Адаптивные признаки структуры листа растений разных экологических групп

Abstract

Адаптивное значение структуры листа растений хорошо известно, однако точные структурные критерии для индикации экологических свойств вида до сих пор отсутствуют. Нами изучены параметры листьев у 100 видов травянистых растений южной тайги разных экологических групп по факторам освещения и увлажнения. Площадь, толщина и тип анатомии листа были в меньшей степени связаны с экологическими свойствами видов, чем структурные показатели фотосинтетических тканей. В ряду тенелюбивые мезофиты (М) > светолюбивые гигро-М > М > ксеро-М > мезоксерофиты постепенно до 7–10 крат возрастала концентрация клеток и хлоропластов в листе, в 2–3 раза уменьшались их размеры и в 4–5 раз увеличивалось отношение поверхности мезофилла к поверхности листа. Сделан вывод об адаптивном характере показателей мезофилла и предложена система признаков для идентификации экологических групп растений бореальной зоны.

Full text

ЭКОЛОГИЯ, 2014, № 2, с. 109–118
109
Адаптация растений к экологическим услови
ям тесно связана с перестройкой фотосинтетиче
ского аппарата. Процесс фотосинтеза требует по
стоянного поглощения света, углекислого газа и
поддержания транспирационного потока с по
верхности листа, для чего необходимо полное со
ответствие структуры листа световому и гидро
термическому режиму местообитания. В связи с
этим именно структурные параметры листа мно
гие авторы считают наиболее информативными
при сравнительном исследовании растений раз
ных экологогеографических групп (Василевская,
1965; Мокроносов, 1978; Гамалей, 1988, 2004). Од
нако не все листовые признаки одинаково значи
мы для индикации экологических свойств вида.
Известная консервативность структуры покров
ных тканей и проводящей системы, успешно ис
пользуемых для глобальных систематических и
филогенетических исследований (Василевская,
1954; Эсау, 1969; Гамалей, 2004), делает невозмож
ным их применение при изучении адаптации к
локальным экологическим условиям. Наиболее
пластична в экологическом плане структура ме
зофилла листа. Так, тип строения мезофилла от
ражает условия произрастания вида: гомогенный
тип чаще встречается у тенелюбивых растений, в
то время как дорзовентральный характерен для
светолюбивых мезофитов, а изопалисадный – для
ксерофитов (Эсау, 1969; Гамалей, 1988; Василев
ская, Бутник, 1982).
Начиная с работ В.Р. Заленского (1904), F. Turrel
(1936), Т.Н. Годнева и С.В. Калишевич (1938) из
вестно, что листья растений разных местообита
ний существенно различаются по количествен
ным показателям мезофилла, связанным с фото
синтетической функцией. В 1970–1980х годах
были определены общие направления структур
ной перестройки фотосинтетических тканей у
растений, обитающих в разных экологических
условиях (Мокроносов, 1978; Цельникер, 1978;
Гамалей, 1988; Горышина, 1989; Nobel, 1977). По
казано, что адаптация листа к затенению связана
со снижением концентрации хлоропластов и уве
личением их размеров (Горышина, 1989; Пьян
ков, 1993; Terashima et al., 2001), а приспособле
ние к высокой инсоляции и водному дефициту
сопровождается увеличением численной плотно
сти клеток и хлоропластов (Мокроносов, 1978;
Горышина, 1989; Зверева, 1986, 1988; Terashima
et al., 2001; Ivanov et al., 2004). Результаты этих ис
следований свидетельствуют о том, что регулиро
вание количественных показателей мезофилла
является более
“
тонкой
”
настройкой листа на
условия среды, чем тип морфологии или анато
мии листа. Однако имеющаяся в настоящее время
информация о количественных показателях фо
тосинтетических тканей далеко не полная и пока
понятны лишь самые общие тенденции их изме
нения в зависимости от основных экологических
факторов (Пьянков, Мокроносов, 1993). Доступ
ные в литературе данные разрозненны и немного
численны. На начальном этапе осмысления роли
структуры фотосинтетического аппарата в адап
тации растений сравнивались только очень кон
АДАПТИВНЫЕ ПРИЗНАКИ СТРУКТУРЫ ЛИСТА РАСТЕНИЙ
РАЗНЫХ ЭКОЛОГИЧЕСКИХ ГРУПП
© 2014 г. Л. А. Иванова
Ботанический сад УрО РАН
620144 Екатеринбург, ул. 8 Марта, 202а
e"mail: Larissa.Ivanova@botgard.uran.ru
Поступила в редакцию 14.03.2013 г.
Адаптивное значение структуры листа растений хорошо известно, однако точные структурные кри
терии для индикации экологических свойств вида до сих пор отсутствуют. Нами изучены параметры
листьев у 100 видов травянистых растений южной тайги разных экологических групп по факторам
освещения и увлажнения. Площадь, толщина и тип анатомии листа были в меньшей степени связа
ны с экологическими свойствами видов, чем структурные показатели фотосинтетических тканей. В
ряду тенелюбивые мезофиты (М) > светолюбивые гигроМ > М > ксероМ > мезоксерофиты посте
пенно до 7–10 крат возрастала концентрация клеток и хлоропластов в листе, в 2–3 раза уменьша
лись их размеры и в 4–5 раз увеличивалось отношение поверхности мезофилла к поверхности листа.
Сделан вывод об адаптивном характере показателей мезофилла и предложена система признаков
для идентификации экологических групп растений бореальной зоны.
Ключевые слова:
бореальная зона, экологические группы растений, затенение, засухоустойчивость,
структура листа, мезофилл, число клеток, размеры клетки.
DOI:
10.7868/S0367059714020024
УДК 581.1+581(924.82)

110
ЭКОЛОГИЯ № 2 2014
ИВАНОВА
трастные группы – например,
“
мезофиты уме
ренных широт
”
и
“
склероксерофиты пустынь
”
(Мокроносов, Шмакова, 1978). Точные количе
ственные данные об экологических группах в
пределах одной климатической зоны отсутству
ют, что до сих пор делает невозможным использо
вание количественных параметров мезофилла
для объективной идентификации экологических
свойств видов.
Цель данной работы – изучить параметры ли
стьев и количественные показатели мезофилла у
растений разных экологических групп в пределах
бореальной зоны, определить наиболее значимые
показатели и выявить точные количественные
критерии для идентификации экологических
свойств видов.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Исследования проводили в окрестностях
г. Екатеринбурга, а также на биологической стан
ции УрГУ, находящейся в 50 км к юговостоку от
г. Екатеринбурга. Район исследований находится
в пределах южной тайги, вблизи границы с пред
лесостепной подзоной, что обусловило достаточ
но большое разнообразие условий произрастания.
Растения собирали в экотопах, наиболее характер
ных для каждого вида, среди них: разные типы сос
нового леса (разнотравночерничный, бруснично
осоковый, брусничноорляковый), опушки лесов,
злаковоразнотравный луг, пойменный луг, сухо
дольный луг, остепненные склоны. Климат уме
ренноконтинентальный, среднемноголетняя
температура воздуха 0.9
°
C, средняя температура
июля 17.6
°
C. Период интенсивного вегетативно
го роста растений длится с мая до конца августа.
Растительный материал собирали преимуще
ственно в июне – июле, в период цветения боль
шинства изученных видов. Было исследовано
100 видов растений естественной флоры Средне
го Урала. Сорные и интродуцированные виды не
изучали. Учитывая существенные различия в
структуре листа у растений разных жизненных
форм (Гамалей, 2004; Иванова, 2012), для иссле
дований отбирали растения только одной жизнен
ной формы – травянистые многолетники. Абсо
лютное большинство изученных видов относились
к классу Двудольных. Экологические группы рас
тений были выделены согласно литературным ис
точникам (Куликов, 2005; Флора Сибири, 1988–
2003) по уровню освещенности – сциофиты и ге
лиофиты и степени увлажнения среды – гигроме
зофиты, мезофиты, ксеромезофиты, мезоксеро
фиты.
Отбирали листья среднего яруса с 10–15 расте
ний одного вида, находившихся в фазе бутониза
ции – цветения. Измерения проводили с помо
щью цифрового анализатора Simagis Mesoplant
(ООО
“
СИАМС
”
, Россия, Екатеринбург) и све
тового микроскопа Zeiss Axiostar (Zeiss, Герма
ния). Площадь листа и удельную поверхностную
плотность листа (
УППЛ
, или сухой вес единицы
площади листа) измеряли с помощью фотографи
рования свежих листьев, компьютерного анализа
изображений и взвешивания сухих листьев. Объ
емную плотность листа (сухой вес единицы объема
листа,
D
) рассчитывали через отношение УППЛ и
толщины листа. Тип строения мезофилла опреде
ляли, основываясь на общепринятой классифика
ции (Эсау, 1969; Василевская, Бутник, 1982). Тол
щину листа и размеры хлоропластов измеряли на
поперечных срезах листьев. Показатели мезо
филла получены согласно методике мезострукту
ры листа (Мокроносов, 1978). Число клеток и
хлоропластов определяли на фиксированном в
70%ном этаноле материале. Объем и площадь
поверхности клеток мезофилла определяли с по
мощью проекционного метода (Иванова, Пьян
ков, 2002). Используя число клеток или хлоро
пластов в единице площади листа и среднюю пло
щадь поверхности клетки или хлоропласта,
рассчитывали общую площадь поверхности на
ружных мембран клеток (индекс мембран клеток,
ИМК
) и хлоропластов (индекс мембран хлоро
пластов,
ИМХ
) в единице площади листа (см
2
см
–2
).
Статистический анализ проводили с использова
нием критерия МаннаУитни для попарного
сравнения групп, а также однофакторного дис
персионного анализа (
ANOVA
) и
F
критерия для
выявления наиболее значимых параметров.
РЕЗУЛЬТАТЫ
Параметры листовой пластинки
. Размеры ли
ста были наиболее изменчивым листовым пока
зателем, по которому экологические группы зна
чительно перекрывались и не обнаруживали до
стоверных различий (см. таблицу). По толщине
листа различались лишь крайние группы в эколо
гическом ряду. Наиболее тонкими листьями отли
чались тенелюбивые мезофиты и светолюбивые
гигромезофиты – более половины видов имели
толщину листа 120–180 мкм на поперечном срезе,
а максимальной толщиной листа (200–250 мкм)
характеризовались ксеромезо и мезоксерофиты.
УППЛ в большей степени, чем толщина и пло
щадь листовой пластинки, изменялась в ряду эко
логических групп и увеличивалась в 2 раза от
сциофитов к светолюбивым мезоксерофитам.
Объемная плотность листа была на 25% ниже у
тенелюбивых, чем у светолюбивых мезофитов, а у
ксеромезофитов она возрастала в 1.5 раза по срав
нению с мезофитами.
Типы строения мезофилла
. Экологические
группы различались по встречаемости типов
строения мезофилла (рис. 1), однако полного со
ответствия типа анатомии и экологических
свойств вида не обнаружено. Среди одной экологи
ческой группы встречались растения с разными ти

ЭКОЛОГИЯ № 2 2014
АДАПТИВНЫЕ ПРИЗНАКИ СТРУКТУРЫ ЛИСТА РАСТЕНИЙ 111
пами мезофилла, а одинаковый тип мезофилла был
у представителей нескольких экологических групп.
Из тенелюбивых растений лишь половина видов
имели гомогенный тип мезофилла (см. рис. 1),
остальные виды – дорзовентральный тип. Основ
ная масса гелиофитов – около 90% – обладала
дорзовентральным мезофиллом. Изолатераль
ный мезофилл обнаружен у видов с признаками
ксерофитизации–ксеромезофитов и мезоксеро
фитов.
Параметры клеток и хлоропластов
. Обнаруже
ны постепенные направленные изменения пара
метров в экологическом ряду сциофиты – гигро
мезофиты – мезофиты – ксеромезофиты – мезок
серофиты. Наиболее значимыми были изменения
количества клеток и хлоропластов, о чем свиде
тельствуют максимальные значения
F
критерия
(рис. 2). Так, число клеток хлоренхимы различа
лось между крайними группами в 7–10 раз, в то
время как варьирование размеров фотосинтети
ческих клеток среди экологических групп было
2–3кратным. Концентрация клеток была мини
мальной у сциофитов – 100–200 тыс. в 1 см
2
листа
и постепенно увеличивалась в экологическом ря
ду до 800–1200 тыс/см
2
у мезоксерофитов. При
этом последние отличались небольшими разме
рами клеток – 5–6 тыс. мкм
3
, а наиболее крупны
ми клетками обладали тенелюбивые мезофиты и
светолюбивые гигромезофиты – 10–20 тыс. мкм
3
.
Число хлоропластов в клетке практически не за
висело от экологической группы растения (см.
рис. 2). Большинство изученных видов Среднего
Урала содержали 20–40 хлоропластов в клетке ме
зофилла, и лишь у сциофитов в среднем было
больше пластид – 40–50 на клетку мезофилла.
Объем клетки, приходящийся на один хлоропласт
(
КОХ
, клеточный объем хлоропласта), снижался
от 500 мкм
3
в среднем у сциофитов до 200 мкм
3
у
ксеромезофитов. При этом средний объем хлоро
пласта также уменьшался от 60 мкм
3
у сциофитов до
40 мкм
3
у мезофитов и 30 мкм
3
у мезоксерофитов.
Интегральные количественные параметры фо"
тосинтетических тканей
. В направлении от тене
любивых мезофитов к светолюбивым мезоксеро
фитам происходило постепенное увеличение ко
личества хлоропластов в единице площади листа –
от 6 млн хлоропластов в 1 см
2
листа у сциофитов,
13 млн
у светолюбивых мезофитов и до 22–24 млн
у ксеромезо и мезоксерофитов. В этом же на
правлении равномерно возрастали такие инте
гральные показатели структуры мезофилла, как
Параметры листьев растений разных экологических групп
Экологическая группа Число
видов Площадь
листа, см
2
Толщина
листа, мкм УППЛ,
мг/дм
2
D
, г/см
3
Сциофиты
Мезофиты и гигромезофиты 21 53 ± 106
a
173 ± 58
b
246 ± 112
c
0.15 ± 0.06
c
Ге л и о ф и т ы
Гигромезофиты 8 23 ± 27
a
160 ± 47
b
320 ± 141
bc
0.22 ± 0.12
b
Мезофиты 39 32 ± 53
a
204 ± 84
ab
372 ± 148
b
0.20 ± 0.08
b
Ксеромезофиты 27 18 ± 46
a
224 ± 69
a
622 ± 222
a
0.30 ± 0.14
a
Мезоксерофиты 5 6 ± 6
a
225 ± 56
a
687 ± 163
a
0.32 ± 0.11
a
F
0.99 2.36 19.8 7.9
p
0.414 0.059 0.000 0.000
Примечание. Представлены средние арифметические значения и стандартные отклонения. Латинскими буквами обозначена
достоверность различий при попарном сравнении экологических групп по критерию МаннаУитни на уровне
p
< 0.05 – оди
наковые буквы обозначают отсутствие достоверных различий; УППЛ – удельная поверхностная плотность листа;
D
– объем
ная плотность листа;
F
– значение
F
критерия для данного показателя при однофакторном дисперсионном анализе;
p
– уро
вень достоверности
F
критерия.
МККММГМ
Экологическая группа
С
Встречаемость, %
ИЛ
ДВ
Гом
100
80
60
40
20
0
2
3
9
18
397
1
13
8
Рис. 1.
Встречаемость разных типов мезофилла среди
изученных видов растений разных экологических групп.
Типы мезофилла: Гом – гомогенный, ДВ – дорзовен
тральный, ИЛ – изолатеральный; экологические
группы: С – сциофиты, ГМ – гигромезофиты, М –
мезофиты, КМ – ксеромезофиты, МК – мезоксеро
фиты; цифры – количество изученных видов.

112
ЭКОЛОГИЯ № 2 2014
ИВАНОВА
Рис. 2.
Параметры фотосинтетических тканей у растений разных экологических групп. Обозначения экологических
групп см. на рис. 1.
Точка на диаграмме обозначает медиану; заштрихованный прямоугольник – 25–75% выборки; концевые отметки –
минимальное и максимальное значения;
F
– значение
F"
критерия для данного показателя при однофакторном дис
персионном анализе, * – достоверность
F"
критерия
p
< 0.001. Латинскими буквами обозначена достоверность разли
чий при попарном сравнении экологических групп по критерию МаннаУитни на уровне
p
< 0.05 – одинаковые буквы
обозначают отсутствие достоверных различий.
100
80
60
40
20
0
40
30
20
10
0
Объем клетки, 10
3
мкм
3
F
= 5.8*
ab
a
b
c
c
Число хлоропластов в клетке
F
= 2.8
ab
a
b
b
b
40
20
10
0
Число хлоропластов в ед.
F
= 19.8*
c
c
b
a
a
2000
1500
1000
500
0
Число клеток в ед. площади
F
= 28.6*
c
d
b
aa
120
100
80
20
0
Объем хлоропласта, мкм
3
F
= 11.3*
a
a
b
bc
c
600
400
200
0
КОХ, мкм
3
F
= 6.5*
ab
a
b
cc
20
15
5
0
Экологическая группа
ИМХ, см
2
см
–2
F
= 7.2*
bc
c
b
a
a
30
20
10
0C
ИМК, см
2
см
–2
F
= 15.6*
bc
с
b
aa
60
40
площади листа, 10
6
см
–2
30
10
ГМ М КМ МК C ГМ М КМ МК
10
3
см
–2
листа,

ЭКОЛОГИЯ № 2 2014
АДАПТИВНЫЕ ПРИЗНАКИ СТРУКТУРЫ ЛИСТА РАСТЕНИЙ 113
общая поверхность клеток и хлоропластов в рас
чете на единицу площади листа (ИМК и ИМХ)
(см. рис. 2). Так, сциофиты характеризовались
минимальными значениями внутренней и внеш
ней поверхности листа – в среднем 6 см
2
поверх
ности клеток и 5 см
2
хлоропластов на 1 см
2
площа
ди листа, тогда как у ксеромезофитов общая пло
щадь поверхности клеток в 20 раз, а поверхность
хлоропластов в 10 раз превышали площадь листа.
Изменения значений ИМК в ряду экологических
групп были более значительными, чем ИМХ.
Соотношение параметров у видов одной эколо"
гической группы, но с разными типами строения
мезофилла
. Сравнительный анализ растений с
разными типами мезофилла внутри одной эколо
гической группы показал отсутствие различий по
большинству параметров (рис. 3). У сциофитов с
гомогенным и дорзовентральным типами были
сходные показатели листьев и тканей – неболь
шие толщина и плотность листа, крупные разме
ры клеток и хлоропластов и низкое их количество
в единице площади листа. Ксеромезофиты с изо
латеральным типом не отличались от ксеромезо
фитов с дорзовентральными листьями абсолютно
по всем показателям, за исключением толщины
листа. Число и размеры клеток и хлоропластов
были сходными у всех ксеромезофитов независи
мо от типа строения листа. При этом растения с
одинаковым дорзовентральным типом мезофил
ла, но принадлежавшие к разным экологическим
группам – тенелюбивые мезофиты и светолюби
вые ксеромезофиты, существенно отличались
друг от друга по всем показателям структуры ме
зофилла (см. рис. 3).
ОБСУЖДЕНИЕ
Проведенные исследования показали, что в
условиях бореальной зоны внешние признаки ли
стьев – размеры и толщина листовой пластинки
– мало соответствовали экологическим свой
ствам видов. В то же время эти параметры часто
указывают в качестве критериев экологической
приуроченности вида. Так, принято считать, что
тенелюбивые растения характеризуются тонкими
листьями, а ксерофиты имеют толстые, плотные,
кожистые листья (Варминг, 1901; Schimper, 1903;
Максимов, 1926; Василевская, 1954, 1965; Гама
лей, 1988; Горышина, 1989). Однако не все тене
любивые растения обладают тонкими листьями.
Например,
“
типичные теневые листья
”
лесных
видов растений Северной Каролины (Северная
Америка – Slaton, Smith, 2002) имели листья тол
щиной до 265 мкм, что превышает средние значе
ния, обнаруженные нами для мезоксерофитов
Среднего Урала (см. таблицу). По данным Araus
et al. (1986), толщина листа облигатно теневого
вида
Phylodendron scandens
составляла 296 мкм, в
то время как у относительно светоустойчивого
растения
Cissus rhombifolia
лист был в 2.5 раза
тоньше. Также указываемая для ксерофитов боль
шая плотность листа свойственна, кроме того, де
ревьям, медленно растущим растениям и расте
ниям с вечнозелеными листьями (Pyankov et al.
1998; Poorter et al. 2009; Иванова, 2012). В наших
исследованиях средние значения толщины и
плотности листа отчетливо различались лишь у
наиболее контрастных групп – тенелюбивых ме
зофитов и светолюбивых мезоксерофитов (см.
таблицу).
Кроме того, в качестве отличительного при
знака ксероморфизма часто указывают мелкие
размеры листьев (Гамалей, 1988; Зверева, 1986;
Василевская, 1954; Буинова, Бадмаева, 1989).
Уменьшение площади листа приводит к увеличе
нию теплового рассеяния и снижению транспи
рационных потерь – важным факторам для суще
ствования растений в ксеридных условиях. Одна
ко мы не обнаружили достоверных различий по
площади листа между растениями разных эколо
гических групп. Видимо, в условиях бореальной
зоны сокращение листовой площади не выгодно
изза опасности снижения конкурентоспособно
сти, и ведущую роль в адаптации фотосинтеза к
условиям среды играет анатомическое строение
листа. При этом тип анатомии листа в наших ис
следованиях также не являлся однозначной ха
рактеристикой экологических свойств вида. Эко
логические группы различались по степени
встречаемости типов мезофилла с преобладанием
гомогенного среди сциофитов и присутствием
изолатерального среди наиболее ксерофитных
видов (см. рис. 1). Однако абсолютное большин
ство изученных видов имели дорзовентральный
тип и при этом принадлежали к разным экологи
ческим группам – от сциофитов до светолюбивых
мезоксерофитов. Итак, основные различия меж
ду экологическими группами состояли не в раз
мерах листьев и типе анатомии листа, а в количе
ственных параметрах мезофилла (см. рис. 2).
Нами показано, что в ряду экологических
групп растений бореальной зоны: тенелюбивые
мезофиты – светолюбивые гигромезофиты – ме
зофиты – ксеромезофиты – мезоксерофиты, про
исходит постепенное увеличение концентрации
клеток и хлоропластов в листе, что обусловливает
возрастание внутренней поверхности листа, вы
раженной индексами ИМК и ИМХ (см. рис. 2).
Похожее соотношение количественных парамет
ров мезофилла – минимальная концентрация
клеток и хлоропластов у тенелюбов и большее их
число у светолюбивых видов и ксерофитов – бы
ло показано ранее несколькими авторами (Мок
роносов, Шмакова, 1978; Дьяченко, 1978; Горы
шина, 1989; Зверева, 1986; Пьянков, 1993; Ivanov
et al., 2004). Указанные работы наглядно проде
монстрировали существенные различия между
тенелюбивыми и светолюбивыми, мезофитными
3

114
ЭКОЛОГИЯ № 2 2014
ИВАНОВА
Рис. 3.
Параметры структуры листа сциофитов и ксеромезофитов с разными типами строения мезофилла (среднее
арифметическое значение и ошибка среднего). Латинскими буквами обозначена достоверность различий (см. рис. 2).
Названия экологических групп и типов мезофилла см. на рис. 1.
70
60
50
40
30
20
10
0
КМИЛСДВ КМДВСГом
Объем хлоропласта, мкм
3
a
bb
a30
25
20
15
10
5
0
КМИЛСДВ КМДВСГом
Число хлоропластов, 10
6
см
–2
a
b
b
a
300
200
100
0
Толщина листа, мкм a
b
bb
30
20
15
10
5
0
Объем клетки, 10
3
мкм
3
b
a
a
b
800
600
400
200
0
УППЛ, мг дм
–2
a
b
b
a
1000
800
600
400
300
200
0
Число клеток, 10
3
см
–2
a
b
b
a
25
и ксерофитными видами. В то же время, несмотря
на достаточно длительную историю развития дан
ного подхода, точные данные по количеству кле
ток и хлоропластов в листьях растений с разными
экологическими свойствами представлены лишь
в единичных работах. Выявленные закономерно
сти получены для разнородных контрастных
групп или на небольшом числе видов, часто без
учета жизненной формы и систематического по
ложения вида. Имеющиеся литературные данные
разрозненны, часто противоречивы и в основном
дают представления о различиях между экологи
ческими группами на уровне
“
больше
”
–
“
мень
ше
”
. Так, в работе А.Т. Мокроносова и Т.В. Шмако
вой (1978) для 50 видов мезофитов указано число
клеток 200–400 тыс/см
2
, в то время как у Т.К. Горы
шиной (1989) для 5 видов луговых мезофитов – от
300 до 1200 тыс. клеток в 1 см
2
листа. Среди
39 изученных нами светолюбивых мезофитов абсо
лютное большинство имели объем клетки мезофил
ла не более 10–12 тыс. мкм
3
, что не совпадает с мо
дальными значениями
“
мезофитов умеренных ши
рот
”
– от 10 до 25 тыс. мкм
3
(Мокроносов,
Шмакова, 1978) и в 2 раза ниже значений, указан
ных для мезофитов в работе А.П. Дьяченко (1978).
Таким образом, информация о параметрах мезо
филла листа растений разных экологических
групп является далеко не полной, а такие проме
жуточные экологические группы, как ксеромезо
фиты и мезоксерофиты, вообще не изучены. Вме
сте с тем важность точной количественной оцен
ки структурных параметров мезофилла при

ЭКОЛОГИЯ № 2 2014
АДАПТИВНЫЕ ПРИЗНАКИ СТРУКТУРЫ ЛИСТА РАСТЕНИЙ 115
изучении адаптации растений к условиям среды
не вызывает сомнений.
Структурные признаки мезофилла имеют
адаптивный характер, поскольку оказывают пря
мое влияние на приспособление фотосинтеза к
экологическим условиям. Способность достигать
необходимого уровня фотосинтеза позволяет рас
тению поддерживать положительный углеродный
баланс, т.е. напрямую определяет выживаемость
особей в конкретных экологических условиях.
Соотношение размеров и количества фотосинте
тических клеток и хлоропластов определяет инте
гральные параметры мезофилла – суммарную по
верхность клеток и хлоропластов, которые прямо
влияют на эффективность поглощения света и
скорость газообмена между внешней средой и ли
стом (Nobel, 1977; Pyankov et al., 1998; Terashima
et al., 2001). Так, у тенелюбивых растений низкая
концентрация фотосинтетических элементов со
ответствует слабому развитию внутрилистовой
ассимиляционной поверхности, что, с одной сто
роны, способствует увеличению коэффициента
пропускания света внутри листа, а с другой – обу
словливает низкую скорость газообмена листа.
По нашим расчетам, используя формулу А. Лай
ска с соавт. (1970), у сциофитов при ИМК 4–
8 скорость газообмена через поверхность клеток
является минимальной и составляет всего 0.3–
0.6 см/сек, в то время как у светолюбивых мезо
фитов при ИМК 9–14 скорость поступления СО
2
внутрь клеток составляет 0.7–1.0 см/сек. Низкие
значения уровня газообмена обычны для тенелю
бивых растений, поскольку при явном дефиците
света скорость газообмена через поверхность кле
ток не является лимитирующим фактором фото
синтеза (Мокроносов, 1978; Araus et al., 1986;
Пьянков, 1993; Terashima et al., 2001).
Для гелиофитов, фотосинтезирующих при на
сыщающем свете, напротив, величина внутрили
стовой ассимиляционной поверхности играет
определяющую роль в ограничении уровня фото
синтеза. С увеличением светолюбия концентра
ция клеток и хлоропластов в листе возрастает, что
увеличивает их общую поверхность (ИМК, ИМХ)
и способствует ускорению поглощения углекис
лого газа мезофиллом. С другой стороны, возрас
тание концентрации клеток приводит к увеличе
нию плотности листовых тканей (см. таблицу) и
уменьшению относительного объема межклетни
ков, что способствует снижению транспирацион
ных потерь (Гамалей, 1988; Шереметьев, 2005).
Так, показано (Wright et al., 2001), что растения
более сухих местообитаний при том же уровне
фотосинтеза, что и растения влажных мест, имели
более низкую скорость транспирации. В условиях
дефицита влаги устьица часто находятся в закры
том состоянии, и фотосинтез лимитируется недо
статком поступления СО
2
внутрь листа. Поэтому
усиление ксероморфности листа связано с разви
тием внутрилистовой поверхности для облегче
ния диффузии углекислого газа. Действительно,
изученные нами мезоксерофиты характеризова
лись максимальными значениями ИМК – 22–28,
при которых расчетная скорость продвижения
молекул СО
2
из межклетников к хлоропластам
была максимальной и достигала 1.5–2.0 см/сек.
Увеличение скорости поступления СО
2
в клетки
должно соответствовать повышению уровня фо
тосинтеза. Например, у ксерофитов пустыни Ка
ракумы отмечена более высокая интенсивность
фотосинтеза единицы площади листа, чем у мезо
фитов умеренных широт, и основная причина
этого была связана со значительно большим ко
личеством клеток и хлоропластов и их поверхно
сти у ксерофитов (Мокроносов, Шмакова, 1978).
Таким образом, постепенное увеличение концен
трации клеток и хлоропластов и их общей поверх
ности в экологическом ряду является закономер
ным адаптивным изменением, направленным на
оптимизацию фотосинтетической функции рас
тений.
В наших исследованиях размеры клеток мезо
филла меньше различались у растений разных
экологических групп, чем количество клеток.
При этом одной из линий адаптации растений к
затенению часто называют крупные размеры кле
ток, а ксерофитизацию связывают с уменьшени
ем размеров клеток листа (Мокроносов, Шмако
ва, 1978; Горышина, 1989; Зверева, 1986). Однако
имеющиеся данные по размерам клеток в разных
экологических условиях противоречивы. По дан
ным некоторых авторов (Araus et al., 1986), тене
любивые растения имели разные размеры клеток
и хлоропластов, но сходные значения численной
плотности хлоропластов и ИМК. Другие авторы
также отмечали отсутствие различий между мезо
фитами и ксерофитами по средним размерам кле
ток хлоренхимы, но существенные различия в их
численной плотности (Дьяченко, 1978; Ivanov
et al., 2004). Показано, что размеры клеток могут
определяться размером генома и жизненной фор
мой растения (Hodgson et al., 2010; Иванова,
2012), а изменение размеров клеток может слу
жить одним из механизмов регуляции их концен
трации в листе (Nobel, 1977; Terashima et al., 2001).
Интересно также то, что число пластид в клетке у
растений разных экологических групп было сход
ным (см. рис. 3). У пустынных и бореальных рас
тений количество хлоропластов в клетках также
существенно не различалось, несмотря на разни
цу в размерах клеток (Мокроносов, Шмакова,
1978). В целом полученные нами и литературные
данные позволяют предположить, что изменение
размеров клеток и числа хлоропластов в них не иг
рает большой роли в адаптации растений к эколо
гическим условиям, в то время как увеличение ко
личества клеток и хлоропластов в единице площа
3*

116
ЭКОЛОГИЯ № 2 2014
ИВАНОВА
ди листа вдоль градиента освещенности и водного
дефицита имеет большое адаптивное значение.
Выявленные закономерности адаптивных из
менений мезофилла позволяют свести все струк
турное разнообразие экологических групп в еди
ную схему в поле основных параметров – количе
ство клеток мезофилла в единице площади листа
и их размеры (рис. 4). Учитывая, что отнесение
вида к определенной экологической группе часто
затруднено и носит субъективный характер, си
стему количественных показателей мезофилла,
представленную на рис. 4, можно использовать
для определения положения вида в экологиче
ском ряду. При этом следует отметить отсутствие
резких границ между экологическими группами
растений, которое может быть связано с тем, что
сами экологические группы растений не являют
ся дискретными единицами (Миркин, Наумова,
1998).
Предложенная нами схема демонстрирует не
прерывность экологического ряда растений. На
наш взгляд, для идентификации экологических
свойств вида необходима оценка комплекса ко
личественных показателей мезофилла (а не от
дельно взятого признака), которая может объек
тивно охарактеризовать степень приспособления
данного вида к уровню освещения или водного
дефицита. Использование данного комплекса по
казателей может также идентифицировать сме
щение свойств популяций при изучении экологи
ческой дифференциации внутри вида, поскольку
направление внутривидовых изменений парамет
ров мезофилла при воздействии экологических
факторов совпадает с полученными закономер
ностями для растений разных экологических
групп (Горышина, 1989; Иванова, Пьянков, 2002;
Иванова и др., 2008). Следует также учитывать,
что предложенная схема разработана для дву
дольных многолетних травянистых растений с
летнезелеными листьями, в то время как древес
ные растения, однолетние формы, однодольные
растения (злаки, осоки, лилейные), а также рас
тения с вечнозелеными листьями могут иметь
свои особенности адаптации структуры листа к
затенению и увлажнению.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Растения разных экологических групп боре
альной зоны существенно различаются по пара
метрам структуры листа, имеющим адаптивное
значение. Различия обнаружены в количествен
ных параметрах мезофилла и не были связаны с
морфологическими признаками листа. В ряду те
нелюбивые мезофиты – светолюбивые гигроме
зофиты – мезофиты – ксеромезофиты – мезоксе
рофиты выявлено постепенное увеличение коли
25
20
15
10
5
1600140012008004000600200 1000
Сциофиты Гелиофиты
Мезофиты и
Гигромезофиты
гигромезофиты
Мезофиты
Ксеромезофиты
Мезоксерофиты Ксерофиты степей и
пустынь*
250–350
Объем клетки, 103 мкм3
200–300
300–450
400–750
600–950 800–1200
Число клеток в единице площади листа, 10
3
см
–2
Рис. 4.
Схематичное расположение экологических групп растений в поле параметров мезофилла листа.
Положение на графике соответствует средним значениям параметров для данной группы; цифрами рядом со схемой
поперечного среза указана удельная поверхностная плотность листа (УППЛ) в мг дм
–2
; * – параметры ксерофитов
степей и пустынь приведены согласно литературным данным (Мокроносов, Шмакова, 1978; Ivanov et al., 2004).

ЭКОЛОГИЯ № 2 2014
АДАПТИВНЫЕ ПРИЗНАКИ СТРУКТУРЫ ЛИСТА РАСТЕНИЙ 117
чества клеток и хлоропластов в единице площади
листа. В этом же ряду уменьшались размеры кле
ток и хлоропластов, но значительно в меньшей
степени. Увеличение концентрации фотосинте
тических элементов в листьях растений на гради
енте освещения и увлажнения среды приводило к
повышению плотности сложения листовых тка
ней, возрастанию площади внутрилистовой по
верхности и усилению фотосинтетического потен
циала единицы площади листа. Градуированный
характер изменения параметров фотосинтетиче
ских тканей при адаптивной дивергенции видов с
разными экологическими свойствами позволяет
использовать систему количественных показате
лей мезофилла листа для объективной оценки по
ложения вида в экологическом ряду травянистых
растений бореальной зоны.
Исследование выполнено при финансовой
поддержке РФФИ (проект № 110400435а).
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Буинова М.Г., Бадмаева Н.К.
Структурнофункциональ
ные особенности листа растений житняковоковыльных
степей Западного Забайкалья // Экологобиологические
особенности растений и фитоценозов Забайкалья. Улан
Удэ: БНЦ СО АН СССР, 1989. С. 28–43.
Варминг Е.
Ойкологическая география растений. Вве
дение в изучение растительных сообществ. М.: Типо
графия И.А. Баландина, 1901. 477 с.
Василевская В.К.
Формирование листа засухоустойчи
вых растений. Ашхабад: АН Туркм. ССР, 1954. 182 с.
Василевская В.К.
Структурные приспособления расте
ний жарких и холодных пустынь Средней Азии и Ка
захстана // Проблемы современной ботаники. М.; Л.:
Наука, 1965. Т. 2. С. 5–18 .
Василевская В.К., Бутник А.А.
Типы анатомического
строения листьев двудольных (к методике анатомиче
ского описания) // Ботан. журн. 1982. Т. 67. № 7.
С. 876–890.
Гамалей Ю.В.
Структура растений Заалтайской Гоби //
Пустыни Заалтайской Гоби / Под ред. Гамалея Ю.В., Гуни
на П.Д., Камелина Р.В., Слемнева Н.Н. Л., 1988. С. 44–107.
Гам але й Ю.В.
Транспортная система сосудистых расте
ний. СПб.: Издво С.Петерб. унта, 2004. 424 с.
Годнев Т.Н., Калишевич С.В.
Наблюдения над увеличе
нием числа и размеров хлоропластов и накоплением в
них хлорофилла во время роста листьев // Сборник па
мяти акад. В.Н. Любименко. Киев: Издво АН УССР,
1938. С. 51–66.
Гор ыши на Т .К.
Фотосинтетический аппарат растений и
условия среды. Л.: Издво ЛГУ, 1989. 203 с.
Дьяченко А.П.
Сравнительный анализ структурных и
функциональных особенностей фотосинтетического
аппарата различных экологических групп высших рас
тений // Мезоструктура и функциональная активность
фотосинтетического аппарата /Под ред. Мокроносо
ва А.Т. Свердловск: Уральский унт, 1978. С. 93–103.
Заленский В.Р.
Материалы по количественной анато
мии различных листьев одних и тех же растений //
Изв. Киев. политех. инта. 1904. Т. 4. № 1. С. 1–12.
Зверева Г.К.
Экологические особенности ассимиляцион
ного аппарата степных растений Центральной Тувы //
Экология. 1986. № 3. С. 23–27.
Зверева Г.К.
Некоторые особенности структуры листа
и его фотосинтетического аппарата у многолетних се
яных трав при разных уровнях увлажнения почвы //
Сибирский вестник с.х. науки. 1988. № 4. С. 49–53.
Иванова Л.А.
Структурная перестройка мезофилла ли
ста в ряду жизненных форм растений // Докл. РАН.
2012. № 6. С. 687–690.
Иванова Л.А., Пьянков В.И.
Структурная адаптация ме
зофилла листа к затенению // Физиол. растений. 2002.
№ 3. С. 467–480 .
Иванова Л.А., Иванов Л.А., Ронжина Д.А., Пьянков В.И.
Структурные параметры мезофилла листа при затене
нии растений разных функциональных типов // Фи
зиология растений. 2008. T. 55. № 2. С. 230–239.
Куликов П.В.
Конспект флоры Челябинской области
(сосудистые растения). Екатеринбург–Миасс:
“
Ге о 
тур
”
, 2005. 537 с.
Лайск А., Оя В., Рахи М.
Диффузионные сопротивле
ния листьев в связи с их анатомией // Физиол. раст.
1970. Т. 17. №. 1. С. 40–48.
Максимов Н.А.
Физиологические основы засухоустой
чивости растений. Приложение 26 к
“
Трудам по при
кладной ботанике и селекции
”
. Л., 1926. 434 с.
Миркин Б.М., Наумова Л.Г.
Наука о растительности
(история и современное состояние основных концеп
ций). Уфа: Гилем, 1998. 413 с.
Мокроносов А.Т.
Мезоструктура и функциональная ак
тивность фотосинтетического аппарата // Мезострук
тура и функциональная активность фотосинтетиче
ского аппарата / Под ред. Мокроносова А.Т. Сверд
ловск: Уральский унт, 1978. С. 5–15.
Мокроносов А.Т., Шмакова Т.В.
Сравнительный анализ
мезоструктуры фотосинтетического аппарата у мезо
фитных и ксерофитных растений // Мезоструктура и
функциональная активность фотосинтетического ап
парата / Под ред. Мокроносова А.Т. Свердловск:
Уральский унт, 1978. С.103–107.
Пьянков B.И.
Роль фотосинтетической функции в
адаптации растений к условиям среды: Автореф.
дис.
…
докт. биол.наук. М.: ИФР РАН, 1993. 103 с.
Пьянков B.И., Мокроносов А.Т.
Основные тенденции
изменения растительности Земли при глобальном по
вышении температуры // Физиол. растений. 1993.
Т. 40. № 4. С. 515–531.
Флора Сибири (в 14 томах). Новосибирск: Наука,
1988–2003.
Цельникер Ю.Л.
Физиологические основы теневынос
ливости древесных растений. М.: Наука, 1978. 214 с.
Шереметьев С.Н.
Травы на градиенте влажности поч
вы. М.: Тов. науч. изд. КМК, 2005. 271 с.
Эсау К.
Анатомия растений. М.: Мир, 1969. 658 с.
Araus J.L., Alegre L., Tapia L.
et al
.
Relationships between
photosynthetic capacity and leaf structure in several shade
plants // Amer. J. Bot. 1986. V. 73. № 12. P. 1760–1770.
Hodgson J. G., Sharafi M., Jalili A.
et al
.
Stomatal vs. ge
nome size in angiosperms: the somatic tail wagging the ge
nomic dog? // Annals of Botany. 2010. V. 105. P. 573–584.

118
ЭКОЛОГИЯ № 2 2014
ИВАНОВА
Ivanov L.A., Ronzhina D.A., Ivanova L.A.
et al
.
Structural and
functional basis of adaptation of Gobi plants to desertification //
Arid ecosystems. 2004. V10. № 24–25. P. 90–102.
Nobel P.S.
Internal leaf area and cellular CO
2
resistance:
photosynthetic implications of variations with growth con
ditions and plant species // Physiol. Plant. 1977. V. 40.
P. 137–144.
Poorter H., Niinemets U., Poorter L.
et al
.
Causes and conse
quences of variation in leaf mass per area (LMA): a meta
analysis // New Phytologist. 2009. V. 182. P. 565–588.
Pyankov V.I., Ivanova L.A., Lambers H.
Quantitative anatomy
of photosynthetic tissues of plants species of different functional
types in a boreal vegetation // Inherent variation in plant grou
wth. Physiological mechanisms and ecological conseqences / H.
Lambers, H. Porter, M.M.I. Van Vuuren Eds. The Netherland,
Leiden: Backhuys Publishers, 1998. P. 71–87.
Schimper A.F.W.
Plantgeography upon a physiological ba
sis. Transl. W.R. Fisher. Oxford, UK: Clarendon Press,
1903. 839 р.
Slaton M.R., Smith W.K.
Mesophyll architecture and cell
exposure to intercellular air space in alpine, desert, and for
est species // International J. of Plant Sci. 2002. V. 163.
P. 937–948.
Terashima I., Miyazawa S., Hanba Y.T.
Why are sun leaves
thicker than shade leaves? – Consideration based on analy
ses of CO2 diffusion in the leaf // J. of Plant Research. 2001.
V. 114. P. 93–105.
Turrell F.M.
The area of the internal exposed surface of di
cotyledon leaves // Am. J. Bot. 1936. V. 23. P. 255–264 .
Wright I.J., Reich P.B., Westoby M.
Strategyshifts in leaf
physiology, structure and nutrient content between species
of high and low rainfall, and high and low nutrient habitats //
Functional Ecology. 2001. V. 15. P. 423–434 .