Blanqueamiento en el Coral Holobionte

Abstract

Seminario de post-grado sobre el papel que juegan los microorganismos simientes de corales escleractíneos

Full text

1
UNIVERSIDAD SIMÓN BOLÍVAR
COORDINACIÓN DE BIOLOGÍA
POST-GRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS
BLANQUEAMIENTO EN EL CORAL HOLOBIONTE
Seminario II
Francoise Cavada B.
Asesor:
Dr. Aldo Cróquer
Sartenejas, 20 de Junio de 2008

2
INDICE
Resumen……………………………………………………………………………….
iii
Lista de Figuras………………………………………………………………………..
iv
1.Introducción…………………………………………………………………………
1
2. El Coral Holobionte………………………………………………………………...
6
2.1. Descripción de la Asociación Coral-Zooxantela………………………………..
6
2.2. Descripción de la Asociación Coral-Microbiota………………………………..
8
2.3. Descripción de la Asociación Coral-Zooxantela-Microbiota………………….
9
3. Blanqueamiento………………………………………………………………….....
12
3.1. Mecanismos de Control de la Simbiosis Coral-Zooxantela…………………….
13
3.2. Mecanismos de Disrupción de la Simbiosis Coral-Zooxantela………………...
16
3.2.1. Disrupción de la asociación coral-zooxantela en el coral holobionte:
papel de la microbiota ………………………………………………….
21
3.3. El Blanqueamiento: “otros socios” del coral holobionte como posibles fuentes
de Carbono……………………………………………………………………...
27
4. Conclusiones…………………………………………………………………….. …
30
5. Referencias Bibliográficas………………………………………………………….
31

3
RESUMEN
En las últimas décadas, la degradación de la salud de los arrecifes coralinos, ha
aumentado debido a la acción de estresores físicos, químicos y biológicos, entre los
cuales el blanqueamiento ha sido una de las principales causas en la drástica disminución
de la cobertura viva de corales en los últimos 30 años. Los mecanismos a través de los
cuales los factores causantes del blanqueamiento logran la disrupción en la asociación
simbiótica del coral con la zooxantela, así como los factores que intervienen en la
persistencia del blanqueamiento sobre el coral afectado y en la recuperación del mismo,
aún no son claros. En los últimos años, el entendimiento de las relaciones del coral con
sus socios ha cambiado drásticamente reconociéndose asociaciones con una diversa
microbiota. Sin embargo, la naturaleza y estabilidad de la mayoría de estas asociaciones
es desconocida, así como el papel que juegan los diferentes componentes de esta
microbiota en la biología del coral. En este trabajo se evalúa, si el blanqueamiento en
corales escleractíneos afecta a la microbiota asociada a los corales y si esta microbiota o
parte de ella juega algún papel durante el desarrollo de alguna de las etapas del
blanqueamiento, planteando los posibles mecanismos a través de los cuales esto puede
ocurrir. Se concluye que el blanqueamiento parece afectar la composición y abundancia
de la microbiota asociada al mucus y el tejido y que a su vez, al menos algunas especies
del componente bacteriano de ésta, podría jugar un papel indirecto en el mantenimiento
de la simbiosis coral-zooxantela así como causar la disrupción en esta relación y que
algunos microorganismos en el esqueleto y mucus pueden servir como fuente de carbono
al coral durante el blanqueamiento.

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LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Modelo teórico de la relación ambiente-zooxantela-mucus-microbiota. Fuente:
Klaus et al., 2007…………………………………………………………………
10
Figura 2. Relación entre el índice mitótico (IM) de zooxantelas expulsadas y la tasa de
expulsión (TE) de zooxantelas del coral P. damicornis de Oahu Hawaii. Fuente:
Baghdasarian y Muscatine, 2000…………………………………………………………
14
Figura 3. Fotosíntesis bruta (µmol O2 zooxantela–1 h–1) de las zooxantelas de Stylophora
pistillata expuestas a temperaturas de 28, 30, 32, 33 or 34 °C for 1 or 4 h (experimento
1), o 4 h (experimento 2), bajo luz artificial (400 µmol quanta m–2 s–1). Fuente: Jones,
1998……………………………………………………………………………………….
18
Figura 4. Cinética de la inhibición de la fotosíntesis de zooxantelas aisladas de O.
patagonica por la toxina P de V. shiloi. Fuente: Banin et al., 2001………………………
21
Figura 5. Porcentaje de clones de Vibrio sp. asociados a las librerías de tejido y mucus
de dos clones AM-28 (a) y AM-29 (b) de A. millepora. Fuente: Bourne et al., 2008…….
22
Figura 6. Modelos teóricos acerca del mecanismo a través del cual los factores
ambientales pueden alterar la relación entre el coral y la comunidad de microorganismos
asociada a éste. a Modelo 2. b Modelo 1………………………………………………….
24
Figura 7. Diversidad de tipos (IT) de zooxantelas para varias localidades del Caribe
(círculos) y el Pacífico (recuadros) en distintas localidades. Fuente: LeJeunesse et al.,
2004……………………………………………………………………………………
25
Figura 8. Porcentaje de trabajos revisados (1979- 2008), relacionados al blanqueamiento
en corales, de acuerdo a los componentes del coral holobionte considerados. N= 248.
Columnas sólidas: trabajos revisados, Columnas a cuadros: trabajos
experimentales…………………………………………………………………….
26

5
1. INTRODUCCION
Los arrecifes de coral son ecosistemas extremadamente diversos y comparables
con las selvas tropicales lluviosas (Connell, 1978; Goegh-Hulberg, 1999). Además, estos
ambientes son de gran importancia económica, ya que constituyen una fuente de alimento
y sustento de más de 100 millones de personas en el mundo, son la base de industrias
pesqueras y turísticas de gran importancia comercial, constituyen del 9-12% de las
pesquerías mundiales y además, estos ecosistemas juegan un papel importante como
estabilizadores de la línea de costa (Moberg y Folke, 1999).
Los arrecifes coralinos son ecosistemas resilientes, -ya que estos sistemas tienen
la habilidad de absorber o recuperarse de disturbios y/o cambios, manteniendo sus
funciones-. En escalas temporales geológicas, los arrecifes de coral representan uno de
los ecosistemas más persistentes (existen desde la era paleozoica aproximadamente 543-
248 millones de años) y algunas de las especies de corales que habitan en estos
ecosistemas, han existido desde entre 1 y 10 millones de años, sobreviviendo climas
glaciales a interglaciales (Grimsdich y Salm, 2006).
Sin embargo, en las últimas décadas, la degradación de la salud de los arrecifes
coralinos, así como el cambio en la estructura comunitaria han aumentado debido a la
acción de estresores físicos, químicos y biológicos (Baker, 2003; Hughes et al., 2003). En
los últimos años se ha hecho evidente el cambio en las condiciones ambientales de los
arrecifes como consecuencia de la influencia antrópica, como por ejemplo la sobre pesca,
la eutrofización y el aumento en la tasa de sedimentación y la temperatura del agua
(Sebens, 1994). Estos disturbios antropogénicos pueden interactuar con disturbios
naturales como huracanes, marejadas, desarrollo de enfermedades, etc. y más aún,
pueden contribuir a agravar los efectos negativos de éstos en los arrecifes.
Entre numerosos disturbios, el blanqueamiento ha sido una de las principales
causas en la degradación de los arrecifes y la drástica disminución de la cobertura viva de
corales en los últimos 30 años (Aronson et al., 2002; Garren et al., 2006). El

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blanqueamiento se caracteriza por la pérdida o destrucción de pigmentos del coral y la
subsiguiente liberación de la zooxantela del hospedador en respuesta de algún factor
estresor ya sea físico, químico, mecánico o biológico (Goegh-Hulberg, 1999; Fitt et al.,
2001; Baker, 2003; Swart et al., 2005).
Los arrecifes de coral se encuentran típicamente entre los 25°S y 25°N; en un
intervalo de temperatura que raramente excede los 18-30°C (Goegh-Hulberg, 1999). Si
bien muchos factores pueden causar blanqueamiento (e.g. temperatura, radiación –
fotoinhibición crónica-, disrupción de las células gastrodérmicas del hospedador,
bacterias patógenas), los eventos masivos han coincidido históricamente con anomalías
en la temperatura del mar, donde la temperatura del agua ha incrementado abruptamente
más de 1 o 2°C por encima de la media máxima, llegando incluso al blanqueamiento del
80% de la cobertura de coral en algunos sitios del Caribe (Williams y Bunckley, 1990;
Jokiel y Brown, 2004; Wilkinson y Souter, 2005; Lesser, 2004). Concomitantemente al
aumento en la temperatura, la duración de estas anomalías térmicas juega un papel
importante en el blanqueamiento de los corales, pudiendo ocurrir eventos de
blanqueamiento donde las anomalías térmicas no son tan intensas pero sí persistentes en
el tiempo (Glynn y D´Croz, 1990).
La diversidad característica de los arrecifes coralinos responde en gran parte a la
heterogeneidad de estos sistemas, consecuencia de una estructura tridimensional la cual
brinda una gran variedad de hábitats (Lesser, 2004). La estructura de los arrecifes es
consolidada por una gran cantidad de organismos, a través de la producción y
asentamiento de CaCO3; sin embargo, los principales responsables de la heterogeneidad y
la consolidación de los arrecifes modernos son los corales escleractíneos formadores de
arrecifes (Veron, 1995).
Se sabe que la formación de la estructura calcárea de los arrecifes, es provista por
la asociación simbiótica de la mayor parte de los corales escleractíneos con
dinoflagelados del género Symbiodinum, mejor conocidos como zooxantelas (Dubinsky,
1998). Es esta asociación la que permite que los corales crezcan de 3-15 cm/año en

7
aguas oligotróficas (Dubinsky, 1998; Lesser, 2004). Las zooxantelas también tienen un
papel central en el metabolismo y el balance energético de los corales ya que más del
80% del carbono y otros compuestos orgánicos fijados fotosintéticamente por la
zooxantela son traslocados al coral. En este sentido, la zooxantela representa la principal
fuente de carbono del coral, proveyéndole energía para el mantenimiento, la
reproducción y el crecimiento (Muscatine y Kaplan, 1994).
La disrupción de la relación coral-zooxantela (e.g., blanqueamiento), representa
un costo energético importante para el coral (Fagoone et al., 1999; Anthony y Fabricius,
2000). Más aún, luego del blanqueamiento, el coral es susceptible a patógenos, disminuye
la tasa de regeneración en lesiones mecánicas, así como la efectividad de las defensas
contra depredadores, producto de este desbalance energético y causando en muchos casos
- especialmente episodios masivos-, altas tasas de mortalidad (Wilkinson y Souter, 2005;
Jones, 2008). A pesar del impacto del blanqueamiento en la estabilidad de los sistemas
coralinos, los mecanismos a través de los cuales los factores causantes del
blanqueamiento logran la disrupción en la asociación simbiótica del coral con la
zooxantela, así como los factores que intervienen en la persistencia del blanqueamiento
sobre el coral afectado y en la recuperación del mismo, aún no son claros (Warner, 1999,
Iglesias-Prieto, 1992; Jones et al., 1998, 2001;Warner, 2005; Sandeman, 2006).
Algunos estudios sobre la mortalidad y resiliencia de corales luego del
blanqueamiento, han propuesto que algunos microorganismos asociados a estos corales
pueden jugar un papel importante junto con la alimentación heterotrófica en la energética
del coral (Fine y Loya, 2002; Ralph, 2007). Igualmente, se ha reportado que algunas
especies de bacterias, específicamente Vibrio shiloi y V. coralylliticus, son las causantes
del blanqueamiento en algunas especies de corales del Mediterráneo y el Mar Rojo
(Kushamaro, 1996, 1997; Banin et al., 2003) y en el Caribe y el Pacífico se ha reportado
que las comunidades bacterianas del mucus y tejido de corales escleractíneos varía
durante el blanqueamiento (Ritchie y Smith, 1995).

8
En los últimos años, el entendimiento de las asociaciones que establecen los
corales con microorganismos ha cambiado radicalmente. En este sentido, se propone al
coral como un holobionte (organismo que sirve de hábitat o establece una asociación
con más de un grupo taxonómico) (Klaus et al., 2007). El descubrimiento de una gran
diversidad de zooxantelas endosimbiontes, así como de microorganismos asociados tanto
en tejido, como en el mucus y el esqueleto de corales escleractíneos ha llevado a la
inclusión de la microbiología en la ecología de corales, y muchos trabajos han sido
realizados en un intento por identificar el papel que juegan estos microorganismos en la
biología del coral (DiSalvo, 1971; Ducklow y Mitchell, 1979; Herndl y Velimirov, 1985;
Paul et al., 1986, Santavy, 1995; Koh, 1997; Richardson, 1997; Rohwer et al., 2001,
2002; Frías-López, 2002; Kellog, 2004; Lesser et al., 2004; Lampert et al., 2006;
Ritchie, 2006; Bourne et al., 2008).
Si bien, el tipo de asociación entre el coral y estos microorganismos, así como la
estabilidad de la misma aún no ha sido comprobada, muchos autores han propuesto que
esta microbiota puede jugar un papel importante en la biología del coral. En base a
evidencia obtenida experimentalmente, se ha propuesto que la microbiota asociada al
mucus de corales escleractíneos puede actuar como “probiótica” en lo relacionado al
desarrollo de patogénesis (Reshef et al., 2006; Rosenberg, 2007) y que algunas
microalgas endolíticas pueden intervenir de alguna manera en el metabolismo del
nitrógeno de los corales escleractíneos (Ralph et al., 2007). Asimismo, se han propuesto
modelos acerca de la influencia de la zooxantela en la composición y abundancia relativa
de microorganismos asociados al coral (Klaus et al., 2007; Cavada, 2007).
Es por esto que, a pesar de que se desconoce el papel que juegan estos
microorganismos en la relación coral-zooxantela, basándose en los distintos modelos
propuestos acerca de la microbiota asociada a corales, así como en la evidencia existente
acerca de la relación coral-zooxantela, es de esperarse que esta microbiota se vea afectada
de alguna manera por los distintos estados de la dinámica de esta relación y/o que ésta, a
su vez, sea influida positiva y/o negativamente por la comunidad de microorganismos o
parte de ella. En el modelo de coral holobionte, aún se desconoce de que manera afectan

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ciertos procesos o estados de la asociación coral-zooxantela, como es el caso del
blanqueamiento, en la relación del hospedador con otros microorganismos o viceversa.
Es por esto que, este trabajo evalúa, a partir del análisis crítico de los resultados
publicados sobre el blanqueamiento (e.g. fisiología del blanqueamiento, fisiología y
energética de la relación coral-zooxantela, ecofisiología de la zooxantela, blanqueamiento
bacteriano, etc.) y las comunidades de microorganismos asociados a los corales (e.g.
diversidad de microorganismos asociados a corales, variabilidad espacial y temporal de
bacterias en mucus y tejido de coral, algas endolíticas de corales, etc.), si el
blanqueamiento en corales escleractíneos – definido como la pérdida de las zooxantelas o
la disminución de los pigmentos fotosintéticos de la misma-, la persistencia en esta
condición y la recuperación de las zooxantelas endosimbiontes por parte del coral,
afectan a la microbiota asociada a los corales. Asimismo, se evalúa si esta microbiota o
parte de ella juega algún papel durante el desarrollo de alguna de las etapas del
blanqueamiento descritas anteriormente y se plantean los posibles mecanismos a través
de los cuales la microbiota o algún componente de la misma podría influir positiva y/o
negativamente en estos estados en la biología del coral holobionte (dinámica
blanqueamiento-persistencia-recuperación).
Específicamente, se quiere establecer: (1) las características de las relaciones del
coral holobionte y sus socios microbianos, (2) el posible papel de la microbiota asociada
al coral y/o parte de ella en el mantenimiento de la relación coral-zooxantela, así como la
influencia de ésta ultima en el resto de los socios del coral, (3) el posible papel de la
microbiota asociada al coral y/o parte de ella en la disrupción de la relación coral-
zooxantela por blanqueamiento, así como en los patrones del blanqueamiento y (4) las
funciones de la microbiota asociada al coral blanqueado en el metabolismo y energética
del mismo.

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2. EL CORAL HOLOBIONTE
Los ambientes de arrecifes tropicales son reconocidos no sólo por su gran
diversidad, sino también por lo intrincado de sus asociaciones mutualistas (Knowlton y
Rohwer, 2003). En lo últimos años, el entendimiento de estas relaciones ha cambiado
debido al reconocimiento de la diversidad de los “socios” microbianos de los corales, en
especial de los corales escleractíneos.
Los corales escleractíneos, viven simultáneamente en una estrecha relación
simbiótica con las zooxantelas y con una diversa comunidad de microorganismos que
habita en la capa mucopolisacárida, así como algunas bacterias y microalgas que se
encuentran tanto en el tejido como en el esqueleto de los mismos (Lesser et al., 2004). El
establecimiento de interacciones simbióticas y/o mutualistas de un organismo con
diversas especies o grupos taxonómicos, supone una ventaja ya que aumenta la
plasticidad adaptativa del mismo (Hay, et al., 2004; Baird et al., 2007).
En el caso de algunos invertebrados como los corales, las asociaciones con
algunos microorganismos representan una ventaja, ya que estos “socios” le confieren al
coral características fisológicas y/o metabólicas no constitutivas. El establecimiento de
estas relaciones podría explicar el éxito evolutivo de los corales (Lesser, 2004), sin
embargo, la asociación coral-zooxantela se conoce mejor que la relación coral-
microbiota, especialmente, porque la mayoría de las bacterias, las cuales constituyen uno
de los componentes más abundantes de la microbiota del mucus, no son cultivables
(Rowher et al., 2002).
2.1. Descripción de la Asociación Coral-Zooxantela
Linnaeus, fue el primero en reconocer las características combinadas de animal y
planta de los corales en el siglo XVIII, desde entonces se ha reconocido que la relación
entre los corales y sus dinoflagelados simbiontes es la responsable del éxito -en términos
evolutivos- de los arrecifes de coral (Fitt et al., 2001; Edmunds y Gates, 2003; Lesser,

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2004). Los corales hermatípicos se encuentran en una estrecha relación mutualista con las
zooxantelas, relación en la cual el coral se beneficia por la transferencia de carbono fijado
fotosintéticamente por la zooxantela, mientras que éste provee nutrientes inorgánicos
(Loh et al., 2001).
Las zooxantelas se encuentran en células de la gastrodermis del coral, donde
actúan como productores primarios, proveyendo al coral con más del 95% del carbono
fijado fotosintéticamente (Trench, 1987), cubriendo casi el 63% de los requerimientos
energéticos del coral; y en la mayoría de los casos, logra exceder los requerimientos de
carbono del mismo (Warner et al. 1996, Ben-Haim et al., 1999). En este sentido, esta
asociación otorga al sistema coral-zooxantela propiedades autotróficas en sistemas
oligotróficos (Muscatine y Porter, 1977; Swart et al., 2005).
El carbono fijado fotosintéticamente por la zooxantela es usado en la respiración y
en el mantenimiento de la misma, mientras que el resto es traslocado al coral holobionte
(Muscatine y Cernichiari, 1969). Estudios con radioisótopos de C y N en Pocillopora
damicornis, demostraron que sólo del 1 al 3% del carbono producido fotosintéticamente
por la zooxantela es usado por el endosimbionte, mostrando una tasa de crecimiento de
dos ordenes de magnitud menor que las microalgas de vida libre (Muscatine y
Cernichiari, 1969; Muscatine et al., 1984); el resto del carbono y otros compuestos
orgánicos, como glicerol, glucosa, ácido glicólico, algunos aminoácidos y lípidos,
sintetizados por la zooxantela durante la fotosíntesis son traslocados hacia el hospedador
(Muscatine y Cernichiari, 1969; Muscatine et al., 1984; Warner et al. 1996, Ben-Haim et
al., 1999).
El carbono traslocado de la zooxantela al coral, es utilizado por este para su
mantenimiento, respiración y la liberación de productos orgánicos disueltos y
particulados, incluyendo mucus, larvas plánulas y la matriz orgánica del esqueleto
(Falkowski et al., 1984). Asimismo, además de la producción de compuestos orgánicos
para la esqueletogénesis, la zooxantela interviene en el crecimiento del coral holobionte,
favoreciendo el asentamiento de CaCO3 (Pearse y Muscatine, 1971). Por su parte, la

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zooxantela obtiene nutrientes inorgánicos y oligoelementos indispensables para la
realización de la fotosíntesis, el metabolismo basal y el crecimiento de la misma, escasos
en ambientes oligotróficos como los arrecifes de coral (Anthony et al., 2007).
2.2. Descripción de la Asociación Coral-Microbiota
Los corales escleractíneos albergan una gran diversidad de microorganismos tanto
en el mucus como en el tejido (Ducklow y Mitchell, 1979; Paul et al., 1986; Sashar et al.,
1994; Ritchie y Smith, 1995; Rowher et al., 2001, 2002; Koren y Rosenberg, 2006; Klaus
et al., 2007; Rosenberg, 2007), así como algunas bacterias y cianobacterias endolíticas
(Rosenberg, 2007). Sin embargo, la existencia de una asociación entre estos
microorganismos y el coral, así como la naturaleza de la misma, queda por ser
esclarecida.
La mayoría de los estudios en microbiología de corales han sido enfocados al
componente bacteriano. Bourne y Munn (2005) reportan una mayor diversidad de
bacterias asociadas a mucus de Pocillopora damicornis que en las muestras de tejido del
coral. Contrariamente, Koren y Rosenberg (2006) reportan mayor riqueza de bacterias en
tejido de Oculina patagonica que en mucus. Asimismo, algunos estudios reportan
especificidad de especies en el componente bacteriano y el coral que estos
microorganismos habitan. Frías-López et al., (2002) reporta que la composición de la
comunidad microbiana asociada a Montastraea annularis, M. cavernosa y Diploria
strigosa difiere marcadamente, siendo la comunidad bacteriana asociada a tejido y mucus
de M. annularis la más diversa. De igual forma, Rohwer et al., (2001, 2002) reportan
diferente composición de la comunidad bacteriana entre Diploria strigosa, Montastraea
franksi y Porites asteroides.
Sin embargo, los resultados de diversos trabajos, son contradictorios respecto a la
variabilidad de la comunidad microbiana inter e intra- especie de coral. A escalas
regionales (decenas de Km), las comunidades bacterianas, parecen no diferir entre
colonias de la misma especie de coral, mostrando una posible especificidad del ribotipo

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PA 1, una γ-proteobacteria, con colonias de Porites astreoides y P. furcata y una posible
asociación específica entre Montastraea franksi y Silicibacter lacuscaerulensis (Rohwer
et al., 2001, 2002). Mientras que a escalas locales (cientos de mts), Klaus et al., (2005)
no encontraron diferencias en la composición de la comunidad bacteriana de Montastraea
annularis y Diploria strigosa.
En cuanto a la relación entre los microorganismos que habitan en el mucus y el
coral, se ha propuesto que éste actúa como un medio de cultivo, ya que más del 50% del
carbono fijado por las zooxantelas es excretado en el mucus por los corales escleractíneos
(Huettel et al., 2006). Algunos estudios experimentales han demostrado que el
componente bacteriano que habita en el mucus de M. annularis es capaz de utilizar las
fracciones protéico-polisacárida y MOD-lipídica del mucus como fuente de carbono
(García et al., 2004). En este sentido, Ritchie y Smith (2004) han propuesto un modelo
teórico sobre la estratificación de la capa superficial mucopolisacárida de los corales
escleractíneos, donde compuestos orgánicos lábiles excretados por el coral o producidos
in situ por exoenzimas bacterianas a partir de la hidrolización de compuestos más
complejos, son oxidados y los productos de esta oxidación pueden ser utilizados como
donadores de electrones para procesos fermentativos, dependiendo de la concentración de
oxígeno.
2.3. Descripción de la Asociación Coral-Zooxantela-Microbiota
En base a lo que se conoce de las asociaciones coral zooxantela y coral
microbiota, Klaus et al., (2007), proponen un modelo teórico acerca de la relación
ambiente-zooxantela-coral-microbiota, en la que cualquier alteración ambiental en la
relación entre el coral y la zooxantela afectará la composición y abundancia relativa de
especies de microorganismos en el mucus (Fig.1). Este modelo se basa en el uso del
carbono en el mucus procedente de la fijación fotosintética de la zooxantela por parte, de
al menos, el componente bacteriano de la comunidad de microorganismos del mucus, y el
cambio en las características cualitativas del mucus como consecuencia de alteraciones
en la tasa fotosintética y/o cualquier otro mecanismo de control en la relación coral-

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zooxantela. Bajo esta premisa, la variabilidad, tanto entre especies de coral como entre
colonias de la misma especie, de la comunidad microbiana asociada al mucus puede ser
explicada por la variabilidad en la combinación de clados de zooxantelas de las colonias.
El desarrollo de técnicas moleculares,
ha permitido no sólo el reconocimiento de una
diversa comunidad microbiana asociada a
corales, sino también hasta 9 clados y varios
filotipos de Symbiodinium, con una
nomenclatura que va desde la A hasta la G
(Rowan y Powers, 1991; Rohwer et al., 2001;
Baker, 2003) y se ha demostrado, no sólo que
los corales escleractíneos pueden contener
simbiontes de los clados A, B, C, D y F, sino
que la distribución de los mismos en la
colonia parece responder a la relación entre la
cantidad de radiación fotosintéticamente
activa (RFA) que llega hasta estos
endosimbiontes y los pigmentos que éstos
poseen Rowan y Knowlton, (1995) Rowan et
al., (1997) y Toller et al., (2001) encontraron
patrones predecibles en colonias de M.
annularis y M. franksi: zooxantelas tipo A, B
y D en colonias de 0-6 m y tipo C en colonias
de 3-14 m.
Esta aparente fotoaclimatación en la diversidad intraespecífica de las zooxantelas
reflejada en una distribución batimétrica de los clados, respalda el modelo ambiente-
zooxantela-coral-microbiota de Klaus et al., (2007). Diferencias encontradas en la
comunidad microbiana entre colonias de M. annularis a 5, 10 y 20 metros de
profundidad (Klaus et al., 2007), podrían ser explicadas por diferencias en las fuentes de
Figura 1. Modelo teórico de la relación
ambiente-zooxantela-mucus-microbiota.
Fuente: Klaus et al., 2007.

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carbono provistas por los distintos tipos de zooxantelas. Por ejemplo, se ha demostrado
que la composición del mucus de muchas especies tanto de corales blandos como
masivos, es especie-específica (Wild et al., 2004); Ritchie y Smith (1995), demostraron
especificidad en bacterias asociadas a mucus de 11 especies de corales del Caribe en
función a la utilización de fuentes de carbono; sin embargo, aún no se ha demostrado si
los productos fotosintetizados difieren entre los clados y filotipos de zooxantelas.
De ser este el caso, la relación entre el coral y, al menos la comunidad
microbiana, estará mediada principalmente por la relación entre éste y sus
endosimbiontes. En las últimas décadas, bastante atención ha sido enfocada al estudio de
la relación del coral holobionte y sus socios microbianos, tanto endosimbiontes como
“exosimbiontes”, debido a la rápida degradación de los arrecifes coralinos por factores
como enfermedades y episodios masivos de blanqueamiento, que afectan directamente
esta relación (Salih et al., 2002; Smith et al., 2005; Wilkinson y Souter, 2005; Fabricius,
2006; Ritchie, 2006).
En este sentido, a pesar de que la importancia de la asociación entre el coral
holobionte y la zooxantela en la biología del coral, y consecuentemente en la
“estabilidad” del arrecife, ha sido reconocida y bien documentada (Jokiel'y'Coles,'1990;'
Lesser' et# al.,' 1990;' Glynn,' 1991;' Fitt' et# al.,' 1993;' Lesser,' 1996;' Hoegh<Guldberg,'
1999;' Coles' and' Brown,' 2003;' Hill' et# al.,' 2004), poco se sabe sobre los complejos
intercambios reguladores entre los socios y el mecanismo de funcionamiento de los
procesos que intervienen en el mantenimiento de esta asociación (Fitt et al., 2001;
Edmunds y Gates, 2003), así como el papel de los otros socios microbianos del coral en
la biología del holobionte durante los estadios de “no equilibrio” de la relación coral-
zooxantela, principalmente por que no han sido integrados todos los componentes o
“socios” del coral holobionte en los estudios de la biología del coral, además de la
dificultad del estudio in vivo (en el coral) del metabolismo de estos componentes.

16
3. BLANQUEAMIENTO
Fitt'et#al.,''(2001),'proponen'que'existen'tres'tipos'de'blanqueamiento'en'los'
corales'escleractíneos:'(1)'blanqueamiento'por'estrés'del'animal'o'disrupción'de'las'
células'de'la'gastrodermis'del'hospedador,'(2)'blanqueamiento'por'estrés'del'alga'o'
fotoinhibición'crónica'que'termina'en'la'mayoría'de'los'casos'en'la'expulsión'de'los'
endosimbiontes' y' (3)' blanqueamiento' fisiológico' que' esta' relacionado' a' ciclos'
estacionales'en'las'densidades'de'zooxantelas.'
'
Las asociaciones entre los cnidarios y los dinoflagelados, se caracterizan por ser
estables, en cuanto a la densidad de simbiontes (Baghdasarian y Muscatine, 2000). En
condiciones normales, la densidad de zooxantelas es de 1-2,5 x 106 células/cm2 de tejido
de coral, manteniéndose estable a medida que el coral hospedero crece (Muscatine et al.,
1984), lo que sugiere un control cuidadosamente regulado. En este sentido, Jones y
Yellowlees, (1997) proponen que estos controles pueden ocurrir tanto antes, como
después de la división celular de la zooxantela. Los mecanismos de control post-mitóticos
pueden incluir la digestión de la zooxantela y/o la expulsión de la misma por parte del
coral, mientras que los pre-mitóticos pueden incluir la limitación de nutrientes y/o la
producción de un factor inhibidor del crecimiento por parte del coral.
Sin embargo, en cuanto a los mecanismos de control post-mitóticos, se ha
demostrado que las' densidades' de' zooxantelas' en' una' colonia' tienden' a' variar'
temporalmente,' como' consecuencia' del' cambio' o' adquisición' de' nuevos' clados' o'
filotipos' de' zooxantelas' (Fagoone' et# al.,' 1999;' Baker,' 2003;' Van' Oppen,' 2004).'
Asimismo,'se' ha'demostrado'que' la'expulsión'de' la'zooxantela'por' parte'del'coral'
como'estrategia'para' mantener' la'densidad' de'las' mismas'no' se'relaciona' con' una'
falta'de'regulación'de'la'simbiosis'por'parte'del'coral'(Smith'y'Muscatine,'1999).''
'
'
'
'

17
3.1. Mecanismos de Control de la Simbiosis Coral-Zooxantela
Varios autores (Jackson et al., 1989; Miller y Yellowlees, 1989; Muscatine et al.,
1989) han sugerido que la baja tasa de crecimiento en los dinoflagelados endosimbiontes
de cnidarios, es mantenida por medio de la restricción de nutrientes por parte del
hospedador. Se han reportado niveles altos de glutamina sintetasa en simbiontes aislados
de anémonas (Rees y Ellard, 1989) y de actividad de fosfatasas en zooxantelas aisladas
de colonias de Acropora formosa (Gorian et al., 1996), lo que sugiere que el hospedero
puede limitar el suministro de nitrógeno y fósforo, respectivamente.
Rees (1991) reporta que la hipótesis de la deficiencia de nutrientes es poco
probable, ya que diversos estudios experimentales han demostrado que el contenido de
clorofila a, así como la tasa fotosintética de zooxantelas, tanto cultivadas como in vivo no
disminuyen, y que la tasa de respiración no aumenta, parámetros característicos de la
deficiencia de nutrientes en algas unicelulares, producto de la acumulación de
compuestos orgánicos fotosintetizados. Sin embargo, el autor propone que en el caso de
que el hospedador sea capaz de limitar selectivamente el suministro de nutrientes a los
endosimbiontes, en éstos no existe una acumulación de compuestos orgánicos
fotosintetizados debido a la continua traslocación de los mismos, característica de algas
unicelulares endosimbiontes.
La liberación de carbono fijado fotosintéticamente al hospedador se cree que
ocurre mediante un compuesto en homogeneizados de coral llamado “factor hospedero”.
Gates et al., (1995), fraccionó por filtración de gel y HPLC (High Pressure Liquid
Cromatography) homogeneizados de tejido del coral Pocillopora damicornis y sintetizó
este “factor hospedero”, el cual, al agregarlo a cultivos de zooxantelas aisladas de P.
damicornis y de la anémona marina Aiptasia pulchella, estimuló la liberación selectiva de
carbono fijado en la forma de glicerol, glicolato, lactato y succinato, conjuntamente con
pequeñas cantidades de glucosa, alanina, glicina y serina. En este sentido, el mecanismo
de control estaría representado por la acción conjunta de la liberación limitada de
productos de la fotosíntesis.

18
Sin embargo, estudios posteriores han demostrado que el mecanismo de control
de la simbiosis por parte del coral, consiste en la liberación selectiva de las zooxantelas.
Baghdasarian y Muscatine (2000), demostraron que el índice mitótico (IM) en las
zooxantelas del coral P. damicornis no se relaciona con una regulación por parte del coral
(Fig. 2). Los autores demostraron que el coral libera selectivamente a las células que
entran en la fase S, M o G2 del ciclo celular. Asimismo, Smith y Muscatine (1999) no
encontraron evidencia experimental que indicara una relación entre el nitrógeno y el
bloqueo de la fase G1 del ciclo celular de las zooxantelas.
Fitt et al., (2001) reporta que el IM de las zooxantelas asociadas al hidroide M.
amboinense, no aumenta con la adición de nitrógeno inorgánico disuelto (NH4 y NO3),
cuando los pólipos son alimentados con Artemia sp. En este sentido, el modelo de
limitación de nitrógeno por parte del
coral es poco factible.
Las zooxantelas asociadas a
corales escleractíneos, requieren
nitrógeno para el aumento de la
concentración de clorofila y otros
pigmentos importantes en el
mantenimiento de la integridad de los
fotosistemas durante la fotoinhibición
(Warner, 1999; Fitt et al., 2000), la
producción de aminoácidos tipo
micosporina (AAM) que fungen como
filtros contra los rayos UV (Fine et al.,
2002), así como la síntesis de diversas
proteínas involucradas en la fotosíntesis
(Tchemov et al., 2004).
Figura 2. Relación entre el índice mitótico
(IM) de zooxantelas expulsadas y la tasa de
expulsión (TE) de zooxantelas del coral P.
damicornis de Oahu Hawaii. Fuente:
Baghdasarian y Muscatine (2000).
TE zooxantela (d-1)
IM zoox. expulsadas (%)
TE zooxantela (d-1)
IM zoox. expulsadas (%)

19
En los sistemas arrecifales, el nitrógeno suele ser el nutriente limitante, a
excepción de zonas específicas bajo la influencia de surgencia, aportes terrígenos o
descargas de aguas servidas (D´Elia y Wiebe, 1990). Sin embargo, Swart et al., 2005 et
al., (2005), reportan que la concentración de nitrógeno, tanto en el tejido de coral como
en las zooxantelas se mantiene estable en el tiempo. Esta estabilidad sugiere una fuente
de nitrógeno intrínseca al coral, como por ejemplo la fijación de nitrógeno por parte de
otros microorganismos asociados al coral holobionte.
Se han identificado especies y/o ribotipos de bacterias y cianobacterias en tejido y
esqueleto de corales escleractíneos capaces de fijar nitrógeno (Lesser et al., 2004).
Rohwer et al., (2001, 2002) y Frías-López et al., (2002, 2004) entre otros, han
identificado varios ribotipos de α-proteobacterias en tejido de tres especies de corales
escleractíneos capaces de fijar nitrógeno. Asimismo, Muscatine y Kaplan (1994) reportan
que el tejido de coral (sin distinción entre componentes) se encuentra más enriquecido
con δ15N que las zooxantelas.
En este sentido, la comunidad microbiana del tejido del coral, así como del
esqueleto podrían representar una fuente de nitrógeno, y aún más importante, una fuente
relativamente constante de este nutriente, tanto para el metabolismo del coral, como para
el metabolismo de la zooxantela, la fotosíntesis de ésta y la síntesis de productos como
los AAM importantes tanto para la zooxantela, como para el coral. Sin embargo, es
necesario llevar a cabo estudios con isótopos como δ15N, discerniendo los distintos
componentes del coral holobionte, a fin de establecer la contribución real de estos
microorganismos al metabolismo del nitrógeno en el coral, así como también su
importancia relativa en el metabolismo de la zooxantela y el posible papel en el
mantenimiento de la relación coral-zooxantela, a través de la influencia en la síntesis de
productos como los AAM y pigmentos.

20
3.2. Mecanismos de Disrupción de la Simbiosis Coral-Zooxantela
'
Fagoone'et#al.,'(1999)'ha'propuesto'que'el'blanqueamiento'forma'parte'de'la'
variabilidad' natural' en' las' fluctuaciones' de' las' densidades' y/o' diversidad' de'
zooxantelas' dentro' de' las' colonias' de' corales' y' que,' estas' fluctuaciones' están'
relacionadas' con' la' temperatura' y' con' la' radiación.' Sin' embargo,' el' cambio' en' la'
diversidad'de'zooxantelas'intracolonia,'así'como'fluctuaciones'en'la'densidad'de'las'
misma' ha' sido' reportado' sin' que' el' coral' presente' signos' visibles' de'
blanqueamiento' (Baker,' 2004).' ' El' mismo' autor' reporta' una' correlación' negativa'
entre'las'densidades'de' zooxantelas' y' la' temperatura' y'radiación,'correspondiendo'
las' menores' densidades' de' zooxantelas' con' las' épocas' de' mayor' temperatura' y'
radiación.''
'
Mientras que el estrés térmico parece ser el principal causante del
blanqueamiento, se ha reconocido que la radiación solar, tanto la fotosintéticamente
activa (RFA: 400-700 nm), como la ultravioleta (UVR: 290–400 nm, UVB: 290–320 nm,
UVA: 320–400 nm) también ejercen un efecto en la capacidad fotosintética de la
zooxantela, específicamente, del fotosistema II (PSII), cuya disrupción esta asociada al
blanqueamiento (Lesser et al., 1990; Shick et al., 1996; Jones et al., 1998; Lesser, 2004;
Smith et al., 2005; Sanderman, 2006). Sin embargo, los mecanismos a través de los
cuales ocurre el blanqueamiento a nivel celular, parecen diferir de acuerdo al factor de
estrés que se considere.'
En el caso de la RFA, a partir de los resultados de diversos estudios con
zooxantelas aisladas (in vitro) y en el coral holobionte (in vivo), en los que se han medido
parámetros fotosintéticos - como la relación fluorescencia variable/fluorescencia máxima
(Fv/Fm) como indicador de estrés, la tasa de transporte de electrones y los mecanismos
de protección no fotoquímicos, relacionado con el desplazamiento de H+ a través de la
membrana tilacoide en el ciclo de la xantofila- con el uso de fluorometría de pulso
modulado de amplitud (PAM, por sus siglas en inglés) (Jones et al., 1998, 2001) se ha

21
demostrado una relación entre la intensidad de RFA y el funcionamiento del fotosistema
II.
Así, cuando la intensidad de luz sobrepasa los mecanismos de protección a la
fotoinhibición de las zooxantelas (e.g. conversión de Diadinoxantina en Diatoxantina), la
cadena de transferencia de electrones es interrumpida y la excitación subsiguiente de los
centros de excitación de la clorofila. Esto causa la formación de su homólogo radical
feofitina, la cual reacciona con moléculas de O2 -abundantes en el ambiente hiperóxico
característico de las células de la gastrodermis de corales simbiontes- (Shick, 1995),
formando una especie molecular del oxigeno de alta energía (e.g. anión superóxido), el
cual a su vez, reacciona con otros compuestos carbonados y lípidos formando peróxido.
Este peróxido puede dañar las membranas tilacoides, así como las moléculas de clorofila,
reduciendo la cantidad de pigmentos de la zooxantela y en consecuencia, provocando el
blanqueamiento (Jones et al., 1998; Smith, 2005).
Por su parte, el incremento en la temperatura, se cree que afecta al PSII, a través
de la degeneración de enzimas involucradas en el ciclo de Calvin durante la fotosíntesis,
así como al centro de excitación D1 de este fotosistema, culminando igualmente en la
producción de peróxido y otras especies oxigenadas dañinas (EOD), disminuyendo así la
tasa fotosintéticas y/o resultando en la liberación de las zooxantelas por parte del
hospedador (Fig. 3) (Jones et al., 1998; Warner et al., 2002; Smith et al., 2005).
El aumento en la temperatura, aunado al aumento en la intensidad de RFA,
produce un efecto sinérgico, que se traduce en un incremento en la cantidad de peróxido
y EOD que, de sobrepasar la tasa a la cual el centro de excitación D1 es sintetizado,
produce un daño en el PSII y la difusión de estos radicales hacia la célula del hospedador,
el cual libera a las zooxantelas por exocitosis, apoptosis y/o necrosis (Smith et al., 2005;
Sandeman, 2006).

22
En este sentido, la
disrupción completa de la
relación entre el coral y la
zooxantela durante el
blanqueamiento, dependerá
de la intensidad de los
factores estresores, así como
el tiempo que el holobionte
este expuesto a éstos (Salih et
al., 2006).
Cualquiera' que' sea'
el'grado'de'disrupción'de'la'
relación' coral<zooxantela'
(disminución' en' el'
contenido' de' pigmentos,'
disminución' en' la' tasa'
fotosintética'o'liberación'de'
la' zooxantela' por' parte' del'
coral),' el' resultado' es' un' desbalance' energético' del' coral' debido' a' la' abrupta'
reducción'de'carbono'fijado'fotosintéticamente'(Anthony'et#al.,'2007).'
Como se describió en los apartados anteriores, la disrupción en la relación coral-
zooxantela por blanqueamiento es aparentemente causada por un aumento en la
temperatura, por la irradianza, por un efecto sinérgico de ambos y/o por la duración de
los factores de estrés (Hoegh<Guldberg'y'Smith,'1989;' Fitt' et# al.,' 1993;'Lesser,'1997;'
Jones y Yellowlees, 1997; Lesser,' 2004; Sandeman, 2006). Esto ha sido probado en
estudios de manipulación en laboratorio, así como en estudios correlativos en campo
(Hoegh<Guldberg'y'Smith,'1989;'Fitt'et#al.,'1993; Salih et al., 2002; Coles'and'Brown,'
2003;'Hill'et#al.,'2004; Smith et al., 2005; Fabricius, 2006; Sandeman, 2006).
Figura 3. Fotosíntesis bruta (µmol O2 zooxantela–1 h–1) de las
zooxantelas de Stylophora pistillata expuestas a temperaturas de 28,
30, 32, 33 or 34 °C for 1 or 4 h (experimento 1), o 4 h (experimento
2), bajo luz artificial (400 µmol quanta m–2 s–1). Los datos son medias
de 4 réplicas ± 95% IC. * P < 0·05. Fuente: Jones, 1998.
T exposición
Fotosíntesis Bruta (10-6 µmol O2 zoox.-1 h-1
Temperatura °C
T exposición
Fotosíntesis Bruta (10-6 µmol O2 zoox.-1 h-1
Temperatura °C

23
Sin embargo, Kushmaro et al., (1996, 1997) proponen que el blanqueamiento en
corales, al menos en colonias de Oculina patagonica en las costas del Mediterráneo,
también puede ser causado por un bacteria patógena identificada como Vibrio shiloi AK-
1. Los autores, conjuntamente con otros trabajos publicados sobre el tema (Banin et al.,
2000ª, 2000b; Ben-Haim et al., 2003), aseguran que el blanqueamiento es en realidad el
resultado de un proceso infeccioso y que el agente etiológico responsable es la bacteria V.
shiloi, cuya virulencia se ve afectada por la temperatura (Banin et al., 2000 a y b).
Kushmaro et al., (1997), demostró experimentalmente que el aumento en la
temperatura causaba un aumento en la tasa de división de V. shilloi. Posteriormente
Banin et al (2000b) reportan que la virulencia de V. shilloi depende de la temperatura a la
cual es cultivada la bacteria, ya que inoculaciones a corales sanos de O. patagonica con
suspensiones de V. shiloi cultivadas a 16°C no causaban blanqueamiento en estas
colonias, sin importar la temperatura a la que fuese sometido el coral.
Este grupo de investigadores de Israel, en una serie de trabajos reportan el
cumplimiento de los postulados de Koch en el modelo O. patagonica-V. shiloi;
econtrando: (1) V. shiloi se identificó en 28 de 28 colonias blanqueadas de O. patagonica,
mientras que no fue identificado en 24 de 24 colonias aparentemente sanas, (2) V. shiloi
fue aislado de una colonia blanqueada y mantenido en cultivo puro (3) La inoculación de
células de V. shiloi en colonias aparentemente sanas de O. patagonica causó el
blanqueamiento del 83% de las colonias en 20 días a 29°C, mientras que en colonias
mantenidas bajo las mismas condiciones o con adición de antibióticos no mostraron
signos de blanqueamiento y (4) V. shiloi fue recuperado de las colonias infectadas
(Kushmaro et a., 1996, 1997; Banin et al., 2000b).
El mecanismo de infección de V. shiloi a O. patagonica también ha sido descrito.
De acuerdo con Banin et al., (2001a), la bacteria que se encuentra en el mucus del coral,
se adhiere de la superficie del coral por un receptor con lado β-galacto; una vez dentro de
la célula, se multiplica y pierde el flagelo, en este estado, la bacteria no es cultivable.

24
El debate acerca de las causas del blanqueamiento aún sigue en pie. La mayoría
de los trabajos lo adjudican al efecto directo de estresores como la temperatura y la
irradianza sobre el PSII de la zooxantela; mientras otro grupo de investigadores respalda
el modelo de blanqueamiento bacteriano, en el cual agentes estresores como la
temperatura provocan la expresión de un gen en el patógeno que le permite la penetración
al tejido del coral (Bourne et al., 2008).
A pesar de cumplir los postulados de Koch, el modelo de blanqueamiento
bacteriano, muestra algunas inconsistencias; éstas son: (1) sólo ha sido probado con O.
patagonica en el Mediterráneo y P. damicornis en el Mar Rojo, con V. shiloi y V.
coralilyticus como agentes patógenos, respectivamente y, en el segundo caso, el
blanqueamiento es producto de la lisis del coral (Ben-Haim et al., 2003), (2) los autores
reportan que el blanqueamiento de O. patagonica ocurre a través de una toxina
sintetizada por V. shiloi capaz de inhibir la fotosíntesis de la zooxantela; sin embargo, en
los experimentos realizados con fracciones de esta toxina (toxina P), la fotosíntesis de la
zooxantela disminuyó sólo cuando la toxina era agregada en conjunto con NH4Cl y no
provocó efecto alguno por si sola (Fig. 4) (Banin et al., 2001b). Más aún, los mismos
autores sugieren que la producción de enzimas proteolíticas y celulolíticas extracelulares
por parte de la bacteria, también son capaces de dañar a la zooxantela, sin embargo, los
experimentos en base a los cuales concluyen esto, fueron llevados a cabo en cultivos de
zooxantelas mantenidas a 29°C, por lo cual no es posible diferenciar el efecto de estas
enzimas de el de la temperatura.

25
A pesar de estas
inconsistencias, estudios
realizados en el Caribe, con
colonias de M. annularis, M.
franksi y Acroporidos han
demostrado que la comunidad
microbiana varía en composición
y abundancia relativa de especies
durante el blanqueamiento,
volviendo a su estado previo una
vez recuperado el coral (Ritchie
y Smith, 1995). Ritchie et al.,
(1994) reporta que durante el
blanqueamiento, la comunidad
microbiana asociada a mucus y tejido cambia de estar dominada por especies del género
Pseudomona a estar dominadas por especies del género Vibrio. Igualmente, Bourne et al.,
(2008) reporta que la abundancia de ribotipos pertenecientes al género Vibrio en las
librerías analizadas durante el blanqueamiento de colonias de A. millepora en la Gran
Barrera aumentaba drásticamente durante el período de blanqueamiento, es decir, los
meses de mayor temperatura (Fig. 6).
3.2.1. Disrupción de la asociación coral-zooxantela en el coral holobionte:
papel de la microbiota
De ser cierto el modelo del blanqueamiento bacteriano, entonces los socios
microbianos del coral holobionte, jugarían un papel protagónico en la disrupción de la
relación coral-zooxantela, no sólo como agentes patógenos, sino también como posibles
controles de éstos. En este sentido, los mismos autores que proponen y apoyan el
blanqueamiento bacteriano, proponen la Hipótesis Probiótica de Corales (Reshef et al.,
2006) para explicar la resistencia de la población de Oculina patagonica en el
Mediterráneo al blanqueamiento causado por Vibrio shiloi.
Tiempo (min)
Actividad Fotosintética
Toxina P
NH4Cl
Toxina P+NH4Cl
Tiempo (min)
Actividad Fotosintética
Toxina P
NH4Cl
Toxina P+NH4Cl
Figura 4. Cinética de la inhibición de la fotosíntesis de
zooxantelas aisladas de O. patagonica por la toxina P de V.
shiloi. Fuente: Banin et al., 2001.

26
Los autores proponen que el coral vive en una estrecha relación simbiótica con
una comunidad de microorganismos metabólicamente activa, cuya abundancia relativa de
especies cambia en respuesta a la variación de alguna condición ambiental (e,g.,
incremento en la temperatura del agua), de forma tal, que le permite al coral adaptarse a
las nuevas condiciones. Sin embargo, el mecanismo por el cual el estrés ambiental y/o
antropogénico es capaz de alterar la relación entre el coral y la microbiota asociada a este
es aún desconocido.
Igualmente otros autores han propuesto
que la microbiota asociada a corales
escleractíneos puede evitar el desarrollo de
patogénesis en el tejido de los corales y que de
alguna forma, esta propiedad puede ser alterada
por factores ambientales. En la mayoría de los
casos, luego de la interrupción en la relación
entre el coral y la comunidad microbiana
“normal”, producto de la exposición a algún
factor estresante, el coral suele infectarse con
alguna enfermedad (Kline, 2004; Ritchie, 2006;
Rosenberg, 2007).
En este sentido, se pueden considerar el
modelo propuesto por Cavada (2007) y el
modelo de Klaus et al., (2007), para describir
los posibles papeles que juega la microbiota
asociada al coral, durante la disrupción de la
relación coral-zooxantela por blanqueamiento. El primer modelo propone que si alguno
de los componentes de la comunidad de microorganismos que habita en el mucus, actúan
como “controles” de especies potencialmente patógenas, alguno de estos componentes
pueden responder a cambios climáticos y/o efectos antropogénicos episódicos más
Periodo de Blanqueamiento
Periodo de Blanqueamiento
Clones de Vibrio sp. (%)
Clones de Vibrio sp. (%)
Periodo de Blanqueamiento
Periodo de Blanqueamiento
Clones de Vibrio sp. (%)
Clones de Vibrio sp. (%)
Figura 5. Porcentaje de clones de Vibrio
sp. asociados a las librerías de tejido y
mucus de dos clones AM-28 (a) y AM-29
(b) de A. millepora. Fuente: Bourne et al.,
2008

27
rápidamente que el coral o las zooxantelas, alterando la composición de éstos y
consecuentemente los mecanismos de “control” sobre especies patógenas (Fig. 6b).
Este modelo podría ser ejemplificado con el blanqueamiento bacteriano de O.
patagónica. El cambio en la composición y abundancia relativa de especies de
microorganismos en el mucus del coral, debido a un cambio en la temperatura podría
eliminar o reducir las poblaciones de, por ejemplo, algunas especies de hongos como
Aspergillus, capaces de sintetizar galactopyranosyl, que puede ser convertido en metil
beta-D-galactopyranosa por transglicolación (Yoon y Ajisaka, 1996). Este producto
bloquea el lado beta-galacto de V. shiloi, impidiendo así la adhesión de la misma al tejido
del coral (Banin et al., 2000b).
Dado que, la composición y abundancia relativa de microorganismos del mucus
de los corales escleractíneos es muy variable, tanto entre especies de coral, como entre
colonias de la misma especie, en profundidad y en el tiempo (Rohwer et al., 2001,2002;
Klaus et al., 2005; Koren y Rosenberg; 2006; Klaus et al., 2007; Cavada et al., en
preparación), esta variabilidad podría explicar la variabilidad tanto en el blanqueamiento
como en la intensidad y extensión del mismo entre colonias de la misma especie.
En el caso del segundo modelo, el cual establece que variaciones en factores
climáticos y/o los efectos antropogénicos pueden afectar al coral, a las zooxantelas o a
ambos, modificando la composición del mucus y consecuentemente la composición de la
microbiota que en él habita (Fig. 6ª), éste estaría en concordancia con la mayoría de los
resultados publicados en relación al blanqueamiento en el Caribe y el Pacífico, en donde
los patrones de blanqueamiento varían entre colonias de la misma especie, entre
localidades, sitios y profundidades, estando siempre relacionado el blanqueamiento con
aumento en la temperatura del agua y/o la irradianza (Brown y Suharsono, 1990; Fitt y
Warner, 1995).
Igualmente, este modelo estaría en cierto grado pareado con la Hipótesis
Adaptativa del Blanqueamiento –la pérdida o expulsión de las zooxantelas, tiene el

28
potencial de permitir al coral hospedador establecer una nueva simbiosis con un nuevo
conjunto de zooxantelas (clados y/o filotipos) mejor adaptadas a las nuevas condiciones
ambientales- (Fautin y Buddermaier, 2004). Se ha demostrado que aún en las especies de
corales en las que la transmisión de la zooxantela es vertical (cigotos o larvas
zooxanteladas), la disponibilidad de clados en el ambiente, así como la biogeografía
tienen un efecto en la diversidad intraespecífica de zooxantelas en las colonias adultas
(Fig. 7) (Van Oppen et al., 2001, 2004, La Jeunesse et al., 2004).
AMBIENTE
zooxantelas
Coral holobionte
CSM
AMBIENTE
zooxantelas
Coral holobionte
CSM
AMBIENTE
zooxantelas
Coral holobionte
CSM
AMBIENTE
zooxantelas
Coral holobionte
CSM
Figura 6. Modelos teóricos acerca del mecanismo a través del cual los factores ambientales pueden alterar
la relación entre el coral y la comunidad de microorganismos asociada a éste. a Modelo 2. b Modelo 1.
Asimismo, se ha demostrado que el coral es capaz de cambiar la combinación de
clados y/o filotipos de zooxantelas en función al aumento de temperatura e irradianza, así
como antes y durante el blanqueamiento (Baker, 2003, 2004). De acuerdo al segundo
modelo, esta variabilidad en la diversidad intraespecífica de zooxantelas entre colonias de
la misma especie explicaría la dificultad en establecer la especificidad de la comunidad
microbiana asociada al mucus de corales escleractíneos, así como las variaciones en la
estructura comunitaria de la microbiota del mucus. Asimismo, e igual que en el caso del
primer modelo, se podría explicar la variabilidad en los patrones de blanqueamiento ya
que las zooxantelas tienen una aparente capacidad limitada de aclimatación fisiológica a
cambios de temperatura, debido a que la susceptibilidad de la membrana tilacoide de
estos dinoflagelados endosimbiontes al daño por EOD depende del contenido de ácidos
a
b

29
grasos poli-insaturados delta-6,9,12,15-cis-octadecatetraenoico de la misma, el cual
parece ser específico para cada filotipo (Tchemov et al., 2004).
En el caso de eventos masivos de blanqueamiento, los cuales resultan
normalmente en mortandad masiva de las colonias blanqueadas, y por tanto, no se
observa una variabilidad entre colonias blanqueadas, la intensidad y duración del factor
estresor, puede ser determinante de los patrones de blanqueamiento observados, más allá
del modelo de blanqueamiento del coral holobionte que se considere.
Sin embargo, se debe tener
presente que en ningún caso los
modelos propuestos acerca del papel
de la microbiota asociada al coral
holobionte en la disrupción de la
relación zooxantela-coral por
blanqueamiento son mutuamente
excluyentes. De los trabajos
publicados en la actualidad en los
que se evalúa el blanqueamiento, la
mayor parte se concentran en la
relación coral-zooxantela (~30%) y
temperatura (~45%), mientras que
solo un 2% ha considerado la
densidad de las zooxantelas, conjuntamente con la presencia del agente patógeno
causante del blanqueamiento bacteriano (Banin et al., 2003). Sin embargo, ningún trabajo
ha combinado la diversidad intraespecífica de zooxantelas, la presencia y abundancia de
posibles agentes patógenos del blanqueamiento bacteriano y la composición y abundancia
relativa de especies de microorganismos (no sólo bacterias) asociadas al coral; cubriendo
la variabilidad temporal de estos factores para explicar los patrones de blanqueamiento
(Fig. 8). Estudios que consideren esta aproximación son necesarios para poder esclarecer
# Generos coral
# tipos de zoox./# generos de coral
# Generos coral
# tipos de zoox./# generos de coral
Figura 7. Diversidad de tipos (IT) de zooxantelas para
varias localidades del caribe (circulos) y el pacífico
(recuadros) en distintas localidades (1) Hawai, (2)
Bahamas, (3) Belice, (4) Curacao, (5) México, (6) Gran
Barrera Central, (7) Japon, (8) Heron Island GB (9) Rib
GB y (10) Feather. Fuente: LeJeunesse et al., et al., 2004.

30
los mecanismos involucrados en el proceso de blanqueamiento del coral como un
holobionte.
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
DZ BB C%Z C%M Z%BB C%Z%P(BB) C%Z%P(BB)%
M
B%T B%I B%UV BB%T BB%UV DZ%P(BB)
%
Tot al Ex p .
Figura 8. Porcentaje de trabajos revisados (1979-Feb/2008), relacionados al blanqueamiento en corales, de
acuerdo a los componentes del coral holobionte considerados. DZ: diversidad zooxantelas, BB:
blanqueamiento bacteriano, C-Z: relación coral-zooxantela, C-M: relación coral microorganismos (no
patógenos), Z-BB: zooxantela blanqueamiento bacteriano, C-Z-P(BB): coral-zooxantela y patógenos del
blanqueamiento bacteriano, C-Z-P(BB)-M: coral-zooxantela-microorganismos y patógenos del
blanqueamiento bacteriano, B-T: blanqueamiento y temperatura (incluyendo aquellos con la zooxantela), B-I:
blanqueamiento e irradianza, B-UV: blanqueamiento y radiación ultravioleta, BB-T: blanqueamiento
bacteriano y temperatura, BB-UV: blanqueamiento bacteriano y radiación UV, DZ-P(BB): diversidad
intraespecífica de zooxantelas y patógenos del blanqueamiento bacteriano. N= 248. Columnas sólidas:
trabajos revisados, Columnas a cuadros: trabajos experimentales.
Igualmente, las variaciones en las características cualitativas y cuantitativas del
mucus durante el blanqueamiento, son aún desconocidas. Las diferentes técnicas de
colección, almacenamiento y análisis de mucus en corales escleractíneos sanos ha
dificultado la determinación de la composición del mismo, más allá de la cuantificación
de carbono orgánico disuelto y particulado, contenido de nitrógeno y fósforo e
identificación de las mucinas o glicoproteínas (Brown y Bythell, 2005). Asimismo, no se
ha investigado el cambio en la composición del mucus durante el blanqueamiento o luego
de la adquisición de nuevos clados o filotipos de zooxantelas por parte del coral. Sin
embargo, se ha reportado que el lado oligosacárido de las cadenas de glicoproteínas del
mucus, varía entre especies de coral y en colonias de la misma especie, pudiendo estar

31
compuestas de entre 2 a 20 monosacáridos, como por ejemplo, arabinosa, D-manosa, N-
acetil-D-glucosamina, D-galactosa y L-fucosa entre otros (Meikle et al., 1988).
3.3. El Blanqueamiento: “otros socios” del coral holobionte como posibles fuentes de
Carbono
Los recursos energéticos del coral deben ser compartidos entre una variedad de
funciones vitales como reproducción, crecimiento, remoción de sedimentos,
mantenimiento, reparación de heridas, etc.; por lo que la energía intracolonial y la
integración de los recursos representan una habilidad básica de preservación y una de las
ventajas más importantes de los organismos coloniales, especialmente durante el
blanqueamiento (Fine et la., 2002; Hoogenboom et al., 2006).
A pesar de la importancia energética de la simbiosis zooxantela-coral para la
sobrevivencia y mantenimiento de la colonia, la traslocación de recursos en corales
blanqueados ha sido poco estudiada. Klaus et al., (2005) proponen que las bacterias
asociadas a la capa mucopolisacárida de los corales pueden dividirse en cuatro grupos
funcionales de acuerdo a la posible influencia en el coral: (1) bacterias con influencia en
la nutrición, (2) bacterias patógenas, (3) bacterias que limitan el crecimiento de formas
patógenas, y (4) bacterias puramente comensales sin impacto en ninguno de los otros
grupos funcionales.
Una buena proporción de las bacterias asociadas al mucus del coral, sirve como
fuente de alimento al coral, vía transporte ciliar (Brown y Bythell, 2005). La heterotrofía
en corales hermatípicos puede proveer una fuente de carbono y otros nutrientes, como el
nitrógeno, compensando así una disminución en la fotoautotrofía (Anthony y Fabricius,
2000). Sin embargo, la ingestión de bacterias, protozoarios, zooplancton y microalgas
suple sólo aproximadamente un 30% del carbono total requerido para las funciones
metabólicas del coral (Houlbrequé et al., 2005).

32
Durante el blanqueamiento, en donde una gran proporción de zooxantelas son
liberadas del coral y la capacidad fotosintética de las zooxantelas simbiontes no liberadas
se ve comprometida, los microorganismos fotosintéticos asociados al coral holobionte
juegan un papel importante en el metabolismo energético del coral, ya que son capaces de
traslocar el carbono y otros compuestos orgánicos fijados por fotosíntesis al coral. Ralph
et al., (2007), identificaron microorganismos fotosintéticamente activos a diferentes
profundidades del esqueleto de Porites lutea y Goniastrea australensis. Los autores
también reportan que la actividad fotosintética aumentaba en la banda verde (capa de
algas endolíticas en la superficie del esqueleto del coral).
Igualmente, Fine y Loya (2002), reportan que tanto la biomasa como la
concentración de clorofila de los microorganismos fotosintéticos endolíticos aumentan
durante el blanqueamiento en O. patagonica. Los autores reportan que la concentración
promedio de clorofila en el esqueleto de colonias aparentemente sanas fue de 4,6 ±1,57
µg/cm2, mientras que en colonias blanqueadas fue de 14,8±1,57 µg/cm2. Asimismo,
reportan que la actividad de traslocación de 14C, desde el esqueleto hacia el tejido en
corales blanqueados aumentó significativamente.
Este aumento es adjudicado al incremento en la penetración de la RFA a través
del tejido blanqueado. Sin embargo, Bachok et al., (2006) reporta que estos
microorganismos endolíticos experimentan fotosaturación a irradianzas de tan sólo 6µmol
foton m-2 s-1. En este sentido, todos los microorganismos fotoautótrofos asociados al
coral, ya sea en mucus o en tejido podrían, facultativamente o no, traslocar productos
orgánicos fotosintetizados al coral durante el blanqueamiento, representando no sólo una
fuente de carbono para el coral, sino también de otros compuestos orgánicos.
Conjugando los modelos propuestos acerca de la relación del coral con la
zooxantela, del coral y otros microorganismos, así como modelos acerca del
blanqueamiento con los resultados de los trabajos publicados sobre la fisiología del
blanqueamiento, la ecofisiología de las zooxantelas y de otros microorganismos

33
asociados a corales escleractíneos, pareciera que la dinámica del blanqueamiento en el
coral afecta directamente la composición y abundancia relativa de especies de
microorganismos en el mucus y tejido del mismo y algunas propiedades fisiológicas de
aquellos que se encuentran en el esqueleto. Asimismo, estos microorganismos, pudieran
jugar un papel importante tanto en el mantenimiento de la relación coral-zooxantela y la
disrupción de esta asociación, como en la recuperación del coral durante el
blanqueamiento.
Determinar que papel que juegan los microorganismos asociados a los distintos
componentes (esqueleto, tejido y mucus) en la energética y metabolismo del coral
holobionte durante el blanqueamiento, así como los mecanismos a través de los cuales se
cumplen estos papeles, ayudará a entender los patrones y la dinámica de recuperación de
los corales al blanqueamiento. Sin embargo, se hace necesario la integración de los
distintos componentes del coral holobionte en los estudios de blanqueamiento de corales
escleractíneos a fin de establecer específicamente el papel de cada uno en las distintas
etapas de la dinámica del blanqueamiento.

34
4. CONCLUSIONES
• El blanqueamiento, en todas las etapas de la dinámica del mismo en el coral
holobionte parece tener una influencia en la composición y abundancia relativa de
especies del componente microbiano de la microbiota asociada a éste y en base al
modelo de la relación zooxantela-coral-microbiota, podría inferirse que también
podría tener una influencia en los otros componentes de la microbiota, al menos,
de aquella asociada a mucus y tejido.
• Se hace necesaria la consideración de la diversidad intraespecífica de zooxantelas,
la composición y abundancia relativa de especies de microorganismos (no sólo
bacterias) asociadas al coral, así como la composición del mucus antes durante y
después del blanqueamiento.
• La microbiota asociada al coral holobionte, específicamente, algunas bacterias y
cianobacterias en tejido, parecen jugar un papel de forma indirecta, en la
regulación y mantenimiento de la relación coral-zooxantela, a través del
metabolismo del nitrógeno del coral.
• Algunas especies del componente microbiano de la microbiota asociada al coral,
actúan como agentes patógenos del blanqueamiento bacteriano en colonias de
Oculina patagonica del Mediterraneo y de Pocillopora damicornis del Mar Rojo.
• Componentes de la microbiota del mucus de corales escleractíneos podrían jugar
un papel clave en el proceso de infección del blanqueamiento bacteriano, a través
de la producción de metabolitos secundarios, evitando la penetración de los
agentes patógenos.
• Microorganismos fotosintéticos en el esqueleto del coral, parecen aportar carbono
al coral blanqueado. Asimismo, otros microorganismos capaces de realizar
fotosíntesis, tanto en mucus, como en tejido del coral, podrían de forma
facultativa o no, constituir fuentes de carbono para el coral blanqueado.

35
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