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MANSONELOSIS POR Mansonella ozzardi EN VOLUNTARIOS
PARA DESPISTAJE DE MALARIA EN LA AMAZONÍA PERUANA
Javier Vargas1,3,a, Nancy Arróspide1,b, Sonia Gutiérrez1,b, Cristian Obregón1,c, Pedro Valencia1,3,d,
Henry Mormontoy2,b
RESUMEN
Objetivos. Determinar la frecuencia, manifestaciones clínicas y factores asociados a la infección por Mansonella ozzardi
en voluntarios de una campaña de despistaje de malaria en el distrito de Alto Nanay en la selva amazónica del Perú.
Materiales y métodos. Se realizó un estudio descriptivo, analítico y transversal. Los participantes fueron entrevistados y
examinados por un médico y los datos fueron registrados en una cha clínica. El diagnóstico de infección por M. ozzardi
se realizó mediante la técnica de gota gruesa y frotis. Resultados. La frecuencia de mansonelosis en esta población fue
47,8% (IC 95%: 39,1–56,6). Mediante el análisis bivariado se encontró que el reporte de disminución de la agudeza visual o
visión borrosa y la presencia de tumoraciones subcutáneas fueron los signos y síntomas estadísticamente asociados con la
infección por microlarias (p<0,05). La regresión logística encontró asociación estadística para la residencia en localidades
del río Pintuyacu o Alto Nanay, la ocupación en lugares alejados del centro poblado, la presencia de tumores subcutáneos
y el engrosamiento de la piel (p<0,05). Conclusiones. Existe una elevada frecuencia de mansonelosis por M. ozzardi en
el distrito de Alto Nanay, la cual se encontró signicativamente relacionada con ocupaciones realizadas fuera del centro
poblado, residencia en localidades del río Pintuyacu y lesiones cutáneas.
Palabras clave: Mansonella ozzardi; Enfermedades desatendidas; Mansonella (fuente: DeCS BIREME).
MANSONELOSIS BY Mansonella ozzardi IN VOLUNTEERS UNDERGOING
SCREENING FOR MALARIA IN THE PERUVIAN AMAZON
ABSTRACT
Objectives. To determine the frequency, clinical features, and factors associated with M. ozzardi infection in volunteers
of a malaria screening campaign in the district of Alto Nanay in the Amazon jungle of Peru. Materials and methods. A
descriptive, analytical and cross-sectional study was performed. The participants were interviewed and examined by a
physician and the data were recorded in a medical record. The diagnosis of M. ozzardi infection was performed using
the method of thick blood smear and lm. Results.The frequency of mansonelosis in this population was 47.8% (95%
CI: 39.1 to 56.6). Through bivariate analysis we found that the report of decreased visual acuity or blurred vision and
presence of subcutaneous tumors were the signs and symptoms statistically associated with the infection of microlariae
(p<0.05). Logistic regression found statistical association for residency in localities of the Pintuyacu or Alto Nanay rivers,
employment in places far from the town center, the presence of subcutaneous tumors and skin thickening (p<0.05).
Conclusions. There was a high number of mansonelosis by M. ozzardi in the district of Alto Nanay which was signicantly
related to working outside the town center, residing in the area of the Pintuyacu River, and skin lesions.
Key words: Mansonella ozzardi; Neglected diseases; Mansonella (source: MeSH NLM).
1 Centro Nacional de Salud Pública, Instituto Nacional de Salud. Lima, Perú.
2 Ocina General de Investigación y Transferencia Tecnológica, Instituto Nacional de Salud. Lima, Perú.
3 Facultad de Medicina, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Lima, Perú.
a Médico epidemiólogo; b biólogo parasitólogo; c estadístico; d médico infectólogo.
Recibido: : 16-12-2014 Aprobado: 08-04-15
Citar como: Vargas J, Arróspide N, Gutiérrez S, Obregón C, Valencia P, Mormontoy H. Mansonelosis por Mansonella ozzardi en voluntarios para despistaje
de malaria en la Amazonía peruana. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2015;32(2):265-71.
INTRODUCCIÓN
Las lariasis son parasitosis producidas por nemátodos
hemáticos de la familia Filariidae, consideradas dentro
del grupo de enfermedades desatendidas (1) con una
gran carga de enfermedad (2-4). Mansonella ozzardi,
es uno de los agentes etiológicos de mansonelosis
distribuido ampliamente en el continente americano y en
el Caribe. En América del Sur se han reportado casos
en Colombia, Venezuela, Guyana, Surinam, Brasil,
Argentina, Perú y Bolivia (5).
En el Perú se describió por primera vez la infección
de M. ozzardi en cuatro residentes de la ciudad de
Iquitos en 1958 (6). Desde el 2001, Chuquicaña et al. (7),
vienen documentando nuevas áreas de propagación
Rev Peru Med Exp Salud Publica
Artículo Original
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Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2015; 32(2):265-71. Vargas J et al.
de la infección, tanto en localidades cercanas a Iquitos,
generalmente en el Bajo Nanay, así como en localidades
del río Putumayo y en localidades del río Pintuyacu, en
el distrito de Alto Nanay. Usualmente, se reportan casos
de mansonelosis en áreas endémicas de malaria, en
donde se hallan microlarias en coinfección con malaria
(8,9). En años más recientes, 2009 y 2010, se han venido
identicando casos en localidades rurales cercanas
a la ciudad de Iquitos, reriendo una procedencia de
localidades del distrito de Alto Nanay (10).
La patogenicidad de M. ozzardi no es bien conocida.
Se le reconocen manifestaciones clínicas inespecícas
que afectan la calidad de vida de los pacientes (5,12). La
infección cursa con ebre, cefalea, mialgias, artralgias,
adenopatías, astenia, prurito cutáneo, los cuales también
pueden estar presentes en otras enfermedades tropicales
prevalentes en la región, como dengue o malaria (11).
El hallazgo de mayor signicación en la mansonelosis
es la eosinolia en valores más elevados de lo normal,
lo que suele correlacionarse con la densidad parasitaria
e intensidad de síntomas pruriginosos (12). Pero se
desconocen los factores de riesgo de la infección, los
criterios para tratar a una persona residente en una
zona de alto riesgo de transmisión, el pronóstico de la
enfermedad y sus complicaciones (11).
La incidencia de malaria en el año 2011 fue baja en el Perú
y en la región Loreto. El distrito de Alto Nanay, sin embargo,
es un área endémica de malaria, en donde siempre se
presentan casos, incluso en periodos no epidémicos, por
lo que fue seleccionado para buscar activamente casos
de la enfermedad, como parte de las actividades de un
Programa de evaluación externa del desempeño del
diagnóstico de malaria que realiza el Instituto Nacional
de Salud. En la localidad de Santa María de Nanay se
convocó a residentes que quisieran realizarse pruebas
para descartar malaria, encontrándose que muchos
estaban infectados con microlarias de M. ozzardi.
El presente estudio tuvo como objetivo describir la
frecuencia, las manifestaciones clínicas y otros factores
asociados a la infección por M. ozzardi en una muestra de la
población residente en el distrito de Alto Nanay, conformada
por voluntarios de una campaña de despistaje de malaria.
MATERIALES Y MÉTODOS
DISEÑO Y POBLACIÓN DE ESTUDIO
Se realizó un estudio descriptivo, analítico y transversal,
en participantes voluntarios de una campaña de
despistaje de malaria residentes del distrito de Alto
Nanay, con el objetivo de conocer la frecuencia y describir
las manifestaciones clínicas y factores asociados a la
infección con microlarias de la especie Mansonella
ozzardi mediante la técnica de gota gruesa y frotis.
El estudio se realizó en Santa María de Nanay (101 m
de altitud), capital del distrito de Alto Nanay, provincia de
Maynas, región Loreto, ubicada a 60 km al suroeste de
Iquitos. El distrito tiene una extensión de 13 485,23 km2
con 3109 habitantes, según el censo del 2007.
PROCEDIMIENTOS
En los meses de junio, julio y septiembre de 2011, se
realizó una campaña de despistaje a 134 pobladores del
distrito de Alto Nanay (por su alto riesgo para la trasmisión
de malaria), como parte de los procedimientos para la
elaboración de paneles de láminas de gota gruesa y
frotis positivas a malaria para el Programa de Evaluación
Externa del Desempeño en el Diagnóstico Microscópico
de Malaria que ejecuta el INS para los laboratorios
de referencia regional del Perú y doce laboratorios de
los países de Sudamérica. Los participantes fueron
entrevistados y examinados por un médico; los datos
proporcionados fueron registrados en una cha clínica.
El diagnóstico de mansonelosis fue un hallazgo
incidental no planicado. Los participantes que
presentaron un resultado positivo a Mansonella ozzardi,
fueron informados sobre el bajo riesgo de desarrollar
una enfermedad grave o discapacitante, y, dado que no
existe un protocolo de atención establecido para esta
enfermedad, a los pacientes que rerieron signos y
síntomas se les facilitó ivermectina como tratamiento.
Distrito de Alto Nanay
Figura 1. Ubicación del distrito de Alto Nanay y de la localidad
de Santa María en el río Nanay
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Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2015; 32(2):265-71. Mansonella ozzardi
La cha clínica recogió información sobre la fecha
de nacimiento, sexo, lugar de nacimiento y de
residencia habitual, grado de instrucción, ocupación,
historia migratoria y tiempo de residencia. Se solicitó
información sobre antecedentes patológicos conocidos
de hipertensión arterial, diabetes mellitus u otras
enfermedades crónicas, así como diagnóstico de
malaria en los últimos 12 meses. La anamnesis registró
información sobre erupción dérmica (eritematosa,
papular o pruriginosa), edemas, engrosamiento de la
piel, agrandamiento de ganglios linfáticos, pérdida de
peso, dolores musculoesqueléticos, y disminución de
la agudeza visual. El examen físico incluyó la medición
del peso, talla, presión sanguínea y presencia de
edemas, erupciones dérmicas, agrandamiento de
ganglios linfáticos en cuello, axilas e inglés, y nódulos o
tumoraciones subcutáneas.
Las larias fueron identicadas en cuanto a su especie
de acuerdo al método de identicación descrito por
Thomas C. Orihely y Mark L. Eberhard (13). Este
procedimiento fue realizado por dos especialistas, uno
hizo la primera lectura en el nivel local para el género
y el otro, la segunda lectura en el nivel central para la
especie.
ANÁLISIS
Los datos recolectados fueron ingresados en un
formulario electrónico elaborado en el programa Enter
y analizado en el programa Analysis del paquete
estadístico EpiInfo versión 3.5.1. El análisis estadístico
consistió en una descripción de los datos principales
y en el análisis bivariado, comparando a las personas
infectadas con microlarias con las personas cuyas
muestras de sangre resultaron negativas. Para vericar
alguna diferencia entre variables cualitativas de los
subgrupos bajo estudio, se utilizó una prueba de chi
cuadrado (test exacto de Fisher). Para vericar alguna
diferencia entre variables cuantitativas, se utilizó una
prueba de t de Student. Las variables que resultaron
signicativamente asociadas a un resultado positivo
a laria y aquellas con un valor p < 0,1 en el análisis
bivariado, fueron ingresadas a un modelo de regresión
logística. Para todas las pruebas estadísticas se eligió
como nivel de signicancia estadística un valor p < 0,05.
CONSIDERACIONES ÉTICAS
Para realizar el procedimiento de toma de muestra de
gota gruesa y frotis, los pacientes fueron informados, en
forma verbal, del motivo del examen y de las molestias
que este les podría causar y solo se realizó el examen
de sangre en aquellos que consintieron verbalmente y
mediante la rma del consentimiento para la toma de sus
muestras hemáticas. En el caso de niños menores de 7
años la decisión de participar fue tomada por los padres;
en el caso de los niños de 7 a más años, adicionalmente
a la voluntad de sus padres, se le solicitó su asentimiento
verbal. Las actividades se realizaron de acuerdo con
los procedimientos establecidos en Norma Técnica
054-MINSA/DGSP-V.01 para la atención de malaria y
malaria grave, se solicitó opinión al Comité Institucional
de Ética en Investigación del Instituto Nacional de Salud
para la pertinencia de publicación la cual fue favorable.
RESULTADOS
La frecuencia de mansonelosis entre 134 pobladores del
distrito de Alto Nanay, fue de 47,8% (IC 95%; 39,1–56,6).
La coinfección de malaria y microlaria se presentó en
tres casos (2,2%).
En la Tabla 1 se muestran las características de la
infección por M. ozzardi en residentes de Alto Nanay; en
la Tabla 2 se muestran los factores que se encontraron
signicativamente relacionadas con estar infectado por
M. ozzardi, entre ellas: la mayor probabilidad en el sexo
Tabla 1. Características de la infección por M. ozzardi
en residentes de Alto Nanay, Perú 2011
Características generales n
positivos (%)
Sexo
Femenino 75 (56,0)
Masculino 59 (44,0)
Grupos de edad
menores de 5 2 (1,5)
5 a 14 5 (3,7)
15 a 24 25 (18,7)
25 a 59 79 (59,0)
60 a más 23 (17,2)
Lugar de residencia
Santa María de Nanay 110 (82,1)
San Juan de Raya 16 (11,9)
Saboya 4 (3,0)
Otros del río Pintuyacu 4 (3,0)
Grado de instrucción*
Sin instrucción 8 (6,6)
Primaria 54 (44,6)
Secundaria 33 (27,3)
Superior 26 (21,5)
Ocupación
ama de casa 51 (38,1)
agricultor, pescador, maderero 46 (34,3)
profesionales, técnicos, empleados 15 (11,2)
obreros, artesanos 6 (4,5)
jubilados, estudiantes, dependientes 16 (11,9)
* Mayores de 17 años
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masculino; los residentes en caseríos alejados de Santa
María de Nanay; el tener un grado de instrucción de
secundaria o menos, quienes tenían como ocupación la
agricultura, madereros o pescadores tuvieron dos veces
mayor probabilidad.
Los síntomas más frecuentes en las personas infectadas
con lariasis fueron: dolores osteomusculares, dolor de
cabeza y erupción dérmica. El reporte de disminución
de la agudeza visual o visión borrosa se presentó
en 5 de 64 afectados (7,1%) y fue el único síntoma
significativamente relacionado con la infección por
M. ozzardi (Tabla 3).
Los signos más fencontrados en los afectados
fueron ganglios linfáticos palpables y tumoraciones
subcutáneas, como lipomas, localizadas en cuero
cabelludo, espalda y miembros superiores e inferiores.
Este último hallazgo estuvo estadísticamente asociado
con la infección por microlarias (p=0,03) (Tabla 3).
En el análisis multivariado de regresión logística los
factores asociados a infección por M. ozzardi fueron
residencia (en localidades del río Pintuyacu o Alto
Nanay); ocupación (en lugares alejados del centro
poblado); la presencia de tumores subcutáneos y el
engrosamiento de la piel. Este modelo explica el 97,2%
de los casos de infección por microlarias (Tabla 4).
DISCUSIÓN
La infección por larias de M. ozzardi es una enfermedad
olvidada y completamente desatendida (1), tanto por el
Estado como por la sociedad civil de la zona geográca
en donde se presenta. Afecta a las poblaciones rurales
más pobres y con menos accesibilidad a los servicios
de salud de todos los territorios de la cuenca amazónica
de los países sudamericanos (14-17) entre los que se
destaca Brasil, por haber aportado mayor información
acerca de su extensión en su vasto territorio y de las
características clínicas y epidemiológicas.
El presente estudio revela que la infección por M. ozzardi
es un problema de gran magnitud en la cuenca del río
Nanay, su frecuencia en participantes voluntarios de
una campaña de salud, residentes en el distrito de Alto
Nanay alcanza el 47,8% y, si bien fue signicativamente
mayor en varones, trabajadores del campo, del río
o del bosque, y residentes de zonas más rurales; se
encuentran casos en todos los grupos de población.
Este resultado es consistente con el reporte realizado
por Jones et al. (18) quienes reportaron una frecuencia
de 49% para la localidad de Santa María de Nanay. Así
mismo, estudios de prevalencia con muestras aleatorias,
realizados en el Brasil en poblaciones amazónicas
Tabla 2. Factores asociados a infección por M. ozzardi
en residentes de Alto Nanay, Perú 2011
Factores M. ozzardi OR (IC 95%) Valor p
Positivo Negativo
Sexo
Femenino 28 47 1,00
Masculino 36 23 2,63 (1,30-5,30) 0,005
Lugar de residencia
en la capital del
distrito 44 65 1,00
en caseríos* 20 55,91 (2,06-16,92) <0,001
Grado de instrucción
Superior 719 1,00
Secundaria o
menos 50 45 3,01 (1,16-7,84) 0,016
Ocupación
Otra 57 64 1,00
Agricultor,
pescador,
maderero
31 13 4,68 (2,09-10,43) <0,001
* Caseríos de los ríos Chambira, Pintuyacu o Alto Nanay
Tabla 3. Características clínicas asociadas a infección
por M. ozzardi en residentes de Alto Nanay, Perú 2011
Características Clínicas n=64 (%)
Síntomas
Dolor osteomuscular 38 (59,4)
Dolor de cabeza 26 (40,1)
Erupción dérmica 25 (39,1)
Hormigueo 10 (15,1)
Ganglios agrandados 10 (15,1)
Fiebre 10 (15,1)
Hormigueo 10 (15,1)
Baja de peso 6 (9,4)
Disminución de la agudeza visual* 5 (7,1)
Signos
Ganglios linfáticos crecidos 6 (9,4)
Tumoraciones subcutáneas* 8 (12,5)
Engrosamiento de la piel 4 (6,3)
Edema en miembros inferiores 1 (0,7)
* p<0,05
Tabla 4. Factores asociados a infección por M. ozzardi
en residentes de Alto Nanay, Perú 2011
Variable OR (IC 95%) Valor p
Residencia 5,38 (1,76-16,47) 0,003
Ocupación 4,39 (1,89-10,19) 0,001
Tumoración subcutánea 7,71 (1,46-40,74) 0,016
Engrosamiento de piel 9,89 (1,01-96,51) 0,048
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similares, han documentado prevalencias de infección
por M. ozzardi mayores a 10% en Coari (19), mayores a
20% en Purus (5) o mayores 30% en Labrea (14) y, de igual
manera, encontraron prevalencias mayores en varones
que realizan ocupaciones fuera de los centros poblados
así como en residentes de áreas más rurales.
La infección con microlarias de M. ozzardi ya se
había documentado en poblados ubicados cerca de la
desembocadura del río Nanay en el río Amazonas (20), en
la ciudad de Iquitos. Al parecer, su frecuencia se va
incrementando en las poblaciones río arriba, hacia
la cabecera del río Nanay y de sus auentes, los
ríos Pintuyacu y Chambira. En este estudio se ha
observado que la frecuencia fue signicativamente
mayor en los residentes de los caseríos ubicados en el
río Pintuyacu, donde alcanzó hasta 87,5% en personas
procedentes de la comunidad San Juan de Raya. La
mayor frecuencia en áreas más rurales probablemente
tenga relación con la mayor densidad de los vectores
trasmisores de M. ozzardi, pero está fuera del alcance
de este estudio armarlo. En Coari, en el estado de
Amazonas, la región más cercana a la región Loreto
en el Perú, Martins et al. (19) encontraron que 5,6% de
Simuliidae de la especie Cerqueirellum argentiscutum,
capturados en la zona urbana estaban infectados con
M. ozzardi, mientras que 7,1% de mosquitos capturados
en la zona rural también lo estaban.
En áreas endémicas de malaria, la coinfección de
malaria y laria es muy frecuente y su hallazgo
incidental es reportado por los microscopistas que
leen láminas de gota gruesa, y que conocen también
las microlarias y las encuentran en muestras en las
que buscan plasmodios, además, existen una serie de
reportes de su hallazgo incidental. El distrito de Alto
Nanay es un área endémica de malaria; en el año 2013
tuvo un índice palúdico anual de 565 por mil y fue el
segundo distrito con mayor incidencia de malaria a nivel
nacional (21). Cuando se realizó este estudio, en el año
2011, su frecuencia fue baja, pese a ello, la frecuencia
de malaria fue de 3,7% y la coinfección de plasmodios
con microlarias fue de 2,2%.
En general, los textos de Parasitología y Medicina
consideran que la lariasis por M. ozzardi es
asintomática o presenta signos y síntomas
inespecícos (22-24), pero Batista et al. (12) reportaron ya
en 1960, que esta se acompaña de dolores articulares,
frialdad en las piernas, adenitis inguinocrurales, placas
eritematosas y pruriginosas, y dolor de cabeza, los cuales
fueron signicativamente mayores entre los pacientes
infectados que en las personas libres de la infección, y
que la intensidad de los síntomas se relaciona con una
mayor densidad parasitaria. Más recientemente, Martins
et al. (19), corroboraron la presencia de un cuadro clínico
similar en Coarí. En un reporte, que da cuenta de una
evaluación más especíca de cuatro casos de lariosis
por M. ozzardi, se vericó también que los pacientes
con mayores densidades parasitarias presentaban una
intensidad mayor de los síntomas (11).
En el presente estudio, los pacientes han reportado con
más frecuencia dolor osteomuscular, dolor de cabeza y
erupción dérmica. El examen físico reveló tumoraciones
subcutáneas, adenopatías y engrosamiento de la piel,
pero en el análisis bivariado, solo se encontró asociación
signicativa con la infección por M. ozzardi, al reporte
de disminución de la agudeza visual y a la presencia
de tumoraciones subcutáneas. Posteriormente, un
análisis multivariado de los factores que estuvieron
signicativamente relacionados con la infección por
microlarias, desestimó el reporte de la baja de la
agudeza visual y mostró que el perl de un residente
del distrito de Alto Nanay infectado corresponde a una
persona que reside en zona más rural, cuya ocupación
se realiza fuera del centro poblado y que presenta
engrosamiento de la piel y tumoraciones subcutáneas.
Este último hallazgo corresponde a una lesión
parecida a un lipoma que se ubica frecuentemente
en cuero cabelludo, espalda y miembros superiores
e inferiores. Al describir su ciclo vital, se cita que los
adultos se alojan en los tejidos grasos de las cavidades
corporales, pero también en el tejido subcutáneo. Estas
tumoraciones subcutáneas, conocidas en la población
como “lobanillos”, no se describen como relacionadas
con M. ozzardi, por lo que parece relevante investigarlas
más profundamente.
Recientemente Arróspide et al. (10,25) noticaron en
muestras de sangre de personas residentes en
comunidades del río Nanay, la existencia de una
variedad de Mansonella a la que se denominó atípica
debido a la disposición ligeramente diferente de los
primeros núcleos detrás del espacio cefálico. Estudios
logenéticos moleculares establecieron que se trataba
de especies de M. ozzardi que estarían atravesando
un proceso de la variación natural de la especie. En
el presente estudio se encontraron estas mansonelas
atípicas en tres participantes. Es posible pensar que
las variaciones naturales que atraviesa el parásito
también se relacionen con variaciones en su ciclo
vital y, consecuentemente, nuevas características
patogénicas.
La principal limitación del presente estudio es que
no utilizó una muestra aleatoria de la población del
distrito de Alto Nanay para medir la prevalencia de la
infección por microfilarias, porque no fue un estudio
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planificado sino un hallazgo relevante. Las personas
que voluntariamente participaron en una campaña
de salud, pueden estar motivadas por atender
alguna molestia y esta podría estar relacionada con
la infección por microfilarias, por lo que la frecuencia
de infección por M. ozzardi en esta población, puede
ser más elevada que la real. Aun así, se puede
establecer que la frecuencia de infección por este
parásito en la población de voluntarios a despistaje
de malaria en el distrito de Alto Nanay es alta:
47,8%. Esta frecuencia hallada concuerda con la
reportada por Jones et al. (18) en la misma localidad;
probablemente en las comunidades más rurales y
alejadas de Santa María la frecuencia sea mayor.
Otras limitaciones fueron la falta de estudio de las
tumoraciones subcutáneas y de otros exámenes
oftalmológicos y de laboratorio especializados, que
hubieran permitido proporcionar más evidencia
de la relación entre la infección y las lesiones
encontradas; por ejemplo, establecer si el reporte de
disminución de la agudeza visual de los pacientes
se relaciona con lesiones corneales que se han
encontrado en pacientes infectados con M. ozzardi
en otro estudio (26).
El presente estudio es relevante porque logra
identicar factores que incrementan la probabilidad
de contraer la mansonelosis en comunidades
ribereñas de la Amazonía peruana, su magnitud y
características clínicas. Es un avance en el esfuerzo
por conocer aspectos más especícos que permitan
establecer protocolos, caracterizar el cuadro clínico,
recomendar el método diagnóstico más apropiado
en la zona rural, recomendar cuándo decidir tratar a
una persona infectada, qué medicamento utilizar y por
cuánto tiempo, lo cual podría ser resuelto en estudios
de cohortes de personas jóvenes libres de la infección.
Contribuciones de autoría: JV, NA y SG diseñaron el estudio,
JV y SG tomaron las muestras y evaluaron a los participantes.
NA identicó las especies de las larias halladas, CO dio asesoría
estadística. JV, NA, HM participaron en la redacción del artículo.
JV, NA, CO, HM criticaron y aprobaron la versión nal a publicar,
PV participo en la asesoría técnica y administrativa.
Agradecimientos: al personal de salud y a la población del
distrito de Alto Nanay. A Franklin Chirinos Palomino y Melitón
Gebol Cahuaza
Conictos de interés: los autores declaran no tener conictos
de interés.
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