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Bol. R. Soc. Esp. Hist. Nat. Sec. Biol., 109, 2015
ISSN: 0366-3272
Bol. R. Soc. Esp. Hist. Nat. Sec. Biol., 109, 2015, 103-109
Presencia de Haematococcus pluvialis (Flotow, 1844) en la provincia
de Zamora (Haematococcaceae)
Revealing the presence of Haematococcus pluvialis (Flotow, 1844) in Zamora
province (Haematococcaceae)
Javier Fernández-Lozano1, Antonio Guillén-Oterino2, Gabriel Gutiérrez-Alonso1,3,
José Abel-Flores1 y Joaquín Pérez-Turrado4
1. Dpto. Geología. Facultad de Ciencias. Universidad de Salamanca.
Plaza de la Merced s/n. 37008 Salamanca, j@usal.es; gabi@usal.es; ores@usal.es
2. IES “Escultor Daniel” Logroño, La Rioja, aguilleno@gmail.com
3. Geology and Geography Drepartment. Tomsk State University. Lenin Street, 36.
Tomsk , 634050 Russian Federation.
4. C/ El Canto 12, 49619 Ayoó de Vidriales, Zamora, tj.ayoo@hotmail.com
Recibido: 11-mayo-2015. Aceptado: 10-septiembre-2015.
Publicado en formato electrónico: 21-septiembre -2015
Palabras clave: Haematococcus pluvialis, Algas verdes, Continentales, Zamora, España.
Key words: Haematococcus pluvialis, Green algae, fresh water, Zamora, Spain.
Haematococcus pluvialis es un alga verde unicelular productora de astaxantina, un ketocarotenoide, de uso
habitual en la industria piscícola y con importantes propiedades antioxidantes. Este tipo de algas es característica
de ambientes dulceacuícolas restringidos como lagos o pequeños charcos, donde proliferan con rapidez, en función
de las condiciones ambientales de luz, salinidad y alimento. Son asimismo estas condiciones las que condicionan
el ciclo vital de este organismo unicelular que atraviesa cuatro estadios diferentes: crecimiento vegetativo celular,
descrita en continentes del hemisferio norte, siempre en ambientes continentales. En este trabajo se describe el
hallazgo de H. pluvialis en agua de lluvia recogida en la localidad zamorana de Ayoó de Vidriales. El estudio mediante
microscopía óptica permitió determinar la especie y el estadio vital de desarrollo en el que se encontraban las células,
caracterizadas por la presencia de una envuelta proteica transparente y un núcleo de pared celular de aspecto rojizo
en aquellos especímenes en estado de quiste inmaduro o transparente, en aquellas en las que el ciclo vital del alga
de carotenoides). El análisis de datos meteorológicos llevado a cabo y la comparación con otros especímenes, como
Vitreochlamys velata, de características similares y descritos por vez primera en nuestro país (en el lago de Sanabria),
de componente oeste que afectaron a la parte noroccidental de la península ibérica durante el otoño de 2014.
Haematococcus pluvialis is a unicellular green algae which produces astaxanthin, a type of ketocarotenoide,
commonly used in the aquaculture industry and with major antioxidant properties. This type of algae is characteristic
of freshwater environments such as lakes or small ponds, where they proliferate rapidly depending on the ambient
light conditions, salinity and nutrients. These are also the conditions that determine the life cycle of this unicellular
organism that goes through four different stages: vegetative cell growth, encyst, maturation and germination. The
geographical distribution of this algae is extensive, it has been widely described within large distances over different
Haematococcus pluvialis
in rainwater collected in the town of Ayoó of Vidriales (Zamora). The determination of this specie using an optical
microscopy allowed us to determine the presence of different species and a diversity of stages comprising the life
cycle of the cells, characterized by the presence of a clear and transparent protein shell and a core cell wall specimens
in those immature stage of cyst; whereas those in which the life cycle coincides with the early phase of encyst, the core
cell acquires a high level of chlorophyll and protein, but substantially reduces the carotenoid content. The analysis
of meteorological data and comparison with other similar specimens such as Vitreochlamys velata (recorded in the
nearby Sanabria Lake), revealed the geographical dispersion suffered by this type of microalgae, controlled by the
strong westerlies that affected the northwestern part of the Iberian Peninsula during the past autumn 2014.
J. Fernández, A. Guillén, G. Gutiérrez, J.A. Flores y J. Pérez Turrado
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1. Introducción
Haematococus pluvialis (Volvocales,
Chlorophyceae), también conocida como
Haematococcus lacustris o Sphaerella lacustris
es un tipo de microalga verde dulceacuícola y
unicelular, capaz de sintetizar astaxantina, un
pigmento rojo con propiedades antioxidantes, bajo
condiciones de estrés y cuyo uso se ha extendido
en la industria farmacéutica y agroalimentaria en
los últimos años ( et al., 2003;
et al.
habiéndose descrito su presencia en todas las masas
continentales del hemisferio norte, especialmente
en Norteamérica y la fachada atlántica europea,
siendo notable su ausencia en ambientes peri-
mediterráneos (, 2011).
Este tipo de algas es autótrofa, capaz de
obtener mediante la fotosíntesis, la energía
,
1985; , 2000); asimismo,
son especialmente sensibles a las variaciones de
intensidad, cantidad y calidad lumínica que pueden
afectar a la distribución, tamaño y morfología de
sus células (et al., 2004;
et al., 1996; et al., 1997).
El ciclo celular de crecimiento de H. pluvialis
es complejo, cambiando a distintas formas celulares
en función de las condiciones ambientales (,
1934). En condiciones ambientales favorables las
masas de microalgas están compuestas de células
presentan una forma esférica o elipsoidal (Fig.1).
Sin embargo, bajo condiciones de estrés ambiental
las células sufren cambios morfológicos dando
lugar a la formación de grandes aplanosporas sin
al organismo sobrevivir en un estado latente en
condiciones extremas para facilitar de nuevo su
germinación. Una vez las condiciones adversas
revierten, se produce la perdida de la pared celular
rígida de las aplanosporas, transformándose
la envuelta que recubre el núcleo en una capa
gelatinosa e iniciándose la degradación de la
astaxantina ( et al., 1992; , 1955).
Aunque la aparición de pequeñas cantidades
de este compuesto en el citoplasma perinuclear
aparece en las primeras células móviles, no se
hasta la maduración de los quistes (
, 2011; et al., 1997). Además, el
pigmento se moviliza hacia la periferia de las
células bajo la aplicación de luz, desplazándose
hacia el interior tras su interrupción (
, 1991). Este proceso es reversible, siempre
medio con escasa intensidad lumínica.
En los últimos años, la mayoría de los
registros de Haematococcus han sido descritos en
zonas pantanosas del norte de Europa (Alemania,
Inglaterra, Polonia, Suecia) (, 2006;
et al., 2005); siendo muy escasos los casos
de descripciones de la presencia de esta microalga
en la península ibérica, localizados en: Asturias,
Castellón, Cataluña, Granada, Guadalajara,
La Rioja, Madrid, Murcia, Portugal, Sevilla y
Valladolid (, 1988; Álvarez-Cobelas, 1984;
, 1929; , 1989;
, 1893; , 1927; ,
1900; , 1954; , 1968;
, 1983, respectivamente). En este
trabajo presentamos un nuevo hallazgo de esta
especie en la localidad zamorana de Ayoó de
vitales observados en las muestras analizadas.
El estudio fue completado con el análisis de
datos meteorológicos realizado en las fechas
en las que se produjo su registro. Estos datos,
junto con la comparación con otros ejemplares
de Vitreochlamys velata (hallados recientemente
en el lago de Sanabria (, 2015),
permiten realizar interpretaciones sobre la
procedencia de los individuos de H. pluvialis,
descartando un origen local. Nuestros resultados
contribuyen a precisar la distribución espacial de
este tipo de microalgas, transportadas por la acción
de los vientos predominantes de componente oeste
durante el otoño de 2014 que afectaron a la zona
occidental de la península ibérica.
La localidad zamorana de Ayoó de Vidriales
se sitúa en el límite provincial de León y Zamora
principalmente orientados NO-SE, facilita la
formación de un microclima caracterizado por
temperaturas suaves y lluvias estacionales. Las
Figura 1. Diferentes estadios del ciclo evolutivo de
H. pluvialis et al.
(1997).
— Different stages of H. pluvialis life cicle.
Modify after et al. (1997)
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Figura 2. A) Colonia de microalgas H. pluvialis H. pluvialis.
producto de la inhibición de carotenoide. C) Quistes coalescentes de H. pluvialis. D) Aspecto de la microalga
Vitreochlamys velata (Korshikov) procedente del lago de Sanabria ( (2015)). Obsérvese la
diferencia con Haematococcus tanto en el tamaño como su morfología (elipsoidal).
— A) H. pluvialis H. pluvialis aplanospores. Red color covering the
cell nucleus corresponding to the astaxanthin production. The image shows a vegetative stage of a microalgae
of carotenoids. C) H. pluvialis coalescent cysts. D) Vitreochlamys velata (Korshikov) from the Sanabria Lake
( (2015)). Observe the differences in size and morphology (ellipsoidal) in comparison with
Haematococcus.
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condiciones meteorológicas en el 2014 fueron
anormalmente cálidas y húmedas, especialmente
en la mitad noroccidental de la península,
medias, entre octubre y diciembre de 16º-4º C;
mientras que las precipitaciones presentaron
valores en torno a 15-150 mm (,
2015; AEMET 2014). La pluviosidad local está
condicionada por el efecto pantalla que producen
las montañas próximas y la condensación causada
por los vientos, al poner en contacto masas de
aire cálido y húmedo (procedentes del Atlántico),
con las masas frías de la vertiente montañosa.
La presencia de los relieves circundantes de la
Cordillera Cantábrica y el Sistema Central, así
como las montañas Galaico-Portuguesas, ofrecen
características climáticas intermedias entre
atlánticas y de meseta ( et. al.,
del noroeste que arrastran las bajas temperaturas
del norte; mientras que los vientos dominantes
procedentes del oeste (de carácter atlántico),
presentan unas condiciones templadas y húmedas,
condicionando el régimen pluviométrico. Estas
condiciones se ven perturbadas por procesos
estacionarios como el reciente anticiclón, situado
frente a las costas atlánticas, que durante semanas
produjo la entrada de aire caliente y altas presiones
entre los meses de noviembre y diciembre de 2014.
al desarrollo de las perturbaciones meteorológicas
observadas, durante las cuales tuvo lugar el
depósito aéreo de las microalgas estudiadas en
este trabajo.
Las muestras fueron recogidas en la comarca
(Zamora). El registro comprende tres meses
de muestreo del agua, procedente de la lluvia,
recogida entre el otoño y principios del invierno
de 2014. Las muestras fueron examinadas bajo
Nikon Eclipse LV100 POL (dotado de analizador
con platina giratoria) con un objetivo de 100× H/
fueron tomadas con una cámara digital Nikon DS-
Fi1.
microalga, se procedió a analizar el registro
meteorológico durante los meses de muestreo,
analizando estadísticamente los datos aportados
por el Global Forecast System (GFS) procedentes
de Mundomanz (2015). Se tomó información de
temperatura, régimen de pluviosidad y dirección
del viento, permitiendo la obtención de rosas de
direcciones para constreñir el periodo de aparición
del alga y su posible área fuente de procedencia.
Para ello se seleccionó la estación meteorológica
se tomaron datos de otras adyacentes para cubrir
días de lluvia, que sirvieron posteriormente para
las direcciones predominantes de viento en esos
días. Con estos datos se obtuvo un mapa de
direcciones de viento dominante y para los días
de lluvia ocurridos durante los meses de estudio.
4.
En las muestras estudiadas, los especímenes
de H. pluvialis se presentan en agrupamientos,
formando clusters de dos o más células (Fig.2 a
pre- y post- producción de carotenoide. Aquellos
organismos que se presentan en la primera
palmella) tienen diámetros en torno a 25-
40 micras. Presentan una cubierta externa de
2-3 micras y son de color verde-transparente
(Fig. 2 c). Sin embargo, la gran mayoría de las
células estudiadas se presentan en el estadio de
aplanospora con inclusiones de astaxantina en el
interior de glóbulos citoplasmáticos y rodeadas por
una biomembrana transparente a modo de pared
celular extremadamente resistente. Las células
maduras presentan una tonalidad roja uniforme,
mientras que las jóvenes presentan una coloración
clara y semitransparente.
En algunas muestras se ha observado la
presencia de depredadores (células ameboides)
unicelulares que se alimentan de estas algas,
produciéndose un cambio de color en su tejido
celular cuando las microalgas se encuentran en
fase de enquistamiento.
El análisis de los datos meteorológicos
permitió obtener rosas de direcciones de los
vientos. Por un lado se obtuvieron las direcciones
dominantes durante cada uno de los meses de
registro y, por otro, los de aquellos días de cada
mes en los que se produjo precipitación. El
mapa de la Figura 3 muestra un fuerte contraste
entre los valores de precipitación de la parte
noroccidental de la península y del sureste (mucho
mayores en el caso del primero), así como unos
valores anómalos de precipitación en todo el
noroeste peninsular. Los resultados del análisis
de procedencia de los vientos indican direcciones
SO-NE con una componente del SE para el mes
de octubre. Mientras que los días de lluvia, los
vientos principales tienen una procedencia del SO.
En el mes de noviembre, la componente global
de vientos mensuales se mantiene, indicando
direcciones SO-NE. Sin embargo, los días de
precipitación las masas de aire proceden del
SO-NO (océano Atlántico). Finalmente, durante
el mes de diciembre los vientos presentan una
componente N-S, mientras que la componente
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durante los días de lluvia es netamente del oeste
(Fig.3).
La presencia de H. pluvialis en la provincia
de Zamora, supone el primer registro de esta
especie en la parte más occidental de la península
sigue resultando incierta y parcial. En la actualidad
dulceacuícola por las aguas estancadas. Para poder
delimitar su área de procedencia es necesario
bien a través del agua o por la acción del viento o
incluso ambas.
Un reciente trabajo desarrollado por
(2015) para el estudio de especies
dulceacuícolas en el lago de Sanabria ha permitido
Vitreochlamys velata
((Korshikov) (, 1940) Chlamydomonas
velata Korshikov) (Fig.2 d). Esta especie está
estrechamente emparentada con representantes
del género H. pluvialis en cuanto a condiciones de
de grandes masas de agua) y que ha sido descrita
previamente. Por otro lado, V. velata se caracteriza
por un tamaño que oscila entre las 15-38 micras
Figura 3. Localización de hallazgos H. pluvialis y V. velata en la península ibérica: (1) La estrella roja marca el hallazgo
en la localidad de Ayoó de Vidriales (Zamora); (2) Valladolid, (3) Asturias, (4) La Rioja, (5) Guadalajara,
y (14) Zamora. El mapa de precipitaciones medias anuales para 2014 muestra valores elevados en la zona
de los vientos calculados para las variaciones mensuales y el registro de direcciones de viento para los días
de lluvia (ver detalles en el texto). Datos de precipitación anual procedentes de et al. (2013).
— Distribution of H. pluvialis and V. velata in the Iberian Peninsula: (1) red star marks the location of Ayoó
de Vidriales (Zamora); (2) Valladolid, (3) Asturias, (4) La Rioja, (5) Guadalajara, (6) Madrid, (7) Castellón,
annual rainfall map in the period of 2014 shows high precipitation values in the northwestern area of Iberia in
comparison with the southernmost part of the peninsula. Arrows mark the distribution of mean winds observed
for mean-monthly variations and the directions record calculated for raining days (see the text for details).
Annual precipitation data from et al. (2013).
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de largo y las 8-20 micras de ancho; el protoplanto
suele mostrar forma elipsoidal o de huso y la
del cuerpo de la célula. Además, V. velata presenta
un cloroplasto en forma de copa y un único
pirenoide esférico situado en la parte posterior
y central de la célula; también posee un estigma
(mancha ocular), elíptico, en la parte anterior. En
la zona apical presenta dos pequeñas vacuolas
contráctiles y el núcleo se sitúa en la parte anterior
de la célula (, 1983).
El estudio de las variaciones meteorológicas
producidas durante los tres meses de estudio a partir
de datos de la AEMET, revela la entrada de frentes
con lluvias y vientos dominantes procedentes
del oeste y suroeste (Fig.3). Estudios llevados
a cabo mediante modelos baroclínicos lineales
muestran la respuesta atmosférica a las anomalías
principales precursoras de las corrientes de chorro
originadas durante los meses del otoño e invierno
( , 1995). En particular, durante los
meses de registro se observaron varios intervalos
de actividad obtenidos de la base de datos del
California Regional Weather Server (,
2014). Durante el mes de octubre las corrientes
atmosféricas mostraron una proveniencia del
noroeste, entrando por el borde occidental de la
península; mientras que en noviembre estos vientos
afectaron a la fachada atlántica procedentes del
norte y el oeste, cambiando a componente sur en las
últimas semanas. El inicio de diciembre mantuvo
componente norte, pero fue desplazándose hacia
el noreste y sur para afectar de nuevo a la fachada
las últimas lluvias caídas el pasado 20 de febrero,
se volvió a muestrear el agua de lluvia en busca
de microorganismos, apareciendo nuevamente H.
pluvialis. Se analizó la distribución de vientos para
una fuerte componente de dirección oeste-suroeste
en la entrada de vientos desde el Atlántico.
Los resultados de este estudio indican que
H. pluvialis sólo aparece en las muestras de agua
de lluvia, mientras que en el lago de Sanabria se
registró exclusivamente la presencia de V. velata.
La llegada de vientos procedentes del oeste,
noroeste y el suroeste parece apuntar a la entrada
de las microalgas desde la fachada atlántica. En
este caso, las condiciones meteorológicas que
gobernaron el otoño de 2014 podrían ser un
tipo de microorganismos, capaces de resistir
condiciones extremas en estado latente, hasta que
las condiciones ambientales mejoren (,
1934).
En este trabajo se describe el hallazgo
de la microalga H. pluvialis en la localidad
zamorana de Ayoó de Vidriales. El análisis de los
especímenes permite: i) diferenciar dos estadios
vitales diferentes, caracterizados por la síntesis
de carotenoide en los ejemplares recogidos; y
ii) añadir un nuevo dominio a la distribución
la ausencia de H. pluvialis en masas lacustres
próximas. El hallazgo permite interpretar la
contribución de los vientos del oeste, que afectaron
a la parte occidental de la península ibérica durante
el otoño de 2014, a la dispersión de esta especie
en el hemisferio norte. Aunque desconocemos su
procedencia exacta, podemos interpretar la entrada
de vientos y lluvia desde poniente como principal
responsable del transporte de este organismo.
el Programa de Financiación de Grupos de
Investigación 2014 de la Universidad de
Salamanca. Javier Fernández Lozano desea
agradecer a la Junta de Castilla y León por la
concesión de su contrato postdoctoral. Los autores
agradecen a Enrique Rico y Piedad Franco por
los comentarios y sugerencias que han ayudado
a mejorar este manuscrito, y a Marta Martínez
Sánchez por su asistencia en la toma de imágenes,
todos ellos de la Universidad de Salamanca.
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