y norte del río Solimóes
estuvieran presentes otras poblaciones con cariotipo diferente, posiblemente
los animales con 2n= 22 encontrados por Barros et al (2000). Otra posibilidad es
que los animales con 2n= 22 vienen del sur del río Solimoes. La zona incluída en
la distribución de torquatus dada por van Roosmalen (2002); este taxón no está
en Colombia de acuerdo con Defler (2003, 2004) (aunque inexplicablemente
van Roosmalen (2002) extienda su distribución hasta el río Apaporis en este
país). Además, si las poblaciones al este del río Negro son Callicebus lugens,
lugens no está disponible para las poblaciones de 2n= 20 al oeste del río Negro
que estaban incluidas por Hershkovitz (1990) en el taxón Callicebus t. lugens y
deben tener otro nombre nuevo. Si torquatus y lugens no son los taxones
¿ESTÁ PRESENTE CALLICEBUS LUGENS EN COLOMBIA?
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA 123
apropiados para este Callicebus colombiano de 20 cromosomas, a cuál taxón
corresponden?. Las otras dos especies del grupo torquatus presentes en el país
son medemi y lucifer; la primera tiene una distribución local restringida a la
zona cercana al río Caquetá, en el departamento del Putumayo y es una especie
muy poco conocida; la segunda, tiene una distribución más amplia desde el río
Caquetá hasta los ríos Napo y Solimóes, y sabemos ahora que tiene un cariotipo
similar a otros Callicebus torquatus colombianos, 2n= 20 con características.
Aunque se presume que medemi y lucifer, son morfológica y
biogeográficamente diferenciables, resulta indispensable realizar más estudios
citogenéticos en estos taxones, complementados con más estudios ecológicos y
comportamentales como el realizado por Palacios & Rodríguez (1995) en un
grupo de C. torquatus cf. lugens en la Estación Biológica de Caparú (Vaupés,
Apaporis); estos autores encuentran diferencias en los hábitos alimenticios de
los Callicebus colombianos, con dieta frugívora-seminívora en tanto que los
estudios realizados en los Callicebus torquatus lucifer del Perú (Kinzey 1975,
1977a-c, 1978, 1981, Kinzey et al 1977) muestran una dieta más frugívora-
insectívora; estas diferencias aunadas a caracteres morfológicos,
comportamentales y biogeográficos podrían ayudar a esclarecer la verdadera
identidad de los Callicebus amazónicos en Colombia. Sin embargo, seguimos
incluyendo todas estas poblaciones colombianas como Callicebus torquatus,
incluyendo varias subespecies, basadas en la similitud de su cariotipo de 2n= 20.
Es prioritario esclarecer la distribución real de esta especie (Callicebus
torquatus) con 2n= 20 y definir claramente el estado de sus poblaciones. Según
los criterios actuales de conservación (Defler et al 2003), C. t. lugens y C. t.
lucifer son poblaciones de la especie de bajo riesgo de extinción principalmente
debido a su amplia distribución; si en vez de una especie, resulta ser un
complejo de especies, cada una con distribución más restringida, todas o
algunas de estas pueden estar bajo algún grado de amenaza.
AGRADECIMIENTOS
A Carolina Franco, del hogar de paso y a Alexander Velásquez profesor de la
Universidad de la Amazonía, Florencia, por su apoyo en las visitas y contactos
con la familia asignada como secuestre depositario del ejemplar de Florencia; al
personal de apoyo del laboratorio de Citogenética en el Instituto de Genética de
la Universidad Nacional, Diana Martínez y Carolina Arango, siempre dispuestas
a brindarme su apoyo con estos cultivos de primates; a William Carroll (NYC),
por la primera traducción latín-inglés de la descripción original de von
Humboldt (1811); a Santiago Díaz por la revisión de la traducción y a Marcela
Gómez-Laverde por la lectura y comentarios siempre tan enriquecedores.
BUENO/DEFLER
124 SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA
A la División de Investigación de la Universidad Nacional de Colombia que
financió esta investigación dentro del proyecto “Valoración cariológica de
animales silvestres decomisados: una herramienta más para el conocimiento,
manejo y conservación de especies sometidas a comercio“.
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TAXONOMÍA Y FILOGENIA DE MICOS ARDILLA A PARTIR DEL GEN CITOCROMO B
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA 127
TAXONOMÍA Y FILOGENIA DE MICOS ARDILLA (GÉNER0 Saimiri) A
PARTIR DE UN ANÁLISIS DEL GEN DEL CITOCROMO b.
Anne Lavergne, Manuel Ruiz-García, Vincent Lacoste y Benoît de Thoisy
RESUMEN
La posición filogenética de los monos ardilla (género Saimiri) dentro del
infraorden Platyrrhini es aún debatida. De hecho, hay un gran número de
especies y subespecies de este género que tienen mucha plasticidad fenotípica.
La taxonomía subgenérica y sistemática de los micos ardilla, basada en varias
bases de datos con caracteres morfológicos, de comportamiento, citología y
origen geográfico, ha resultado en una clasificación confusa. Revisiones
sucesivas llevaron a inferencias disímiles, identificando de una hasta siete
especies y 16 subespecies diferentes. Recientemente, los caracteres
moleculares han aportado un marco coherente para entender la sistemática de
los micos ardilla en el Neotrópico, indicando 4 clados distintos (Saimiri oerstedii,
Saimiri sciureus, Saimiri boliviensis y Saimiri ustus). Dependiendo del gen de
interés (mitocondrial o nuclear), la divergencia entre S. sciureus y S. boliviensis
fue datada en 1.2 a 6.4 millones de años. Nosotros enfocamos nuestro análisis
en Individuos de Saimiri principalmente de la cuenca amazónica. Sus relaciones
filogenéticas fueron inferidas a partir de secuencias de nucleótidos del gen del
Citocromo B. Estudiamos 38 micos ardilla salvajes y con un origen geográfico
bien definido. Un total de 20 haplotipos diferentes de ADN mitocondrial fueron
encontrados, con una divergencia máxima de secuencias del 4.6%, observada
entre los individuos bolivianos y de la Guyana. Los diferentes clados descritos
por Cropp y Boinski (2000a) fueron confirmados y nuevos grupos fueron
evidenciados, correspondiendo a S. s. macrodon, S. s. albigena, S. s.
cassiquiarensis, y S. s. collinsi. Nuestros datos concuerdan con la taxonomía
propuesta por Hershkovitz (1984) y revela una gran cantidad de diversidad
genética dentro del género. Basados en estos análisis moleculares,
investigamos hipótesis concernientes a la diversificación y dispersión de los
micos ardilla en Sur América. Los resultados sugieren que los ríos (como
barreras) y los refugios pueden haber contribuido en la estructuración de estas
poblaciones. Futuros análisis moleculares, comportamentales y morfológicos
son necesarios para afinar el estatus taxonómico de este género.
LAVERGNE/RUIZ-GARCÍA/LACOSTE/DE THOISY
128 SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA
Palabras clave: Saimiri, taxonomía, filogenia, Citocromo b.
ABSTRACT
The phylogenetic position of Squirrel monkeys (genus Saimiri) within the
Platyrrhini infraorder is still debated. Indeed, number of species and sub-
species with a large morphological plasticity belongs to the taxon Saimiri. The
subgeneric taxonomy and systematics of Squirrel monkeys relied upon various
data sets and characters from morphology, behavior, cytology as well as
geographical origin resulting in a confused classification. Successive revisions
led to rather conflicting inferences, with one to seven different species and 16
subspecies identified. Recently, molecular characters provided a coherent
framework to the systematics of Central and South American Saimiri spp. and
indicated 4 distinct clades corresponding to Saimiri oerstedii, Saimiri sciureus,
Saimiri boliviensis and Saimiri ustus. Depending on the gene of interest
(mitochondrial or nuclear), the divergence between S. sciureus and S. boliviensis
was dated back 1.2 to 6.4 million years ago. We focused our analysis on Saimiri
individuals mainly originating from the Amazonian basin. Their phylogenetic
relationships were inferred from nucleotide sequences of the Cytochrome b
mitochondrial gene. We studied 38 wild Squirrel monkeys with a well-defined
geographical origin. A total of 20 different mtDNA haplotypes were found, with
a maximum sequence divergence of 4.6% observed between the Bolivian and
Guyanese Squirrel monkeys. The different clades previously described by Cropp
and Boinski (2000a) were confirmed and new groups of Squirrel monkeys
corresponding to S. s. macrodon, S. s. albigena, S. s. cassiquiarensis, and S. s.
collinsi were evidenced. Our data are in agreement with the taxonomy
proposed by Hershkovitz (1984) and revealed a large amount of genetic
diversity within the genus. Based on these molecular analyses, we investigated
hypotheses concerning the diversification and dispersion of Squirrel monkeys in
South America. Our results suggest that river barriers and forest refugia may
have contributed to the structuring of these primates. Further molecular,
behavioral and morphological analyses are needed to refine the taxonomic
status of this genus.
Key words: Saimiri, taxonomy, phylogeny, Cytochrome b.
INTRODUCCIÓN
Pese a que los hábitats de bosques neotropicales tienen ensambles de
mamíferos ricos en especies, se conoce poco sobre la diversidad y estructura
genética de las comunidades de fauna en ellos (Voss & Emmons 1996, Patton et
al 2000, Voss et al 2001). Los platirrinos tienen un área de distribución que va
desde México hasta el norte de Argentina, y divergieron de los primates
TAXONOMÍA Y FILOGENIA DE MICOS ARDILLA A PARTIR DEL GEN CITOCROMO B
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA 129
antropoides ancestrales hace 30 o 40 millones de años (Flynn et al 1995,
Goodman et al 1998). Los platirrinos existentes en la actualidad incluyen 15
géneros, clásicamente organizados en 2 familias y 6 subfamilias (Groves en
Wilson & Reeder 1993). Estudios morfológicos que incluyen caracteres como
tamaño corporal, dentadura, y presencia de gemelos, permitieron agruparlos en
2 o 3 familias (Simpson 1945, Hershkovitz 1977, Ford 1986). A pesar de la alta
diversidad genética mostrada recientemente mediante marcadores moleculares
(Tagliaro et al 1997, Cortez-Ortiz et al 2003), el origen y la biogeografía de los
monos suramericanos son tópicos todavía debatidos, mientras que la
taxonomía y sistemática de varios géneros es todavía incompleta (Medeiros et
al 1997, Cropp 1998, Cropp et al 1999). Dentro de las familias descritas, la
mayoría de autores reconoce la existencia de tres clados monofiléticos que
corresponden a 3 subfamilias (figura 1): 1./ los Atelinae, o monos grandes con
cola prensil, incluyendo Alouatta, Ateles, Lagothrix y Brachyteles; 2./ los
Pithecinae, que son granívoros pequeños, con Pithecia, Chiropotes y Cacajao; y
3./ los Callithrichinae o especies trepadoras, incluyendo Saguinus,
Leontopithecus, Callithrix y Cebuella. Sin embargo las relaciones entre estos tres
grupos permanecen ambiguas, bien sea identificadas con caracteres
morfológicos y/o moleculares (Goodman et al 1998). Además, la posición de los
géneros Saimiri, Cebus, Aotus, y Callicebus dentro de estos clados es
problemática (Singer et al 2003).
El género Saimiri tiene una distribución geográfica amplia, que abarca latitudes
10ºN a 17ºS, incluyendo la amazonía, Colombia, Ecuador, Perú, Bolivia,
Venezuela, el escudo guyanés (Guyana Francesa, Surinam y Guyana) además del
este de Costa Rica y sur de Panamá. Sugiriendo estas últimas zonas una
distribución más amplia en el pasado. La taxonomía y filogenia de los monos
ardilla es todavía debatida. De hecho la descripción de los monos ardilla, basada
en criterios morfológicos, muestra variación considerable en varios patrones
fenotípicos. Distintos autores reconocen de 1 a 7 especies, y hasta 16
subespecies (Hershkovitz 1984, Thorington 1985, Costello et al 1993). Algunos
caracteres morfológicos autoapomorfos, como el septo infraorbital, el músculo
braquiradial doble y la articulación protuberante entre el calcáneo y el hueso
navicular, sugieren que Saimiri divergió de otros platirrinos hace menos de 15
millones de años (figura 1) (Porter et al 1997). Usualmente se consideran 5
especies basándose en caracteres no moleculares (Hershkovitz 1984, Ayres
1985, Thorington 1985):
Saimiri boliviensis, en la parte norte de la cuenca amazónica, al occidente de
Brasil, Bolivia y oriente de Perú.
Saimiri vanzolinii, restringido a la confluencia entre los ríos Amazonas y
Japura, en el centro occidente de Brasil.
LAVERGNE/RUIZ-GARCÍA/LACOSTE/DE THOISY
130 SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA
Saimiri sciureus, del oriente de los andes colombianos al noreste de Brasil.
Saimiri ustus, en el sur de la cuenca amazónica y el centro de Brasil.
Saimiri oerstedii, con una distribución limitada a la costa pacífica de Costa
Rica y Panamá.
La clasificación propuesta por Hershkovitz (1984) se basa en patrones
comportamentales, distribución geográfica, caracteres citológicos y patrones
morfológicos como el color del pelaje, la forma del arco de las cejas, y el color
de la cola. Hershkovitz sugiere que el género Saimiri incluiría 4 especies y 9
subespecies, divididas en dos tipos: El tipo Romano (figura 2a): S. b. boliviensis y
S. b. peruviensis, y el tipo Gótico (figura 2b): S. sciureus con 4 subespecies (S. s.
sciureus, S. s. macrodon, S. s. albigena, S. s. cassiquiarensis), S. oerstedii con las
2 subespecies S. o. oerstedii y S. o. citrinellus, y S. ustus.
Homo sapiens
Pan paniscus
Pan troglodytes
Gorilla gorilla
Pongo pygmaeus
Hylobates lar
Hylobates syndactylus
Macaca mulatta
Cebuella pygmaeus
Callithrix jacchus
Callimico goeldii
Leontopithecus rosalia
Saguinus midas
Aotus azarae
Cebus albifrons
Cebus kaapori
Cebus nigrivittatus
Saimiri boliviensis
Saimiri sciureus (Brésil)
Saimiri sciureus (Pérou)
Alouatta belzebul
Alouatta seniculus
Ateles geoffroyi
Ateles belzebuth
Lagothrix lagothricha
Brachyteles arachnoides
Pithecia irrorata
Cacajao calvus
Chiropotes satanas
Callicebus torquatus
Callicebus moloch
Tarsius syrichta
18,1
57,5
17,1
Callicebus
Pitheciinae
Atelinae
Saimiri
Cebus
Aotus
Callitrichinea
Figura 1. Árbol obtenido por Neighbor-joining para 32 primates basado en
alineamientos de la secuencia del locus nuclear para la beta-globina. Números
encerrados en círculos en los nodos representan los tiempos estimados de divergencia
(en millones de años), basados en una calibración de 35 millones de años para
separación Platyrrhine-Catarrhine. Las agrupaciones a la derecha designan siete clados
monofiléticos (Adaptado de Porter et al (1997).
TAXONOMÍA Y FILOGENIA DE MICOS ARDILLA A PARTIR DEL GEN CITOCROMO B
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA 131
La clasificación propuesta por Thorington (1985) se basa en patrones de
coloración y análisis morfométricos de cráneos y dientes. Él reconoce 2 especies
y 5 subespecies. La primera especie Saimiri sciureus incluye 4 subespecies S. s.
sciureus, S. s. boliviensis, S. s. cassiquiarensis y S. s. oerstedii siendo la última
Saimiri madeirae (= S. ustus), que se encuentra entre los ríos Tapajos y Purus.
Thorington también sugiere considerar todos los monos ardilla que presentan
patrones de coloración similares dentro del grupo de S. sciureus dentro de S. s.
sciureus, aunque otros autores sugieren considerarlos subespecies distintas. Por
ejemplo, Osgood (1916) reporta que S. s. collinsi en la isla Marajo, en la
desembocadura del amazonas, tiene patrones de coloración similares a S. s.
sciureus en Guyana; un carácter similar es reportada para S. caquetensis en
Colombia (Allen 1916).
La especie S. vanzolinii fue descrita por Ayres en 1985. Esta descripción se basa
en caracteres morfológicos y su distribución geográfica, restringida al estado del
Amazonas, en Brasil. Esta especie pertenece al grupo Romano, pero difiere del
grupo de S. boliviensis por su color negro en la cabeza y espalda.
Para comprender la relevancia de estas hipótesis taxonómicas y sistemáticas se
realizó un estudio comparativo con 179 monos ardilla (F.Catzeflis, sin publicar).
El propósito era identificar y cuantificar la variabilidad de los caracteres
morfológicos dentro y entre poblaciones silvestres. Las muestras provenían de
las colecciones del Field Museum of Natural History de Chicago y el National
Museum of Natural History de Washington. Al menos 3 individuos de los
siguientes taxones fueron examinados: albigena, boliviensis, collinsi, macrodon,
peruviensis, sciureus y ustus. Doce caracteres fueron analizados (tabla 1). La
Figura 2. Ilustración de los tipos Romano y Gótico, descritos por Hershkovitz (1984),
Izquierda (2a): Saimiri boliviensis representa el tipo Romano. Derecha (2b). Saimiri
sciureus representa el tipo Boliviano. Ilustraciones por J. Salaud.
LAVERGNE/RUIZ-GARCÍA/LACOSTE/DE THOISY
132 SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA
tabla 2 muestra la variabilidad observada en estos caracteres. Dentro de los 12
caracteres, 8 resultaron polimórficos dentro de una muestra originada en la
misma región (por ejemplo la pigmentación dorsal de la cola, carácter 8; o la
presencia de una línea medio-dorsal oscura en los S. boliviensis peruviensis de la
localidad de Loreto en Perú, que está ausente en los monos de las regiones de
Huanaco y Ucayali). Esta variabilidad en criterios fenotípicos clásicos explica la
confusión y divergencia entre taxonomías propuestas anteriormente
(Hershkovitz 1984, Thorington 1985).
Tabla 1. Parámetros morfológicos utilizados para definir subespecies y especies de
monos ardilla. La mayoría de los caracteres fue descrita o ilustrada por Hershkovitz
(1984).
Caracteres
Descripción
1.
Orejas
a=desnudas / b=pelos flecados / c=otro
2.
Corona de la cabeza
a=negra / b=gris-oliva
3.
Línea medio dorsal que se
hunde
a=presente / b=ausente
4.
Antebrazo
a=roja, naranja / b=amarilla, cafe-gris
5.
Perdida de pelo en la espalda
a=gris, gris-negra / b=naranja, agouti
6.
Muslos (P) & hombros (B)
a=gris / b=oliva-gris / c=cafe-oliva
7.
Coloración brazos
a=poca (mano) / b=mucha (codo)
8.
Cola: pigmentación dorsal
Cinta negra a=presente / b=ausente
9.
Cola: penacho distal
a=contrastante / b=no contrastante
10.
Mancha supra ocular
a=presente / b=ausente
11.
Pelos del tope de la cabeza
a= gris → naranja→ negro
b= gris → negro → beige /
c= gris → blanco sucio → negro /
d= gris → amarillo-beige → negro → amarillo-
beige /
e=café-negro → blanco sucio → negro → blanco
sucio /
12.
Coloración patas traseras
a=poca (pies) / b=mucha (rodilla)
P= extremidades traseras, B= brazos. Los estados (a, b, c…) de los caracteres fueron
detectados entre especímenes colectados en diferentes áreas de la amazonía y
depositados en las colecciones científicas del Field Museum of Natural History (Chicago)
y en el United States Natural History Museum (Washington).
Estudios recientes con marcadores moleculares (Boinski & Cropp 1999, Cropp &
Boinski 2000a) permitieron un acercamiento nuevo al estudio de la sistemática
de las especies de Saimiri. Análisis de genes nucleares y mitocondriales
revelaron 4 grandes clados: 1./ S. oerstedii con 2 subespecies, S. o. oerstedii y S.
o. citrinellus; 2./ S. boliviensis con 2 subespecies, S. b. boliviensis y S. b.
peruviensis; 3./ S. ustus y 4./ S. sciureus. Estos resultados son consistentes con
la clasificación de Hershkovitz (1984). Entre los marcadores de variabilidad
genética relevantes para filogeografía, biosistemática y estructuración genética
en poblaciones de mamíferos, el gen mitocondrial Citocromo b es comúnmente
utilizado (Patton et al 2000, Cortez-Ortiz et al 2003). Los tiempos de
TAXONOMÍA Y FILOGENIA DE MICOS ARDILLA A PARTIR DEL GEN CITOCROMO B
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA 133
divergencia entre S. sciureus y S. boliviensis fueron estimados entre hace 1 y 6
millones de años, de acuerdo al marcador nuclear o mitocondrial utilizado.
Además, la divergencia de S. oerstedii fue calculada entre hace 3 y 5 millones de
años cuando se utilizó un marcador de ADN mitocondrial (Citocromo b y Región
control de la mitocondria), y alrededor de hace 260000 y 420000 años al
estudiar genes nucleares (ZFX y IRBP) (Cropp & Boinski 2000a). Las relaciones
entre varias de las subespecies descritas por Hershkovitz (1984) permanecen sin
resolver. Por ejemplo, los taxa macrodon reportado en la cuenca amazonía
incluyendo Ecuador, Perú y Colombia y albigena en Colombia no han sido
confirmados utilizando caracteres moleculares. Por esto hemos enfocado
nuestro estudio en los monos ardilla de la amazonía, para extender el trabajo
de Cropp & Boinski a toda el área de distribución de este género, y proveer de
una estimación completa de su taxonomía y filogeografía.
Tabla 2. Matriz de los estados de los 12 caracteres observados en 15 muestras de
Saimiri spp. referenciadas en la colección del Field Museum of Natural History
(Chicago) y en el United States Natural History Museum (Washington).
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
Brasil*: Amazonas (3)
S. ustus
b
b
b
a
ab
b
a
a
b
a
d
a
Brasil: Para (5)
S. s. collinsi
b
b
a
a
a
a
b
b
b
b
de
b
Brasil: Para (24)
S. s. sciureus
b
b
b
a
ab
b
b
b
b
ab
e
b
Brasil: Para (5)
S. ustus
a
b
a
a
ab
c
a
a
ab
ab
a
a
Colombia: Caquetá (11)
S. s. macrodon
b
b
b
a
ab
b
a
b
a
ab
e
a
Colombia: Huila (15)
S. s. macrodon
b
b
ab
a
a
a
a
ab
b
b
de
a
Colombia: Meta (11)
S. s. albigena
b
b
b
b
b
a
a
ab
ab
b
e
a
Guyana (19)
S. sciureus
b
b
b
a
ab
b
a
b
a
a
de
a
Perú: Cuzco (6)
S. b. boliviensis
b
a
a
a
b
c
b
a
b
b
c
ab
Perú: Huanoco (14)
S. b. peruviensis
b
ab
b
a
ab
b
b
b
a
b
d
a
Perú: Loreto (8)
S. b. peruviensis
c
ab
a
a
a
c
b
a
b
b
bc
a
Perú: Loreto (22)
S. s. macrodon
b
b
b
a
a
a
a
b
a
ab
be
a
Perú: Ucayali (8)
S. b. peruviensis
c
b
b
a
a
a
b
b
a
b
e
a
Surinam (18)
S. sciureus
b
b
a
a
a
a
b
b
ab
b
de
b
Venezuela: Amazonas
(10)
S. sciureus
b
b
b
a
ab
a
b
ab
ab
a
d
a
*Los caracteres y sus estados se describen en la tabla 1.
MATERIALES Y MÉTODOS
Examinamos las variaciones en las secuencias de un fragmento del gen
Cytocromo b de 1140pb, en una muestra amplia (38 animales) incluyendo la
mayoría de las especies de Saimiri y de subespecies de la cuenca amazónica y el
escudo guyanés. La tabla 3 resume la identificación de los animales, de acuerdo
con la taxonomía de Hershkovitz (1984), y su origen geográfico. El ADN fue
extraído de biopsias de piel, órganos en alcohol al 95%, o pelos según
LAVERGNE/RUIZ-GARCÍA/LACOSTE/DE THOISY
134 SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA
procedimientos estándar (Sambrook et al 1989). Dos fragmentos sobrelapantes
de casi 800pb del Citocromo b fueron amplificados por reacción en cadena de la
polimerasa (PCR) según lo descrito previamente (Lavergne et al 2003). Los
productos de PCR fueron cortados de geles de agarosa y secuenciados
directamente, en ambas cadenas, con amplificación y cebadores internos
usando el paquete comercial Thermo Sequenase Radiolabelled Terminator Cycle
Sequencing Kit (Amersham life Science, OH, USA). Los análisis filogenéticos se
realizaron utilizando métodos de distancia y máxima parsimonia con el
programa PAUP 4.0b10 (Software PAUP 4.0b10: Swofford 1998).
Tabla 3. Monos ardilla analizados para el marcador Citocromo b.
Especies y
subespecies*
Número de
Identificación**
Origen***
Haplotipo
de Cyt b
S. b.
boliviensis
Saim boliviensis T1611
Zoológico: Francia, Réserve de Sigean
A
Saim boliviensis 53582
Bolivia, Santa Cruz (EMBL U53582)
A
Saim boliviensis B16
Iquitos
A
Saim boliviensis 86004
Colonia reproductiva, Instituto
Pasteur
A
Saim boliviensis 1179
Desconocido
A
Saim boliviensis 1027
Desconocido
A
Saim boliviensis 1023
Desconocido
A
Saim boliviensis 38273
EMBL SSU38273
B
Saim boliviensis B14
Iquitos
C
S. s. sciureus
Saim sciureus T1862
Guyana francesa
D
Saim sciureus T1901
Guyana francesa
D
Saim sciureus 1554
Guyana francesa
E
Saim sciureus 1781
Guyana francesa
E
Saim sciureus 1479
Escudo guyanés
E
Saim sciureus 1543
Escudo guyanés
E
Saim sciureus 1212
Guyana francesa
F
Saim sciureus 1703
Guyana francesa
F
Saim sciureus 22
Guyana
F
Saim sciureus 14
Guyana
F
Saim sciureus 1666
Escudo guyanés
F
Saim sciureus 1720
Escudo guyanés
F
Saim sciureus 94021
Colonia reproductiva, Instituto
Pasteur
G
Saim sciureus 91122
Colonia reproductiva, Instituto
Pasteur
H
Saim sciureus 91051
Colonia reproductiva, Instituto
Pasteur
I
Saim sciureus 1
Guyana
J
S. s. collinsi
Saim collinsi 95043
Colonia reproductiva, Instituto
Pasteur
K
Saim collinsi 94130
Colonia reproductiva, Instituto
Pasteur
K
Saim collinsi 95118
Colonia reproductiva, Instituto
Pasteur
K
S. o.
oerstedii
Saimiri oerstedii SMO1
Desconocido
L
TAXONOMÍA Y FILOGENIA DE MICOS ARDILLA A PARTIR DEL GEN CITOCROMO B
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA 135
Especies y
subespecies*
Número de
Identificación**
Origen***
Haplotipo
de Cyt b
S. b.
peruviensis
S. boliviensis 5323
Perú N° 1609
M
S. boliviensis SB-1604
Desconocido
M
S. boliviensis 5325
Perú N° 45
N
S. s. albigena
S. s. albigena 7
Colombia, Llanos orientales
O
S. s. albigena 26
Colombia, Llanos orientales
P
S. s.
cassiquiaren
sis
S. s. cassiquiarensis
5326
Colombia N° 24
Q
S. s. cassiquiarensis
5327
Colombia N° 23
R
S.s.
macrodon
S. s. macrodon SS-15
Perú: Iquitos
S
S. s. macrodon 5324
Perú N° 1875
T
Alouatta
seniculus
Alouatta seniculus
T1485
Guyana francesa
Aotus
nancymaae
M35 Aotus nancymae
Colombia (Leticia)
Aotus
nancymaae
M26Aotus nancymae
Colombia (Leticia)
Saguinus
midas
Saguinus midas 071
Guyana francesa
*Identificación taxonómica (basada en la clasificación de Hershkovitz 1984), **Números
de identificación individual, ***Localidades de captura (para animales silvestres),
Letra de cada haplotipo de citocromo b.
RESULTADOS
Se analizaron un total de 38 secuencias. El Citocromo b mostró alta variabilidad,
con 130 sitios variables, 88 de los cuales fueron informativos. Un total de 20
haplotipos distintos de ADNmt fue encontrado (tabla 3). La divergencia
intraespecífica promedio varió entre valores pequeños de 0%, 0.06% o 0.24%
para S. s. collinsi, S. b. peruviensis y S. s. sciureus respectivamente a 2.63% para
S. s. macrodon. Las diferencias pareadas muestran una alta heterogeneidad
dentro del género, con, por ejemplo, una divergencia promedio de 4.6 +/-
0.14% entre S. s. sciureus y S. b. boliviensis, y 0.53 +/- 0.16% entre S. s. albigena
y S. s. cassiquiarensis (tabla 4).
El árbol filogenético obtenido fue enraizado con secuencias de Alouatta
seniculus, Aotus nancymae, y Saguinus midas (figura 4). El género Saimiri es
monofilético y diverge de otros primates neotropicales con un soporte de
bootstrap de 100%. La secuencia del Citocromo b contiene variabilidad genética
importante dentro del género Saimiri. Los métodos de distancia y máxima
parsimonia arrojan resultados similares en los árboles obtenidos, tanto en la
ramificación como en el soporte de nodos. Se pueden reconocer tres clados
principales: Uno compuesto de S. s. sciureus y S. oesrtedii, uno incluyendo S. s.
albigena, S. s. cassiquiarensis, S. macrodon y S. s. collinsi, y uno con S. b.
boliviensis y S. b. peruviensis. Estos tres grupos son soportados por valores altos
LAVERGNE/RUIZ-GARCÍA/LACOSTE/DE THOISY
136 SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA
de bootstrap, 74%, 72% y 100% respectivamente. Los animales provenientes
Colombia, representados por S. s. albigena y S. s. cassiquiarensis están
asociados con un valor de bootstrap de 99%.
Tabla 4. Divergencias promedio (basadas en todas las sustituciones) entre las
diferentes especies y subespecies de monos ardilla. Treinta y ocho individuos de
Saimiri representando 8 clados distintos fueron analizados.
sciureus 1
albigena 1
cassiquiarensis1
macrodon1
collinsi1
boliviensis2
pruviensis2
S. o.
oerstedi
sciureus 1
0.24 +/-
0.26
albigena1
3.57 +/-
0.19
0.09
cassiquiare
nsis1
3.92 +/-
0.23
0.53 +/-
0.16
0.18
macrodon1
4.38 +/-
0.60
2.50 +/-
0.61
2.41 +/-
0.63
2.63
collinsi1
3.99 +/-
0.13
2.5 +/-
0.05
2.41 +/-
0.14
2.63 +/-
0.38
0
boliviensis2
4.60 +/-
0.14
3.57 +/-
0.06
3.84 +/-
0.14
3.96 +/-
0.54
3.70 +/-
0.04
0,039 +/-
0.049
peruviensis2
4.41 +/-
0.10
3.52 +/-
0.07
3.79 +/-
0.15
3.92 +/-
0.39
3.54 +/-
0.04
0.87 +/-
0.06
0.06 +/-
0.05
S. oerstedi
3.68 +/-
0.07
3.64 +/-
0.06
3.99 +/-
0.19
4.12 +/-
0.62
3.68 +/-
0
4.23 +/-
0.04
4.18 +/-
0.05
0
El número bajo la diagonal representa el porcentaje neto de diferencias de nucleótidos
entre los distintos haplotipos del citocromo b. 1: Saimiri sciureus (la subespecie se
presenta en el recuadro); 2: Saimiri boliviensis (subespecie en el recuadro)
La agrupación de los dos clados principales constituida de S. s. sciureus, S.
oerstedii y S. s. macrodon, S. s. albigena, S. s. cassiquiarensis y S. s. collinsi es,
en contraste, poco soportada por el análisis de bootstrap, con un valor de 55%
(método de parsimonia) y 54% (método de distancia).
Aunque las relaciones filogenéticas entre las diferentes especies y subespecies
de Saimiri no están totalmente resueltas, pueden ser relacionadas a
estructuración geográfica. Animales del clado boliviano (S. b. boliviensis) están
relacionados a animales originados en Perú, y se agrupan juntos en el árbol
obtenido (figura 4). El análisis de secuencias revela dos grupos dentro de los
animales de Colombia, relacionados con sus áreas de distribución, los llanos
orientales vs. el piedemonte andino, en el occidente colombiano. Podemos
TAXONOMÍA Y FILOGENIA DE MICOS ARDILLA A PARTIR DEL GEN CITOCROMO B
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA 137
entonces sugerir que las poblaciones geográficas de los diferentes taxa de
Saimiri adquirieron suficiente variabilidad genotípica para que sea detectable
una estructuración filogeográfica.
DISCUSIÓN
Los datos moleculares resultantes del análisis del gen del Citocromo b en un
muestreo de monos en distintas regiones de la amazonía (Brasil, Perú, Colombia
y escudo Guyanés) soportan, en conjunto con datos comportamentales y
bioquímicos (Vandeberg et al 1990, Boinski & Cropp 1999), la existencia de dos
especies: S. boliviensis y S. sciureus. Este resultado contrasta con los obtenidos
por otros que sugieren la existencia de dos especies de monos ardilla, una en
América central, S. oerstedii, y la segunda en Suramérica, S. sciureus, con varias
subespecies (Cabrera 1958, Costello et al 1993, Silva et al 1993). Por ejemplo, el
morfotipo boliviano (S. boliviensis) ha sido considerado por mucho tiempo
como una subespecie de S. sciureus (Thorington 1985).
Nuestras investigaciones filogenéticas en el género Saimiri permiten confirmar
la existencia de varias subespecies: S. s. sciureus, S. s. collinsi, S. s. macrodon, S.
s. albigena, S. s. cassiquiarensis, S. b. boliviensis, S. b. peruviensis, y S. o.
oerstedii. Al nivel subespecífico, las construcciones filogenéticas agrupan las 2
subespecies S. b. boliviensis y S. b. peruviensis, mientras que el grupo de S. s.
sciureus está relacionado con S. o. oerstedii. Los monos ardilla de la subespecie
S. s. macrodon están relacionados más cercanamente a la subespecie S. s.
collinsi. Dentro del clado constituido de animales originarios de Colombia y Perú
se pueden reconocer 3 grupos, de acuerdo con el origen geográfico de los
animales (figura 3). Las dos muestras de S. s. macrodon SS15 y S. s. macrodon
5324 originadas en la región de Leticia (Colombia), pueden ser consideradas
como S. s. macrodon. En contraste, animales de la región de los llanos
orientales (Colombia) parecen pertenecer al taxón S. s. albigena propuesto por
Hershkovitz (1984). Los otros dos monos colombianos (5326 y 5327) pueden ser
considerados como S. s. cassiquiarensis. Finalmente, nuestros resultados son
congruentes con los propuestos por Hershkovitz (1984) con criterios
morfológicos, con 4 especies y 9 subespecies. Además, estos resultados
obtenidos con análisis de la secuencia del gen Citocromo b son congruentes con
los estudios moleculares previos (Boinski & Cropp 1999, Cropp & Boinski
2000a). Sin embargo, dado que la divergencia entre los clados de Saimiri
sciureus y S. boliviensis es casi 4.6%, el estatus de subespecie para otros taxa es
cuestionable. La divergencia observada entre S. s. sciureus, S. s. collinsi, S. s.
macrodon, y S. o. oerstedii es comparable. Para confirmar o descartar estas
hipótesis se hacen necesarias más investigaciones, incluyendo análisis
LAVERGNE/RUIZ-GARCÍA/LACOSTE/DE THOISY
138 SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA
Saim sciureus 1212
Saim sciureus 1720
Saim sciureus 94021
Saim sciureus 91051
Saim sciureus 22
Saim sciureus 14
Saim sciureus 1666
Saim sciureus 1
Saim sciureus 1703
Saim sciureus 1543
Saim sciureus 1554
Saim sciureus 1479
Saim sciureus 1781
Saim sciureus 91122
Saim sciureus T1862
Saim sciureus T1901
Saimiri oerstedii SMO1
S. s. ma crodon 7
S. s. ma crodon 26
S. s. ma crodon 5327
S. s. ma crodon 5326
S. s. ma crodon SS15
S. s. ma crodon 5324
Saim collinsi 95043
Saim collinsi 94130
Saim collinsi 95118
S. bol iviensis 5323
S. bol iviensis S B-1604
S. bol iviensis 5325
Saim boliviensis B14
Saim boliviensis 1027
Saim boliviensis 38273
Saim boliviensis 53582
Saim boliviensis B16
Saim boliviensis 86004
Saim boliviensis 1023
Saim boliviensis T1611
Saim boliviensis 1179
Alouatta seniculus T1485
Sagui nus midas 071
M35 Aotus nancymaae
M26 Aotus nancymaae
100
48
100
97
71
99
76
99
66
99
100
45
41
72
100
54
74
99
100
98
66
66
20
complementarios de secuencias de ADNmt y nuclear, además de
comparaciones comportamentales y morfológicas en muestras más grandes.
Los diferentes clados previamente descritos pueden relacionarse a rangos de
áreas que enfrentaron eventos geográficos de gran escala. Es interesante la
identificación de las áreas de diversificación para evaluar la hipótesis de los
patrones de dispersión de los monos ardilla. Acercamientos similares, usando el
análisis de la secuencia del Citocromo b, permitieron investigar la radiación y
proceso de dispersión en roedores y marsupiales (Patton et al 1997, Patton et
Figura 3. Árbol de distancia obtenido por Neighbor-joining entre 38 secuencias de
Cytocromo b de Saimiri spp. Representando 20 haplotipos. Los números sobre
segmentos ancestrales incidan la robustez de cada nodo, estimada por un bootstrap con
1000 muestras.
TAXONOMÍA Y FILOGENIA DE MICOS ARDILLA A PARTIR DEL GEN CITOCROMO B
SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA 139
al 2000). Se pueden avocar varios procesos de diversificación para explicar la
estructuración geográfica de los primates. Primero, barreras riverinas pueden
haber jugado un papel en la distribución actual de las especies (Ayres & Clutton-
Brock 1992). En 1853 Wallace sugirió que la cuenca del Amazonas podría estar
dividida en 4 áreas, delimitadas por los ríos Amazonas, Rio Negro, y Rio
Madeira, que interferían con la ocurrencia de las especies.
Un estudio de la biogeografía del género Saguinus, Callithrichidae, ha sido
realizado con la ayuda de genes mitocondriales, el Citocromo b y la región
control de la mitocondria. Para las especies de Saguinus, su distribución
geográfica puede haber sido muy influenciada por las barreras riverinas.
Además, el género Saguinus pudo haberse dispersado a lo largo de la costa
norte de Suramérica, desde el delta del Amazonas hacia el occidente, y hacia
América central. Como los monos araña y los monos tití tienen distribuciones
geográficas comparables, este patrón de diversificación de los monos tití podría
encajar con el de los monos ardilla (Cropp & Boinski 2000b). Sin embargo otros
eventos, incluyendo los refugios pleistocénicos y dispersión deben ser avocados
para comprender totalmente la diversidad de los dos géneros. Según
Thorington (1985) los monos ardilla serían insensibles a un posible efecto de
barreras riverinas, siendo esto por su distribución preferida a lo largo de
cuerpos de agua. El único rio que habría entonces interferido con el flujo de
genes, y por lo tanto influenciado los procesos de diversificación, sería el río
Jurua, separando a S. boliviensis de S. sciureus. Otras teorías sugieren periodos
de dispersión sucesivos (Lepp et al 1997, Cropp 1998), y resaltan la importancia
de los refugios boscosos. En el caso de los monos ardilla la diversificación entre
S. s. collinsi en la región de Belem en Brasil y S. s. sciureus en el escudo guyanés
podrían relacionarse con los refugios boscosos en estas dos áreas (figura 4)
(Haffer 1969, Vanzolini 1970). Además, la distribución geográfica de S. ustus y S.
s. cassiquiarensis podría estar relacionada con el refugio de Madeira (Haffer
1969) y el de Imeri (Haffer 1969, Vanzolini 1970), (figura 4) respectivamente.
Tenemos entonces que la taxonomía de Saimiri establecida por Hershkovitz
(1984) mediante análisis morfológicos y biogeográficos es confirmada por
procedimientos moleculares, como el mostrado aquí. Esto contrasta con las
diferencias marcadas que se encuentran en otros primates neotropicales,
donde análisis moleculares recientes no confirman la taxonomía propuesta
anteriormente mediante caracteres morfológicos y estudios de color del pelaje,
por ejemplo en Alouatta y Ateles (Collins & Dubach 2000a, 2000b, Cortes-Ortiz
et al 2003, Ruiz-García et al 2006).
LAVERGNE/RUIZ-GARCÍA/LACOSTE/DE THOISY
140 SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA
AGRADECIMIENTOS
Las muestras fueron otorgadas amablemente por S. Cropp, T. Petit, M. Ruiz-
García, B. de Thoisy, C. Bourrelis, C. Muniz, y S. Herrera. El texto fue traducido
del inglés al español por Sergio Botero. Este estudio fue financiado por “Réseau
International des Instituts Pasteur".
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durante los periodos secos y calientes del pleistoceno; (1) Refugio de Chocó; (2) Refugio
de Nechi; (3) Refugio de Catatumbo; (4) Refugio de Imeri; (5) Refugio de Napo; (6)
Refugios del este de Perú; (7) Refugio de Madeira-Tapajos; (8) Refugio de Belem; (9)
Refugio de Guyana. Las regiones en negro presentan elevaciones de más de 1000m (de
Haffer 1969). El nombre de las especies de Saimiri se indica próximo al refugio que
puede explicar su distribución geográfica.
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MEDICINA 145
MEDICINA
EVALUACIÓN DE LA SALUD DE UNA POBLACIÓN NATURAL DE TITÍ CABEZA BLANCA
MEDICINA 147
EVALUACIÓN DE LA SALUD DE UNA POBLACIÓN NATURAL DE TITÍ CABEZA
BLANCA (Saguinus oedipus), HACIENDA EL CEIBAL, COLOMBIA
Fernando Nassar-Montoya, Victoria Pereira-Bengoa, Anne Savage, Luis Soto,
Humberto Giraldo, Francisco García y Olga Cecilia Ramírez
RESUMEN
La medicina del tití cabeza blanca (Saguinus oedipus) ha sido estudiada
ampliamente en los animales mantenidos ex situ en las colecciones de
zoológicos y centros de investigación pero no en vida silvestre, debido a lo cual
es urgente que se realicen trabajos que contribuyan a entender el impacto que
pueden tener las enfermedades sobre las poblaciones naturales. Con este
enfoque, este artículo presenta la evaluación clínica completa de una población
natural de Saguinus oedipus en el norte de Colombia que ha sido monitoreada
por el Proyecto Tití y por lo cual se espera que la integración de los resultados a
la información registrada, contribuya a la identificación de amenazas para la
conservación de esta especie que se considera en estado crítico. El estudio se
realizó en 27 titís cabeza blanca (Saguinus oedipus) en la estación de campo del
Proyecto Tití localizada la Hacienda El Ceibal, Santa Catalina, Bolívar, Colombia.
Los valores de NUS, calcio y bilirrubina registrados fueron similares a los
reportados en cautiverio; los conteos de leucocitos, eritrocitos, hemoglobina,
hematocrito y plaquetas fueron más bajos que los mínimos reportados,
mientras que ALT, AST y glucosa más elevados. En la materia fecal no se
identificaron bacterias aerobias y hongos que representaran riesgo para la salud
de la población natural del tití cabeza blanca de El Ceibal. El hecho que se
hubiera registrado dos de los 27 animales con sintomatología al examen y
laboratorio, muestra que la evaluación médica en primates silvestres es útil
para la detección de signos que contribuirían a detectar de manera temprana
amenazas para la salud de una población. Sin embargo, los análisis de la
información con propósitos de medición de la salud de una población en
estudios transversales debe hacerse con precaución, debido al alto rango de
variación que puede encontrarse o a la dificultad de explicar los resultados
sobre todo cuando se tiene poca información base sobre la medicina de la
especie, como ocurrió en el presente estudio. Para el caso de Saguinus oedipus,
los valores de referencia son complicados de interpretar debido a la alta
variación de los datos reportados en la literatura o al hecho que la información
NASSAR-MONTOYA/PEREIRA-BENGOA/SAVAGE/SOTO/GIRALDO/GARCÍA/RAMÍREZ
148 MEDICINA
se expresa únicamente en medias. Desde este punto de vista, es útil para el
análisis de los datos de una población separar los animales con signos clínicos o
con valores atípicos en las pruebas de laboratorio como se hizo en el presente
trabajo.
Palabras clave: salud, Saguinus oedipus, hematología primates, medicina
primates, parásitos de primates, Proyecto Tití.
ABSTRACT
The medicine of the cotton top tamarin has been widely studied in captivity but
it is poorly known in wild populations. Therefore, it is the urgent to undertake
studies aimed to understand the impact of diseases on natural populations.
Within this context, this article shows the results of a clinic evaluation of a
natural population of Saguinus oedipus located in the north of Colombia, which
has been monitored by the Proyecto Titi for several years. Therefore, we expect
that the integration of results to the information compiled by Proyecto Titi will
contribute to identify threats for the conservation of this species in critical
status. The study was carried out on 27 cotton tops distributed naturally in the
woods of the Hacienda El Ceibal, Santa Catalina, Bolivar, Colombia. The values
for BUN, Calcium and billirubines were similar to those reported in captivity.
WBC, RBC, hemoglobin, CPV and plaquettes were lower to the minimum
reported, meanwhile ALT, AST and glucose higher. There were not isolated
bacteria and fungus that suggested a risk for the natural population of the
Ceibal. The fact that two animals from 27 were found with signs at the clinical
exam and laboratory shows that the medical evaluation of wild primates is
useful for the detection of signs that may contribute to identify early threats for
the health of a population. However, the analyses of the information aimed to
measure the health of a population in transversal studies have to be done
carefully, owed to the high rank that can be observed and the difficulty to
explain the results when little information o a species medicine is available. In
the case of saguinus Oedipus, the reference values are hard to understand
because the is a wide variation within the reported data and this is composed
by means. Form this point of view, it is useful for the analysis of a population
the split tha animals with a withpot symptoms, like it was done
Key words: Saguinus oedipus health, hematology of primates, medicine of
primates, parasites of primates, Proyecto Tití.
INTRODUCCIÓN
El tití cabeza blanca (Saguinus oedipus) ha sido ampliamente utilizado en
biomedicina y por tanto, las poblaciones cautivas están bien estudiadas en
EVALUACIÓN DE LA SALUD DE UNA POBLACIÓN NATURAL DE TITÍ CABEZA BLANCA
MEDICINA 149
diversos campos de la medicina y biología (Clapp et al 1993). Sin embargo, los
trabajos en poblaciones naturales se han hecho primordialmente con énfasis en
biología y conservación (Hernandez-Camacho & Cooper 1976, Neyman 1977,
Savage et al 1996, Savage et al 1997), y los pocos estudios médicos se han
enfocado principalmente en las relaciones de la temperatura y el metabolismo
(Stonerook et al 1994) y colitis (Wood et al 1988, 1998). También, Savage
(1990) y Savage y colaboradores (1993) reportaron algunos resultados sobre
parásitos, peso, temperatura corporal y tasa cardiaca en individuos silvestres, y
Power y colaboradores (1997) niveles de vitamina D3 en suero.
El conocimiento en medicina y patología del tití cabeza blanca silvestre es
importante para los programas de conservación, debido a que los agentes
infecciosos y las enfermedades pueden tener alto impacto en la dinámica de las
poblaciones animales (Karesh & Cook 1995). La preocupación es mayor si se
considera que la especie se distribuye en áreas de alta intervención y
deforestación (Miller et al 2004), donde el contacto con personas y la
degradación del hábitat pueden incrementar los riesgos antropozoonóticos
(Michaud et al 2003, Trejo-Macías et al 2007). Adicionalmente, los primates
comparten una amplia gama de agentes infecciosos con el ser humano (FELASA
Working Group on Non-Human Primate Health 1999). Este riesgo puede ser aun
más importante para el tití cabeza blanca debido a que se ha sugerido que la
especie puede ser más susceptible a agentes patógenos, pues en cautiverio y
vida silvestre tiene baja diversidad de moléculas MHC (Complejo mayor de
histocompatibilidad) Clase I (Watkins et al 1988, Gyllensten et al 1997).
El presente estudio transversal presenta la evaluación clínica completa de una
población de Saguinus oedipus en vida silvestre en el norte de Colombia, que
incluye química sanguínea, hematología y tamizaje microbiológico y parasitario.
Por tanto, se considera que los resultados son un primer paso en la creación de
una línea base que contribuya a entender el estado de la salud de la especie y el
impacto que pueden tener las enfermedades sobre los primates Neotropicales;
las que se constituyen en un importante factor de riesgo para la conservación
que es poco comprendido (Vie et al 1998, de Thoisy et al 2001, Nassar-Montoya
et al 2003).
MATERIALES Y MÉTODOS
Lugar de estudio y animales
El estudio se realizó en la estación de campo del Proyecto Tití en la Hacienda El
Ceibal (10o 37’ N - 75o 14’W), Santa Catalina, Bolívar, Colombia. El sitio se
localiza en la Costa Atlántica al norte del país, en bosque seco tropical que se
caracteriza por altas temperaturas ambientales (media = 28oC noche y 35oC día)
y elevada humedad relativa de 50-80%.
NASSAR-MONTOYA/PEREIRA-BENGOA/SAVAGE/SOTO/GIRALDO/GARCÍA/RAMÍREZ
150 MEDICINA
En marzo de 2003 se realizó un estudio transversal en 27 titís cabeza blanca
(Saguinus oedipus) pertenecientes a 7 grupos (tabla 1) monitoreados por
Proyecto Tití, los cuales se componían de una pareja reproductiva y su camada,
y ocasionalmente de animales no familiares (Savage et al 1996). Los grupos
etarios que se definieron para el presente trabajo son los utilizados por el
Proyecto Tití: Infante (< 7 meses), Juvenil (7-12 meses o 120-399g de peso
corporal para individuos sin historia) y Adulto (> 12 meses o 400g de peso
corporal para individuos sin historia).
Tabla 1. Composición grupal de los micos tití cabeza blanca estudiados en la Hacienda
El Ceibal, Colombia.
Grupo
Composición
Macho
Adulto
Hembr
Adulta
Macho
Juvenil
Hembr
Juvenil
Macho
Infante
Hemb
Infant
M:H
A:J
1
1
2
2
-
-
-
3:2
3:2
2
2
2
2
2
-
-
4:4
4:4
3
1
1
-
2
-
-
1:3
2:2
4
-
2
-
1
-
-
0:3
2:1
6
1
1
-
-
-
-
1:1
2:0
7
1
1
1
1
-
-
2:2
2:2
9
1
-
-
-
-
-
1:0
1:00
Total
7
9
5
6
-
-
12:15
16:11
Hembr: hembra, Infant: Infante
Procedimientos clínicos
El trampeo de los titís se inició a 6:00hr y los exámenes clínicos se realizaron
entre 9:50 y 14:45hr. Los animales no se alimentaron antes de la inmovilización
química, pero habían tenido la oportunidad de comer pequeñas cantidades de
fruta (< 2g) utilizada para el trampeo. La inmovilización se realizó con una
mezcla de 0.04-0.17ml de midazolan-ketamina (0.1ml midazolan 1%,
Dormicum®, y 10 ml ketamina 5%, Vetalar®). Para una revisión completa de los
métodos de trampeo, identificación individual, técnicas de telemetría, y
anestesia ver a Savage y colaboradores (1993, 2003).
La condición clínica se registró en tres categorías: buena, cuando el animal no
mostraba signos y presentaba músculos prominentes en los miembros y cola a
la palpación; moderada, cuando no mostraba signos y presentaba músculos
poco desarrollados en los miembros y cola a la palpación, y pobre, cuando
presentaba signos de enfermedad. La condición del pelaje se categorizó como
buena, cuando lucía brillante y suave; pobre, cuando estaba sin brillo y se
palpaba áspero pero no tenía lesiones, y lesionada, cuando tenía cualquier
alteración macroscópica que afectara piel o pelo. La condición oral se
categorizó como buena, cuando la encía, mucosa y dientes estaban sanos; oral
EVALUACIÓN DE LA SALUD DE UNA POBLACIÓN NATURAL DE TITÍ CABEZA BLANCA
MEDICINA 151
cuando había cualquier alteración en la mucosa o encía, y diente cuando había
alteraciones de los dientes como caries, pérdida o ruptura.
Se colectaron 1.5-3ml de sangre con una jeringa de 3ml de la vena safena según
el peso corporal del animal. La sangre se almacenó en dos tubos, uno con
anticoagulante EDTA y otro vacío del cual se extrajo el suero una vez se formó el
coágulo por centrifugación a 2500rpm (Klay Adams®). Adicionalmente,
inmediatamente después de tomada la sangre se hicieron dos frotis sanguíneos
para análisis parasitario y morfología celular, y se tomó una gota para realizar la
prueba de glucosa. Las muestras se mantuvieron en neveras portátiles (–4C) y
se procesaron en el laboratorio antes de las 8 horas de haber sido tomadas.
Los análisis realizados fueron: 1/. Química sanguínea: por medio de la
analizadora automática Express Plus (Bayer Diagnostics®) para BUN, bilirrubinas
directa y total, AST, ALT y calcio; 2/. Hematología: con ayuda del analizador
automático (ADVIA 60, Bayer Diagnostics) y conteo visual al microscopio; 3/.
Glucosa. Con un glucómetro de uso humano (Glucometer Elite, Bayer
Pharmaceuticals®); 4/. Tuberculosis: por medio de la prueba
immunocromatográfica para análisis cualitativo para la determinación de
anticuerpos para Mycobacterium tuberculosis IgG, IgA e IgM (Hexagon TB,
Human®); 5/. Hepatitis B: por la prueba immunocromatográfica para el análisis
cualitativo para la determinación de HbsAg (Hexagon HbsAg, Human®); 6/.
Plasmodium falciparum: por la prueba Plasmodium falciparum Check-1,
detección immunocromatográfica de la Proteína II Rica en Histidina (Veda-Lab®)
y, 7/. Fiebre amarilla: anticuerpos por la prueba de inhibición de la
hemoaglutinación (HI), usando 8 unidades hemoaglutinantes.
Durante el examen se tomaron frotis del colon descendente a
aproximadamente 3-5cm del recto, por medio de un hisopos LQ Stuart, BBL
Culture Swab (Bencton Dickinson & Company®) y se transportaron al
laboratorio para su análisis en menos de 8 horas. Las muestras se cultivaron en
agar eosina-azul de metileno (EMB) y agar verde brillante. Las colonias se
identificaron por el test mini API (BioMeriex). La orina se colectó de manera
oportunista de los animales que orinaron durante el examen, y se analizó
inmediatamente con tira reactiva (Human-Test Combina 9 SG; Human GmbH®)
para densidad, nitritos, pH, proteína, glucosa, cetonas, urubilinógeno,
bilirrubina, sangre y hemoglobina.
Análisis estadístico
Los análisis estadísticos siguieron las recomendaciones de Lumsden (2000),
debido a lo cual toda la información de animales con valores atípicos (outlier) se
removió antes de realizar las pruebas. Se consideró animal con valor atípico
aquel que presentó signos clínicos al examen (exceptuando traumatismos
NASSAR-MONTOYA/PEREIRA-BENGOA/SAVAGE/SOTO/GIRALDO/GARCÍA/RAMÍREZ
152 MEDICINA
menores) y/o un registro mayor o menor de lo esperado en relación con la
distribución de los resultados del laboratorio.
Para cada parámetro se determinó media, mínima y máxima, separadamente
para machos y hembras. Las pruebas se llevaron a cabo con la ayuda del
software estadístico OS3 (OpenStat Version 3.5.3). La prueba no paramétrica
análisis de varianza de una vía Kruskal Wallis se realizó para evaluar las
diferencias entre los grupos que tenían tres o más animales, después de quitar
los individuos con valores atípicos.
RESULTADOS
Condición clínica
Los resultados del examen clínico de los titís cabeza blanca de la Hacienda El
Ceibal se muestran en la tabla 2. La mayoría de los animales (25 de 27) se
registraron como condición clínica buena. Tres titís presentaron fracturas
consolidadas: un juvenil macho del grupo 1, en el tercio distal de la cola, y dos
hembras adultas del grupo 2, en un dedo y una vértebra respectivamente. En
dos hembras (grupos 2 y 3) se diagnosticó preñez por palpación. La temperatura
rectal fluctuó entre 38.9 – 40.7oC (media: 39.8oC).
La piel y el pelaje se registraron en condición buena en 18 de 27 animales. En 8
titís se observó buena apariencia del pelaje, pero los animales presentaban
lesiones de la piel (lesionada). En seis (dos machos y cuatro hembras) las
lesiones (laceraciones y una amputación parcial de la cola) se atribuyeron a
causas traumáticas y en uno con alopecia, a la fricción con el transmisor. Víctor,
un macho del grupo 6, presentó múltiples lesiones secas de apariencia vesicular
en la piel, principalmente en el abdomen.
Seis de 27 titís mostraron signos en los dientes pero no en las otras estructuras
orales: cinco tenían dientes fracturados y uno caries.
Tabla 2. Resumen de los resultados de la condición clínica de 27 titís cabeza blanca
examinados en Colombia.
Condición
Piel y pelaje
Boca y dientes
Bue
Modera
da
Pob
re
Bue
na
Pob
re
Lesión
Bue
na
Oral
Dient
al
Grupo 1
5
0
0
3
0
2
3
0
2
Grupo 2
8
0
0
6
0
2
7
0
1
Grupo 3
4
0
0
3
0
1
2
0
2
Grupo 4
3
0
0
2
0
1
2
0
1
Grupo 6
2
0
0
1
0
1
2
0
0
Grupo 7
3
1
0
3
1
0
4
0
0
Grupo 9
0
1
0
0
0
1
1
0
0
Total
animale
s
25
2
0
18
1
8
21
0
6
Número= número de animales; Bue: buena; Moder: Moderada; Pob: Pobre;
Lesió; Lesionada; Oral: oral; Dient: Diente (ver descripción).
EVALUACIÓN DE LA SALUD DE UNA POBLACIÓN NATURAL DE TITÍ CABEZA BLANCA
MEDICINA 153
Hematología y química sanguínea
Los resultados de las pruebas sanguíneas se presentan en la tabla 3, de la cual
se excluyeron los resultados de los animales con valores atípicos (tabla 5). En 17
de 27 titís se observaron microfilarias (Barrera et al en este volúmen) y en 15 de
27 se registraron conteos bajos de cuerpos de Heinz (0-1 eritrocitos con cuerpos
de Heinz por campo 40X).
Otros análisis
Serología. Todos los titís analizados resultaron negativos a las pruebas
serológicas para fiebre amarilla (< 1:20, n= 27), Mycobacterium tuberculosis (n=
26), hepatitis B (n= 13) y Plasmadium falciparum (n= 10).
Orina. Se colectó orina de 7 animales que orinaron durante el examen. Los
resultados se muestran en la tabla 4.
Cultivos microbiológicos. De los frotis fecales, se aisló Escherichia coli de 19 de
27 animales, Kleibsiella ornithinolytica en 9 de 27 animales, Kleibsiella
pneumoniae pneumoniae en 4 de 27 animales, Enterobacter aerogenes en 5 de
27 animales, Enterobacter cloacae en 2 de 27 animales, Citrobacter freundii en
2 de 27 animales, y Proteus mirabilis en 1 de 27 animales.
Se tomó muestra de las lesiones en la piel de apariencia vesicular de Víctor, con
resultado negativo para bacterias y hongos.
Tabla 3a. Valores hematológicos realizadas a 27 titís cabeza blanca en el Ceibal en
Colombia
Machos (n= 11)
Hembras (n= 13)
Grupo (n= 24)
Medi
Min
Max
S.D
Medi
Min
Max
S.D
Medi
Min
Max
S.D
Leucocitos
10.6
6
19.4
4.0
9.23
4.4
20.4
4.1
9.88
4.4
20.4
4.0
103/mm3
Eritrocitos
5.32
4.09
6.21
0.6
4.92
4.29
5.32
0.3
5.10
4.09
6.21
0.5
106/mm3
Hemoglobi
12.9
10.5
15
1.4
11.90
10.3
13.4
0.94
12.3
10.3
15
1.2
g/dl
Hematoc
38.6
30
44.9
4.7
34.93
29.6
39.2
3.0
36.6
29.6
44.9
4.2
%
Plaquet
314.7
124
513
129.2
285.1
72
617
155.6
298.7
72
617
141.8
103/mm3
PTC
0.33
0.12
0.51
0.1
0.30
0.067
0.609
0.1
0.31
0.06
0.60
0.14
%
MCV
72.6
71
75
1.4
70.84
66
76
2.7
71.66
66
76
2.3
um3
MCH
24.4
23
25.7
0.7
24.15
22.5
26.1
0.9
24.27
22.5
26.1
0.8
NASSAR-MONTOYA/PEREIRA-BENGOA/SAVAGE/SOTO/GIRALDO/GARCÍA/RAMÍREZ
154 MEDICINA
Machos (n= 11)
Hembras (n= 13)
Grupo (n= 24)
Medi
Min
Max
S.D
Medi
Min
Max
S.D
Medi
Min
Max
S.D
Pg
CCMH
33.54
32
35
0.7
34.10
32.7
35.4
0.6
33.85
32
35.4
0.7
g/dl
IDE
16.77
15.6
17.9
0.8
16.84
15
19.3
1.1
16.81
15
19.3
1.0
%
VPM
10.68
10.1
11.3
0.4
10.77
9.3
11.8
0.6
10.73
9.3
11.8
0.5
um3
IDP
13.96
11.5
18.3
2.0
15.3
12.7
20.4
2.4
14.68
11.5
20.4
2.3
%
Neutrófil
54.63
35
80
17.6
58.30
45
85
12.4
56.62
35
85
14.7
%
Linfocitos
43
18
64
18.1
39.15
13
54
12.2
40.91
13
64
15.0
%
Monocit
0.54
0
3
0.9
0.76
0
2
0.9
0.66
0
3
0.9
%
Eosinófil
0.09
0
1
0.3
0.07
0
1
0.2
0.08
0
1
0.2
%
Basófilos
1.54
0
3
0.8
1.69
0
3
0.8
1.62
0
3
0.8
%
Normobla
0.18
0
1
0.4
0.07
0
1
0.2
0.12
0
1
0.3
%
Tabla 3b. Valores de la química sanguínea realizada a 27 titís cabeza blanca en el Ceibal
en Colombia
Grupo (n=24)
Hembra (n=13)
Machos (n=11)
Media
Min
Max
S.D
Media
Min
Max
S.D
Media
Min
Max
S.D
NUS*
10.26
4.4
16
3.21
11.60
6.4
16
2.8
8.80
4.4
13.3
3.06
Bilirudir*
0.18
0.1
0.25
0.04
0.17
0.1
0.25
0.0
0.19
0.15
0.25
0.03
Bilirrtot*
0.62
0.28
0.99
0.22
0.58
0.28
0.98
0.2
0.67
0.39
0.99
0.22
AST**
173.78
99
298
50.5
178
99
298
66.8
169.18
132
225
25.8
ALT **
18.52
7
48
8.98
19.08
9
30
7.39
17.90
7
48
10.8
Calcio*
8.78
7.6
10.2
0.64
8.76
7.6
10.2
0.71
8.81
7.9
10.1
0.58
Glucosa*
213.58
91
353
60.9
223.07
125
353
70.8
202.36
91
262
47.5
*en mg/dl; **en UI, Min: Mínimo, Max: máximo, S.D.: Desviación estándar, Bilirudir:
Bilirrubina directa; Bilirrtot: Bilirrubina total.
EVALUACIÓN DE LA SALUD DE UNA POBLACIÓN NATURAL DE TITÍ CABEZA BLANCA
MEDICINA 155
Tabla 4. Resultados de las pruebas de orina realizadas a titís cabeza blanca en El Ceibal
en Colombia.
Animal
Gravedad
Nitratos
Ph
Proteína
Glucosa
Cetonas
Urobilin
Bilirrubina
Sangre
Balkis
1020
-
6.5
1/100
55/1000
7.5/78
N
+
5 -10
Milena
1020
-
6
0.3/30
55/1000
-
N
++
5 -10
Negra
1020
-
6
1/100
17/300
-
N
+
50
Eva*
1030
-
6
10/1000
55/1000
-
17/1
+
250
Carlos
1020
-
7.5
0.3/30
5.5/100
1.5/16
N
+
-
Hugo
1015
-
7.5
0.3/30
55/1000
-
N
-
-
Benitin
1020
-
6.5
1/100
55/1000
-
17/1
++
-
Media**
1019
6.6
Min**
1015
6
0.3/30
5.5/100
-
-
-
Max**
1020
7.5
1/100
55/1000
7.5/78
++
50
*Mostraron signos de enfermedad en el examen clínico. **Excluida Eva; Gravedad:
Gravedad específica; Urobili: Urobilinógeno; Sangr: eritrocitos/ul; en mg/dl; (-)
Negativo. Eritrocitos/ul
Tabla 5. Animales que presentaron valores atípicos de 27 titís cabeza blanca
en El Ceibal en Colombia.
Animal
Signos
Valores atípicos altos
Valores atípicos bajos
Eva
(hembra,
grupo 4)
Si. El útero se
palpa
engrosado y
está abierto a la
inspección
visual. Orina
tiene apariencia
sanguinolenta.
Hemograma y química
sanguínea:
Leucocitos 22.3 x
103/mm3
Neutrófilos 90%
Glucosa 425 mg/dl
AST 780 U/L
ALT 85 U/L
Ca 10.2 mg/dl
2. Prueba de orina
Gravedad específica:
1030
Sangre 250 eritrocitos/ul
Proteína 10/1000 mg/dl
Hemograma y química
sanguínea:
HB: 9 g/dl
Hematocrito: 27.1%
MCV: 64 um3
MCH: 64 pg
Morfología celular: severa
poiquilocitosis and
hipocromía
Milena
(Hembra,
grupo 4)
No
Prueba de orina:
Bilirrubina (++)
Hemograma y química
sanguínea:
Eritrocitos 3.66 x103/mm3
HB: 9.1 g/dl
Hematocrito: 26.2%
Morfología celular: severa
hipocromía
NASSAR-MONTOYA/PEREIRA-BENGOA/SAVAGE/SOTO/GIRALDO/GARCÍA/RAMÍREZ
156 MEDICINA
Animal
Signos
Valores atípicos altos
Valores atípicos bajos
Víctor
(macho,
grupo 6)
Si, múltiples
vesículas en la
piel
No
No
DISCUSIÓN
Los titís cabeza blanca de la Hacienda El Ceibal se observaron sanos en el
estudio trasversal, con excepción de dos animales: la hembra adulta Eva (grupo
4) y el macho adulto Víctor (grupo 6). En los otros las lesiones registradas se
limitaron a pequeños o viejos traumatismos, y dientes fracturados. La
observación de lesiones traumáticas en 6 de 27 animales concuerda con el
registro de peleas frecuentes en las observaciones rutinarias del Proyecto Tití, y
por tanto, estudios futuros deberían clarificar si esto es un fenómeno temporal
o no. De no ser así, se tiene que establecer los factores que estarían
desencadenando el comportamiento agonístico en la población de El Ceibal.
Algunas diferencias en los parámetros hematológicos se han reportado entre
las hembras y los machos de los primates. Sin embargo, en el presente estudio
no se encontraron diferencias significativas por el sexo o entre los grupos a la
prueba de Kruskal-Wallis. En el laboratorio Eva mostró resultados extremos
fuera de rango para varias pruebas, incluyendo los más altos niveles de glucosa,
ALT y AST. Esto sugiere hiperglicemia con compromiso del hígado.
Adicionalmente, el hemograma mostró anemia microcítica hipocrómica. Víctor
presentó valores de laboratorio dentro de rango de los animales sanos, pero la
hembra Milena (grupo 4), mostró valores atípicos compatibles con anemia
normocítica hipocrómica (tabla 5).
Tabla 6. Comparación de los datos obtenidos en el presente estudio en El Ceibal con
valores reportados de animales en cautiverio.
El Ceibal (este
estudio)
Moore, 2000
Johnson-
Delaney,
1994
Savage (sin
publicar)
Eritrocitos 106/mm3
4.09-6.21
6.59
6.6
5.2-7.01
Hemoglobina g/dl
10.3-15
15.5
15.5
12.3-17.6
Hematocrito %
29.6-44.9
45
45
38.3-55.8
Plaquetas 103/mm3
72-617
331-650
150-721
Leucocitos 103/mm
4.4-20.4
7.3-24.6
12.6-14.4
5.4-16.7
Neutrofilos %
35-85
30-90
43-64
Linfocitos %
13-64
9-66
34-49
AST UI
99-350
49-59
ALT UI
7-48
7-14
Glucosa mg/dl.
91-353
125-189
En NUS, calcio y bilirrubina se observaron valores similares a los reportados en
otros trabajos; así mismo, los conteos diferenciales para neutrófilos y linfocitos
EVALUACIÓN DE LA SALUD DE UNA POBLACIÓN NATURAL DE TITÍ CABEZA BLANCA
MEDICINA 157
mostraron rangos altos al igual que se observa en los reportes de animales en
cautiverio (tabla 6). Los conteos de leucocitos, eritrocitos, hemoglobina,
hematocrito y plaquetas presentaron valores más bajos que los mínimos
reportados, mientras que ALT, AST y glucosa más elevados. El caso de la glucosa
fue interesante, debido a que tres titís presentaron niveles por encima de 300
mg/dl, lo que en primates con ayuno se considera como niveles compatibles
con diabetes (Howard & Yasuda 1990). Adicionalmente, otros cuatro animales
mostraron niveles superiores de 250 mg/dl en sangre, y 7 niveles altos de
glucosa en orina (tabla 4). Posiblemente, estos altos valores de glucosa en
sangre y orina fueron debidos al estrés por la captura (Walzer 1999).
El tamizaje de la materia fecal para la identificación de bacterias aerobias y
hongos no mostró agentes que representaran riesgo para la salud de la
población del tití cabeza blanca de El Ceibal.
El hecho que se hubiera registrado dos de los 27 animales con sintomatología al
examen y laboratorio, muestra que la evaluación médica en primates silvestres
es útil para la detección de signos que contribuirían a detectar de manera
temprana amenazas para la salud de una población. Las pruebas sanguíneas son
valiosas para evaluar la salud de los primates del nuevo mundo silvestres (Bush
y Smith 1980, de Thoisy et al 2001). Sin embargo, el análisis de la información
con propósitos de medición de la salud de una población en estudios
transversales puede ser difícil y debe tomarse con cuidado, debido al alto rango
de variación que puede encontrarse o a la dificultad de explicar los resultados,
como ocurrió en el presente estudio. Para el caso de Saguinus oedipus, los
valores de referencia son complicados de interpretar debido a la alta variación
de los datos reportados o al hecho que la información se expresa únicamente
en medias (tabla 6; Johnson-Delaney 1994, Moore 2000, Savage sin publicar).
Desde este punto de vista, es útil para el análisis de los datos de una población
separar los animales con signos clínicos o con valores atípicos en las pruebas de
laboratorio como se hizo en el presente trabajo (Lumsden 2000, Palmer y
Strobeck 2003).
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a Félix Medina por su asistencia en el campo, a Pilar Bernal e
Instituto Nacional de Salud por la realización de las pruebas de fiebre amarilla, a
Myrna Q. de Mora, Myriam Rojas Méndez y Beatriz Barrios por los análisis de
hematología, bioquímica y microbiología. A la Hacienda El Ceibal y CARDIQUE
por todo su apoyo durante el presente trabajo.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Barrera DM. 2006. Trabajo de grado para optar por el título de Médico
Veterinario. Facultad de medicina Veterinaria, Universidad de La Salle, Bogotá.
NASSAR-MONTOYA/PEREIRA-BENGOA/SAVAGE/SOTO/GIRALDO/GARCÍA/RAMÍREZ
158 MEDICINA
Bush MB & Smith EE. 1980. Clinical chemistry and hematology as diagnostic aids
in zoological medicine. En: The comparative pathology of zoo animals (eds.
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PARÁSITOS EN UNA POBLACIÓN NATURAL DETITÍ CABEZA BLANCA
MEDICINA 161
PARÁSITOS EN UNA POBLACIÓN NATURAL DE TITÍ CABEZA BLANCA
(Saguinus oedipus), HACIENDA EL CEIBAL, COLOMBIA
Diana Barrera, Victoria Pereira-Bengoa, Fernando Nassar-Montoya,
Anne Savage, Luis Soto, Humberto Giraldo, Francisco García y Olga
Cecilia Ramírez
RESUMEN
En marzo de 2003 se tomaron muestras fecales y de sangre durante el examen
de rutina de 27 titís cabeza blanca de la población natural localizada en la
Hacienda El Ceibal, Santa Catalina Bolívar, para examen parasitológico. En los
extendidos de sangre se observaron microfilarias que se identificaron por
morfometría y morfología como Dipetalonema perstans. De los cultivos de la
materia fecal se obtuvieron larvas (L3) filariformes de un nemátodo con
morfología y morfometría compatible con Strongyloides cebus. Adicionalmente,
de la piel en la región retroauricular se colectaron especímenes que se
identificaron como larvas de un ácaro de la familia Trombiculidae que se
identificó como Eutrombicula alfreddugesi.
Palabras clave: Dipetalonema perstans, primates nuevo mundo, Proyecto Tití,
Strongyloides cebus, Eutrombicula alfreddugesi, Saguinus oedipus.
ABSTRACT
Blood and fecal samples were taken in March 2003 during a routine exam of 27
wild cotton top tamarins in the Hacienda el Ceibal, Santa Catalina, Bolívar, for
parasitological examination. Microphilarias were seen at the blood smears,
which were identified by morphometrics as Dipetalonema perstans. Filariform
larvae were obtained from the fecal cultures. These showed morphometrics
compatible with Strongyloides cebus. In addition, during the clinical
examination of the tamarins some specimens were collected on the skin at the
retro-auricular area. These were identified as larvae of a mite belonging to
Trombiculidae family. It was identified as Eutrombicula alfreddugesi.
Key words: Dipetalonema perstans, new world primates, Project Tití,
Strongyloides cebus, Eutrombicula alfreddugesi, Saguinus oedipus, cotton top
tamarin.
BARRERA/PEREIRA-BENGO/NASSAR-MONTOYA/SAVAGE/SOTO/GIRALDO/GARCÍA/RAMÍREZ
162 MEDICINA
INTRODUCCIÓN
El estudio de los parásitos en vida silvestre se justifica ampliamente por la
amenaza que representan para la biodiversidad y el efecto que pueden tener
sobre la dinámica de las poblaciones animales (Hudson & Greenman 1998,
Tompkins et al 2002). Los disturbios en los sistemas sugieren alteraciones, no
solamente de una especie, sino de todos los factores bióticos incluyendo
agentes y vectores, lo que dispone a la emersión de enfermedades que
amenazan la conservación (Gilbert 1994). El impacto de los parásitos en la
supervivencia, reproducción o dispersión, involucra la abundancia relativa y la
estructura de la comunidad, la dispersión y la diversidad genética (Scott 1998).
En el caso de los primates, los macroparásitos han representado un alto interés
de estudio debido a la importancia en salud pública y conservación (Chitwood
1970, Stuart & Strier 1995, Muriuki et al 1998, Michaud et al 2003, Gillespie &
Chapman 2006). Sin embargo, el conocimiento en el campo de los monos del
nuevo mundo es limitado ya que los trabajos comprenden pocas taxas. Además,
se encuentra una deficiencia de recursos y experiencia en Latinoamérica (Stuart
et al 1998, Nassar-Montoya et al 2003). De todas formas, hay varios trabajos en
individuos silvestres que tienen resultados relevantes como por ejemplo, Stuart
et al 1993, Stoner 1996, Stuart et al 1998, Amato et al 2002, Prieto et al 2002,
Michaud 2003, Monteiro et al 2003 y Philips et al 2004.
El presente estudio tuvo el objetivo de identificar macroparásitos intestinales,
hemáticos y externos en el tití cabeza blanca (Saguinus oedipus), una especie de
alto interés para la conservación en Colombia y de la cual se tiene poca
información sobre aspectos de la salud en vida silvestre a pesar que ha sido
ampliamente estudiada en cautiverio (Clapp et al 1993).
MATERIALES Y MÉTODOS
Población y muestra
El estudio parasitológico se realizó en una población de tití cabeza blanca
localizada en la estación de campo del Proyecto Tití en la Hacienda El Ceibal
(10o 37’ N - 75o 14’W), Santa Catalina, Bolívar, Colombia. El lugar se caracteriza
por estar conformado por bosque seco tropical que presenta altas
temperaturas ambientales (media= 28oC noche y 35oC día) y humedad relativa
de 50-80%. La precipitación promedio es de 700 mm/año, en un régimen de
lluvias bimodal con picos en mayo-junio y octubre-diciembre.
En marzo de 2003 se tomaron muestras fecales y de sangre durante el examen
de rutina de 27 titís. La descripción de los métodos de captura, manejo y
examen han sido abordados por Nassar et al (presente volumen).
PARÁSITOS EN UNA POBLACIÓN NATURAL DETITÍ CABEZA BLANCA
MEDICINA 163
Muestras fecales
Las muestras de materia fecal se colectaron en el momento que el animal
defecaba durante la manipulación. Una parte se conservó en medio MIF en
proporción -1 materia fecal: 1 MIF- en frascos de vidrio ámbar (Nassar et al
2005).
Los cultivos de nemátodos se hicieron de acuerdo a la técnica de Eckert
modificada (Mehlhorn et al 1993), para lo que en una caja de Petri, la materia
fecal se mezcló con aserrín como sustrato en proporción aproximadamente de
1:1 (Nassar et al 2005). Adicionalmente, se adicionaron unas gotas de
carbonato de calcio al 1.5% para evitar el crecimiento de hongos. Las cajas se
mantuvieron a temperatura ambiente durante 15 días, abriéndolas día de por
medio para aireamiento y agregar la solución de carbonato si era necesario.
Una vez concluido el periodo de incubación se realizó el aislamiento de las
larvas a través de la técnica de Baermann (Botero-Restrepo 2003). Las muestras
se centrifugaron en tubos durante cinco minutos a 1500rpm (Centrifuga Clay
Adams®) y con una pipeta se tomó el sedimento para obtener las formas
larvarias que fueron estiradas calentándolas lenta y progresivamente con un
mechero. Luego, estas se conservaron en una solución de alcohol y glicerina.
Ectoparásitos
La piel y pelaje de los animales fueron examinados cuidadosamente para la
búsqueda de ectoparásitos. En caso de encontrarse alguno, este se colectó y se
conservó en una solución de alcohol y glicerina. Para su evaluación los ácaros se
aclararon con Xilol.
Hemoparásitos
La sangre se tomó de la vena safena, e inmediatamente después de colectada
se realizaron dos frotis sanguíneos que se tiñeron con Giemsa para la
identificación de formas parasitaras (ver procedimientos de toma de muestra
en Nassar et al este volumen).
Examen y clasificación de los parásitos
Las muestras se examinaron por medio del microscopio con objetivos de 4X,
10X, 40X y 100X con aceite de inmersión. Los frotis sanguíneos se observaron
para buscar presencia de formas parasitarias. Se realizó la medición y fotografía
de los parásitos observados por medio del equipo analizador de imágenes y su
programa LECO® 2001 versión 2.02, en objetivos de 10X y 40X. La identificación
de las formas se hizo utilizando las claves taxonómicas del CDC (Center for
Diseases Control and Prevention) para artrópodos y hemoparásitos, las
disponibles en el Laboratorio de Acarología de la UNAM (Universidad Nacional
Autónoma de México), y las publicaciones de Campos (1985) y Little (1966).
BARRERA/PEREIRA-BENGO/NASSAR-MONTOYA/SAVAGE/SOTO/GIRALDO/GARCÍA/RAMÍREZ
164 MEDICINA
- Larvas de nemátodos: Se registró longitud total (μ), forma y longitud del
esófago, forma del extremo posterior de la larva, forma y longitud entre el ano
y la punta de la cola (μ).
- Microfilarias: Se registró longitud y ancho de la larva (μ), presencia de la vaina,
núcleos del cuerpo y extremo de la cola.
- Ácaros: Se registró morfología de la placa dorsal, las coxas y las partes bucales
(número de palpos y forma de quelíceros).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En las muestras tomadas en el tití cabeza blanca en la Hacienda El Ceibal, Santa
Catalina Bolívar, se observó: una especie de nemátodo en materia fecal, una
microfilaria en sangre y un ácaro en la piel.
Nemátodo
Cuarenta y cinco por ciento de las 300 larvas estudiadas se catalogaron como de
vida libre. Estas presentaban características rhabditiformes: cápsula bucal
amplia con estructuras desarrolladas y un par de “dientes”, esófago
rhabditiforme grueso con bulbo terminal bien diferenciado, cutícula doble y
estriada, promontorio genital desarrollado con forma de media luna y cola
roma. Las medidas registradas fueron (n= 135): esófago rhabditiforme 71–86μ ±
4 (media= 78μ), longitud total 255–300μ ± 15 (media= 276.2μ), y distancia
entre ano y cola 42–56μ ± 4 (media= 49μ). Algunas contenían huevos de 50μ x
25μ.
El 55% restante correspondieron a larvas filariformes. Estas presentaron
cutícula sencilla, esófago filariforme cuya longitud representaba casi la mitad
del total del cuerpo, carencia de estructuras genitales o bucales desarrolladas y
vértice de la cola de apariencia truncada o en forma de “Y” invertida. Las
medidas registradas fueron (n= 165): longitud del esófago 280–301μ ±6 (media=
292μ), longitud total 500–700μ ±64 (media= 595μ), y distancia entre ano y cola
70–75μ ±1.5 (media= 72.6μ).
La morfología y morfometría (figuras 1 y 2) de la larvas filariformes encontradas
son compatibles con Strongyloides cebus (Campos 1985, Little 1966). Esta
especie ha sido reportada en otras poblaciones en primates colombianos en
vida silvestre (Nassar et al 2003).
PARÁSITOS EN UNA POBLACIÓN NATURAL DETITÍ CABEZA BLANCA
MEDICINA 165
Figura 1. Cápsula bucal de larva filariforme (40X) encontrada en S. oedipus.
Foto. Barrera D.
Figura 2. Izquierda: Vértice de la cola de larva filariforme (40X); Derecha:
Esófago de larva filariforme (10X). Foto: Barrera D.
Microfilarias
Las microfilarias observadas se caracterizaron por su forma delgada y muy
larga, extremo cefálico afilado desprovisto de núcleos que se continuaba con
núcleos apiñados a lo largo de su cuerpo, extremo caudal largo y puntiagudo
con núcleos terminales y con un espacio en la parte media y anterior al extremo
caudal. Las medidas fueron (n= 100): 176.17–315.56μ ±26 (media= 257μ) de
longitud y 2.4–4.5μ ±0.3 (media= 3.1μ) de ancho. Por las características
morfológicas y morfométricas se identificaron como Dipetalonema perstans
BARRERA/PEREIRA-BENGO/NASSAR-MONTOYA/SAVAGE/SOTO/GIRALDO/GARCÍA/RAMÍREZ
166 MEDICINA
(figuras 3 y 4). Las diferencias en los tamaños observados se atribuyeron a los
estadios larvarios.
Figura 3. Microfotografía de sangre periférica de S. oedipus con microfilarias
(Dipetalonema perstans). Coloración Wrigth-Giemsa 1000X.
Figura 4. Microfotografía de sangre periférica de S. oedipus con microfilarias
(Dipetalonema perstans). Coloración Wrigth-Giemsa 1000X.
Ácaros
Los parásitos colectados de la región retroauricular presentaron las siguientes
características: tres pares de patas, forma globosa, cerdas presentes en cuerpo,
coxas y escudo dorsal, ojos bien definidos, quelíceros grandes y palpos
segmentados en cuatro que terminaban con una uña. Los especímenes se
identificaron como larvas del ácaro de la familia Trombiculidae, un parásito
obligado en estado larval y que se considera accidental en primates. La
morfología de la larva se identificó como Eutrombicula alfreddugesi (figura 5).
PARÁSITOS EN UNA POBLACIÓN NATURAL DETITÍ CABEZA BLANCA
MEDICINA 167
Figura 5. Izquierda: Ácaro Eutrombicola alfreddugesi encontrado en la región
retroauricular de Saguinus oedipus, El Ceibal; Derecha: Detalle de estructuras
bucales y palpos segmentados. Fotos: Nassar F.
Anotaciones finales del estudio
Los autores quieren llamar la atención de sobre la dificultad de realizar estudios
parasitológicos en especies silvestres en Colombia debido a la deficiencia de
investigadores con experiencia en esta área y de claves referentes a los
parásitos de las especies silvestres colombianas. Por lo tanto, invitan a los
investigadores a interesarse en esta temática que tiene alta relevancia no
solamente para las personas interesadas en conservación sino también en salud
pública.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a Anita Hoffman (Laboratorio de Acarología de la Universidad
Nacional Autónoma de México) por la ayuda en la identificación del ácaro
Eutrombicula alfreddugesi; Dulcinea Campos (Instituto de Patología Tropical e
Saúde Publica Universidade Federal de Goiás, Brasil) y M. Stuart (University of
North of Carolina at Asheville) por la ayuda de la identificación de Strongyloides
cebus, y Juliana Notamicola y Graciela Novone (Centro de Estudios
Parasitológicos y Vectores CEPAVE, Argentina) por la colaboración en la
identificación de Dipetalonema perstans. También a Félix Medina por su
asistencia en el campo. A la Universidad de La Salle, la Hacienda El Ceibal y
Cardique por todo su apoyo durante trabajo.
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MORTALIDAD Y MORBILIDAD EN PRIMATES EN URRAS ENTRE 1996-2003
MEDICINA 171
CAUSAS DE MORBILIDAD Y MORTALIDAD EN PRIMATES DE LA UNIDAD
DE RESCATE Y REHABILITACIÓN DE ANIMALES SILVESTRES (URRAS)
ENTRE 1996 Y 2003
Néstor Varela, Claudia Brieva C. y Vladimir Galindo
RESUMEN
Muchas especies de primates se encuentran sometidas a niveles crecientes de
amenaza como consecuencia de la degradación de ecosistemas y el tráfico
ilegal. Los organismos de control que decomisan estos animales los envían a
diferentes centros para su recuperación y mantenimiento. En la Unidad de
Rescate y Rehabilitación de Animales Silvestres (URRAS), los primates son el
grupo de mamíferos de mayor ingreso, siendo representativos los monos ardilla
(Saimiri sciureus) y los titís grises (Saguinus leucopus); además, este grupo
taxonómico es el más difícil de rehabilitar. Este estudio retrospectivo preliminar
cubre un período de ocho años (1996–2003) y tenía como objetivo cuantificar
diferentes aspectos epidemiológicos relacionados con la medicina clínica,
destacando valores de ingreso y destino, morbilidad, mortalidad, letalidad y
proporción de problemas médicos. De los 117 platirrinos que ingresaron a
URRAS, la mayoría lo hizo por decomiso (38%), seguido de entregas voluntarias
(36%); en cuanto al destino la liberación/reubicación fue de 35%, la
muerte/eutanasia de 36%, pero igualmente representativo es el valor elevado
de animales en rehabilitación (30%), muchos de los cuales permanecen en el
centro por un tiempo cercano a los dos años. Se presentó una morbilidad
cercana a 96%, mortalidad del 36% y letalidad de más de 12% para los
diferentes diagnósticos de trabajo. Además se encontró que las enfermedades
infecciosas juegan un papel importante para estas medidas y que por sistemas
corporales el más afectado es el tegumento. El período de permanencia no
influye en el tipo de destino, pero si en la presentación de enfermedades. Estos
datos además sugieren que muchos de los animales que se encuentran en el
centro están por liberarse o reubicarse.
Palabras clave: Primates, medicina, enfermedades, mortalidad, morbilidad,
letalidad, epidemiología, animales silvestres.
VARELA/BRIEVA/GALINDO
172 MEDICINA
ABSTRACT
Many primates are put under increasing levels of threat as a result of the
ecosystems degradation and illegal traffic. The control organisms that
confiscate these animals send to different centers for their recovery and
management. In the Unit of Rescue and Rehabilitation of Wild Animals (URRAS
for Spanish Unidad de Rescate y Rehabilitación de Animales Silvestres), monkeys
is the group of mammals of greater entrance, being representative the squirrel
monkeys (Saimiri sciureus) and silvery-brown bare-face tamarins (Saguinus
leucopus); also, this taxonomic group is most difficult to rehabilitate. This study
retrospective preliminary covers an eight year-old period (1996-2003) to
quantify different aspects epidemiologists related to clinical medicine,
emphasizing values of admission and destiny, morbidity, mortality, lethality and
proportion of medical problems. Of 117 platyrrines that entered to URRAS, the
majority did it by confiscated (38%), followed of voluntary deliveries (36%); as
far as the destiny the release/relocated was of 35%, death/euthanasia of 36%,
but equally representative it is the elevated value of animals in rehabilitation
(30%), many of which remain both in the center by a time near years. One
appeared a morbidity near 96%, mortality of 36% and lethality of more than
12% for the different diagnoses. In addition one was that the infectious diseases
play an important role for these measures and that by corporal systems the
most affected it is the tegument. The period of permanence does not influence
in the type of destiny, but if in the presentation of diseases. In addition, these
data suggest many animals are to be released or relocated.
Key words: Primates, medicine, diseases, mortality, morbidity, lethality,
epidemiology, wild animals.
INTRODUCCIÓN
Los primates son uno de los grupos de mamíferos silvestres que más se captura
de manera legal e ilegal en Colombia (Hernández y Cooper 1975, Sánchez 2000,
Defler 2003), con el objeto venderlos como animales de compañía, como
especímenes para laboratorios de investigación o, alimento para comunidades
locales (Hernández y Cooper 1975, Nassar-Montoya et al 2003, Defler 2003).
Según Defler (2003), muchas de las especies se encuentran sometidas a niveles
crecientes de amenaza como consecuencia, además de lo anterior, de la
degradación de ecosistemas por parte de los humanos. La legislación
colombiana les da la función a sus organismos de control y vigilancia para el
decomiso de especímenes de fauna silvestre que son objeto de comercio ilegal;
una vez incautados, estos animales son enviados a diferentes centros para su
mantenimiento temporal, rehabilitación, liberación y reubicación (Zambrano y
Roda 1993, MMA 1997, MMA 2002).
MORTALIDAD Y MORBILIDAD EN PRIMATES EN URRAS ENTRE 1996-2003
MEDICINA 173
La Unidad de Rescate y Rehabilitación de Animales Silvestres (URRAS), es una
clínica de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad
Nacional de Colombia, sede Bogotá. En ella diversos animales silvestres son
recibidos con el objeto de su rehabilitación física y comportamental, para su
posterior retorno al medio silvestre o para su reubicación en centros de
estancia definitiva cuando la liberación no es posible (Brieva & Varela 2003). Los
primates son el grupo de mamíferos que más ingresa a este centro, y se
considera el grupo taxonómico más difícil de trabajar desde la rehabilitación
debido a la complejidad de sus estructuras sociales, el número de
enfermedades que son susceptibles de padecer, las zoonosis capaces de
transmitir o adquirir, y la dificultad para su manejo en cautiverio (Johnson-
Delaney 1994, Brieva 2000).
Este estudio preliminar pretende cuantificar diferentes aspectos tales como
número de ingreso, destinos, causas de enfermedad y problemas clínicos
presentados, con el objeto de resolver las siguientes interrogantes sobre
aspectos básicos epidemiológicos: frecuencia y distribución de las causas de
ingreso y destino, morbilidad y mortalidad, frecuencia de problemas clínicos y
otros aspectos médicos relacionados con los primates que han ingresado al
centro desde su creación en 1996.
MATERIALES Y MÉTODOS
Lugar de estudio. El estudio se realizó en la Unidad de Rescate y Rehabilitación
de Animales Silvestres (URRAS), ubicada en la Universidad Nacional de Bogotá,
Colombia; con Tº ambiental externa promedio de 13ºC (interna 20ºC) y
humedad relativa de 80%.
Revisión de historias clínicas. Se analizaron y trascribieron en una base de
datos Microsoft® Access 2000® creada para tal fin, las historias clínicas de 115 de
los 117 primates que ingresaron a URRAS entre el primero de enero de 1996 y
el 31 de diciembre de 2003.
Categorización de datos. Los datos encontrados en las historias se
categorizaron para este estudio según las listas de motivos de ingreso y
destinos, problemas y diagnósticos diferenciales de la Base de Datos SICLAB
para URRAS
3
, causas de enfermedad por grupos de origen (DAMN IT-V)
4
,
3
SICLAB, siglas que significan Sistema de Información para las Clínicas y Laboratorios de
la Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia de la Universidad Nacional de
Colombia.
4
DAMN IT-V, acróstico del Inglés D, Degenerative; A, Anomalies/Autoimmune; M,
Metabolic; N, Neoplasia/ Nutritional; I, Inflammation/Infectious/Immune
mediated/Iatrogenic / Idiopatic; T, Toxic / Traumatic y V, Vascular.
VARELA/BRIEVA/GALINDO
174 MEDICINA
complementada por la terminología encontrada en el documento de Blood y
Sttuddert (1993) (tabla 1).
Diseño experimental. Para el análisis de datos se empleó análisis descriptivo
mediante el cálculo de promedios, frecuencias, desviación estándar, varianza,
proporciones y tasas (Martínez y Martínez 1997).
Tabla 1. Categorías para algunas variables nominales especiales para este
estudio.
Varia
ble
Valores
Descripción
Tipo de Ingreso
Entrega
voluntaria
Es la entrega de primates por parte de particulares a
URRAS
Decomiso
Entrega de animales a URRAS por parte de entidades
policivas como la Policía Ecológica o el DAS
(Departamento Administrativo de Seguridad)
Consulta externa
Propietarios de primates que llevaron a un primate
mascota con objeto de su atención médica a la Unidad
debido a problemas de salud
Remisión
Envío de primates a URRAS por parte de otras
instituciones como la ADA (Asociación Defensora de
Animales) o el CRRFS (Centro de recepción y
rehabilitación de fauna silvestre) con el objeto de la
rehabilitación del espécimen
Nacido en URRAS
Animales que nacieron en la Unidad
Destino
Liberación
Animales que se liberaron en el medio silvestre
Reubicación
Animales que fueron llevados a instituciones para el
mantenimiento definitivo de los especímenes en
cautiverio
En URRAS
Animales que para el 01/12/31 se encontraban alojados
en la Unidad. Defunción, Animales que murieron en el
centro
Alta
Animales que fueron retirados por sus propietarios y que
no aceptaron entregar voluntariamente a su mascota
Remisión
Envío de pacientes por parte de URRAS a otras
instituciones con objeto de su rehabilitación o manejo
médico (Ej. CRRFS)
Enfermedades por
Origen (DAMN IT-V)
Degenerativas
(D)
Enfermedades de tipo degenerativo de los tejidos
Anomalías y
Autoimmune (A)
Anomalías del desarrollo y del sistema inmunológico.
Metabólicas (M)
Alteraciones del metabolismo
Neoplásica y
Nutricional (N)
Enfermedades neoplásicas y de origen nutricional
MORTALIDAD Y MORBILIDAD EN PRIMATES EN URRAS ENTRE 1996-2003
MEDICINA 175
Varia
ble
Valores
Descripción
Inflamatoria,
Infecciosa,
Inmunomediada,
Iatrogénica e
Idiopática (I)
Enfermedades de origen inflamatorio, infeccioso,
mediada por el sistema inmunológico, causadas por
manejo, o de origen desconocido.
Tóxica y
Traumática (T)
Enfermedades de origen tóxico y traumático.
Vascular (V)
Enfermedades de origen vascular.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Ingreso y destino. La mayoría de especies de primates que ingresa
corresponden a la familia Cebidae (87%), seguida de Atelidae (8%) y Aotidae
(5%), lo cual concuerda con los datos reportados por Sánchez para URRAS
(2000) y MMA a nivel Nacional (1997 y 2002) indicando a los cébidos como el
mayor grupo objeto de tráfico, siendo el género más representativo Saimiri spp,
seguido de Saguinus spp y Cebus spp (tabla 2)
De acuerdo al motivo de ingreso de los animales, se encontró que el 38%
correspondía a decomisos (45 primates), 36% por entregas voluntarias (42
primates), 20% remisión de otras instituciones (23 primates), 5% consulta
externa (6 primates) y 1% nacidos en URRAS (1 primate) (tabla 2), indicando
que es la incautación policiva la mayor causa de ingreso de primates al centro.
Por el contrario, la consulta y el nacimiento en la Unidad tienen valores bajos,
probablemente debido a que este tipo de mascotas es ilegal en el país, y a que
en URRAS la reproducción es un evento indeseable ya que dificulta la
rehabilitación y liberación de los especímenes.
Tabla 2. Distribución del ingreso de primates a URRAS entre 1996 y 2003
respecto de su taxonomía y motivos de ingreso.
Taxa
Tipos de Ingreso
Ingreso
Total
Entrega
Voluntaria
Decomiso
Consulta
Externa
Remisión
Nacido en
URRAS
n
A
b
c
n
a
b
c
N
a
b
c
n
a
b
c
n
a
B
c
Aotidae
2
2
40
5
2
2
40
4
0
0
0
0
1
1
20
4
0
0
0
0
5
Aotus
2
2
40
5
2
2
40
4
0
0
0
0
1
1
20
4
0
0
0
0
5
Atelidae
2
2
22
5
4
3
44
9
2
2
22
33
1
1
11
4
0
0
0
0
9
Alouatta
2
2
50
5
1
1
25
2
0
0
0
0
1
1
25
4
0
0
0
0
4
Ateles
0
0
0
0
0
0
0
0
1
1
100
17
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Lagothrix
0
0
0
0
3
3
75
7
1
1
25
17
0
0
0
0
0
0
0
0
4
Cebidae
38
32
37
90
39
33
38
87
4
3
4
67
21
18
20
91
1
1
1
100
103
Callicebus
1
1
100
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Cebus
8
7
35
19
11
9
48
24
0
0
0
0
4
3
17
17
0
0
0
0
23
VARELA/BRIEVA/GALINDO
176 MEDICINA
Taxa
Tipos de Ingreso
Ingreso
Total
Entrega
Voluntaria
Decomiso
Consulta
Externa
Remisión
Nacido en
URRAS
n
A
b
c
n
a
b
c
N
a
b
c
n
a
b
c
n
a
B
c
Saguinus
11
9
31
26
9
8
26
20
1
1
3
17
13
11
37
57
1
1
3
100
35
Saimiri
18
15
41
43
19
16
43
42
3
3
7
50
4
3
9
17
0
0
0
0
44
Platyrrhini
42
36
36
100
45
38
38
100
6
5
5
100
23
20
20
100
1
1
1
100
117
n: Número de animales por taxa para el tipo de ingreso, a: Porcentaje del total
de primates, b: Porcentaje del total del taxa (porcentaje de la fila); c: Porcentaje
del total para el tipo de ingreso (porcentaje de la columna).
La distribución anual de ingresos fue de 7% para el año 1996 (8 primates), 5%
para 1997 (6 primates), 9% para 1998 (10 primates), 17% para 1999 (20
primates), 10% para 2000 (12 primates), 7% para 2001 (8 primates), 32% para
2002 (38 primates) y 13% para 2003 (15 primates).
En relación a los destinos se encontró que el 36% de los animales murió; el 30%
se encontraba en URRAS al finalizar el estudio, 16% fue liberado; 15% fue
reubicado, 2% fue remitido para diagnóstico a otras instituciones y 2% fue
retirado de la Unidad (tabla 3). En resumen, 64% de los individuos habían
sobrevivido y 36% habían muerto.
Tabla 3. Tipos de destino y proporción de acuerdo a familia y género para los
primates que ingresaron a URRAS entre 1996 y 2003.
Taxa
Tipos de Destino
Total
Liberación
Reubicación
En URRAS
Defunción
Alta
Remisión
n
A
b
c
n
a
B
c
n
a
B
c
n
a
b
C
n
a
b
c
n
a
b
c
Aotidae
1
1
20
5
0
0
0
0
2
2
40
6
2
2
40
5
0
0
0
0
0
0
0
0
5
Aotus
1
1
20
5
0
0
0
0
2
2
40
6
2
2
40
5
0
0
0
0
0
0
0
0
5
Atelidae
2
2
22
11
6
5
67
35
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
1
11
50
9
Alouatta
0
0
0
0
4
3
100
24
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
4
Ateles
0
0
0
0
1
1
100
6
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Lagothrix
2
2
50
11
1
1
25
6
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
1
25
50
4
Cebidae
16
14
16
84
11
9
11
65
33
28
32
94
40
34
39
95
2
2
2
100
1
1
1
50
103
Callicebus
0
0
0
0
1
1
100
6
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Cebus
6
5
26
32
4
3
17
24
6
5
26
17
7
6
30
17
0
0
0
0
0
0
0
0
23
Saguinus
0
0
0
0
6
17
35
11
9
31
31
17
15
49
40
1
1
3
50
0
0
0
0
35
Saimiri
10
9
23
53
0
0
0
0
16
14
36
46
16
14
36
38
1
1
2
50
1
1
2
50
44
Platyrrhini
19
16
16
100
17
15
15
100
35
30
30
100
42
36
36
100
2
2
2
100
2
2
2
100
117
n: Número de animales por taxa para el destino, a: Porcentaje del total de
primates, b: Porcentaje del total del taxa, c: Porcentaje del total para el destino.
El comportamiento anual de los destinos mostró valores de defunción elevada
para los años 1998 a 2002, teniendo este último año el mayor valor absoluto
comparado con los demás; sin embargo, comparando el número de destino de
cada año por el total acumulado (Moreno-Altamirano et al 2000), se deduce
MORTALIDAD Y MORBILIDAD EN PRIMATES EN URRAS ENTRE 1996-2003
MEDICINA 177
que en cuanto a defunciones, son relevantes en orden descendente los años
2002 (28.6%), 2003 (23.8%) y 2000 (21.4%) (tabla 4).
Tabla 4. Comportamiento anual de los destinos de primates que ingresaron a
la Unidad entre 1996 y 2003.
Año
Categorías de Destino
Total
Alta
Defu
URR
Liberaci
Remisi
Reubica
1997
% Fila
% Columna
0
0.0
0.0
0
0.0
0.0
0
0.0
0,0
6
75.0
31.6
0
0.0
0.0
2
25.0
11.8
8
100.0
6.8
1998
% Fila
% Columna
0
0.0
0.0
4
44.4
9.5
0
0.0
0.0
4
44.4
21.1
0
0.0
0.0
1
11.1
5.9
9
100.0
7.7
1999
% Fila
% Columna
0
0.0
0.0
2
33.3
4.8
0
0.0
0.0
2
33.3
10.5
0
0.0
0.0
2
33.3
11.8
6
100.0
5.1
2000
% Fila
% Columna
1
5.9
50.0
9
52.9
21.4
0
0.0
0.0
3
17.6
15.8
1
5.9
50.0
3
17.6
17.6
17
100.0
14.5
2001
% Fila
% Columna
1
11.1
50.0
5
55.6
11.9
0
0.0
0.0
0
0.0
0.0
0
0.0
0.0
3
33.3
17.6
9
100.0
7.7
2002
% Fila
% Columna
0
0.0
0.0
12
60.0
28.6
0
0.0
0.0
4
20.0
21.1
0
0.0
0.0
4
20.0
23.5
20
100.0
17.1
2003
% Fila
% Columna
0
0.0
0.0
10
20.8
23.8
35
72.9
100.0
0
0.0
0.0
1
2.1
50.0
2
4.2
11.8
48
100.0
41.0
Total
% Fila
% Columna
2
1.7
100.0
42
35.9
100.0
35
29.9
100.0
19
16.2
100.0
2
1.7
100.0
17
14.5
100.0
117
100.0
100.0
% de Fila: proporción del tipo de destino contra otros posibles para un mismo
año, % de columna: proporción del destino contrastada con otros años para la
misma categoría. Alta: dado de alta; Defu: Defunción; URRAS: en URRAS;
Liberaci: liberación; Remisi: remisión; Reubica: reubicación.
Los resultados muestran que los primates estuvieron en la Unidad entre 0 y
1780 días, siendo los valores promedio más altos para las categorías de
animales liberados y “En URRAS” (tabla 5).
VARELA/BRIEVA/GALINDO
178 MEDICINA
Tabla 5. Estadística descriptiva de la variable de cruce Destino – Permanencia
en URRAS entre 1996 y 2003.
Destino
Ob
Permanencia (días)
Total
Media
Varianz
Desv.
Mín
Media
Máx
Moda
7
3,5
24.5
4.95
0.00
7
7
0.00
Defunción
42
9762
232.43
120731.67
347.46
0.0000
283
1753
0.00
URRAS
35
19202
548.63
209711.71
457.94
130.000
710
1780
710
Liberación
19
11101
584.26
149432.54
386.56
230.000
658
1335
1335
Remisi
4
0
0.00
0.00
0.00
0.00
0
0
0.00
Reubicación
17
4065
239.12
107457.86
327.81
0.0000
384
1371
81
Ob: Observaciones (número de animales), Desv: Desviación típica.
Anormalidades clínicas y exclusiones
De manera rutinaria, todos los primates que ingresan a URRAS son examinados
según la metodología del Problema Orientado al Diagnóstico (POD) (Varela
2005). El examen por sistemas corporales y condiciones específicas del paciente
se evalúa para 12 categorías (tabla 6), cualitativamente como normal (N)
cuando no presenta alteración alguna, anormal (A) cuando presenta
alteraciones evidentes que pueden o no afectar la salud, y no examinado (NE)
cuando no se evalúa la categoría, según la metodología descrita en Varela
(2005). Al examen clínico realizado al ingreso, todas las especies presentaron
por lo menos un individuo con anormalidad; el tegumento fue la categoría más
relevante como anormal (60.2% de las evaluaciones), seguida del sistema
digestivo (32.4%), estado general (31.9%), hidratación (30.4%), y músculo
esquelético (29.2%), por el contrario los ojos nunca presentaron anormalidad al
ingreso (tabla 6).
Tabla 6. Categorías del examen sistémico detectadas como anormales al
ingreso de primates a URRAS entre 1996 y 2003.
Examen
Sistémico
T
V
%
Número de Animales por Especie
Ab*
Ag
Asp
As
Atg
Ll
Cc
Cal
Cap
Sf
Sg
Sl
Ss
E. general
2
1
1
1
4
5
1
8
13
36
113
31.9
Hidrataci
1
2
1
2
2
6
1
8
11
34
112
30.4
Tegumento
1
1
2
1
8
9
23
23
68
113
60.2
Cardiovasc.
1
1
1
3
2
8
112
7.14
Digestivo
2
1
1
2
2
2
17
9
36
111
32.4
MORTALIDAD Y MORBILIDAD EN PRIMATES EN URRAS ENTRE 1996-2003
MEDICINA 179
Examen
Sistémico
T
V
%
Número de Animales por Especie
Ab*
Ag
Asp
As
Atg
Ll
Cc
Cal
Cap
Sf
Sg
Sl
Ss
Respira.
1
1
3
2
5
12
112
10.7
Linfático
2
2
1
5
111
4.5
Urinario
1
3
4
112
3.6
Reprod.
1
3
1
4
112
3.6
Mus. Esqu.
1
1
2
1
2
4
9
13
33
113
29.2
Nervioso
1
1
2
4
3
11
112
9.8
Ojos
0
111
0.0
Oídos
2
2
111
1.8
Acumula.
2
3
11
4
2
8
3
21
32
1
1
81
84
E. general: Estado general, Cardiov: cardiovascular, T: Valor total de anormalidades, V:
Número de historias con dato, %: Porcentaje (Morbilidad para el sistema o aparato
corporal), Ab:, Aotus brumbacki, Ag: Aotus griseimembra, Asp: Aotus sp, As: Alouatta
seniculus, Atg: Ateles geoffroyi, Ll: Lagothrix lagotricha, Cc: Callicebus cupreus, Cal:
Cebus albifrons, Cap: Cebus apella, Sf: Saguinus fuscicollis, Sg: Saguinus geoffroyi, Sl:
Saguinus leucopus, Ss: Saimiri sciureus. *Un animal puede presentar más de una
categoría alterada para un mismo examen clínico inicial.
De las 115 historias revisadas, 17.4% (20 individuos) no registraron anormalidad
alguna al examen inicial. De los restantes 95 primates en que se reportó alguna
anormalidad, 87 de ellos tuvieron un diagnóstico de trabajo clínico; así, la
morbilidad al ingreso fue del 75.65%, considerándose en orden de importancia:
malnutrición (19.54%); traumatismo externo (13.79%); mutilación antrópica y
privación de agua (6.9% cada uno), ectoparasitismo (4.6%); alimentación
inadecuada (en el que se incluyen desnutrición, malnutrición y otros
desórdenes de tipo nutricional debidos al manejo inapropiado de los alimentos
suministrados al animal), infección del tracto respiratorio inferior, parasitismo
gastrointestinal y trauma espinal (3.45% cada uno); absceso
malar/infraorbitario, anemia parasitaria, enfermedad periodontal, shock y
dermatitis traumática (2.3% cada uno); dermatitis infecciosa, enfermedad renal,
hipoproteinemia y gastroenteritis infecciosa, entre otras (1.15% cada uno).
Detalles por taxa se precisan en el apéndice 1.
Si se considera la diferencia entre ingreso de animales enfermos (87) sobre no
enfermos (28), la razón de que un animal ingrese a URRAS en estado mórbido
es casi 3 veces mayor a que ingrese sano. Si se incluyen en el análisis los datos
durante el tiempo de estadía de los primates en URRAS, la morbilidad durante
el período de estudio se eleva a 95.65% (110 de 115 individuos). Fue imposible
precisar el valor de la tasa de incidencia (TI) debido a la gran variación en los
tiempos de ingreso-permanencia-destino de los animales en el centro, y
VARELA/BRIEVA/GALINDO
180 MEDICINA
especialmente la carencia de datos sobre solución de problemas. La Incidencia
Acumulada (IA) de enfermedad para animales que ingresaron sanos fue de
0.821 (82% de IA= [23 contrajeron enfermedad/28 sanos al ingreso] x 100) para
el período de estudio.
Agrupados por origen según el acrónimo DAMN IT-V (Meric 1995), la causa de
morbilidad al ingreso y total fue respectivamente: infecciosa, 28.74 y 43.29%;
nutricional 20.69 y 14.33%; traumática 20.69 y 17.99%; iatrogénica/manejo
17.24 y 5.18%; inflamatoria 6.9 y 4.88%; vascular 3.45 y 1.62%; degenerativa
1.15 y 0.61%; idiopática/comportamental 1.15 y 3.35%; tóxica 0 y 6.4%;
indeterminada 0 y 1.22%; metabólica 0 y 0.91%; e inmunomediada 0 y 0.3%
(detalles por taxa en la 0). Durante el tiempo de permanencia el promedio de
diagnósticos de trabajo por animal fue de 2 para primates con una permanencia
inferior a 0.5 años (rango 1–8) y de 3 para individuos con permanencia igual o
superior a 0.5 años (rango 1–7), lo cual sugiere que el evento de morbilidad
ocurre con mayor frecuencia en animales con mayor permanencia (figura 1).
Mortalidad y causas de defunción
El 55% de las defunciones fue relacionada a enfermedades de origen infeccioso,
seguido de causas inflamatorias con 10%, y traumáticas con 7% (tabla 7).
Al indagar sobre las exclusiones consideradas como causantes de muerte se
encontró que la mayoría de ellas correspondió a toxoplasmosis (14%) durante
un brote en el año 2000 que afecto a especies de Cebidae (apéndice 2); también
fue importante la anemia parasitaria (10%). Es trascendente destacar que la
15
71,4
6
28,6
27
67,5
13
32,5
4
23,5
13
73,5
2
22,2
7
77,8
2
25
6
75
1
20
4
80
0
0
9
100
020 40 60 80 100
< 0,5 años
≥ 0,5 años
< 0,5 años
≥ 0,5 años
< 0,5 años
≥ 0,5 años
< 0,5 años
≥ 0,5 años
< 0,5 años
≥ 0,5 años
< 0,5 años
≥ 0,5 años
< 0,5 años
≥ 0,5 años
1 2 3 4 5 6 7
Nº Diagnósticos de Trabajo
Permanencia
en URRAS
Porcentaje
Frecuencia
Figura 1. Análisis de frecuencia del tiempo de permanencia y el número de
diagnósticos de trabajo de los animales que ingresaron entre 1996 y 2003 a la
Unidad de Rescate.
MORTALIDAD Y MORBILIDAD EN PRIMATES EN URRAS ENTRE 1996-2003
MEDICINA 181
eutanasia jugó un papel importante en la mortalidad (21.4% de las 42 muertes;
tabla 8), afectando considerablemente el valor porcentual de las defunciones
en los años 2000 y 2003.
Tabla 7. Origen de las causas de muerte en primates que ingresaron a URRAS
entre 1996 y 2003.
Origen de Enfermedad
N°
casos
*
N° de
muertos
%
Letalidad
Infeccioso
142
23
55
16.19
Iatrogénico/Manejo
17
1
2
5.88
Idiopático/Comportamental
11
1
2
9.09
Inflamatorio
16
4
10
25
Metabólico
3
1
2
33.3
Nutricional
47
1
2
2.12
Traumático
59
3
7
5.08
Tóxico
21
2
5
9.52
Vascular
5
2
5
40
Ninguno, diagnóstico (Rabia 1 =
Negativo, Tuberculosis 1 = Negativo)
2
2
5
100
Indeterminado
2
2
5
100
Total
328*
42
100
12.8
Observaciones: N° de casos diagnosticados indica la cantidad de casos a que se atribuyó
la etiología, pero no necesariamente indica el diagnóstico etiológico de la entidad. *Se
omiten los casos con letalidad 0, para ver la lista de diagnósticos consulte la 0.
En cuanto a la mortalidad por edades fue importante el grupo “subadultos”,
mientras que para la totalidad de muertes fue más relevante el grupo “adultos”,
seguido de los “juveniles” (tabla 9).
Tabla 8. Diagnósticos de trabajo citados como motivo de eutanasia y
proporción para primates de URRAS entre 1996 y 2003.
Diagnóstico de Trabajo (causa de
eutanasia)
Cuenta
% de
eutanasias
% del total
de muertes
Agresión intraespecie (traumatismo
externo)
1
11
2.4
Artritis séptica
1
11
2.4
Automutilación
1
11
2.4
Enfermedad metabólica ósea
1
11
2.4
Lesión antropogénica
1
11
2.4
Trauma craneal
1
11
2.4
Neumonía intersticial
1
11
2.4
Diagnóstico (Rabia 1 = Negativo,
Tuberculosis 1 = Negativo)
2
22
4.8
Total
9
100
21.4
La letalidad se calculó contrastando el número de diferenciales contra las
muertes por esa misma exclusión, lo cual arrojó un valor de 12.3–12.8%
VARELA/BRIEVA/GALINDO
182 MEDICINA
dependiendo de si se consideran o no los datos de defunción de los animales
sin historia clínica (tabla 7 y tabla 9).
Tabla 9. Mortalidad de primates por grupo etáreo, en URRAS, entre 1996 y
2003.
Grupo Etáreo
N° de
muertes
N° total de
anim. que
ingresaron
% del total
de
muertes
% del total
por grupo
etáreo
% del total
de
primates
Adulto
16
48
38.1
33.3
13.7
Infantil
5
13
11.9
38.5
4.3
Juvenil
13
42
31
30.9
11.1
Neonato
0
1
0
0
0
Subadulto
6
9
14.2
66.7
5.1
Sin dato
2
4
4.8
50
1.7
Total
42
117
100
35.9
35.9
CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES
La mayoría de ingresos de primates corresponde a la familia Cebidae,
considerándose representativos Saimiri spp. y Saguinus spp., lo cual sugiere que
los mayores esfuerzos de recuperación de pacientes se dirigen a estos grupos
taxonómicos, y que por tanto las condiciones de manejo deben orientarse a
estos grupos, obviamente considerando aspectos como importancia en la
conservación de las especies, recursos disponibles y políticas especiales de
manejo.
El tiempo de permanencia de los primates en el Centro es variable, mostrando
valores mayores para las categorías de animales liberados y animales que al
finalizar el estudio se encontraban en URRAS, los que podría sugerir que los
animales que permanecen en URRAS pueden estar por liberarse o reubicarse,
sin embargo se requieren pruebas estadísticas para aseverar esta hipótesis
5
.
Como en cualquier clínica dedicada a la atención de animales enfermos, en
URRAS es habitual un valor elevado de morbilidad; sin embargo, y debido a que
una mayor permanencia de los individuos determina la mayor presentación de
diagnósticos de trabajo (enfermedades) por animal, es necesario procurar
reducir el tiempo de estadía de los primates en la Unidad con el objeto de
disminuir la incidencia de enfermedad.
Para una valoración más profunda de la potencia de las enfermedades se hace
necesaria la conservación de registros más detallados, que no se recopilan en
5
Un reporte posterior al período de estudio evidenció la liberación de dos
grupos de Saguinus leucopus (11 individuos), adicionalmente se preparan para
liberación 16 individuos Saimiri sciureus, lo cual sustenta la hipótesis planteada.
MORTALIDAD Y MORBILIDAD EN PRIMATES EN URRAS ENTRE 1996-2003
MEDICINA 183
muchos casos aún existiendo protocolos para ello; por ejemplo la lista maestra
de problemas podría ayudar a documentar e investigar adecuadamente la
relación de temporalidad causal para las diferentes enfermedades descritas.
La letalidad mostró valores porcentualmente mayores para categorías con
menor número de casos; es probable que esto se deba a la condición peraguda
de muchas entidades. En cuanto a letalidad se concluye que son importantes las
causas infecciosas, y entre ellas toxoplasmosis y anemia parasitaria.
LITERATURA CITADA
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Varela N), pp 11 – 20. Bogotá DC. Instituto de Ciencias Naturales (ICN).
Brieva C & Varela N. 2003. Instructivo para Personal de la Unidad de Rescate y
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Martínez R & Martínez N. 1997. Diseño de Experimentos. Análisis de datos
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Nassar-Montoya F, Pereira Bengoa V & Vodovoz T. 2003. Medicina de la
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Apéndice 1.Diagnósticos de trabajo por género taxonómico para primates que
ingresaron a la Unidad en el período de estudio.
Género
Diagnóstico de
Trabajo
Origen
Al Ingreso
Total
Ca
MI.
% del
total
Ca*
Mo
Alouatta
Alimentación
inadecuada
Iatrogénico
/Manejo
1
1.15
100.00
1
0,3
0
Deficiencia
multinutricional
Nutricional
0.00
0.00
1
0,3
0
Gripe
Infeccioso
0.00
0.00
1
0,3
0
Hábitat
inadecuado
Iatrogénico
/Manejo
0.00
0.00
1
0,3
0
Parasitismo
gastrointestinal
Infeccioso
0.00
0.00
1
0,3
0
Salmonelosis
Infeccioso
0.00
0.00
3
0,9
1
Aotus
Bronconeumonía
bacteriana
Infeccioso
0.00
0.00
1
0,3
0
Ectoparasitismo
Infeccioso
0.00
0.00
4
1,2
2
Enfermedad
renal
Inflamatori
o
1
1.15
100.00
1
0,3
0
Herpesvirus T
Infeccioso
1
1.15
50.00
2
0,6
1
Hipoproteinemia
Nutricional
0.00
0.00
1
0,3
0
Malnutrición
Nutricional
1
1.15
100.00
1
0,3
0
Shock
Vascular
1
1.15
100.00
1
0,3
0
Ateles
Traumatismo
externo
Traumático
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Calliceb
us
Infección
respiratoria
inferior
(inespecífica)
Infeccioso
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Cebus
Absceso
Infeccioso
0.00
0.00
2
0.6
1
Agresión
interespecie
Traumático
0.00
0.00
1
0.3
0
Agresión
intraespecie
Traumático
0.00
0.00
5
1.5
2
Alimentación
inadecuada
Iatrogénico
/Manejo
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Amputación
Traumático
0.00
0.00
2
0.6
1
Anemia
parasitaria
Infeccioso
0.00
0.00
2
0.6
1
Automutilación
Idiopático
0.00
0.00
1
0.3
0
Blefaritis no
infecciosa
Inflamatori
o
0.00
0.00
1
0.3
0
Cardiopatía
infecciosa
Infeccioso
0.00
0.00
1
0.3
0
MORTALIDAD Y MORBILIDAD EN PRIMATES EN URRAS ENTRE 1996-2003
MEDICINA 185
Género
Diagnóstico de
Trabajo
Origen
Al Ingreso
Total
Ca
MI.
% del
total
Ca*
Mo
Deficiencia de
minerales
Nutricional
0.00
0.00
1
0,3
0
Privación de agua
Iatrogénico
/Manejo
1
1,15
100.00
1
0.3
0
Dermatitis
infecciosa
Infeccioso
1
1.15
50.00
2
0.6
1
Dermatomicosis
Infeccioso
0.00
0.00
2
0.6
1
Dilatación
gástrica
Inflamatori
o
0.00
0.00
1
0.3
0
Ectoparasitismo
Infeccioso
2
2.30
66.67
3
0.9
1
Estrés crónico
Idiopático
0.00
0.00
1
0.3
0
Faringitis
Inflamatori
o
0.00
0.00
1
0.3
0
Fractura
Traumático
0.00
0.00
1
0.3
0
Gastroenteritis
infecciosa
Infeccioso
0.00
0.00
3
0.9
1
Gingivitis
traumática
Traumático
0.00
0.00
1
0.3
0
Hepatitis
infecciosa
Infeccioso
0.00
0.00
2
0.6
1
Hiperadrenocorti
cismo
Metabólico
0.00
0.00
1
0.3
0
Hipoproteinemia
Nutricional
0.00
0.00
1
0.3
0
Indiscreción
alimentaria
Idiopático
0.00
0.00
2
0.6
1
Infección
respiratoria
inferior
(inespecífica)
Infeccioso
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Linfadenitis
Inflamatori
o
1
1.15
50.00
2
0.6
1
Malnutrición
Nutricional
1
1.15
16.67
6
1.8
3
Neumonía de
origen infeccioso
Infeccioso
0.00
0.00
1
0.3
0
Neumonía
intersticial
Inflamatori
o
0.00
0.00
1
0.3
0
Neumonía
supurativa
Infeccioso
0.00
0.00
1
0.3
0
Parasitismo
gastrointestinal
Infeccioso
0.00
0.00
2
0.6
1
Rinitis
Inflamatori
o
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Salmonelosis
Infeccioso
0.00
0.00
2
0.6
1
Shock
Vascular
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Síndrome de
mala adaptación
Idiopático
0.00
0.00
1
0.3
0
Trauma
abdominal
Traumático
0.00
0.00
1
0.3
0
Trauma espinal
Traumático
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Traumatismo
externo
Traumático
5
5.75
27.78
18
5.4
9
Lagothri
Privación de agua
Iatrogénico
/Manejo
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Enfermedad
renal
Inflamatori
o
0.00
0.00
1
0.3
0
Parasitismo
gastrointestinal
Infeccioso
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Trauma espinal
Traumático
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Saguinus
Absceso
Infeccioso
0.00
0.00
2
0.6
1
Absceso
malar/infraorbita
rio
Infeccioso
2
2.30
66.67
3
0.9
1
Absceso
mandibular
Infeccioso
0.00
0.00
1
0.3
0
Agresión
intraespecie
Traumático
0.00
0.00
6
1.8
3
Alergia
Inmunome
diado
0.00
0.00
1
0.3
0
Amputación
Traumático
0.00
0.00
1
0.3
0
Anemia
parasitaria
Infeccioso
1
1.15
11.11
9
2.7
4
Angioestrongiliasi
s
Infeccioso
0.00
0.00
1
0.3
0
Anquilosis
articular
Degenerati
vo
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Coagulopatia
(inespecífica)
Vascular
0.00
0.00
1
0.3
0
Privación de agua
Iatrogénico
/Manejo
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Ectoparasitismo
Infeccioso
1
1.15
3.23
31
9.4
5
Enfermedad
metabólica ósea
Nutricional
0.00
0.00
1
0.3
0
VARELA/BRIEVA/GALINDO
186 MEDICINA
Género
Diagnóstico de
Trabajo
Origen
Al Ingreso
Total
Ca
MI.
% del
total
Ca*
Mo
Enfermedad
periodontal
Infeccioso
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Enfermedad viral
(inespecífica)
Infeccioso
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Estreptococosis
Infeccioso
0.00
0.00
1
0.3
0
Estrés crónico
Idiopático
0.00
0.00
2
0.6
1
Falla renal
Metabólico
0.00
0.00
1
0.3
0
Gastroenteritis
infecciosa
Infeccioso
1
1.15
33.33
3
0.9
1
Hipoglicemia
Nutricional
0.00
0.00
1
0.3
0
Hipoproteinemia
Nutricional
1
1.15
50.00
2
0.6
1
Intoxicación (no
especifica)
Tóxico
0.00
0.00
2
0.6
1
Intususcepción
Inflamatori
o
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Malnutrición
Nutricional
6
6.90
60.00
10
3.0
5
Meningoencefalit
is supurativa
Infeccioso
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Mutilación
antrópica
Iatrogénico
/Manejo
6
6.90
100.00
6
1.8
3
Neumonía
intersticial
Inflamatori
o
0.00
0.00
1
0.3
0
Parasitismo
gastrointestinal
Infeccioso
0.00
0.00
2
0.6
1
Politraumatismo
Traumático
0.00
0.00
1
0.3
0
Preñez
0.00
0.00
2
0.6
1
Septicemia
Infeccioso
0.00
0.00
1
0.3
0
Shock
Vascular
0.00
0.00
1
0.3
0
Síndrome de
mala adaptación
Idiopático
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Sinusitis
bacteriana
Infeccioso
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Toxoplasmosis
Infeccioso
0.00
0.00
1
0.3
0
Trauma espinal
Traumático
1
1.15
50.00
2
0.6
1
Traumatismo
externo
Traumático
3
3.45
37.50
8
2.4
4
Ulceras por
contacto
Traumático
0.00
0.00
1
0.3
0
Vulvitis
Inflamatori
o
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Saimiri
Absceso
Infeccioso
0.00
0.00
3
0.9
1
Absceso
malar/infraorbita
rio
Infeccioso
0.00
0.00
4
1.2
2
Agresión
intraespecie
Traumático
0.00
0.00
8
2.4
4
Alimentación
inadecuada
Iatrogénico
/Manejo
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Anemia
parasitaria
Infeccioso
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Anquilosis
articular
Degenerati
vo
0.00
0.00
1
0.3
0
Artritis séptica
Infeccioso
0.00
0.00
2
0.6
1
Azotemia
prerrenal
Metabólico
0.00
0.00
1
0.3
0
Brucelosis
Infeccioso
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Cardiopatía
Vascular
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Deficiencia de
vitamina D3
Nutricional
0.00
0.00
1
0.3
0
Privación de agua
Iatrogénico
/Manejo
3
3.45
100.00
3
0.9
1
Dermatitis
infecciosa
Infeccioso
0.00
0.00
2
0.6
1
Dermatitis
traumática
Traumático
2
2.30
66.67
3
0.9
1
Dermatofitosis
Infeccioso
0.00
0.00
1
0.3
0
Diagnóstico
0.00
0.00
2
0.6
1
Ectoparasitismo
Infeccioso
1
1.15
33.33
3
0.9
1
Enfermedad
dental
Inflamatori
o
0.00
0.00
1
0.3
0
Enfermedad
periodontal
Infeccioso
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Enfermedad
sistémica
inespecífica
Inflamatori
o
0.00
0.00
1
0.3
0
MORTALIDAD Y MORBILIDAD EN PRIMATES EN URRAS ENTRE 1996-2003
MEDICINA 187
Género
Diagnóstico de
Trabajo
Origen
Al Ingreso
Total
Ca
MI.
% del
total
Ca*
Mo
Estrés crónico
Idiopático
0.00
0.00
1
0.3
0
Fractura
Traumático
0.00
0.00
3
0.9
1
Fractura
craneana
Traumático
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Fractura del radio
Traumático
0.00
0.00
1
0.3
0
Gastritis
Inflamatori
o
0.00
0.00
1
0.3
0
Gingivitis
infecciosa
Infeccioso
0.00
0.00
1
0.3
0
Gingivitis
traumática
Traumático
0.00
0.00
1
0.3
0
Gripe
Infeccioso
0.00
0.00
2
0.6
1
Hipoproteinemia
Nutricional
0.00
0.00
1
0.3
0
Indiscreción
alimentaria
Idiopático
0.00
0.00
2
0.6
1
Infección
respiratoria
inferior
(inespecífica)
Infeccioso
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Infección
respiratoria
superior
(inespecífica)
Infeccioso
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Infección viral
inespecífica
Infeccioso
0.00
0.00
1
0.3
0
Isquemia por
obturación
Inflamatori
o
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Lesión
antropogénica
Iatrogénico
/Manejo
0.00
0.00
1
0.3
0
Luxación
articulación
Traumático
0.00
0.00
1
0.3
0
Malnutrición
Nutricional
9
10.34
45.00
20
6.1
0
Meningitis
bacteriana
Infeccioso
1
1.15
100.00
1
0.3
0
Nematodiasis
pulmonar
Infeccioso
0.00
0.00
1
0.3
0
Neumonía
parasitaria
Infeccioso
0.00
0.00
1
0.3
0
Osteomielitis
Infeccioso
0.00
0.00
2
0.6
1
Parasitismo
gastrointestinal
Infeccioso
2
2.30
20.00
10
3.0
5
Prolapso rectal
Traumático
0.00
0.00
1
0.3
0
Toxoplasmosis
Infeccioso
0.00
0.00
6
1.8
3
Trauma craneal
Traumático
0.00
0.00
1
0.3
0
Traumatismo
externo
Traumático
3
3.45
42.86
7
2.1
3
Total
8
7
100.0
0
26.52
328
100
.00
Origen: Origen al que se atribuye el diagnóstico de trabajo, Ca:Número de casos
presentados, MI: Porcentaje de morbilidad al ingreso, % del Total: Porcentaje del total
de casos, Mo: Porcentaje de morbilidad,*Número de citaciones en 115 historias clínicas.
Apéndice 2. Diagnósticos de trabajo directamente relacionados a la muerte de
primates en la Unidad entre 1996 y 2003.
Diagnóstico de Trabajo
N° de muertes
Porcentaje
Indeterminado
2
5
Agresión intraespecie
1
2
Anemia parasitaria
4
10
Artritis séptica
1
2
Automutilación
1
2
Bronconeumonía bacteriana
1
2
Cardiopatía
1
2
Dilatación gástrica aguda
1
2
Enfermedad metabólica ósea
1
2
Falla renal
1
2
Intoxicación (no específica)
1
2
VARELA/BRIEVA/GALINDO
188 MEDICINA
Diagnóstico de Trabajo
N° de muertes
Porcentaje
Intususcepción
1
2
Lesión antropogénica
1
2
Neumonía de origen infeccioso
1
2
Neumonía parasitaria
1
2
Neumonía supurativa
1
2
Osteomielitis
1
2
Parasitismo gastrointestinal
1
2
Politraumatismo
1
2
Septicemia
1
2
Shock
1
2
Trauma craneal
1
2
Infección viral inespecífica
1
2
Toxoplasmosis
6
14
Herpesvirus T
1
2
Trauma abdominal
1
2
Nematodiasis pulmonar
1
2
Neumonía intersticial
2
5
Cardiopatía infecciosa
1
2
Meningoencefalitis supurativa
1
2
Diagnóstico (Rabia 1 = Negativo, Tuberculosis 1 =
Negativo)
2
5
Total
42
100
Apéndice 3. Letalidad por causas de morbilidad en los primates que ingresaron a
URRAS entre 1996 y 2003.
Diagnóstico de trabajo
N° de Casos
Diagnosticados*
Muertes
Letalidad
Agresión intraespecie
19
1
5.26
Anemia parasitaria
12
4
33.33
Artritis séptica
2
1
50.00
Automutilación
1
1
100
Bronconeumonía bacteriana
1
1
100
Cardiopatía
1
1
100
Cardiopatía infecciosa
1
1
100
Diagnóstico (Rabia 1 y tuberculosis 1,
resultado negativo)
2
2
100
Dilatación gástrica aguda
1
1
100
Enfermedad metabólica ósea
1
1
100
Falla renal
1
1
100
Herpesvirus T
2
1
50
Infección viral inespecífica
1
1
100
Intoxicación (no especifica)
2
1
50
Intususcepción
1
1
100
Lesión antropogénica
1
1
100
Meningoencefalitis supurativa
1
1
100
Nematodiasis pulmonar
1
1
100
MORTALIDAD Y MORBILIDAD EN PRIMATES EN URRAS ENTRE 1996-2003
MEDICINA 189
Diagnóstico de trabajo
N° de Casos
Diagnosticados*
Muertes
Letalidad
Agresión intraespecie
19
1
5.26
Neumonía de origen infeccioso
1
1
100
Neumonía intersticial
2
2
100
Neumonía parasitaria
1
1
100
Neumonía supurativa
1
1
100
Osteomielitis
2
1
50
Parasitismo gastrointestinal
16
1
6.25
Politraumatismo
1
1
100
Septicemia
1
1
100
Shock
3
1
33.33
Toxoplasmosis
7
6
85.71
Trauma abdominal
1
1
100
Trauma craneal
1
1
100
Total
326
40
12.27
Observaciones: N° de casos diagnosticados indica la cantidad de casos a que se atribuyó
la etiología, pero no necesariamente indica el diagnóstico etiológico de la entidad. *= Se
omiten los casos con letalidad 0, para ver la lista de diagnósticos consulte la 0.
MANEJO Y CONSERVACIÓN 191
MANEJO Y CONSERVACIÓN
PRIORIDADES EN INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN DE PRIMATES COLOMBIANOS
MANEJO Y CONSERVACIÓN 193
PRIORIDADES EN INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN DE PRIMATES
COLOMBIANOS
Thomas R. Defler y Marta L. Bueno
INTRODUCCIÓN
Es un hecho muy triste tener algo y no saber qué tan valioso es. A veces se
puede vivir toda una vida con alguna cosa y se está tan acostumbrado a ella,
que se vuelve común y no parece ser nada extraordinario o especial. Sin
embargo cuando viene alguien extraño y lo reconoce como algo muy especial,
nos hace caer en cuenta de la suerte que tenemos al tenerla cada día.
En los últimos años en Colombia ha crecido el interés y se han incrementado las
investigaciones sobre los primates en una forma extraordinaria, temas en los
cuales había muy poco interés hace 20 años. Hoy encontramos varios grupos y
numerosos investigadores y ambientalistas colombianos que han optado temas
en primatología para sus investigaciones y/o tesis de maestría o doctorado,
abordando problemas actuales y futuros en la conservación y supervivencia de
especies de primates colombianos. Este aumento en el interés por estos
animales tan bellos e interesantes debe ser estimulado e intensificado, por los
crecientes problemas ambientales y amenazas para la sobrevivencia presentes
en el país. Varios artículos en Conservation Biology enfatizan la necesidad de
realizar estudios de las especies en la naturaleza (Baker 1994) y aun más se ha
insistido en la importancia de realizar nuevas colectas en los primates
neotropicales, para poder conocer las relaciones filogenéticas fiables, acordes
con la distribución geográfica actual que es una información fundamental para
la conservación de las especies (Collins 2001).
Pocos son los sitios que han sido muestreados adecuadamente y las listas
locales generalmente están incompletas lo que deja una gran brecha en el
conocimiento que obstaculizan iniciativas de conservación, manejo y análisis
regionales. La mayor amenaza para cualquier especie, es sin duda la escasez de
conocimiento científico básico-taxonomía, sistemática, distribución e historia
natural (Pires-Costa et al 2005).
DEFLER/BUENO
194 MANEJO Y CONSERVACIÓN
La creciente urgencia de capacitación de personal idóneo para proteger,
mantener y restaurar la diversidad biológica del planeta está retando a las
instituciones académicas para que superen las estrechas perspectivas
disciplinarias.
Por las múltiples posibilidades que se tienen al seleccionar un problema de
investigación o de acción ambiental en nuestro país, a veces es un poco
desalentador para una persona interesada en montar un proyecto con
primates. Muchas veces vienen estudiantes y preguntan, “Profesor, estoy
interesado en los primates y me gustaría hacer un proyecto con ellos. Qué
proyecto hago en este campo? cuál especie escojo?, cómo lo realizo?, en qué
me enfoco?” Muchas veces se contestan los interrogantes aceptando cualquier
proyecto que se les ofrece, pero estas preguntas son valiosas y vale la pena
presentar algunas consideraciones, dadas las múltiples posibilidades en este
campo de conocimiento. Se sugiere que aquellos estudiantes que deseen iniciar
estudios en conservación de primates deben leer las recomendaciones de la
Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN) antes de
plantear cualquier estudio. En esas publicaciones encontrarán las prioridades
establecidas y las técnicas recomendadas, que son importantes, dado que al
seguir estas pautas los resultados encontrados, serán comparables con los ya
publicados.
En este artículo se presentan algunas opiniones sobre el tema y los criterios
para la selección de proyectos con primates, tanto dirigidas a problemas de
conservación, como investigaciones más académicas en biología básica,
etología, ecología o en biomedicina.
Estos comentarios son personales y están basados en las experiencias en
investigación en primates de los autores por más de 30 años de trabajos en el
laboratorio de genética y en campo en diferentes regiones de Colombia. Es
posible que algunos personas puedan no estar de acuerdo con estos
planteamientos, pero son la perspectiva de personas dedicadas a la
investigación y a la conservación de los primates colombianos por muchos años
(Defler et al 2003).
Idealmente, es fundamental al seleccionar un proyecto de investigación, que
con sus resultados se ayude al futuro de la especie o especies implicadas.
Cualquier proyecto debe generar datos que sirvan para la conservación y el
manejo de las especies. Verificar una hipótesis planteada es plausible y muy
interesante, pero paralelamente la investigación debe articular los problemas
de la especie, generando conocimiento que sea útil para la tarea de garantizar
un futuro mejor para la especie.
PRIORIDADES EN INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN DE PRIMATES COLOMBIANOS
MANEJO Y CONSERVACIÓN 195
Dentro de una perspectiva amplia, se listan algunos problemas de conservación
que requieren la atención de cada uno de nosotros como defensores de la
primato-fauna colombiana. Recientemente, el Comité Colombiano de
Clasificación de Primates (del cual T.R Defler es parte) ha realizado la valoración
de las especies Colombianas, en términos de las categorías de la UICN, teniendo
en cuenta las condiciones nacionales (Rodríguez-Mahecha et al 2006),
encontrando en algunas veces diferencias con las categorías propuestas por el
Comité Internacional en donde se les asigna a especies endémicas categorías
más bajas en amenaza que la impuesta por el comité internacional.
Paralelamente, en 2008 un comité en los EEUU reconsideró las clasificaciones
internacionales de las mismas especies de primates, de tal manera que subieron
muchos taxones a niveles más en peligro que antes (IUCN 2008).
Ateles spp. Mirando la lista presentada por el Comité Nacional y por la Lista
Internacional de la IUCN, el género Ateles en Colombia es el más amenazado,
evidenciando una situación alarmante, particularmente para la especie A.
hybridus. Por su clasificación dentro de categorías de la UICN, el género Ateles
requiere particular atención y todas las especies requieren un análisis serio en
cuánto a su estado de conservación (tabla 1) ya que comparten algunas
características que representan una fuerte presión para la conservación de sus
poblaciones como: 1./ son animales grandes y tienen una fuerte presión de caza
por su carne; 2./ los nacimientos son cada dos-tres años en promedio, lo que
dificulta mucho la recuperación de cualquier población. 3./ las especies de
Ateles requieren extensiones de selva grandes no perturbas y sus rangos de
distribución son congruentes con áreas de actividad humana por lo que su
estado es muy precario por la actual fragmentación de sus hábitas. El estado de
todas las tres especies confirmadas para Colombia requiere urgentemente de
evaluación (Froehlich et al 1991, Collins 1999, Collins & Dubach 2000, 2001).
Tabla 1. Lista de especies de Ateles amenazados en Colombia, de acuerdo a la
clasificación nacional e internación de la UICN.
Taxón
Clasificación UICN
Internacional 2008
Clasificación Nacional
2006
Ateles hybridus brunneus
CR
CR
Ateles hybridus hybridus
CR
CR
Ateles geoffroyi robustus
CR
EN
Ateles geoffroyi grisecens
EN
DD
Ateles belzebuth
EN
VU
A. hybridus hybridus (figura 1) y A. hybridus brunneus son tal vez los taxa con
mayor peligro de extinción en Colombia. Su estado precario se origina en las
razones expuestas anteriormente para el género y en el hecho de que A. h.
DEFLER/BUENO
196 MANEJO Y CONSERVACIÓN
hybridus, solo se encuentra en manchas de bosque sumamente fragmentado,
mientras que A. h. brunneus tiene un rango de distribución bastante pequeño
con casi la mitad talada para ser convertido es sistemas agro pastoriles.
Prioridades de acción (Plan de Acción para Ateles hybridus). En diciembre de
2005, la ONG ProAves convocó a un grupo de interesados en formular un Plan
de Acción para la conservación de esta especie del cual se elaboró un
documento hasta ahora poco difundido (Defler et al 2005), que pretende definir
algunas acciones que pueden contribuir a la conservación de este taxa. El plan
incluye las siguientes acciones prioritarias:
Investigación: Identificación de poblaciones nacionales: se requiere la
recolección de información de áreas potenciales de distribución, determinación
de zonas prioritarias de estudio y realizar censos de primates dentro de las
zonas de exploración. Existen dos Parques Nacionales y varias regiones
conocidas que requieren evaluaciones urgentes en cuanto al estado de la
especie y dónde se sospecha que puede haber poblaciones de la especie o se
sabe que hay (Catatumbo, Cocuy, Quinchas, San Lucas, Bajo Cauca). Se requiere
plantear proyectos sobre historia natural en ecología y comportamiento;
estructura poblacional y variabilidad genética (genético-molecular) entre
poblaciones de las dos subespecies.
Actualmente se están realizando varios proyectos ecológicos con A. hybridus
hybridus, como los del grupo de investigadores dirigido por el profesor Pablo
Stevenson de la Universidad de los Andes, algunas tesis de grado y de
doctorado como las de Liz Johanna Díaz, Alexander Monsalve, de la Universidad
del Quindío, Andrés Link y Alba Lucía Morales en sus posgrados con la
Universidad de New York, que empiezan a contribuir con conocimiento de la
especie principalmente en la población residente en la Reserva de la Serranía de
las Quinchas (de ProAves). Es urgente continuar con estas líneas de
investigación fortaleciendo el esfuerzo con A. hybridus brunneus de la cual se
tiene muy poca información.
Identificación de las amenazas particulares en cada población, y para cada una
de las subespecies que pueden ser peculiares en cada zona por lo que deben
evaluase de manera independiente. Un fenómeno común encontrado en la
mayoría de los mamíferos es que cuando se reduce el hábitat, se modifica el
comportamiento de los individuos en espacios más pequeños y con estos la
conducta de los potenciales reproductores. La única forma de recuperar las
tasas de reproducción es ampliando las áreas de ocupación y los tamaños de
grupo. Por lo tanto la conservación de las áreas protegidas merece más
atención que las preocupaciones genéticas, dado que los estudios de la
PRIORIDADES EN INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN DE PRIMATES COLOMBIANOS
MANEJO Y CONSERVACIÓN 197
conducta y biología básica en condiciones naturales, solo se podrán
documentar adecuadamente en áreas sin fragmentación extrema. De no ser
esto posible, hay que tener mucho cuidado con la interpretación de los
resultados cuando se está trabajando en las áreas fragmentadas (Savage com
pers.).
Promulgar la generación del Parque Natural Serranía de San Lucas, un proyecto
planteado por ambientalistas colombianos desde hace mucho tiempo, con lo
cual se protegería no solamente Ateles hybridus brunneus sino también
Saguinus leucopus y otros elementos biológicos característicos de la Cordillera
Central.
Generación de alianzas estratégicas: que deben incluir comunidades locales de
indígenas y otros grupos humanos que tengan influencia en la zonas pobladas
por Ateles hybridus. Es muy importante mostrar a las comunidades los
beneficios derivados de la conservación de los bosques donde habitan los
primates.
Realización de campañas de conservación, las caules deben tener una imagen
propia que identifique al plan de acción para lo cual se plantean tres actividades
fundamentales: 1./ difusión a partir de material divulgativo (video informativo
sobre la especie, realización de afiches y/o carteles, empleo de los medios de
comunicación locales para la socialización de la campaña, realización de
talleres, cuadernos, camisetas y otros. 2./ involucrar a la comunidad,
particularmente a las futuras generaciones con programas en escuelas y centros
comunitarios; 3./ evaluación de acciones. El incremento del conocimiento sobre
la especie es importante y es la base de todos los programas de educación, sin
embargo para considerarlo como una verdadera "acción" de conservación,
debe resultar en una acción (o producto) basada en un conocimiento aprendido
en el medio para que sea eficaz para la conservación. El conocimiento por el
conocimiento es bueno pero al final si no hay alguna acción que comprometa a
las comunidades en la conservación de la especie no se tendrán programas
eficaces. Por lo tanto en las evaluaciones no se debe medir solo el conocimiento
(que ellos entiendan lo que usted les ha enseñado) sino cómo ellos pueden
llevar a cabo la aplicación de este conocimiento en acciones directas de
conservación.
Apoyar, fortalecer y solidificar las Reservas Naturales, particularmente la de la
Serranía de las Quinchas, para la protección de la población de Ateles hybridus
hybridus. Se enfatiza en realizar estrategias de manejo más enérgicas y
proactivas, que garanticen la integridad y futuro de estas reservas, de lo
contrario solo quedarán como reservas en el papel. Por lo tanto es necesario
DEFLER/BUENO
198 MANEJO Y CONSERVACIÓN
tener planes estrictos de manejo en las áreas protegidas dentro de la
distribución de esta especie, con medidas de seguimiento y evaluación
contínuas que garanticen la calidad de estos ecosistemas para que sean
reservas efectivas en los planes de conservación.
Implementar la recuperación y reforestación dentro de las áreas de distribución,
teniendo en cuenta que se ha demostrado científicamente que estas acciones
son muy efectivas para mejorar el hábitat crítico y redundan en el beneficio de
las comunidades locales.
Influir en políticas regionales de manejo de cuencas y bosques importantes para
la conservación, para que las decisiones políticas sean favorables. Para esto es
indispensable generar reportes divulgativos dirigidos a líderes comunitarios y a
la población general, que aunque no tenemos registros de que estas acciones
puedan influenciar en el contexto político, queremos creer que en muchos
casos estas decisiones erradas u omisiones son originadas en el
desconocimiento del problema específico por parte de los legisladores, por lo
cual si se realizan presiones y campañas informativas adecuadas es posible
influenciar en ellos.
Generar bases de datos de proyectos de investigación y conservación que
involucren la especie de interés y divulgar campañas: Se recomienda definir
sitios que permitan realizar monitoreos contínuos en las poblaciones por
periodos largos, que por el estado crítico de la especie es la única forma de
garantizar su sobrevivencia en el futuro.
Mitigación de las amenazas con acciones dirigidas principalmente a la
conservación del hábitat y disminución de las presiones antrópicas sobre la
especie (ej. cacería).
Realizar un diagnóstico ambiental comunitario para definir los factores de
riesgo en cada una de las localidades para la especie, que acompañado de
programas de socialización y educación ambiental permitan involucrar a las
comunidades para que se apropien del programa y contribuyan con las
acciones.
Educación ambiental: Elaboración de material divulgativo dirigido
particularmente a estudiantes de las escuelas primarias y secundarias
aprovechando el espacio creado para este fin en los programas establecidos por
el Ministerio de Educación.
Trabajo directo con la comunidad. Se propone diseñar talleres y actividades
lúdicas acordes con la problemática que se quiere enfatizar buscando siempre
la motivación y participación masiva de las comunidades. Esta estrategia ha
dado buenos resultados en otras especies como lo demuestra los logros
PRIORIDADES EN INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN DE PRIMATES COLOMBIANOS
MANEJO Y CONSERVACIÓN 199
obtenidos en el “Proyecto Tití” en Colosó-Sucre por el grupo de investigadores
de Anne Savage (Savage et al 1996b, 1997, 2000b).
Difusión de las acciones y actividades en diferentes medios y niveles (radio,
prensa, publicaciones científicas). Es importante que dentro de los grupos
creados para la conservación de esta especie se organice un programa puntual
de promoción y difusión de las acciones establecidas en el plan de acción.
Socializar la problemática e involucrar la comunidad en este esfuerzo garantiza
cumplir con los objetivos.
Realización de actividades: (Por ejemplo, Festival del Cohíbo organizado por
investigadores de la Fundación ProAves). Este tipo de actividades, permiten
incrementar el conocimiento de la especie y crear conciencia de la necesidad de
conservar. Es importante evaluar los resultados de estas actividades desde el
punto de vista de costo-beneficio para ver si realmente la comunidad receptora
modifica o no su actitud y monitorear como estas redundan en el beneficio de
la especie.
Organizar una campaña nacional para esta y otras especies de primates en
peligro: Con esto se busca aumentar la conciencia en el país sobre los
problemas de conservación de las especies en peligro. Se espera que con estas
campañas se cree conciencia dentro las poblaciones y colonos en sus hábitats y
disminuyan las actividades que como la cacería afectan las poblaciones de esta
especie.
Vinculación de entidades como corporaciones regionales, zoológicos,
universidades, etc. Con el fin de aunar esfuerzos es fundamental la acción
conjunta de entidades gubernamentales, encargadas de establecer las políticas;
de los zoológicos que tienen dentro de su misión la educación y conservación y
las universidades por su función de educación y generación de conocimiento
deben participar en este plan.
Cabe anotar que el grupo de trabajo patrocinado por la Fundación ProAves está
interesado en recibir a cualquier persona interesada en contribuir con la
ejecución del plan de acción para la conservación de los Ateles, sin la
participación de todos los interesados es dudoso que se pueda tener éxito en
este esfuerzo.
Ateles geoffroyi grisescens. Es necesario confirmar la presencia de A. geoffroyi
grisescens (figura 2) en Colombia. Kellogg y Goldman (1944) y Hernández-
Camacho y Cooper (1976), lo incluyen en la fauna colombiana, pero no hay
especímenes en las colecciones, ni observaciones en campo que soporten esta
afirmación. Aparentemente su presencia en Colombia fue inferida por la
existencia de esta especie al otro lado de la frontera en la Serranía de Baudó y
DEFLER/BUENO
200 MANEJO Y CONSERVACIÓN
por referencias dadas por comunidades de campesinos (Rodríguez-Mahecha
com. pers.). De ser confirmada su presencia, muy probablemente sería uno de
los taxones más en peligro en el país, por el área de distribución tan restringida
que ocupa en el país y sería necesario proteger urgentemente esta población
como una unidad de conservación.
Ateles geoffroyi rufiventris. Se encuentra en la categoría de la UICN de En
peli gr o críti co (CR), (figura 3) ya que se encuentra en selva muy
fragmentada. Se carece de información adecuada sobre sus poblaciones y se
sabe que hay extensiones muy grandes de selva chocoana en los que la especie
ha desaparecido por la caza. Las acciones necesarias para asegurar un futuro
para esta especie son las siguientes: 1./ evaluación del estado actual de las
poblaciones adentro y afuera de los parques nacionales. 2./ protección física
más fuerte dentro de las reservas legales; 3./ avanzar hacia cambios culturales
en las comunidades que cazan esta especie, promulgando el reemplazo de la
“carne de monte” por otras carnes (por ejemplo, carne de gallina, marrano,
etc.) y 4./ implementar programas de educación ambiental más eficaz en la
zona de su presencia teniendo en cuenta los mismos criterios anteriormente
explicados.
Ateles belzebuth. Es el taxón que se encuentra en mayor peligro en la amazonía
colombiana (figura 4); se encuentra en el Apéndice II de CITES y como
Vuln er able (V) bajo los criterios de la UICN en Colombia, pero recientemente
está clasificada como EN internacionalmente. La distribución geográfica de A.
belzebuth se restringe a una región de la amazonía colombiana que se
encuentra bajo la alta presión que impone los frentes de colonización. En
algunos mapas publicados se exagera bastante su areal de distribución lo que
pueden inducir a estimaciones equívocas (Hernández-Camacho & Cooper 1976),
pues en realidad estas poblaciones se encuentran en parches que se intercalan
con otras áreas selváticas donde este animal está ausente. La distribución
geográfica de A. belzebuth no es clara al oriente de la Cordillera de los Andes y
está por investigar como la simpatría con Lagothrix lagothricha puede influir sus
densidades. Debe enfrentarse el problema de que una de las mejores
poblaciones de esta especie se encuentra en el Parque Nacional Natural Sierra
de La Macarena, que está amenazada por los crecientes frentes de colonización
establecidos en los alrededores de esta área protegida. Otras grandes
extensiones de bosques que contienen poblaciones significativas de A.
belzebuth son los Parques Nacionales Naturales Tinigua y Cordillera de los
Picachos en el área selvática ubicada entre los ríos Caguán y Yarí. Los dos
parques mencionados anteriormente, están rodeados por frentes de
colonización y aunque actualmente se encuentran bastante bien conservados,
PRIORIDADES EN INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN DE PRIMATES COLOMBIANOS
MANEJO Y CONSERVACIÓN 201
ya se han empezado a extraer de ellos los recursos que pueden tener acceso
por vía fluvial. Las poblaciones que se encuentran en las laderas de la Cordillera
Oriental están altamente presionadas por las actividades de los colonos.
Los siguientes puntos de investigación pueden tener prioridad para esta
especie: 1./ esclarecer la distribución geográfica aun muy mal conocida al
oriente de la Cordillera de los Andes; 2./ aclarar la relación ecológica entre A.
belzebuth y Lagothrix lagothricha y como influye el ”factor Lagothrix “en la
distribución de A. belzebuth; 3./ evaluar las poblaciones y proteger de la cacería
para estimar el efecto de la caza ejercido por los colonos, que los cazan como
carne de monte, particularmente al este de La Macarena.
Lagothrix lagothricha lugens. Esta subespecie endémica, clasificada como
especie por Groves (2006), está clasificada como En pe li gro (EN) para
Colombia, aunque CR con la clasificación internacional. Es uno de los taxones
más amenazados en Colombia, pues son blanco preferido de cacería por su
tamaño y por su carne. Su hábitat está muy fragmentado por la extensa tala de
los bosques andinos. La situación se complica aún más, por el hecho de que es
una especie adaptada a vivir en bosques primarios y es altamente improbable
que pueda subsistir en otro tipo de hábitat. Una amenaza adicional es el
incontrolado comercio de mascotas, siendo muy común que los cazadores
maten hembras con crías con la esperanza de obtener sus hijos para venderlos,
actividad que por fortuna cada día es más y más controlada por las autoridades.
Sin embargo aun no hay programas bien definidos para el manejo de estas crías
decomisadas por las autoridades ambientales por lo que es prioritario
establecer programas de rehabilitación de estas crías y juveniles bien
estructurados para la posterior liberación en el lugar de origen.
Este taxón (figura 5), se encuentra aparentemente en 12-13 unidades de
conservación, pero el estado de estas poblaciones, en su mayoría aisladas, es
desconocido. Es importante anotar que muchas de estas unidades fueron
establecidas con el propósito de conservar hábitats diferentes al requerido por
Lagothrix y otras (Parques Los Picachos y Puracé), tienen muy poco del hábitat
adecuado para la especie. Por lo tanto, el área conservada apta para Lagothrix
es pequeña y muchas de sus poblaciones están en riesgo por su caza ilegal y la
destrucción del hábitat.
El porvenir de Lagothrix lagothricha lugens en Colombia depende
completamente del incremento de la protección física que se brinde a las
poblaciones ya privilegiadas por la ley y del incremento en el tamaño de las
unidades de conservación bien protegidas. Sin embargo, un incremento del
control y vigilancia requiere un respaldo financiero que el gobierno no está en
DEFLER/BUENO
202 MANEJO Y CONSERVACIÓN
capacidad de otorgar. Como las otras especies amenazadas, una prioridad es
una evaluación de las poblaciones fragmentadas y la formulación de planes de
conservación. Para la conservación de las poblaciones más boreales de la
Cordillera Central, el establecimiento de un Parque Nacional Natural, en la
Serranía de San Lucas, Cordillera Central (Bolívar) es primordial. La educación
ambiental tiene que ser una herramienta básica para que se acabe la caza de
estas poblaciones tan frágiles.
Callicebus ornatus. Es una especie de talla pequeña, endémica en Colombia y la
mayor parte de su rango de distribución se encuentra solapado con áreas de
intensa colonización, aunque por fortuna para la especie una manada requiere
de muy poco espacio. C. ornatos (figura 6), está considerada como Vulner ab l e
(VU) a nivel nacional e internacional bajo los criterios de la UICN, en gran
medida por la alta tasa de colonización que se presenta en su pequeño areal de
distribución. Las prioridades de conservación e investigación son las siguientes:
1./ evaluar las poblaciones, determinando sus densidades, peligro y tendencias
para el futuro; 2./ definir los rangos de extensión de su areal de distribución al
norte y al oriente; 3./ educación ambiental en la zona de distribución natural de
la especie y 4./ garantizar el futuro de los bosques donde esta especie se
encuentra.
Callicebus discolor. Esta especie es considerada como Vu ln erable (VU) por la
IUCN a nivel nacional (figura 7). Existe una población muy reducida al sur del Río
Guamués en el sur del Putumayo, que se encuentra muy perturbada por
actividades petroleras, plantaciones cocaleras y fumigaciones del gobierno con
glifosato; por lo cual es imperante realizar acciones de protección en este
estrecho rango de distribución en Colombia que garanticen el futuro de esta
especie.
Las acciones más urgentes son las siguientes: 1./ evaluar las poblaciones,
determinando sus densidades, peligros y tendencias para el futuro y 2./
establecer áreas de protección o reservas en esta zona.
Realmente, la región donde se encuentra la especie es la parte de Colombia con
la más alta diversidad de aves y primates conocida en el país y es trágico
observar su destrucción con tantas actividades dañinas. Sería trascendental
apoyar y plantear una campaña de prioridad nacional para el establecimiento
de algún tipo de reserva dentro del Sistema de Parques Nacionales en esta
región de la amazonía colombiana, que incluya el sur-occidente del Putumayo
hasta las estribaciones y las laderas de la Cordillera de los Andes.
Se ha confirmado recientemente la presencia de una especie nueva Callicebus
caquetensis en el sur del Caquetá entre los ríos Orteguaza y Caquetá.
PRIORIDADES EN INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN DE PRIMATES COLOMBIANOS
MANEJO Y CONSERVACIÓN 203
Provisionalmente se clasificó como CR o C rí ticamen te amen az ada, debido
a la fragmentación extrema de su hábitat. Una descripción y análisis del hábitat
para esta especie está en progreso. Un plan de acción para su conservación es
urgente.
Aotus del norte. Todas las especies de Aotus del norte del país (Aotus zonalis
(figura 8), A. griseimembra, A. lemurinus, A. brumbacki, se encuentran en la
categoría de Vu ln erable s (VU), por la extensa fragmentación y la tala de los
bosques donde viven. De la especie A. jorgehernandezi, recientemente descrita,
(los datos sugieren que es un sinónimo para Aotus lemurinus, Defler et al 2002,
Defler & Bueno 2007), no se tienen datos apropiados sobre su abundancia y
distribución por lo que no es posible hacer una evaluación directa o indirecta de
su riesgo de extinción.
Probablemente A. griseimembra es la especie que se encuentra en peor estado,
por la fragmentación originada por la extensión de las fronteras agrícolas y
pecuarias en toda la extensión de su rango de distribución y por las campañas
de caza para investigación biomédica en malaria desde 1976 (Hernández y
Cooper 1976).
Asimismo, los límites de la distribución de cada una de las especies en este
género no están bien establecidas, fundamentalmente por la dificultad que
existe en la identificación fenotípica de las especies (Defler & Bueno 2003,
2007). Para este grupo las estrategias prioritarias son las siguientes: 1./ evaluar
las poblaciones; 2./ confirmar las distribuciones reales para lo cual es necesario
determinar los cariotipos y si las investigaciones actuales en genética lo
permiten, establecer marcadores moleculares específicos en individuos con
procedencia conocida; 3./ minimizar las capturas para estudios biomédicos en
las poblaciones del norte de Colombia particularmente las poblaciones de A.
griseimembra que han estado sometidas a intensas tasas de extracción como
animales de experimentación; 4./ exigir resultados a los bioterios de
reproducción ex situ con fines biomédicos y realizar evaluaciones de estos
productos para ver si cumplen con los requisitos establecidos para proveer
animales sanos para programas de repoblación y reforzamiento de poblaciones
y 5./ a pesar de sus hábitos nocturnos, crías y juveniles de Aotus se encuentran
frecuentemente incluidos entre las mascotas en los comercios ilegales de fauna
silvestre. Por lo cual, es importante determinar su procedencia (por cariotipo) y
alentar a las autoridades ambientales y centros de acopio de fauna decomisada
para que se adelanten programas de rehabilitación de crías y juveniles en
programas sólidos para la posterior liberación en el lugar de origen.
DEFLER/BUENO
204 MANEJO Y CONSERVACIÓN
Aotus amazónicos. A. vociferans es una especie de Preocu pa ción menor
(LC), pero sometida a fuertes presiones de extracción para estudios biomédicos
en los últimos 15 años con permisos otorgados por Corpoamazonia. Sin
embargo en el estudio realizado por el FIDIC sobre el estado de las poblaciones
de A. nancymae (FIDIC 2007) se menciona que no se realizaron avistamientos
de A. vociferans, pero que en 1984 los colectores capturaron un gran número
de estos ejemplares. Si en 1984 había abundancia de esta especie, cabe
preguntarse ¿qué ha pasado entre 1984 y 2007, que haya influido en la
desaparición de A. vociferans en ese sector? ¿la misma disminución de la
población ha ocurrido en el resto de la margen colombiana del río Amazonas? Si
esto es cierto, la especie estaría en serio peligro de extinción local. Por lo que es
urgente la evaluación de estas poblaciones amazónicas. Igualmente en este
estudio se registra por primera vez la presencia de A. nancymae, en San Juan de
Atacuari. Esta es una especie de cuello rojo, característica del margen derecho
del Amazonas (Perú, Brasil). Dado que no hay más reportes al respecto,
estaríamos ante la presencia de una población aislada y muy vulnerable, que
debe ser protegida a toda costa. La presencia de A. nancymae en Colombia
debe ser corroborada por otros investigadores. Esta es una población “enclave”,
originada del paso de individuos de la margen sur del río hacia la parte norte,
utilizando meandros del río, como se ha descrito para el Río Marañón
(Hershkovitz 1983). Por el tipo de población, puede fácilmente estar amenazada
por introgresión genética con A. vociferans, por lo cual debe clasificarse
automáticamente como Cr ít icament e ame na zada (CR). Por otra parte, la
tasa reproductiva de una población enclave no es igual a la de poblaciones
estables y la tasa de mortalidad puede verse incrementada por la adaptación a
un ambiente nuevo.
Saguinus leucopus. Se encuentra incluida en el apéndice I del CITES, bajo los
criterios de la UICN se le considera como Vulner able (VU) y la clasificación
internacional de 2008 la define como EN. Igualmente, durante el XIII Congreso
Internacional de la Sociedad Primatológica en Japón en 1990, esta fue una de
las especies declaradas como prioridad internacional. Esta especie (figura 9)
endémica de Colombia, es altamente vulnerable, por su limitada distribución (la
más reducida de todas las especies de Saguinus) que se encuentra en una zona
con alta actividad de colonización donde los animales son vendidos
frecuentemente como mascotas para los mercados de Bogotá y Medellín. Se
han registrado algunos casos en el mercado ilegal, en donde modifican el color
del pelaje “blanqueándole” la melena lo que los hace “más atractivos”, o los
sedan con drogas para hacer creer al comprador que son animales mansos. Esta
especie no se encuentra bien protegida en Colombia en ninguna reserva del
PRIORIDADES EN INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN DE PRIMATES COLOMBIANOS
MANEJO Y CONSERVACIÓN 205
Sistema de Parques Nacionales, con la excepción del Parque Nacional Selva de
Florencia que protege una población muy reducida. No obstante la especie
tiene numerosas poblaciones en diferentes lugares tales como el río La Miel
(Caldas), Bosque municipal de Mariquita Tolima, aunque muchas de éstas áreas
están siendo deforestadas rápidamente particularmente en la últimas dos
década después de la apertura de la autopista Bogotá-Medellín y en la zona se
está construyendo una gran represa Hidroeléctrica sobre el río La Miel, aguas
abajo de la desembocadura del río Moro que forma el embalse Amaní de
1220ha (Calle 1992). Los proyectos prioritarios que deben ser establecidos son
los siguientes: 1./ se deben constituir programas de conservación locales; 2./
faltan por hacerse investigaciones ecológicas básicas de la especie; 3./
establecer un Programa nacional sobre especies endémicas; 4./ se necesita
instaurar un sistema de reservas naturales; y la Serranía de San Lucas debe ser
declarada como Parque Nacional, además parte de la agenda del gobierno
nacional debe buscar un mecanismo para trabajar un plan de conservación con
los grupos insurgentes; 5./ educación ambiental en todo su areal y 6./ se
requiere que la regeneración de bosques sea apoyado por empresas públicas o
privadas (por ejemplo ISAGEN), las Corporaciones Autónomas Regionales
(Cornare) y grupos particulares. Una alternativa que parece ser interesante, por
el incremento en las áreas protegidas es fomentar la participación en estos
programas de reforestación a las Reservas Naturales de la Sociedad Civil, bajo
estricto acompañamiento de expertos para la selección de especies arbóreas
adecuadas para el mantenimiento de las poblaciones que se busca proteger.
En un estudio realizado durante el año 2006, se encontraron más poblaciones
de monos tití de las esperadas. Esto indica que la zona se ha convertido en un
buen refugio para la especie. Igualmente, se destaca de los censos levantados,
que un buen número de individuos por grupo se encontraban en buen estado
de salud (ISAGEN S.A. E.S.P. GESTIÓN AMBIENTAL 2006).
Saguinus oedipus. Está considerada como Amenazada (EN) nacionalmente
según los criterios de la UICN, no obstante en una revisión reciente de la
categorización a nivel nacional con los criterios más recientes de este Comité,
se optó por reubicarlo en la categoría Vu lnerabl e (VU), aunque se clasifica
Internacionalmente como CR. Esto resalta el éxito de los esfuerzos para su
conservación iniciadas desde la década de los ochenta que sumados al cierre
del tráfico internacional y al éxito en el control de la captura y venta como
mascotas, y al aumento de la vegetación secundaria en muchas zonas con
problemas de orden público, han mejorado las condiciones de las poblaciones
naturales sin que necesariamente estas sean las ideales (Defler 2004).
DEFLER/BUENO
206 MANEJO Y CONSERVACIÓN
La apreciación de que la presencia de la guerrilla puede estar favoreciendo la
conservación en algunas áreas, debe ser manejada con precaución debido a que
si bien es cierto ha enviado al exilio a gran parte de las poblaciones residentes,
lo que sin duda disminuye la presión antrópica sobre las poblaciones animales,
no hay datos fidedignos fuera de comentarios en entrevistas que soporten las
afirmaciones de que las poblaciones se están recuperando.
La especie (figura 10) ha sido protegida legalmente en Colombia desde 1969 y el
constante seguimiento y control ha generado que hoy en día exista un cambio
generado en la actitud de la comunidad con respecto a esta especie. El total de
la población es desconocida y una extensa área de su distribución ha perdido la
cobertura vegetal original desde hace mucho tiempo. Colombia ocupa el puesto
número 10 entre los países con índices mayores de deforestación en el mundo
(Savage et al 1989, Mast et al 1993). Esta dramática tasa ha sido atribuida
principalmente a la remoción de productos del bosque para la subsistencia de
las poblaciones (leña), así como a la extensión de las actividades agrícolas y
ganaderas (Cawthon Lang 2005).
Entre 1960 y 1975 se exportaron probablemente entre 30000 y 40000
individuos S. oedipus a los EEUU para investigaciones biomédicas y a partir de
1974 está actividad fue prohibida (Hernández-Camacho & Cooper 1976). La
captura para el mercado local ha disminuido ostensiblemente y los zoológicos
se resisten a recibir individuos que el público devuelve por su difícil
mantenimiento en cautiverio. Unidades de conservación tales como el Parque
Nacional Natural Paramillo, la porción remanente del Santuario de Fauna y
Flora Los Colorados, la porción sur (margen izquierda del río Atrato) del Parque
Nacional Natural Los Katíos, la Reserva Forestal de Montes de María, mantienen
poblaciones interesantes de esta especie, al igual que otras reservas y bosques
privados en buen estado que requieren ser evaluados y conservados.
Mast et al (1993) revisaron todos los aspectos de la conservación de esta
especie e incluyeron sugerencias para ampliar y fortalecer los esfuerzos
realizados hasta ahora, entre los cuales están: 1./ un listado de sitios claves que
deben ser conservados. 2./ incremento en los esfuerzos educativos
conservacionistas; 3./ incremento en el reconocimiento del público en general;
4./ extremar las medidas que regulan la protección del medio ambiente; 5./
incrementar los esfuerzos para recuperar los bosques manteniendo
específicamente las plantas que son importantes para el mantenimiento de los
grupos durante la estación seca; 6./ aumentar los esfuerzos para trasladar
poblaciones a hábitats apropiados; 7./ aunar esfuerzos para desarrollar planes
de ecoturismo que generen ingresos monetarios a partir de la observación de la
PRIORIDADES EN INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN DE PRIMATES COLOMBIANOS
MANEJO Y CONSERVACIÓN 207
vida silvestre. A lo que podría adicionarse los siguientes puntos: a) Urgente
evaluación de las poblaciones adentro y afuera de refugios o unidades de
conservación. En este aspecto se tendría que priorizar las evaluaciones y censos
en el alto río San Jorge; b) Ubicar geográficamente las poblaciones y finalmente
c) Promover la creación de reservas públicas y privadas (Red de reservas de la
sociedad Civil).
Un grupo liderado por la Dra. Anne Savage ha estado trabajando en esta
especie durante los últimos 24 años involucrando algunas de estas acciones
dentro de sus proyectos y por su vasta experiencia con la conservación de esta
especie puede coordinar cualquier esfuerzo planeado por otros (Savage et al
1996). Una revisión completa de este esfuerzo de conservación puede
encontrarse visitando la pagina web www.proyectotiti.com. Este programa está
basado en el monitoreo de varios grupos de animales habituados al observador
lo que ha permitido comprender mejor la compleja biología de esta especie.
Estudios comportamentales, del desarrollo de los infantes, de biología
reproductiva y de la ecología de la alimentación, han generado la información
básica para esta especie que ha permitido la realización de estudios
comparativos con en otros titis tanto en condiciones de campo como en
cautividad (Savage et al 1996a, b, 1997a, b, 2000a, b, 2003). Indudablemente, el
entender los factores que están involucrados en la sobre vivencia de los titis
cabeza blanca es crítica para su conservación. Se han realizado estudios dentro
de las áreas boscosas en el rango histórico de distribución del la especie,
empleando sistemas de mapeo satelital (Thematic Mapper data, Miller et al
2004). Estos estudios han mostrado que entre 1990-2000, el 31% del bosque en
la distribución histórica del titi cabeza de algodón había desaparecido. La
agricultura, el desarrollo urbano, han causado importantes pérdidas del bosque
remanente tanto en tierras privadas como en las en las áreas protegidas en
parques y reservas (Parque Nacional Natural Paramillo, Santuario de Fauna y
Flora Los Colorados, y Reserva Forestal de Montes de Maria). En estas reservas,
el 43% del área boscosa de los bordes de los parques ha desaparecido.
Con el incremento anual de la población humana en Colombia estimado en un
1.6% (Patel 2002) es fundamental definir áreas específicas de protección,
creando estrategias de mitigación del efecto ocasionado sobre ellas por el
crecimiento económico. Otro de los resultados importantes del Proyecto Titi, es
que está generando información relevante para orientar estrategias de
conservación efectivas a largo para esta especie de primate amenazada.
El Proyecto Titi ha desarrollado programas específicos para la comunidad que
han ayudado infundir un orgullo local protegiendo al titi cabeza blanca. El éxito
DEFLER/BUENO
208 MANEJO Y CONSERVACIÓN
de esta campaña realizada con el Zoológico de Barranquilla ha dado como
resultado una significativa reducción en el número de ejemplares adquiridos en
el tráfico ilegal de animales como mascotas en las comunidades rurales que no
sólo han aumentado el conocimiento y han desarrollado un fuerte
comportamiento ético de conservación, aprovechando las oportunidades para
beneficiarse con las actividades de conservación desarrolladas (Giraldo et al
2003)
Estos esfuerzos por educar las comunidades locales, desarrollando alternativas
económicas de concierto con la conservación y los estudios científicos legítimos
proporcionan la base para desarrollar planes de conservación que protegerán
eficazmente el titi cabeza blanca para las generaciones futuras.
Alouatta palliata aequatorialis. Esta especie se encuentra en el Apéndice I de
CITES y es considerada por la UICN como Pre oc upación menor (LC) a nivel
global, aunque las poblaciones colombianas han sido colocadas en la categoría
Vuln er able (VU) a nivel nacional siguiendo los mismos criterios. Se conoce
poco sobre la especie en Colombia dado que no ha sido estudiada ni censada
exhaustivamente, aunque observaciones casuales y entrevistas con habitantes
locales sugieren que la presión de la cacería y la pérdida de hábitat han
afectado las poblaciones negativamente. Ramírez-Orjuela y Sánchez-Dueñas
(2002) propusieron algunas estrategias de conservación para las poblaciones de
la especie en el área de Cabo Corrientes que pueden ser implementadas en
todo el Chocó Biogeográfico.
Se sugiere las siguientes actividades de conservación para la especie: 1./
evaluación de poblaciones mediante trabajos de campo e inventarios y 2./
establecer las unidades de conservación y definir áreas protegidas de caza para
estas poblaciones y/o unidades de conservación.
Callimico goeldii. La especie se encuentra incluida en el Apéndice I de la CITES y
como Vu ln erable (VU) a nivel global y nacional, bajo los criterios de la UICN.
Es necesario realizar censos de esta especie en Colombia para establecer el
estado de las poblaciones y para confirmar las densidades en lugares en donde
ha sido observada, tales como los Parques Nacionales Naturales de La Paya y
Cahuinarí. El conocimiento de C. goeldii es muy malo, en parte por sus bajas
densidades, encontrándose citada solo en 5 oportunidades en la literatura
colombiana (observaciones en campo).Teniendo en cuenta que hasta ahora ha
sido considerada como muy rara, si se identifican poblaciones “adecuadas”, se
deben formular programas para su conservación y protección en cualquier tipo
de áreas en donde sea confirmada su presencia, y plantear la posibilidad de
establecer nuevas reservas con los controles adecuados para prevenir en estas
PRIORIDADES EN INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN DE PRIMATES COLOMBIANOS
MANEJO Y CONSERVACIÓN 209
el comercio y cacería de la especie. Por lo tanto, se requiere de más
investigación para ubicar y evaluar las poblaciones y establecer su presencia en
algunos de los Parques Nacionales dentro de su distribución (Defler 2003,
2004); es indispensable diseñar estrategias especiales para incrementar el
conocimiento de esta especie y así mismo tener elementos para diseñar un plan
de acción para su protección.
Seis taxones mas fueron clasificamos como C a si a menaza da (NT) por el
Comité Nacional: Lagothrix lagothricha lagothricha, Cacajao melanocephalus
ouakary, Cebus albifrons cesarae, Cebus albifrons yuracus, Cebus albifrons
malitiosus, Cebus albifrons versicolor. Es también muy importante realizar las
evaluaciones de estos taxones adentro y afuera de las unidades de
conservación para establecer los planes de manejo de estas especies, que
permitan conservar y/o mejorar el estado actual de las poblaciones de estas
especies, evitando así que en el futuro sean clasificadas como amenazadas.
En términos generales, la conservación de las especies de primates en Colombia
requiere de la implementación de varias acciones como se han propuesto
anteriormente que van desde la estimación real de las poblaciones actuales,
mediante censos, con técnicas fiables de consenso que han sido discutidas en
NRC, 1981 y últimamente se han descrito métodos más rigurosos como el
programa DISTANCE (http://www.ruwpa.st-and.ac.uk/distance/), que son
absolutamente necesarios para conocer la localización de poblaciones viables
de las especies con algún nivel de amenazada. Cualquiera de las especies con
algún nivel de amenaza puede ser el núcleo de un proyecto de investigación
para la conservación, pero es claro que las acciones de conservación se
extienden a una o varias especies y/o subespecies (Defler et al 2003).
Aun para las especies de primates que cuentan con áreas protegidas dentro de
su distribución (por ej. un Parque Nacional) su estado dentro del parque debe
ser evaluado. En estas evaluaciones se debe incluir los problemas y las acciones
que el parque debe implementar para proteger el taxón. Muchos de las áreas
protegidas carecen de personal que pueda ofrecen protección activa,
solamente son extensas áreas en donde es difícil cazar las especie, por no ser un
blanco interesante de caza o por no tener valor comercial.
Finalmente, para todos los casos, la deforestación y pérdida de hábitat es otro
de los factores comunes de amenaza. Por lo tanto son una prioridad los
programas de reforestación y enriquecimiento de los hábitats con especies
arbóreas adecuadas para brindar a las poblaciones de primates una
sostenibilidad ecológica con adecuadas fuentes de alimento y refugio.
DEFLER/BUENO
210 MANEJO Y CONSERVACIÓN
Figura 1. Ateles hybridus hybridus.
Foto: Andres Link.
Figura 2. Ateles geoffroyi grisescens.
Foto: Stefen Nasch
Figura 3. Ateles geoffroyi rufiventris.
Foto: Novel Rowe.
Figura 4. Ateles belzebuth.
Foto: Tom Defler.
Figura 5. Lagothrix lagothricha lugens.
Foto: Stefen Nash.
Figura 6. Callicebus ornatus.
Figura 7. Calliceus discolor.
Figura 8. Aotus zonalis.
Foto:Novel Rowe.
PRIORIDADES EN INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN DE PRIMATES COLOMBIANOS
MANEJO Y CONSERVACIÓN 211
Figura 9 Saguinus leucopus.
Foto: Jayme Silva.
Figura 10. Saguinus oedipus.
Foto: José Vicente Hernández
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MONOS DE LA GUYANA FRANCESA: DIVERSIDAD Y ABUNDANCIA
MANEJO Y CONSERVACIÓN 215
MONOS EN GUYANA FRANCESA: DIVERSIDAD Y ABUNDANCIA EN
RELACIÓN CON LOS HÁBITATS Y SUS AMENAZAS
Benôit de Thoisy
RESUMEN
El Escudo Guyanés es una formación geológica cubierta por bosque tropical
húmedo, cuya diversidad biológica enfrenta amenazas sobre las especies y los
hábitats, tales como la caza, la tala de madera y la explotación del oro. Se
estudió el estado de conservación de los primates en distintos lugares del norte
de la Guyana francesa, en donde se encuentra la mayor parte de la población
humana. La caza representa la amenaza más importante para las especies
sensibles, y es responsable de la reducción dramática de la biodiversidad y de la
abundancia de los monos. Aunque estudios anteriores ponen en evidencia que
la biomasa de monos cazados es baja comparativamente a la biomasa de otro
tipo de presas, la cosecha es cercana o está por encima del umbral máximo
sostenible para los monos aulladores y maiceros. Esto ocurre incluso cuando las
actividades se limitan a la cacería para subsistencia. La extracción de madera
tiene un impacto directo más bajo sobre los monos, en parte porque este tipo
de explotación está controlada por el gobierno Guyana francesa y restringida a
áreas de manejo. Sin embargo, los caminos construidos para la explotación de
madera contribuyen a la fragmentación de la selva y permiten a los cazadores
tener un acceso en vehículo a la selva más profunda y a la disminución de las
poblaciones de primates. La extracción selectiva de madera por un largo
período tiene más impacto negativo sobre la población de monos que una
extracción más intensiva y de corto tiempo. En la Guyana francesa el papel de
las zonas protegidas parece poco eficaz debido al número escaso de áreas y a
los recursos limitados. Una política de conservación más activa, un mejor
control de las actividades ilegales y un diseño más eficaz de manejo de la selva y
de las especies, son necesarios para asegurar la conservación de la fauna en la
región.
Palabras claves: Primates del Nuevo Mundo, caza, extracción de madera,
riqueza, densidad.
DE THOISY
216 MANEJO Y CONSERVACIÓN
ABSTRACT
The Guiana shield is covered by a large block of unfragmented terra firme
rainforest, but biodiversity is facing growing threats on species and habitats,
including logging, mining, and hunting. Conservation status of primates was
evaluated by field surveys in the northern part of the country, where are
concentrated most of human populations. Hunting is the major threat for such
sensitive species, and responsible of dramatic decreases of both diversities and
abundances. Although previous monitoring of game harvests showed that
hunted biomass of primates was low compared to other game species, harvests
were close to or beyond maximal sustainable thresholds for howlers and
capuchins, even when hunting activities were devoted to subsistence purposes.
Logging has lower direct impact on primate communities, since to date in
French Guiana this activity is controlled by government agencies and restricted
to rather well managed areas. Nevertheless logging tracks provide easy
accesses for motorized hunters to large and undisturbed areas, and contribute
to species rarefaction. Also, despite selective harvests, long logging periods
have more important detrimental impacts on monkey’s populations than
shortened and more intensive logging periods. Protected areas remain
inefficient in French Guiana, due to their low number and limited means. A
more active conservation policy, a better control of illegal activities and a more
efficient forest and species management scheme, are necessary to ensure
wildlife conservation in the region.
Key Word: New Word primates, logging, mining, hunting, primate’s density.
INTRODUCCIÓN
El escudo Guyanés es la unidad de bosque tropical húmedo prístino más
extenso del mundo (Norconk et al 1996). En el macizo se encuentra flora
distinta a la de la flora de la cuenca amazónica (Lindeman & Mori 1989).
Alrededor de setenta especies de mamíferos no voladores están presentes en
estos bosques, incluyendo nueve especies de monos. La riqueza específica es
escasa en comparación con la región amazónica oeste, ya que son ambientes
desfavorables por tener un suelo pobre en nutrientes (Emmons 1984). A pesar
de un contexto favorable para la conservación del medio ambiente, la Guyana
francesa sufre de falta de gestión gubernamental para conservar los recursos
ambientales. Esto se refleja en el hecho de que sólo el 3% del área está
declarado como reserva natural (IUCN categoría 1-4). El territorio enfrenta
también amenazas ligadas al dramático incremento de la explotación de oro
(Hammond et al 2007). Además, actualmente no se ejercen regulaciones legales
MONOS DE LA GUYANA FRANCESA: DIVERSIDAD Y ABUNDANCIA
MANEJO Y CONSERVACIÓN 217
sobre la cacería, lo que resulta en una presión de caza expandida y a menudo
insostenible.
El estudio de la estructura de las comunidades de los primates es un
acercamiento para investigar los impactos de los factores bióticos, abióticos y
humanos sobre los patrones de las comunidades (Peres 1997, Haugaasen &
Peres 2005). En la Guyana francesa se encuentran ocho especies de primates: el
mono aullador (Alouatta seniculus macconnelli), el mono araña negro (Ateles
paniscus paniscus), dos especies de maiceros (Cebus apella apella y Cebus
olivaceus castaneus), el mico volador de cara blanca (Pithecia pithecia pithecia),
el saki (Chiropotes satanas satanas), el mono ardilla común (Saimiri sciureus
sciureus), y el tití de manos doradas (Saguinus midas midas). Todas las especies
ocupan una gran área de distribución excepto el saki que se encuentra sólo al
sur del país. Los monos araña y los dos pithecinos se encuentran protegidos por
la ley, las otras especies pueden ser cazadas para subsistencia solamente. En
una investigación anterior (de Thoisy et al 2005), se determinó la presión de
caza en 4 zonas del norte del territorio, y se encontró una cosecha superior al
umbral de sostenibilidad de las grandes especies de primates. Esta investigación
estudió también 17 inventarios en zonas prístinas y en zonas de cacería y
mostró una reducción significativa de la abundancia de las grandes especies en
las zonas intervenidas. Numerosas especies de aves y mamíferos son
considerados en amenaza en la región norte, donde vive la mayor parte de la
población.
Esta publicación completa la investigación anteriormente mencionada, con un
total de 30 inventarios en sitios del norte del país. El objetivo es obtener más
información sobre la estructura de las comunidades de los primates y ampliar
las discusiones con respecto a la presión humana (extracción de madera, caza) y
características florísticas de los hábitats.
METODOLOGÍA
Generalidad sobre el medio ambiente
La Guyana francesa es un departamento francés de ultramar con 84000km2 de
extensión. La población es aún escasa, aproximadamente 200000 habitantes,
pero en los últimos años su crecimiento ha sido dramático (Barret 2001). La
mayor parte de la población vive sobre la franja costera y a lo largo del río
Maroni (frontera con Surinam). El clima es de tipo ecuatorial con dos
temporadas secas, una pequeña durante el mes de marzo y una grande de
agosto a diciembre. La precipitación media anual aumenta del oeste hasta el
este, desde 1500 hasta más de 4000mm. Ochenta por ciento del departamento
está cubierto de bosques húmedos tropicales no indudables. La llanura aluvial
DE THOISY
218 MANEJO Y CONSERVACIÓN
costera es bastante estrecha y está cubierta de manglares, sabanas, bosques de
transición y pantanos de vegetación herbácea (de Granville 1988). En
comparación con otros países neotropicales, el estado de conservación de la
selva es bueno (Whitmore 1997), pero el crecimiento de la población en estos
últimos años y la explotación reciente del oro (Hammond et al 2007) amenazan
directamente la biodiversidad terrestre.
El monitoreo de los sitios
Los sitios estudiados están representados en la figura 1 y las características
principales están indicadas al pie de la tabla 1.
Entre los tipos de vegetación, los hábitats 1, 2, 3, 4 y 5 están en bosques
húmedos tropicales de tierra alta. Este tipo de selva es el más común del
escudo guyanés y se encuentra sobre suelos bien drenados del nivel del mar
hasta 400-600m. Los suelos son ferralíticos y oligotróficos, el dosel es denso
entre 25-40m de altura; hay una gran diversidad de especies de árboles, las
especies más numerosas pertenecen a las familias Lecythidaceae,
Caesalpiniaceae, Chrysobalanaceae y Sapotaceae (de Granville 1988). Los
hábitats se dividieron en seis categorías (tabla 2).
Figura 1. Ubicación de los sitios estudiados donde se observaron las comunidades de
primates. El área rodeada representa los sitios donde el continuo fue manejado cuatro
veces, con un incremiento de las presiones sobre la selva y especies.
MONOS DE LA GUYANA FRANCESA: DIVERSIDAD Y ABUNDANCIA
MANEJO Y CONSERVACIÓN 219
Tabla 1. Características generales de las áreas estudiadas.
*ver tabla 2 para detalle de vegetación
Caza: 0= no caza, 1= presión de caza baja, 2= presión de caza media, 3= presión de caza
pesada
Extracción de madera: 0= no extracción, 1= extracción antigua (se acabó más de 10 años
antes del continuo), 2= reciente y corto periodo de extracción (< 1 año); 3= reciente y
largo periodo de extracción.
Accesibilidad con máquina motorizada (barco o vehículo): 0= parcela localizada al menos
a 10km del acceso lo más cerca, 1= acceso entre 5 y 10km del sitio, 2= acceso entre 2 y
5km del sitio, 3= acceso cerca de menos de 2km del sitio.
Fragmentación: 0= no fragmentación, 1= sólo una carretera cercano del sitio, 2= algunas
carreteras muy cercas del sitio, 3= sitio aislado.
Lugar
Caza
Tala de
madera
Acceso
Fragmen
tación
Tipo de
vegetación*
Lucifer
0
0
0
0
5
Cr. Maurice
2
0
2
1
5
Charvein
3
0
3
3
6
Coswine
1
0
3
0
6
Matiti
3
1
3
3
1
Patagaïe
3
1
3
3
6
Counami A, 1998
1
0
2
1
1
Counami A, 2000
2
0
3
2
1
Counami A, 2001
3
2
3
2
1
Counami A, 2003
3
3
3
2
1
Counami B, 1998
1
0
2
1
1
Counami B, 2000
2
0
3
2
1
Counami B, 2001
3
0
3
2
1
Counami B, 2003
3
1
3
2
1
Counami T, 1998
0
0
1
0
1
Counami T, 2000
0
0
1
1
1
Counami T, 2001
1
0
1
1
1
Counami T, 2003
1
0
1
1
1
RNT
0
0
1
0
1
CSG
2
1
2
3
1
RN2
1
0
3
1
1
RN3
3
0
3
2
1
Apatou
3
0
3
2
2
Balaté
3
1
3
2
2
RN1
1
0
2
1
1
Balata
2
0
2
1
4
Trinité Leblond
1
0
0
0
1
Kaw
1
0
0
0
1
Trinité Aimara
0
0
0
0
1
Nouragues
0
0
0
0
3
DE THOISY
220 MANEJO Y CONSERVACIÓN
Tabla 2. División de hábitats estudiados de acuerdo a características físicas.
Hábit.
Topografía
Dosel
Fragmentación
Otros
1
Selva sin relieve
Alto
Sin fragmentación
Numerosos valles
pequeños
2
Selva sin relieve
Alto
Sin fragmentación
Sin valles
3
Selva sin relieve
Alto
Fragmentación
Sin valles
4
Selva sin relieve
Bajo
------------------------
------------------------
5
Selva con relieve
importante
Alto
Sin fragmentación
------------------------
6
Selva de transición
--------
------------------------
Antiguas llanuras
costeras*
*Las especies de árboles que dominan son Parinari campestris, Licania sp.
(Chrysobalanaceae), Protium heptaphyllum (Burseraceae), Inga spp. (Mimosaceae), y
Euterpe oleraceae (Arecaceae) (de Granville 1988).
Metodología de inventario y análisis de los datos
La toma de muestras a lo largo de un transecto linear es el método más
adecuado para las investigaciones sobre los grandes mamíferos diurnos (Voss &
Emmons 1996). Cada área se estudió a lo largo de un camino lineal (de 4 hasta
5km), lo que representa un total de 102 10km por sitio (de Thoisy 2000). El
papel de la estructura de la selva y de las amenazas humanas sobre la
diversidad de los primates fue analizado con análisis de covarianza (ANCOVA).
Las correlaciones entre las características de los sitios y la abundancia relativa
de las especies fueron analizadas con análisis de correspondencia canónicos.
RESULTADOS
Diversidad de las comunidades de los primates
El número de especies por sitio cambia de 2-3 especies en los sitios más
perturbados con una dominancia de las comunidades de titis y sakis, hasta 6
especies (aulladores, monos araña, maiceros de dos especies, sakis de cara
blanca y titis) en selva prístina. Esta riqueza específica tenía correlación negativa
con el nivel de perturbación (ANCOVA, r²= 0.75), y estuvo específicamente
alterada por la caza (p= 0.0001), y la fragmentación de la selva (p= 0.05). Al
contrario, el tipo de selva no tenía impacto significativo sobre la diversidad.
Abundancias
La abundancia de los grandes primates tenía correlación negativa con el nivel de
amenazas, y sobre todo con la presión de caza por los maiceros cachones
(ANCOVA, r²= 0.63, impacto significativo del nivel de caza: p= 0.001), aulladores
(r²= 0.62, impacto de nivel de caza: p= 0.001), y monos araña (r²= 0.64, impacto
del nivel de caza: p= 0.05). El tamaño de los grupos de monos aulladores estuvo
relacionado directamente con la presión de caza: el tamaño de los grupos en
MONOS DE LA GUYANA FRANCESA: DIVERSIDAD Y ABUNDANCIA
MANEJO Y CONSERVACIÓN 221
áreas sin caza fue de 4.6 ± 1.5 animales, 3.8 ± 1.5 en áreas de presión de caza
baja a mediana, y 3.6 ± 2.0 en los sitios a una presión de caza alta (Kruskall-
Wallis test: p= 0.001). El tamaño promedio de los otros grupos de monos no
cambia de manera significativa (por ejemplo, en maiceros cachudos = 7.1 ± 3.7
animales en los sitios sin caza contra 5.9 ± 2.8 animales en los sitios con caza, no
significativo Kruskall-Wallis test). Sin embargo, la relación evidente entre la
accesibilidad del sitio y la presión de caza limita la posibilidad de poner en
evidencia cual es el factor preponderante contribuyendo a una disminución en
la densidad. Por otro lado, la abundancia de los pequeños titis incrementa en
selva perturbada (p= 0.01 por nivel de fragmentación del hábitat). Debido a un
muestreo escaso en algunos hábitats, la correlación entre densidad y tipo de
selva es difícil de poner en evidencia. Por lo menos, los maiceros y los sakis son
más frecuentes en el hábitat de tipo 5, selva con relieve importante y dosel alto
(p= 0.06 y p= 0.07, respectivamente).
La figura 2 muestra una vista general de las relaciones entre la abundancia de
las especies y el tipo de sitio, y pone en evidencia la correlación entre el nivel de
las amenazas y la abundancia de los grandes frugívoros Cebidos.
Figura 2. Canonical Correspondance Analysis; muestra relaciones entre abundancias de
monos y características de los sitios de muestreo.
DISCUSIÓN
Como en la mayor parte de los otros sitios del Escudo guyanés y de la cuenca
amazónica (Freese et al 1982, Sussman & Philips Conroy 1995, Peres 1997,
Lehman 2000, Haugaasen & Peres 2005), la presión humana en la Guyana
francesa es el factor que contribuye más en las variaciones de diversidad y de
DE THOISY
222 MANEJO Y CONSERVACIÓN
densidad de la población de primates. El papel potencial de los factores ligados
al hábitat (ej., topografía, geomorfología, tipo de selva) son difíciles de probar
sin ambigüedad, dado que el impacto de las amenazas humanas es mucho más
importante y esconde las otras variables. La alta densidad de maiceros y sakis
en zonas con relieve necesita de otras investigaciones, porque el hábitat debe
tener también una diversidad importante sobre el aspecto florístico (de
Granville 1988).
La caza de los primates está siendo generalizada en la Guyana francesa, y
resulta una presión incompatible con el mantenimiento de las grandes especies
en el norte de la región (de Thoisy et al 2005). Aunque está prohibida, la venta
de carne de mono es común. La presión sobre las especies depende también de
las interacciones de factores geográficos, culturales y socioeconómicos.
Básicamente, todas las comunidades humanas, indígenas o no, pueden cazar
primates para subsistencia o intercambio (de Thoisy et al 2005). Sin embargo el
origen étnico de los cazadores y/o el destino de la carne de monte estuvo
claramente relacionado con la intensidad de la caza. Es tradicional que los
indígenas cacen poco, y se enfocan sobre los grandes animales, principalmente
ungulados y las grandes aves frugívoras (Renoux 1998). Pero en zonas forestales
con presión de caza mayor, y utilizadas por distintas comunidades, la densidad
de animales tradicionalmente cazados disminuye y la presión sobre los primates
para subsistencia crece (ej. sitios de Counami y Macouria, tabla 3). Ahí, se ha
observado un alto riesgo de sobre explotación de las especies más sensibles (de
Thoisy & Renoux 2004, de Thoisy et al 2005). Al contrario, los primates son
cazados más ocasionalmente por cazadores profesionales (sitios de Regina, St
Georges) (tabla 3). Como la venta de carne de primates está prohibida, el precio
de la carne de mono está más bajo que el de ungulados y de aves que se
pueden vender legalmente. Junto con las comunidades locales, los explotadores
de productos forestales y los trabajadores de las minas de oro, también crean
una presión difícil de cuantificar sobre las especies. Con suma urgencia, debería
ser puesta en aplicación una política que incluya educación, manejo y represión,
para hacer frente a la decadencia de las especies sensibles y a una extinción
local de los grandes primates, aves frugívoras o tapires. En una reciente revisión
del decreto ministerial de protección de la fauna en la Guyana francesa, fue
pedido por distintas ONG´s y conservacionistas una protección integral de todos
los primates, pero cayó frente a las prerrogativas de los cazadores. Ahora no
hay ni cuota, ni tampoco periodo de levantamiento de caza, por ninguna
especie en la Guyana francesa, y los controles de los cazadores furtivos son
excepciones. Un verdadero plan de manejo y protección de la biodiversidad
debe ser aplicado rápidamente, y en la medida de lo posible con un control de
MONOS DE LA GUYANA FRANCESA: DIVERSIDAD Y ABUNDANCIA
MANEJO Y CONSERVACIÓN 223
caza junto con todos los países del escudo Guyanés, en efecto muchos
indígenas no reconocen las fronteras administrativas.
Tabla 3. Comunidade de monos en Guyana francesa. Adaptación por Thoisy et al 2005.
Counami
Macouria
Régina
St
Georges
Trois
Sauts*
Comunidad
varios
indígenas
varios
varios
indígenas
Uso de la carne
1
3
2
2
1
Partición del área de caza
si
si
si
si
no
Biomasa de mono/
biomasa total
1.9%
6.4%
0.5%
0.3%
14%
Biomasa de mono/
cazador/100km² **
0.51kg
1.52kg
0.17kg
0.22kg
2.2kg
Sostenibilidad ***
aull: no
capu: si
aull: no
capu: no
capu: si
aull: si
capu: si
aull: si
capu: si
at: si****
* Sitio en el sur del país, estudiado por Renoux 1998; Uso de la carne: 1: subsistencia; 2:
venta; 3: subsistencia y venta; ** Este variable permite comparar el esfuerzo de caza
entre las comunidades con distintas numero de cazadores y diferente tamaño de área
utilizada por los cazadores; *** Sustentabilidad de la cosecha tasada en comparación de
la toma observada con un umbral máximo de toma calculado multiplicando la densidad
de especie x área proyectada x 0.03 (Robinson 2000); **** Dado que el inventario no
fue llevado directamente sobre el sitio, los datos de densidad provienen de densidad
media conseguida sobre otros sitios de presión de caza baja; aull: aullador, capu:
capuchino; at: ateles.
A pesar de una extracción de madera selectiva en Guyana francesa, con 4-8m3
de madera extraída/ha, la tala de madera está ligada a una presión de caza
debido a la cantidad de accesos y fragmentación que engendran la apertura de
caminos. El monitoreo de los sitios de Counami (círculo en la figura 1) pone en
evidencia el impacto indirecto de la tala de madera. Las investigaciones
estuvieron manejadas en 2 áreas que tienen impacto directo (tabla 1: Counami
A, Counami B) y en un área próxima pero que no tiene impacto directo (tabla 1:
Counami T). En los sitios sometidos a un impacto directo, la abundancia de
grandes animales disminuye rápidamente como consecuencia directa de caza
(figura 3). Una tendencia similar se observó en el área de Counami T (figura 4),
pero dos años más tarde este diseño se pudo explicar por el pequeño tamaño
relativo de este sitio no explotado (10000ha), pero rodeado por áreas cazadas y
explotadas. Un manejo de la explotación forestal debe tener en cuenta este
impacto subsecuente a la intervención, y proveer áreas de refugio
suficientemente grandes para proteger eficientemente la fauna silvestre. La
figura 5 compara la diversidad de los primates en la selva prístina, selva con
extracción de madera antigua y selva con explotación reciente, con una
distinción entre una actividad extractiva de período corto y largo. Es claro que
DE THOISY
224 MANEJO Y CONSERVACIÓN
una explotación de madera de corto o largo período tiene un efecto distinto y
determinante sobre las comunidades de los primates [ANOVA: la diversidad
disminuye de manera significativa entre el nivel 0= no extracción y el nivel 1=
extracción antigua (p= 0.01); no hay un decrecimiento significativo entre el nivel
1 y el nivel 2= reciente pero período corto de explotación; disminución
significativa entre el nivel 2 y el nivel 3= reciente y período largo de explotación
(p= 0.007). Debe ser escogida una explotación de corto período para restringir
los impactos negativos sobre la biodiversidad.
Los análisis biogeográficos de las comunidades de primates muestra primero
que los primates no pueden resistir frente a una caza no manejada, así sea para
subsistencia, debido al aumento de la densidad de la población. Las
investigaciones vuelven a discutir la idea globalmente admitida de que las
poblaciones indígenas tienen una capacidad intuitiva de usar los productos de la
naturaleza de manera sostenible. A menudo, el equilibrio entre la toma de
productos de la selva y los grupos indígenas se explica más por una escasa
densidad de población indígena y por una extracción de madera en los hábitats
sometida a una presión escasa. Esto influye más que el conocimiento activo y
capacidad de adaptación del manejo de los recursos forestales.
Figura 3. Evolución de la abundancia (Indexo Kilomérico) de los grandes Cebidos en dos
áreas forestales cazados hasta 1999 y extracciones de madera en 2000 (Counami A en
la tabla, arriba) y 2001 (Counami B, abajo).
MONOS DE LA GUYANA FRANCESA: DIVERSIDAD Y ABUNDANCIA
MANEJO Y CONSERVACIÓN 225
Segundo, está probado que la conservación de los primates va a la par de
medidas de protección apropiada a las especies y a los hábitats. Tercero,
aunque la explotación de madera selectiva en Guyana francesa tiene un efecto
limitado sobre la fauna terrestre, el manejo de la selva debe incluir áreas de
refugio grandes y bien elegidas, para reducir la perturbación sobre las especies
de primates.
AGRADECIMIENTOS
Las inventarios fueron financiados por el Office National des Forêts (France), la
Direction Régionale de l'Environnement (France), la Reserva Natural de la
Figura 4. Evolución de la abundancia (Indexo Kilometrico) de los gran Cebideos en
selva próxima (<5km) de area de caza y extracción de madera (Counami T en la tabla
1).
Figura 5. Riqueza de las comunidades de primates en relación con las actividades de
tala de madera. Presión de extracción: nivel 0= no extracción; nivel 1= antigua
extracción; nivel 2= reciente pero extracción de corto período; nivel 3= reciente pero
extracción.
DE THOISY
226 MANEJO Y CONSERVACIÓN
Trinité, el parque zoológico Doué-la-Fontaine (France), el parque zoológico "La
Vallée des Singes" (France), y la asociación Kwata. El Centre Spatial
Guyanais/Centre National d'Etudes Spatiales permitió llevar a cabo las
investigaciones sobre las áreas vigiladas.
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EFECTOS DE LA FRAGMENTACIÓN EN COMUNIDADES DE PRIMATES
MANEJO Y CONSERVACIÓN 229
EFECTOS DE LA FRAGMENTACIÓN Y DE LA PRODUCCIÓN DE FRUTOS EN
COMUNIDADES DE PRIMATES NEOTROPICALES
Pablo R. Stevenson
RESUMEN
Las comunidades naturales de primates del Neotrópico se pueden caracterizar
como ensamblajes estructurados de niveles tróficos bajos a altos. Esto debido a
que tanto la biomasa como la riqueza de especies se pueden predecir con base
en la producción de frutos. Sin embargo, este tipo de análisis no se ha aplicado
a bosques fragmentados y por lo tanto no es fácil predecir los efectos de la
deforestación en las comunidades de primates. En este estudio analizo la
influencia de la producción de frutos en comunidades neotropicales de bosques
continuos (≥ 15km2) y en lugares fragmentados donde la cacería no es fuerte y
se estudia el grado de anidamiento taxonómico en las comunidades. La base de
la comparación es información de la densidad de todas las especies de primates
diurnos en más de 30 localidades, incluyendo 5 lugares fragmentados en
Colombia. Adicionalmente documento la abundancia de frutos en los sitios de
estudio usando tres métodos diferentes: trampas de frutos, estimativos de
producción a partir de transectos y área basal de plantas endozoocóricas. Los
resultados indican que al incluir los lugares fragmentados, la abundancia de
frutos sigue estando significativamente correlacionada con la biomasa y con el
número de especies, sin embargo el poder de predicción no es tan alto en
fragmentos. Esto se debe principalmente a que las especies que logran
sobrevivir en fragmentos es un subgrupo sesgado de las que se encuentran en
ambientes no intervenidos y para algunos de ellos (ej. Alouatta spp.), parece
haber otros factores diferentes a la abundancia de frutos determinando sus
densidades.
Palabras clave: Biomasa, ensamblaje de comunidades, riqueza de especies,
primates en fragmentos.
ABSTRACT
Natural primate communities in the Neotropics can be characterized to be
STEVENSON
230 MANEJO Y CONSERVACIÓN
governed by bottom-up forces, since both species richness and biomass are
highly predictable from estimates of fruit production. However, this analysis has
not been applied to forest patches and it is difficult to predict the effects of
fragmentation on primate communities. In this study, I analyzed the influence
of fruit production in Neotropical primate communities in continuous forests (≥
15km2) and fragments without a high hunting pressure and I also analyzed the
degree of taxonomic nesting within the assemblages. I used published and
personal information from more than 30 sites, including 5 places affected by
fragmentation in Colombia. In addition, I gathered data on fruit abundance
including three different methods (fruit traps; transect estimates, and the basal
area of endozoochoric plants). The results indicated that primate abundance
showed significant positive relationships with fruit production, even with the
inclusion of fragmented sites. However, the predictive power of the relationship
is lower when including forest patches. Part of the loss of predictability in
patches seems to be related with the fact that the species that manage to
survive in fragments are a biased subset of the original assemblage, and for
these species (i.e., Alouatta spp.) there seems to be other factors determining
their abundance.
Key Words: Biomass, community assemblage, primate communities, species
richness.
INTRODUCCIÓN
Los ensamblajes de primates de diferentes partes del mundo han sido
ampliamente estudiados en las últimas décadas (Fleagle et al 1999, Stevenson
2001, Peres & Palacios 2007). En la actualidad es bien sabido que a nivel global
las principales diferencias entre las comunidades de primates localizadas en los
distintos continentes se deben a diferencias taxonómicas y ecológicas, ya que
los diferentes linajes han evolucionado de forma primordialmente
independiente (Bourlière 1985, Terborgh & van Schaik 1987, Kappeler &
Heymann 1996, Fleagle & Reed 1999). A pesar de estas diferencias, sí hay
patrones comunes a la gran mayoría de las comunidades, donde se evidencia
una relación entre condiciones climáticas y la riqueza de especies en las
comunidades de primates. Por ejemplo, suele haber una relación positiva entre
la cantidad anual de lluvia y la riqueza de especies en casi todos los continentes,
excepto para las comunidades asiáticas (Reed & Fleagle 1995). Sin embargo, es
muy probable que la lluvia afecte sólo de manera indirecta a los primates,
influyendo en las comunidades de plantas y otros recursos. De hecho, se ha
evidenciado que la densidad y la biomasa en las comunidades de primates
pueden ser afectadas por recursos que ellos usan. En particular, para las
EFECTOS DE LA FRAGMENTACIÓN EN COMUNIDADES DE PRIMATES
MANEJO Y CONSERVACIÓN 231
comunidades de África y Madagascar, se ha encontrado que la calidad de las
hojas (generalmente cuantificada a partir de las concentraciones de nitrógeno,
fibra y compuestos secundarios) está directamente asociada a la biomasa de
primates en las comunidades (Oates et al 1990, Ganzhorn 1995, Wasserman &
Chapman 2003). Este tipo de análisis no se ha realizado en el Neotrópico, donde
no existen folívoros tan especializados como en otros continentes, tales como
los colóbidos, gorilas de montaña y algunos lémures. Sin embargo, en el
Neotrópico también se ha sugerido la importancia de recursos modelando los
patrones de biomasa y riqueza de especies. Por una parte, existe evidencia de
una asociación positiva entre la biomasa de primates y la fertilidad de suelo
(Peres 1999). Esta relación sugiere que en los bosques aluviales de mayor
fertilidad los recursos del bosque son de mejor calidad. Además, en un análisis
indirecto Kay y colaboradores (1997) sugirieron que la riqueza de especies de
primates en comunidades neotropicales estaría determinada por la
productividad de los bosques. Posteriormente se demostró una relación muy
estrecha entre la productividad de frutos y tanto la biomasa como la riqueza de
especies de primates en lugares poco intervenidos (Stevenson 2001). En este
estudio se encontró que la producción de frutos, a partir de estimativos de
trampas, podría explicar cerca del 80% de la variación en la biomasa total del
ensamblaje, y que esta relación se daba para primates frugívoros y no para
folívoros o depredadores de semillas.
También se ha sugerido que los cambios estacionales en la producción de frutos
pueden afectar drásticamente las comunidades de frugívoros (Terborgh 1983,
Wright & Calderon 2006). Estas ideas dieron pie a la generación del concepto de
especies claves de plantas en los bosques tropicales, que propone que los
recursos que se producen en épocas de escasez, como higuerones (Ficus spp.) y
palmas, son esenciales para el sostenimiento de las comunidades (Terborgh
1986). Aunque muchos autores suelen asumir que estas especies son claves en
cualquier contexto, hay resultados en comunidades Neotropicales que
muestran que las predicciones de esta teoría no son correctas. En particular, no
se ha encontrado una relación significativa entre la abundancia de higuerones o
palmas y la biomasa de primates neotropicales (Stevenson 2001), que son una
alta proporción de los frugívoros en estos bosques (Terborgh 1983).
Aparentemente, parte de la razón por la cual no ocurre esta relación parece ser
que los primates más grandes son capaces de acumular reservas de grasa
durante los períodos de abundancia, de tal forma que pueden soportar los
periodos de escasez de manera bastante independiente de lo que se produzca
en esta época (Stevenson 2005).
STEVENSON
232 MANEJO Y CONSERVACIÓN
En lugares con intervención antrópica se ha evidenciado un gran efecto de la
cacería sobre la composición y biomasa de las comunidades. Por ejemplo, es
claro que en los lugares en los que hay mayor presión de cacería, la biomasa de
las comunidades nunca es alta debido a la ausencia de los primates más
grandes (ej. atélidos), que están entre las presas favoritas como consumo para
subsistencia (Redford & Robinson 1987, Peres 1999). Sin embargo, los efectos
de cacería a nivel de densidad poblacional no son tan marcados ya que cuando
los primates grandes son cazados, suele aumentar la densidad de primates
medianos (Peres & Dolman 2000) o pequeños (Peres & Palacios 2007, Barrera-
Zambrano et al 2008,). Este mecanismo de compensación de densidades suele
ser atribuido a cambios en los patrones de competencia interespecífica, en
donde las especies menores que no son afectadas por la cacería aumentan sus
poblaciones cuando, al haber una reducción en las poblaciones de especies
grandes, estas últimas dejan recursos inexplotados.
Otro tipo de disturbio cada vez más común es la fragmentación de los bosques
en los que viven los primates (Marsh 2003). Hasta ahora se ha recolectado
mucha información indicando que cuando ocurre fragmentación, hay ciertas
especies que no se ven muy afectadas, mientras que otras son muy sensibles y
sufren extinciones locales (Green 1978, Estrada & Coates-Estrada 1996,
Onderdonk & Chapman 2000, Umapathy & Kumar 2000, Cordeiro & Howe
2001, Chiarello & de Melo 2001, Marsh & Loiselle 2003, Martins 2005, Lehman
et al 2006). También se ha revisado la relación entre el número de especies
presentes en un parche de bosque y el tamaño de este, y se encontró que hay
una asociación positiva entre estas variables (Harcourt & Doherty 2005).
Aunque en teoría se debería esperar que la riqueza de especies en un parche
también dependa de la distancia a fragmentos mayores (McArthur & Wilson
1967), esto no ha sido confirmado con datos empíricos (Schwarzkopf & Rylands
1989). Con respecto a los patrones de biomasa, se ha encontrado que con la
fragmentación este parámetro puede aumentar (Chiarello 2000, Chiarello & de
Melo 2001), aunque en otros estudios se ha encontrado lo contrario (González-
Solis et al 2001, Glessner & Britt 2005). Es por esto que resulta difícil predecir
cuál es el efecto de la fragmentación sobre la biomasa de primates (Onderdonk
& Chapman 2000).
Resulta evidente que cuando ocurre fragmentación suele haber cambios
predecibles en la vegetación. Por ejemplo, la diversidad de plantas en zonas
fragmentadas suele ser menor que en bosques poco intervenidos, y la
composición de la comunidad vegetal también suele cambiar (Laurance et al
2002, Marsh & Loiselle 2003, Stevenson & Aldana 2008). Estos cambios podrían
repercutir en los patrones de producción de frutos en los bosques
EFECTOS DE LA FRAGMENTACIÓN EN COMUNIDADES DE PRIMATES
MANEJO Y CONSERVACIÓN 233
fragmentados, pero hasta el momento no se ha realizado ningún estudio que
examine esta hipótesis o la relación entre abundancia de primates y producción
de frutos en lugares fragmentados. Este es uno de los objetivos del presente
estudio, en el que se quieren contestar tres preguntas principales: 1./ cuál es la
relación entre el área de los fragmentos y los patrones de riqueza y biomasa en
comunidades de primates neotropicales? 2./ puede la abundancia de frutos
predecir el número de especies y la biomasa de primates en las comunidades
Neotropicales en fragmentos de la misma forma que lo hace en bosques no
intervenidos? 3./ hay patrones de reducción de especies a medida que se
reduce el número de especies en los ensamblajes del Neotrópico?
METODOLOGÍA
Para realizar los análisis, colecté información sobre densidades de primates y
producción de frutos a partir de material publicado y bases de datos mías y de
mis estudiantes. Los lugares incluidos en el estudio corresponden a los sitios
analizados en una publicación anterior (Stevenson 2001), restringidos
únicamente a lugares de tierras bajas con poca intervención humana, y se
adicionaron varios lugares fragmentados en los cuales no existe un alto grado
de cacería (tabla 1). A partir de los datos de densidad poblacional para todas las
especies ocurrentes en un lugar, calculé la biomasa metabólica a partir del peso
corporal de los individuos de cada especie al poder 0.75 (ver justificación en
Peres 1993). Los datos de peso de cada especie se calcularon como un
promedio entre machos y hembras, a partir de los datos compilados por
diferentes autores (Fleagle & Mittermeier 1980, Robinson 1986, Harvey et al
1987, Rowe 1996, Peres 1997). Dado que los individuos inmaduros pesan
menos que los adultos, pero que en muy pocos casos las densidades
poblacionales diferencian entre estas categorías, se asumió que la mitad de la
población eran inmaduros, con la mitad del peso de los adultos (Freese et al
1982). Para algunos análisis los ensamblajes de primates se dividieron en
gremios: 1./ folívoros-frugívoros (ej. Alouatta spp.), 2./ depredadores de
semillas (ej. pithecinos) y 3./ frugívoros (todos los demás, incluyendo
frugívoros-folívoros y frugívoros-insectívoros).
Los estimativos de producción de frutos procedieron de tres fuentes: trampas
de frutos, transectos fenológicos (Stevenson 2004) y el área basal de árboles
endozoocóricos por hectárea (Leighton & Leighton 1982, Chapman et al 1992).
Los datos de trampas de frutos previenen de estudios de al menos un ciclo
anual y en algunos casos no corresponden a los lugares donde se cuantificaron
las densidades de primates, sino a lugares con el mismo tipo de bosque en la
misma región geográfica. Los estimativos fueron corregidos por los factores de
STEVENSON
234 MANEJO Y CONSERVACIÓN
rebote intrínsecos de los distintos diseños de trampa de acuerdo a lo sugerido
por Vargas (2005). Los lugares de estudio fueron clasificados como de bosque
continuo o bosque fragmentado, si el área de bosque era menor o igual a
15km2.
Tabla 1. Lista de nuevos lugares Colombianos incorporados al análisis. Los sitios
restantes y las fuentes de información se encuentran en Chiarello (2000), Stevenson
(2001) y Chiarello & de Melo (2001).
Lugar (Departamento)
Latitud
mm
Meses
secos
Temp.
media
Altitud
Fuente 1
Finca Sta Rosa San Martín (Meta)
3.60 N
2250
4
26
373
1, 2
Las Quinchas (Magdalena Medio)
6.05oN
2072
1
27.8
254
3, 4
Reserva de Yotoco (Valle)
3.83oN
1500
20.0
383
5, 6
Cuenca del Rio Barbas (Quindío)
4.41oN
2000
0
18.5
1750
7
1 Fuentes de información: (1) Stevenson & Aldana 2008, (2) Stevenson obs. pers., (3)
http://www.proaves.org/, (4) Aldana et al 2009, (5) Escobar-Manrique 2001, (6)
Stevenson & Palma, obs. pers., (7) De La Cruz, 2007.
Usé análisis de regresión simple para verificar la relación entre producción de
frutos y cada variable dependiente (riqueza de especies y biomasa de primates).
Además, realicé análisis de regresión múltiple para ver si cada una de las
variables dependientes podía ser explicada simultáneamente por la producción
de frutos o por otras variables (precipitación y temperatura anual promedio,
número de meses secos, latitud y riqueza de especies de plantas). Detalles
metodológicos se encuentran en Stevenson (2001).
Para probar si las comunidades neotropicales están estructuradas
taxonómicamente de manera anidada realicé un modelo nulo basado en
matrices de presencia y ausencia de géneros. Inicialmente construí una matriz
con una fila para cada sitio y una columna para cada género, que fue ordenada
de mayor a menor por el número total de géneros presentes y posteriormente
por géneros, de tal manera que el género presente en más lugares ocupaba la
primera columna. Cuando las comunidades están completamente anidadas
taxonómicamente (Ganzhorn 1998), si hay un solo taxón presente siempre es
del mismo género, cuando hay dos está el mismo anterior y otro; si hay tres,
entonces estarían los dos anteriores y un tercero, y así sucesivamente. Si esto
ocurre, entonces la matriz mostrará los casos de presencia de manera
relativamente triangular, sin espacios vacíos (ausencias) en el interior de la zona
triangular. Por lo tanto, el número de espacios vacíos o ausencias al interior del
triángulo de presencias es una forma de cuantificar el grado de anidamiento.
Para saber si la cuantificación de ausencias es significativamente diferente de lo
que se esperaría en comunidades estructuradas al azar, se contó el número de
EFECTOS DE LA FRAGMENTACIÓN EN COMUNIDADES DE PRIMATES
MANEJO Y CONSERVACIÓN 235
ausencias en matrices artificiales, en las que se mantenían los mismos sitos y el
número de géneros por sitio, pero en el que la identidad de los géneros se
asignaba al azar. Esto se hizo diez mil veces, con el fin de obtener una
distribución del número de ceros interiores que se esperaría en ensamblajes
organizados al azar y así poder calcular la probabilidad de que el número
encontrado se diera aleatoriamente.
RESULTADOS
No encontré una relación significativa entre el tamaño del parche y la riqueza
de especies (r2= 0.19, n= 13, p= 0.90). Tampoco hubo una relación entre el
tamaño del parche con la densidad, ni la biomasa de primates (r2≤ 0.01, p>>
0.05). Al comparar la biomasa de primates en lugares fragmentados con la de
sitios de bosque continuo tampoco se encontraron diferencias significativas
(figura 1). Sin embargo, si hay menos especies en lugares fragmentados (Ts=
1.09, nf= 11, nc= 25, p= 0.03, prueba de una cola).
En los análisis para predecir la biomasa de los ensamblajes de primates a partir
de los datos de producción de frutos, a partir de trampas, encontré unos
modelos lineales altamente significativos (figura 2). Para la biomasa total,
aunque la proporción de la varianza que puede ser explicada por la producción
de frutos es menor que la que se encontró sin incluir fragmentos, aun sigue
siendo alta y altamente significativa (r2= 0.56, F= 16.33, n= 15, p= 0.001). Un
modelo similar se encontró al analizar la biomasa de frugívoros únicamente (r2=
0.58, F= 17.85, n= 15, p= 0.001), pero la producción de frutos no explica
mayormente la variación en la biomasa de folívoros (figura 2). Al analizar por
separado los lugares fragmentados con relación entre producción de frutos y
biomasa de primates, no se encontró una relación significativa para la biomasa
total (F= 0.11, n= 6, p= 0.75), ni para la de primates frugívoros (F= 0.33, n= 6, p=
0.62, figura 3).
Por otra parte, la producción de frutos a partir de los estimativos de trampas
también resultó un buen predictor de la riqueza de especies de primates (r2=
0.37, F= 7.5, n= 15, p= 0.02, figura 4). En este caso la relación fue positiva y
cerca de los limites de significativa, tanto para bosques continuos (r2= 0.37, F=
4.04, n= 9, p= 0.08), como para lugares fragmentados (r2= 0.52, F= 4.4, n= 6, p=
0.10).
STEVENSON
236 MANEJO Y CONSERVACIÓN
El área basal de plantas con frutos endozoocóricos también estuvo
significativamente asociada a la biomasa de los ensamblajes de primates
frugívoros (r2= 0.16, F= 4.6, n= 26, p= 0.04, figura 4). De manera similar a lo
encontrado con los estimativos de trampas de frutos, esta relación se presenta
para bosques continuos (r2= 0.32, F= 7.6, n= 18, p= 0.01), pero no para
fragmentos (figura 5). La tabla 2 resume los análisis para predecir la biomasa
total de primates y de cada gremio, a partir de estimativos de área basal (total,
endozoocórica y de recursos particulares), patrones climáticos y diversidad de
plantas. Dentro de estos análisis, los de mayor significancia resultaron ser los de
riqueza de especies de plantas en la biomasa de primates frugívoros y el área
Figura 2. Relación entre la producción de frutos (a partir de trampas) y la biomasa de
primates en lugares del Neotrópico. El modelo superior (puntos) muestra la relación
para primates frugívoros, y la inferior (cuadros) el modelo para todos los primates.
Los asteriscos muestras la biomasa de folívoros, para los que la relación no es
significativa (r2= 0.07, F= 1.01, n= 15, p= 0.33).
Figura 1. Comparación entre la riqueza de especies (a) y la biomasa (b) en
comunidades de primates neotropicales ubicadas en sitios fragmentados y de dosel
continúo.
Tot. = 321.5 P.F. + 15.8
r 2 = 0.56, p = 0.001
Frug. = 249 P.F. - 14.6
r 2 = 0.58, p = 0.001
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 1.2
Producción de Frutos (Ton/ha.año)
Biomasa de Primates (kg/km2)
EFECTOS DE LA FRAGMENTACIÓN EN COMUNIDADES DE PRIMATES
MANEJO Y CONSERVACIÓN 237
basal de plantas del género Eschweilera (Lecythidacea), que está positivamente
asociada con la biomasa de depredadores de semillas (figura 6). En este caso, la
relación es particularmente estrecha para los lugares fragmentados (r2= 0.97, F=
167.7, n= 8, p< 0.001). Sin embargo este modelo va a desmejorar con la
introducción de los estimativos del Magdalena Medio en Colombia, donde hay
una especie de Eschweilera muy abundante y no hay pithecinos.
Tabla 2. Resumen de los análisis de regresión simple para explicar la biomasa total de
los ensamblajes de primates (y de los tres diferentes gremios) a partir una serie de
variables independientes: Area basal de plantas endozoocóricas, área basal total por
hectárea, área basal de plantas del género Eschweilera, del género Ficus, de palmas y
de variables del clima y diversidad de plantas (precipitación anual promedio, número
de meses secos, temperatura anual promedio, latitud y riqueza de especies de plantas
por hectárea).
Total
Biomasa
Frugívoros
Folívoros
Depredadores de
Semillas
Estimativos de Área
Basal
Endozoocoriótica
3.3
ns
4.6
*
0.4
ns
1.7
ns
Total
0.3
ns
2.3
ns
0.1
ns
0.1
ns
Eschweilera
0.3
ns
0.3
ns
1.0
ns
14.5
***
Ficus
0.3
ns
0.1
ns
0.2
ns
4.3
*(-)
Palmas
0.1
ns
1.0
*
0.1
ns
0.7
ns
Variables de Clima y Diversidad de Plantas
Mm
0.7
ns
0.5
ns
1.8
ns
1.0
ns
Meses Secos
2.5
ns
1.2
ns
1.0
ns
0.0
ns
To
0.0
ns
2.3
ns
0.8
ns
1.6
ns
Latitud
0.1
ns
5.0
*
2.5
ns
6.7
*
Especies/ha
0.2
ns
8.2
**
1.3
ns
1.7
ns
ns= no significativo, * p< 0.05, ** p< 0.01, *** p< 0.001
En los análisis de regresión múltiple para explicar la biomasa de primates
frugívoros, cuatro variables presentaron coeficientes significativos. El de mayor
importancia cuantitativa fue la producción de frutos (F= 5759, p= 0.0002),
seguido por el número de especies de plantas (F= 321, p= 0.003), número de
árboles con frutos endozoocóricos (F= 264, p= 0.004) y precipitación (F= 89, p=
0.01). En la regresión múltiple para explicar el número de especies de primates
únicamente el área basal total (F= 4.7, p= 0.08) y la producción de frutos (F=
3.9, p= 0.10) se mantienen en el modelo.
Finalmente, el análisis de anidamiento taxonómico basado en la matriz de
presencia y ausencia de géneros (apéndice 1), mostró un anidamiento
altamente significativo. En la matriz empírica se encontraron 71 ausencias, que
es una probabilidad muy baja (p< 0.0001) con relación a lo que se podría
esperar en ensamblajes estructurados al azar (figura 7). Los géneros que se
STEVENSON
238 MANEJO Y CONSERVACIÓN
encontraron en un mayor número de localidades fueron Alouatta y Cebus y en
tercer lugar se encontró Ateles. En el otro extremo, los géneros menos comunes
incluyeron Lagothrix, Cacajao y Brachyteles.
DISCUSIÓN
Al contrario de lo encontrado en estudios anteriores de primates en fragmentos
(Chiarello 2000, Chiarello & de Melo 2001, Harcourt & Doherty 2005), en este
estudio no encontré ninguna relación entre el área del fragmento y variables
tales como el número de especies, densidad o biomasa de primates. Con
respecto a la riqueza de especies, cabe resaltar que el método de cuantificación
difiere del empleado en el estudio de Harcourt & Doherty (2005), quienes
Figura 3. Relación entre la producción de frutos (a partir de trampas) y la biomasa de
primates frugívoros, distinguiendo entre lugares fragmentados y sitios de bosque
contínuo.
Figura 4. Relación entre la producción de frutos (a partir del área basal de frutos
endozoocóricos por hectárea) y la biomasa de primates en lugares del Neotrópico.
EFECTOS DE LA FRAGMENTACIÓN EN COMUNIDADES DE PRIMATES
MANEJO Y CONSERVACIÓN 239
usaron una proporción corregida por el número potencial de especies que
podrían ocurrir en la región. Sin embargo en esta base de datos el usar esta
medida tampoco refleja una relación positiva como la encontrada en el trabajo
anterior (datos no mostrados). La diferencia parece radicar más en la inclusión
de lugares tales como el de San Martín, al norte de La Macarena, donde en
parches de menos de 100ha pueden coexistir hasta 5 especies diferentes de
primates, mientras que en los parches más grandes incluidos (Isla de Barro
Colorado, Panamá) hay incluso un número menor de especies. De manera
similar, pueden ocurrir parches de bosque con altas y bajas densidades y
biomasas de primates, de manera independiente del tamaño del parche.
Figura 5. Relación entre la producción de frutos (a partir del área basal de frutos
endozoocóricos) y la biomasa de primates en lugares del Neotrópico, distinguiendo
entre lugares fragmentados y sitios de bosque continuo.
Figura 6. Relación entre el área basal de Eschweilera spp. (Lecythidaceae) y la biomasa
de primates depredadores de semillas (Pithecinae) en lugares del Neotrópico.
Obs: 71
STEVENSON
240 MANEJO Y CONSERVACIÓN
Una manera de poder explicar las diferencias que ocurren en los parches podría
ser a partir de las diferencias en términos de producción de frutos, y buena
parte del propósito de estos análisis fue probar esta posibilidad, ya que la
producción de frutos explica una alta proporción de la varianza en abundancia
de primates Neotropicales (Stevenson 2001). Al incluir los lugares fragmentados
dentro del análisis, la relación positiva se mantuvo significativa, sin embargo el
poder explicativo de la misma disminuyó. Parte de este cambio se podría
explicar por el hecho de que hay algunas especies de primates más sensibles a
la fragmentación que otras, y esto puede cambiar la composición de especies
en los distintos lugares (Bernstein et al 1976, Green 1978, Estrada & Coates-
Estrada 1996, Onderdonk & Chapman 2000, Umapathy & Kumar 2000, Cordeiro
& Howe 2001, Chiarello & de Melo 2001, Marsh & Loiselle 2003, Martins 2005,
Lehman et al 2006). En particular, los análisis de anidamiento indican que el
género Alouatta es el más presente en las comunidades neotropicales y por sus
estrategias alimenticias, posiblemente no es tan sensible a cambios en la
abundancia de frutos. A partir de esto se podría pensar que la fragmentación
trae como consecuencia la extinción local de algunas especies, dejando especies
mayormente folívoras que no dependen únicamente de la producción de frutos,
sino posiblemente de la calidad de las hojas. Aunque esta es una hipótesis
interesante que se puede poner a prueba, el hecho de que la producción de
frutos en parches tampoco esté positivamente relacionada con la biomasa de
primates frugívoros, sugiere que debe haber otras variables afectando los
patrones de abundancia en parches. Valdría la pena tener en cuenta efectos de
competencia entre frugívoros y folívoros, ya que estos parecen ser favorecidos
Figura 7. Distribución de frecuencias de ausencias en matrices para comprobar
anidamiento taxonómico a nivel de géneros en ensamblajes Neotropicales. La flecha
indica el valor empírico encontrado en el apéndice 1, que indica la baja probabilidad de
que las ausencias encontradas se originen por azar.
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
3500
4000
4500
5000
50 75 100 125 150 175 200 225 250 275 300
H (número de ausencias)
Frecuencia
Obs
EFECTOS DE LA FRAGMENTACIÓN EN COMUNIDADES DE PRIMATES
MANEJO Y CONSERVACIÓN 241
con la fragmentación y pueden alterar los patrones de abundancia de los
frugívoros. También es posible que, aunque la cacería no es común en los
fragmentos incluidos en los análisis, los efectos de la cacería en el pasado aun
mantengan una huella en las comunidades que hoy vemos en fragmentos.
Aunque tanto los análisis simples como los análisis multivariados indican que la
producción de frutos y el área basal de los frutos endozoocóricos son variables
importantes determinando la biomasa de primates, es claro que se obtienen
mejores modelos predictivos a partir de los datos de trampas de frutos (figuras
2 y 4). Esto es interesante en el sentido que estos estimativos de trampas
suelen tener varios inconvenientes. Primero, lo que se cuantifica es una
cantidad residual de frutos, que no incluye lo que asimilan la mayor parte de los
frugívoros (Terborgh 1983). 2./ rara vez se distingue entre frutos carnosos y
frutos secos (que usualmente no son tan importantes para los frugívoros
estrictos). 3./ los estimativos de trampas pueden estar bastante sesgados
dependiendo del diseño que se use (ej. 20-30% de la biomasa en frutos puede
rebotar, Vargas 2005). 4./ es un método muy sensible al tamaño de muestreo y
a efectos azarosos (Stevenson et al 1998, Stevenson & Vargas 2008). Por estas
razones resulta curioso que estos estimativos muestren asociaciones más
estrechas con las propiedades de las comunidades de primates que los
estimativos de área basal. En últimas, esto indica que realmente la señal debe
ser muy fuerte como para que estos inconvenientes no sean suficientemente
grandes para alterar los patrones.
Por otra parte, los estimativos de producción de área basal también tienen sus
suposiciones peligrosas. Primero, no tienen en cuenta los patrones fenológicos
(cada cuanto produce un árbol) y segundo, no necesariamente un área basal
grande implica una cosecha alta (Stevenson et al 1998). Por lo tanto es posible
encontrar lugares en los cuales una gran área basal de plantas con frutos
carnosos no va a significar una alta producción de frutos. Adicionalmente, dado
los potenciales problemas de polinización en lugares fragmentados, es posible
que la suposición que árboles grandes producen más frutos va a ser mas difícil
de sostener en ambientes fragmentados en los que la polinización sea un paso
limitante a lo largo del proceso de producir frutos (Aizen et al 1994).
Para efectos de planes de conservación, el análisis anidado confirmó algunos
patrones ampliamente conocidos, tales como que Alouatta y Cebus son los
géneros más ampliamente distribuidos, lo que se puede explicar por la
flexibilidad en sus estrategias ecológicas (ej. Peres & Janson 1999). Por esta
razón, van a ser los primates más comunes en zonas fragmentadas, en las
cuales hay una clara tendencia a tener menos especies que las zonas de bosque
continuo y con menor riesgo de extinción. Según este estudio Ateles parece ser
STEVENSON
242 MANEJO Y CONSERVACIÓN
menos afectado que Lagothrix por efectos de fragmentación. Sin embargo,
trabajos recientes (Zarate & Stevenson, en prep.) indican que al igual que
Ateles, Lagothrix también puede mantener poblaciones a corto plazo en
bosques fragmentados. Por ejemplo, en la Estación experimental El Trueno, del
instituto Sinchi en el Guaviare (Colombia) hemos estudiado una población de
Lagothrix que en la actualidad tiene densidades altas en un fragmento de
menos de 200ha, y que al menos desde comienzos de los años 1990s ha estado
en estas condiciones. Lo más particular de este lugar es que la cacería ha sido
muy poca en los últimos años. Esto sugiere que para estos primates de gran
tamaño, que aparentemente sufren mucho por efectos de la fragmentación, la
causa más importante de su desaparición en parches es la cacería (Peres &
Palacios 2007), que suele ir acompañada por los procesos de deforestación y
fragmentación. El caso de Brachyteles es más difícil de interpretar, dado su
rango tan restringido de distribución en los bosques atlánticos del Brasil.
AGRADECIMIENTOS
En primer lugar, quiero agradecer a Marta Bueno por la invitación a participar
con este trabajo en el II Congreso Colombiano de Zoología. En segundo lugar a
los estudiantes del Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y
Primatología que colaboraron con sus datos de campo para alimentar este
análisis, especialmente a aquellos que me han brindado mucha colaboración en
este proceso (Ana Cristina Palma, Marcos González, Ivonne Vargas, Adriana
Vélez, Ana Maria Aldana). También a los colegas Carolina Gómez y Xyomara
Carretero por su colaboración con datos de campo. El apoyo financiero y
logístico para los trabajos de mis estudiantes provino de la Universidad de Los
Andes, Conservación Internacional Colombia, Fundación EcoAndina, familia
Sánchez y Proaves.
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Apéndice 1. Matriz de presencia y ausencia de géneros en localidades Neotropicales.
Ubicación del bosque y
localización
Alouatta
Cebus
Ateles
Saimiri
Saguinus
Pithecia
Callimico
Chiroptes
Callithrix
Lagothrix
Cacajao
Brachyteles
Urucú (Brasil)
1
1
1
1
1
1
1
1
Cosha Cashu (Perú)
1
1
1
1
1
1
1
1
Rio Essequibo (Guyana)
1
1
1
1
1
1
1
Voltzberg (Surinam)
1
1
1
1
1
1
1
Caparú (Colombia)
1
1
1
1
1
1
Tapajós (Brasil)
1
1
1
1
1
1
Tinigua (Colombia)
1
1
1
1
1
1
Manaus (Brasil)
1
1
1
1
1
1
Samuel (Brasil)
1
1
1
1
1
1
Saut Parare (Guyana
Francesa)
1
1
1
1
1
Tapajós (Brasil)
1
1
1
1
1
Barreiro Rico (Brasil)
1
1
1
1
1
BCI (Panamá)
1
1
1
1
Demerara (Guyana
Francesa)
1
1
1
1
Maraca (Brasil)
1
1
1
1
Rio Pucurui (Brasil)
1
1
1
1
1
San Martin (Colombia)
1
1
1
1
Tambopata (Perú)
1
1
1
1
Valle del Magdalea
(Colombia)
1
1
1
1
Manaus (Brasil)
1
1
1
1
Naragues (Guyana
Francesa)
1
1
1
1
Teiu (Brasil)
1
1
1
1
Brasilia D.F. (Brasil)
1
1
1
La Selva (Costa Rica)
1
1
1
Las Quinchas (Colombia)
1
1
1
Santa Rosa (Costa Rica)
1
1
1
Los Tuxlas (México)
1
1
Masaguaral (Venezuela)
1
1
Tikal (Guatemala)
1
1
Yotoco (Colombia)
1
1
Baritu (Argentina)
1
STEVENSON
248 MANEJO Y CONSERVACIÓN
Ubicación del bosque y
localización
Alouatta
Cebus
Ateles
Saimiri
Saguinus
Pithecia
Callimico
Chiroptes
Callithrix
Lagothrix
Cacajao
Brachyteles
El Rey (Argentina)
1
Isla Guascara (Argentina)
1
Iguazú (Argentina)
1
Rio Barbas (Colombia)
1
Riacho Pilaga (Argentina)
1
Rio Riachuelo (Argentina)
1
EDUCACIÓN AMBIENTAL DEL MONO AULLADOR EN LA PINTADA
MANEJO Y CONSERVACIÓN 249
PROGRAMA DE EDUCACIÓN AMBIENTAL PARA LA CONSERVACIÓN DEL
MONO AULLADOR ROJO (Alouatta seniculus) EN EL MUNICIPIO DE LA
PINTADA, ANTIOQUIA
Sandra Milena Correa Montoya
RESUMEN
La Fundación Ecolombia es una ONG que promueve la conservación de la
biodiversidad colombiana y se encuentra desarrollando cuatro programas
específicos en el municipio de La Pintada–Antioquia: 1./ restauración del
bosque seco tropical, 2./ rehabilitación de especies amenazadas en el bosque
seco tropical, 3./ instalación de alternativas productivas para la comunidad y 4./
educación ambiental para la comunidad en general. La fundación ha venido
desarrollando durante los últimos tres años un programa para la rehabilitación
del mono aullador rojo (Alouatta seniculus) en los bosques del área rural del
municipio de La Pintada Antioquia. Estos individuos de todo el país, en su
mayoría provenientes de la Costa Atlántica, han sido llevados a la Fundación
decomisados en operativos de la policía para el control del tráfico ilegal de
fauna silvestre o por personas quienes han comprendido la problemática
ambiental que encierra el tener animales silvestres como mascotas. Este
programa ha garantizado una opción para esta especie en los bosques de La
Pintada–Antioquia. Ecolombia y el Zoológico Matecaña están desarrollando
actualmente un plan de educación ambiental para la comunidad de La Pintada
(enfocado a los estudiantes de básica primaria y bachiller, policías, campesinos,
e instituciones públicas y privadas en general) para la conservación del mono
aullador rojo y otras especies de fauna y flora del bosque seco tropical. En este
artículo se describe el programa de educación y algunos de los resultados
obtenidos hasta la fecha.
Palabras clave: Conservación, bosque seco tropical, mono aullador rojo,
Fundación Ecolombia, Educación ambiental, Alloutta seniculus .
ABSTRACT
The Ecolombia Foundation is an NGO which promotes the conservation of the
Colombian diversity, and in the town of La Pintada, Antioquia, is developing
CORREA-MONTOYA
250 MANEJO Y CONSERVACIÓN
four specific programs: 1./ reconstruction of the dry tropical forest; 2./
rehabilitation for the dry tropical forest endangered species; 3./ employment
alternatives for the community and 4./ environmental education for the
community in general.
The Ecolombia Foundation has been developing during the last three years a
rehabilitation program for the red howling monkey (Alouatta seniculus) in the
forests of the rural area of the municipality of La Pintada, Antioquia. Individuals
from all the country, mainly from the Atlantic coast, had arrived to the
Foundation due to police operatives for animal trade control or people who had
brought them once they understand the environmental problems they are
supporting by having such animals as a pet. In order to this rehab program to be
successful and to guarantee a real life for this specie in the forest of La Pintada
(location where this specie reached the extinction more that 30 years ago),
Ecolombia and the Matecaña Zoo are currently running an Environmental
Education Plan for the community of La Pintada (elementary and high school
students, politicians, farmers, and public and private institutions in general) for
the conservation of the red howling monkey and other species of fauna and
flora from the dry tropical forest. Recognition of the howling monkey as an
emblematic specie in town of La Pintada, Inter-institutional work for the
conservation of the dry tropical forest and the environment, Support to the
communities in the howling monkey conservation, Identification of the wild
fauna & flora in the municipality of La Pintada, Antioquia, Handing in of wild
animals from the community to the authorities. Participation of the Matecaña
zoo in activities for the In-situ conservation though education.
Key words: conservation, dry tropical forest, red howling monkey, Ecolombia
foundation, environment education.
INTRODUCCIÓN
“Colombia es considerado como uno de los países con mayor diversidad del
mundo, ocupando el primer lugar en diversidad de aves, el cuarto en
mamíferos, el tercero en reptiles, el segundo en anfibios y quizá el primero en
insectos. Pero también es uno de los quince países del mundo en donde más se
trafica con la fauna silvestre y que anualmente tala 600000 hectáreas de
bosque nativo” (ACOPAZOA 2004). Cada año las autoridades ambientales
decomisan cantidades de animales de diversas especies de fauna silvestre cuyo
destino final termina siendo los centros de valoración y atención de fauna
silvestre, zoológicos, grupos de custodios de fauna silvestre u otros destinos
relacionados con la rehabilitación, reintroducción, liberación o en el último caso
la eutanasia.
EDUCACIÓN AMBIENTAL DEL MONO AULLADOR EN LA PINTADA
MANEJO Y CONSERVACIÓN 251
Para ayudar a solucionar esta problemática se creó en el 2001 la Fundación
Ecolombia, la cual busca promover la conservación de la vida silvestre a partir
de 4 programas principales:
Restauración del bosque seco tropical: se inició con el trabajo de recuperar el
bosque original que existía en las tierras del Instituto para el Desarrollo de
Antioquia (IDEA), con la ayuda de la Corporación Autónoma Regional de
Antioquia (Corantioquia), sembrando cerca de 16000 árboles de especies
nativas del bosque seco tropical de la región. Esta actividad ha hecho que este
lugar se convierta en el hogar de muchas especies que habían dejado de ser
observadas por los habitantes del municipio de la Pintada, como: la zorra
manglera (Cerdocyon thous), el tigrillo (Leopardus tigrina), el cusumbo (Nasua
nasua), perro de monte (Potus flavus), oso hormiguero (Myrmecophaga
tridactyla), cara cara (Polyborus plancus), pigua (Milvago chimachima) y gran
cantidad de aves, mamíferos, reptiles, insectos, anfibios y otras especies que
ayudan a mantener el equilibrio del bosque seco tropical.
Rehabilitación del mono aullador rojo (Alouatta seniculus): La Fundación lidera
en Colombia el proyecto de rehabilitación del mono aullador rojo (Alouatta
seniculus), el cual consiste en la recepción de los monos aulladores que son
decomisados por las autoridades ambientales y que son llevados allí para iniciar
un proceso de rehabilitación y luego ser liberados en los bosques de la
fundación Ecolombia, ubicados en el Municipio de La Pintada -
Antioquia. Durante 5 años la Fundación ha recibido cerca de 200 monos
aulladores que han sido entregados por las autoridades ambiéntales de todo
Colombia. Los primates entran en un proceso que va desde la formación de
grupos, cambios en la dieta y la observación de comportamientos para luego
pasar a la fase final que está relacionada con la liberación de la especie y el
seguimiento del comportamiento de la misma.
Hasta el momento la Fundación ha liberado tres tropas de monos aulladores
para un total de 18 individuos, los cuales han respondido bien a las nuevas
condiciones de su hábitat. El éxito de este programa ha sido demostrado con la
reproducción de los mismos, las rutas que han empezado a trazar en el bosque,
el mantenimiento de los grupos y el hecho de que se oculten al sentir la
presencia de los seres humanos.
Promoción de alternativas productivas para la generación de empleo: Para
asegurar la conservación de la biodiversidad se hace necesaria la generación de
empleo de las comunidades y para ello Ecolombia con la ayuda de la Alcaldía
municipal de la Pintada y el Fondo para la Acción Ambiental, promovieron la
creación de talleres dedicados hoy a la elaboración de una colección de
CORREA-MONTOYA
252 MANEJO Y CONSERVACIÓN
peluches de micos colombianos, artesanía de bambú, collares de semillas y una
fábrica de jabones.
La elaboración de los peluches que en la actualidad es la modalidad que se
encuentra activa genera empleo a 30 madres cabeza de familia. Así mismo el
centro de rehabilitación ha generado empleo a la comunidad en diversos
campos: 4 cuidadores de los animales, 10 ecoguías, personal de logística para
los eventos, profesionales contratados como 2 veterinarios, 2 educadores
ambientales, 2 biólogos, 2 ingenieros ambientales y 2 ingenieros forestales.
El Municipio de La Pintada se ha beneficiado notablemente con la Fundación
Ecolombia, ya que el centro de rehabilitación se ha convertido en un espacio
didáctico para la comunidad académica y se pretende a largo plazo convertirlo
en un espacio para la investigación didáctica de muchos estudiantes.
Programa de educación ambiental para la conservación de las especies del
bosque seco tropical: Para garantizar el éxito de este proceso y asegurar la
protección y conservación del mono aullador rojo en los bosques del Municipio
de La Pintada - Antioquia (lugar donde esta especie fue reportada hace mas de
30 años), la Fundación Ecolombia y los zoológicos de Pereira y Medellín
decidieron desarrollar un programa de educación ambiental dirigido a la
comunidad de La Pintada (maestros, estudiantes, policías, campesinos, personal
de las instituciones públicas y privadas) con el fin de promover la conservación
del mono aullador rojo y otras especies del bosque seco tropical. El programa
de educación ambiental tiene como objetivo general promover la conservación
del mono aullador rojo a través de un programa de educación ambiental
dirigido a la comunidad del Municipio de La Pintada-Antioquia.
METODOLOGÍA
Desde la creación de La Fundación Ecolombia, se tenía claro dentro de su
misión que uno de los primeros pasos para promover la conservación de la
biodiversidad, debía estar relacionado con la educación dirigida a la comunidad
de la Pintada, donde ésta sería la principal responsable de la protección y
cuidado de los monos aulladores que se liberarían en el bosque.
El programa se desarrolla en el municipio de La Pintada Antioquia que tiene una
población aproximadamente de 10000 habitantes, los cuales en su mayoría
viven en la zona urbana y su sustento económico se deriva de la ganadería, la
orfebrería y el turismo.
La metodología aplicada para el desarrollo del programa de educación
ambiental tuvo en cuenta las siguientes consideraciones: Aprender haciendo,
Aprender jugando, Aprender viviendo, Aprender descubriendo, Aprender
investigando y Aprender amando.
EDUCACIÓN AMBIENTAL DEL MONO AULLADOR EN LA PINTADA
MANEJO Y CONSERVACIÓN 253
Público objetivo: Comunidad educativa, ganaderos, instituciones privadas y
públicas y la comunidad en general.
Escenarios educativos: escuelas y colegios, alcaldía municipal, centro de
rehabilitación de fauna silvestre Los Farallones, tiendas, casa de la cultura,
polideportivos, iglesia, plaza principal y hogares.
Estrategias educativas
El festival del mono aullador rojo: es un proceso que toma de 3 a 4 meses para
ser desarrollado e involucra a toda la comunidad educativa. El festival se divide
en tres fases: La primera fase se denomina el pre-festival y en esta se socializan
y se programan las actividades definidas para el tiempo de duración de éste. En
la fase uno se inicia el programa de capacitación con los maestros y todos los
estudiantes a través de talleres didácticos que se llevan a cabo en el centro de
rehabilitación de fauna silvestre, con el fin de que la comunidad conozca los
monos aulladores que hacen parte del programa de rehabilitación y de esta
manera se sensibilice y promueva su conservación en el futuro. Para el primer
festival se capacitaron 50 maestros, 100 padres de familia, 40 funcionarios y
1500 estudiantes de las instituciones públicas y privadas del Municipio de la
Pintada. Las capacitaciones se llevaron a cabo en el centro de rehabilitación a
través de talleres de una duración de 4 horas que incluían una charla sobre
biodiversidad y un recorrido por los senderos del centro. Cada grupo estaba
conformado por 20 personas.
La segunda fase es el festival del mono aullador propiamente dicha, durante la
cual los estudiantes, maestros y padres de familia organizan una jornada escolar
dedicada al mono aullador rojo y a través de diferentes actividades lúdicas y
expresivas como cuentos, obras de teatro, poesía, cantos, danzas y otras,
muestran lo aprendido durante el pre-festival.
La tercera fase es el post-festival, allí los organizadores evalúan el impacto del
festival a través de la participación de los estudiantes, maestros y padres de
familia en los diferentes espacios propuestos por el festival.
La Fundación Ecolombia ha desarrollado hasta el momento dos festivales del
mono aullador rojo, el primero se realizó en el año 2003 y participaron 2000
estudiantes, 50 maestros y 100 padres de familia de todas las escuelas y
colegios del municipio de La Pintada. Para el siguiente año el festival consistió
en un congreso de fauna silvestre organizado por los estudiantes en donde
estos realizaron una serie de investigaciones acerca de la fauna silvestre local y
luego las presentaron a diversas personas del municipio y funcionarios de las
autoridades ambientales cercanas a la región.
CORREA-MONTOYA
254 MANEJO Y CONSERVACIÓN
Visita casa a casa: esta estrategia tiene como fin informar a la gente sobre el
proyecto de la Fundación Ecolombia e indagar la percepción que tienen los
habitantes acerca de la tenencia de fauna silvestre en las casas, hasta el
momento la Fundación ha visitado 300 familias del Municipio de la Pintada
incluyendo la zona urbana y la zona rural (fincas de verano).
Día de la familia aulladora: se han realizado dos eventos en los cuales las
familias son reunidas en un lugar como una plaza pública o un polideportivo, en
estos eventos se hace intercambios de productos y diferentes concursos
alusivos a los animales silvestres.
Partidos de Fútbol: sabiendo que el fútbol es uno de los deportes preferidos por
la comunidad y que la idea es llegar a todo tipo de público, se conformó un
equipo de fútbol denominado “Los Aulladores” con el fin de que la gente
reconozca cada vez más que La Pintada es la tierra de los monos aulladores y
que es necesario protegerlos.
Conformación de grupos de jóvenes: se capacitaron jóvenes entre los 14 y los 18
años en el tema de recursos naturales y ecoturismo con el fin de que sirvieran
de guías a los turistas que visitan anualmente la zona y de esta manera
promover la campaña de no tener animales silvestres como mascotas.
Diseño de material educativo: como un complemento del programa se
diseñaron diversas piezas educativas con el fin de llegar a diversos públicos. El
material se consolidó a través de la frase “Tu casa no es mi casa, mi casa es el
bosque” y para ello se diseñaron 1000 afiches de identificación de fauna
silvestre, 1000 separadores, 1000 cartillas para colorear para niños y 1000
cuentos para adultos, 1000 ruletas del porque no tener un animal silvestre
como mascota y un video de 4 minutos para presentar en salas de cine y
colegios.
RESULTADOS
Reconocimiento del mono aullador como especie bandera para el municipio de
La Pintada-Antioquia a través de la instalación del festival del mono aullador
como fiesta municipal proclamada por el decreto municipal 013 del 15 de
marzo del 2004.
Participación masiva de la comunidad del municipio de la Pintada a través de la
asistencia de 1500 estudiantes al festival del mono aullador, 100 padres de
familia, 50 maestros, 12 instituciones públicas y privadas, la participación de
300 familias en las encuestas casa a casa, la conformación de un equipo de
fútbol denominado los aulladores.
EDUCACIÓN AMBIENTAL DEL MONO AULLADOR EN LA PINTADA
MANEJO Y CONSERVACIÓN 255
Integración del sector de hotelería y turismo del municipio de La Pintada, el
Zoológico Matecaña de Pereira y el Zoológico Santa Fe de Medellín al programa
de educación ambiental para la conservación del mono aullador rojo.
Entrega voluntaria de 15 especímenes silvestres tenidos en los hogares durante
el primer semestre del año 2003.
Formación del grupo de ecoguías con la participación de 20 jóvenes.
Replicación del proceso de educación ambiental en los corregimientos de
Arabia y Barbas del municipio de Pereira con el apoyo del Zoológico Matecaña
de Pereira y la Corporación Autónoma Regional de Risaralda.
Proyecto ganador del premio mundial de la Asociación Mundial de Educadores
de Zoológicos (IZE). Presentado en el año 2004 a través del “Programa de
educación ambiental para la conservación del mono aullador rojo en el
municipio de La Pintada”.
Disminución de la cacería de fauna silvestre y ningún reporte de captura de
monos aulladores rojos en el municipio de La Pintada-Antioquia. Resultado
obtenido a través de las encuestas casa a casa y los seguimientos que se han
hecho a los grupos de monos aulladores.
CONCLUSIONES
Para garantizar el éxito de cualquier programa de conservación se hace
necesario el desarrollo de un proceso de educación con las comunidades, este
proceso debe originarse de acuerdo al contexto cultural de éstas y debe
permitir la apropiación del proyecto por parte de los habitantes, con el fin de
que los resultados mantengan su continuidad en el espacio y en el tiempo.
Antes de iniciar cualquier proyecto orientado a la rehabilitación y
reintroducción de una especie en determinado lugar se hace necesario conocer
el uso y percepción de la comunidad alrededor de la especie a reintroducir, ya
que estos serán los responsables de su conservación.
Es importante destacar que la educación ambiental es un proceso lento que
busca la instalación de nuevos conceptos, partiendo del estudio de las
realidades de cada comunidad y de un diálogo negociado con éstas, buscando
no agredir las tradiciones culturales.
Las comunidades tienen animales silvestres como mascotas no por odio, sino
por el contrario, por un apego a los animales y por el desconocimiento hacia la
tenencia de los mismos; es necesario analizar esta premisa de acuerdo a los
diferentes contextos que proporcionan las diferentes regiones de Colombia.
CORREA-MONTOYA
256 MANEJO Y CONSERVACIÓN
AGRADECIMIENTOS
A las siguientes personas e instituciones por su acompañamiento en el
desarrollo de este programa: de la Fundación Ecolombia a Margarita Maria
Noreña, educadora ambiental; Carlos MClean Upegui, director; Jorge Caro,
médico veterinario y a los intérpretes ambientales. A Julio Paniagua, profesor
del municipio de La Pintada, a los intérpretes ambientales del zoológico
Matecaña, a la alcaldía municipal de La Pintada, a las instituciones educativas
del municipio; al Fondo Para la Acción Ambiental, a la Corporación Autónoma
Regional de Antioquia, al Instituto para el desarrollo de Antioquia y finalmente,
a todos los habitantes del Municipio de La Pintada–Antioquia.
LITERATURA CITADA
ACOPAZOA. 2004. Biodiversidad Colombia Tierra Maravillosa, Colombia. Cali.
Comité de educadores de zoológicos colombianos.
CORANTIOQUIA. 2003. Manual del reubicador de fauna silvestre, Colombia.
Antioquia. Comité Interinstitucional de Fauna y Flora de Antioquia (CIFFA).
Correa SM. 2004. Programa de educación ambiental para la conservación del
mono aullador rojo (Alouatta seniculus) y otras especies del bosque seco
tropical en el Municipio de La Pintada–Antioquia, Colombia–Sur América. En:
International Zoo Educators Association South East Asian Zoos Association
Conference Proceedings.
ÍNDICE 257
ÍNDICE
Abundancia
de primates ........................... 221
Alloutta seniculus ...................... 249
Alouatta ............................ 238, 240
Alouatta palliata
aequatorialis ......................... 208
Alouatta seniculus
macconnelli ........................... 217
Análisis biogeográficos .............. 224
Anemia ...................................... 155
Anidamiento taxonómico .......... 237
Aotus amazónicos ..................... 204
Aotus brumbacki ....................... 203
Aotus del norte.......................... 203
Aotus griseimembra .................. 203
Aotus jorgehernandezi .............. 203
Aotus lemurinus ........................ 203
Aotus nancymae ........................ 204
Aotus vociferans ........................ 204
Aotus zonalis ............................. 203
Área basal
de árboles endozoocóricos ... 233
Ateles......................................... 238
Ateles geoffroyi
grisescens .............................. 199
rufiventris .............................. 200
Ateles paniscus
paniscus ................................ 217
Biomasa ..................................... 229
Biomasa metabólica .................. 233
Bosque seco tropical ................. 249
Brachyteles ................................ 242
Cacajao melanocephalus ouakary
.............................................. 209
Cacería....... 198, 201, 215, 222, 232
Caesalpiniaceae ......................... 218
Callicebus caquetensis............... 202
Callicebus discolor ..................... 202
Callicebus ornatus ..................... 202
Callimico goeldii ........................ 208
Cebus ......................................... 238
Cebus albifrons
cesarae .................................. 209
malitiosus .............................. 209
versicolor ............................... 209
Cebus apella .............................. 217
Cebus olivaceus
castaneus .............................. 217
Centro de rehabilitación ............ 252
Chiropotes satanas .................... 217
Chrysobalanaceae ..................... 218
Citrobacter freundii ................... 152
Colonización .............................. 202
Comercio ilegal .......... 201, 204, 208
Comité Colombiano de
Clasificación de Primates ...... 195
Comunidades de frugívoros ...... 231
Conservación ............................. 249
Deforestación ............................ 209
Densidad
de primates ........................... 215
Depredadores
de semillas ............................ 237
Diversidad.................................. 223
Educación ambiental ................. 249
Ensamblaje de comunidades ..... 229
Ensamblajes
de primates ........................... 233
Enterobacter aerogenes ............ 152
Escherichia coli .......................... 152
Escudo Guyanés ........................ 215
Especie bandera ........................ 254
Especie endémica ...................... 204
Estudio
primates ................................ 194
Estudios biomédicos .................. 203
Explotación de oro .................... 216
Extracción de madera ................ 215
Festival del mono aullador rojo . 253
Fiebre amarilla........................... 150
Fragmentación .................. 203, 232
Glucosa sanguínea ..................... 150
258 ÍNDICE
Hematología .............................. 150
Kleibsiella ornithinolytica .......... 152
Kleibsiella pneumoniae ............. 152
Lagothrix lagothricha
lagothricha ............................ 209
lugens.................................... 201
Lecythidaceae ........................... 218
Mono aullador rojo ................... 249
Mycobacterium tuberculosis .... 150,
152
Pérdida de hábitat ..................... 209
Pithecia pithecia ........................ 217
Plan de Acción para la
Conservación
Ateles .................................... 196
Plasmadium falciparum ............ 152
Plasmodium falciparum ............ 150
Población enclave ..................... 204
Presión de caza ......................... 217
Presión humana ........................ 221
Primates
en fragmentos ...................... 229
Primates del Nuevo Mundo ...... 215
Primates frugívoros ................... 240
Proteus mirabilis ....................... 152
Química sanguínea .................... 150
Reserva natural ......................... 216
Riqueza
de especies.................... 229, 232
de primates ........................... 215
Riqueza específica ..................... 216
Saguinus leucopus ..................... 204
Saguinus midas
midas..................................... 217
Saguinus oedipus 99, 101, 108, 146,
147, 148, 149, 156, 157, 158,
159, 161, 162, 167, 168, 205,
211, 212, 213, 214
Saimiri sciureus
sciureus ................................. 217
Sapotaceae ................................ 218
Sobre explotación...................... 222
Tala de madera .......................... 223
Trampas de frutos ..................... 233
Trampeo
de titís ................................... 149
Transecto linear ......................... 220
Transectos fenológicos .............. 233
Unidades de conservación 201, 206
Unión Internacional para la
Conservación de la Naturaleza
.............................................. 194
Zoológico ........................... 208, 252
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