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Los moluscos como bioindicadores

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El creciente deterioro de los ecosistemas acuá-
ticos debido al incremento de los niveles de con-
taminantes como consecuencia de diversas acti-
vidades humanas es un problema crítico de nues-
tros tiempos. Los estuarios y las zonas costeras
son las más afectadas, debido principalmente al
transporte uvial y a la lixiviación de los conta-
minantes. Una de las principales preocupaciones
de la presencia de desechos industriales, urbanos,
agrícolas, y otros productos químicos en el medio
ambiente acuático se reere a las consecuencias
ambientales que potencialmente pueden causar
estos sobre la biota (Davis et al., 2001; Khanga-
rot y Rathore, 2003). La exposición de los orga-
nismos acuáticos a xenobióticos puede inducir
no sólo cambios siológicos, bioquímicos y/o
morfológicos a nivel individual (Rainbow, 1990;
Ansari et al., 2004), sino que también pueden
inuenciar la abundancia de especies (Preston,
2002). Parámetros como la riqueza (cantidad de
especies presentes en una comunidad), la diver-
sidad (tiene en cuenta la riqueza y el carácter de
común o raro) y la equitatividad (regularidad con
que los individuos están distribuidos entre las es-
pecies presentes en la comunidad), entre otros,
proveen herramientas fundamentales para compa-
rar comunidades (Begon et al., 1986). Todas estas
características están inuenciadas por la etapa
sucesional en que se encuentra la comunidad y,
eventualmente, por la ocurrencia de disturbios,
entre ellos los originados por la presencia de xe-
nobióticos (Calcagno et al., 1997, 1998).
En nuestro país, numerosas investigaciones se-
ñalan el uso de moluscos en estudios de biomo-
nitoreo ambiental para caracterizar y cuanticar
las concentraciones de contaminantes acuáticos.
Especies de gasterópodos como Trophon brevis-
pira y Nacella (P) magellanica son utilizadas en
el monitoreo de los niveles de metales en la Antár-
tida y en Tierra del Fuego (de Moreno et al., 1997;
Conti et al., 2012). En particular los bivalvos son
elegidos como bioindicadores con el objeto de de-
tectar perturbaciones relacionadas con la presen-
cia de contaminantes debido a su amplia distribu-
ción geográca y abundancia, rasgos sedentarios,
resistencia y capacidad de bioacumular xenobió-
ticos de la columna de agua y de los sedimentos,
alimentación por ltración y longevidad (Elder y
Collins 1991; Goldberg y Bertine, 2000; Andral
et al., 2004; Viarengo et al., 2007). Existen ante-
cedentes del uso de bivalvos, tanto dulceacuícolas
como marinos en el monitoreo de metales, como
por ejemplo Neocorbicula limosa y Corbicula u-
minea en el Río de La Plata, Diplodon chilensis
en lagos Andino Patagónicos (Verrengia Guerre-
ro y Kesten, 1993; Bilos et al., 1998; Guevara et
al., 2004), y la almeja Mesodesmas mactroides en
las costas Bonaerenses (Thompson y Sánchez de
Bock, 2007). Otros estudios abordan el monitoreo
de los niveles de hidrocarburos en agua, en los
sedimentos y bioacumulados en tejidos de diver-
sas especies marinas, como los mejillones Brachi-
dontes sp., Tagelus sp., Mytilus edulis chilensis, y
la cholga Aulacomya atra atra en el estuario de
Bahía Blanca, en Tierra del Fuego, y en Bahía
Nueva en la Provincia de Chubut respectivamen-
te (Arias et al., 2009; Amin et al., 2011; Massara
Paletto et al., 2009).
Por su parte, el enfoque ecotoxicológico en el
monitoreo ambiental se basa en el uso de biomar-
cadores, los cuales son respuestas metabólicas,
bioquímicas y siológicas especícas en los or-
ganismos, relacionadas con la toxicidad induci-
da por la exposición a xenobióticos (Boelsterli,
2003; Lam y Gray, 2003). Una característica fun-
damental de los biomarcadores en la evaluación
del impacto de los contaminantes es su capacidad
para detectar la aparición temprana de estrés y
predecir disturbios en varios niveles de organiza-
ción, debido a que cambios a nivel de los organis-
mos conducen a cambios en las poblaciones y las
comunidades (Walker et al., 2006).
Otros estudios han evidenciado respuestas de
los moluscos ante la presencia de contaminantes.
LOS MOLUSCOS
COMO BIOINDICADORES
Sebastián E. Sabatini y Javier A. Calcagno
Los moluscos como bioindicadores
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AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen al Consejo Nacional de Investigaciones Cientícas y Técnicas (CONICET).
Sebastián Sabatini agradece al IQUIBICEN-Dpto Química Biológica, Facultad de Ciencias Exactas
y Naturales, Universidad de Buenos Aires. Javier Calcagno agradece al CEBBAD-Departamento de
Ciencias Naturales y Antropológicas - Instituto Superior de Investigaciones (ISI) y a la Universidad
Maimónides por el apoyo brindado durante la realización de este trabajo.
Machado-Schiafno et al., 2009 determinaron
en Puerto Madryn, que la exposición a desechos
industriales puede provocar alteraciones citoge-
néticas (por ejemplo el incremento anormal de
micronúcleos) en el mejillón Mytilus edulis. Por
otra parte se ha comprobado en experimentos de
laboratorio la aparición de modicaciones en la
oviposición y la supervivencia embriológica del
caracol Biomphalaria glabrata, como respuesta a
la exposición a distintos tipos de metales (Ansal-
do et al., 2008).
Recientemente se ha comprobado que concen-
traciones ambientalmente tolerables de Tributiles-
taño (componente de pinturas anti incrustantes)
en las costas Argentinas involucran como res-
puesta la ocurrencia de imposex (neoformación
de un pene en hembras) en poblaciones dioicas de
gasterópodos marinos (Bigatti y Carranza, 2007;
Bigatti et al., 2009).
Las determinaciones de parámetros de estrés
oxidativo se han propuesto como biomarcadores
de contaminación ambiental ya que una gran va-
riedad de productos químicos y de contaminantes
tienen el potencial de causar daños en los orga-
nismos acuáticos (Winston y Di Giulio 1991; Li-
vingstone, 2001; van der Oost et al., 2003; Sa-
batini et al., 2009). La producción controlada de
especies reactivas de oxígeno (EROs) en las célu-
las aeróbicas tienen un papel esencial en diversos
procesos biológicos (Ames et al., 1993), no obs-
tante, dada su toxicidad, los organismos requie-
ren de numerosos mecanismos antioxidantes para
protegerse de reacciones oxidativas no deseadas
a distintos componentes celulares (proteínas, lípi-
dos y ADN) (Livingston et al., 1992). En circuns-
tancias normales existe un equilibrio entre la pro-
ducción de EROs y los procesos antioxidantes. El
desequilibrio entre la generación y la neutraliza-
ción de especies reactivas del oxígeno, ya sea por
un décit de las defensas o por un incremento en
la producción de EROs es lo que se denomina es-
trés oxidativo (Ames et al., 1993; Davies, 1995).
La literatura da cuenta de una gran cantidad de
trabajos tanto en investigaciones desarrolladas
a campo como en bioensayos de laboratorio, en
los que se estudian las respuestas a nivel de estrés
oxidativo (alteración de las defensas antioxidan-
tes y aumento del daño celular a componentes ce-
lulares) tanto en organismos dulceacuícolas como
marinos tras la exposición a metales, (Duarte et
al., 2011; Sabatini et al., 2011a), a hidrocarburos
(Ansaldo et al., 2005) y a aguas residuales domi-
ciliarias (Sabatini et al., 2011b).
El uso de biomarcadores de toxicidad en mo-
luscos ha aumentado considerablemente en los
últimos años, en estudios toxicológicos con el
objeto de predecir el impacto biológico causado
por la presencia de contaminantes, tanto a escala
geográca como temporal. Sin embargo, debido a
que los biomarcadores, además de ser afectados
por la presencia de xenobióticos también pueden
serlo por factores ambientales (por ejemplo la
temperatura) (Verlecar et al., 2007; Bocchetti et
al., 2008; Lushchak, 2011) o siológicos y me-
tabólicos (reproducción, envejecimiento) (Abele
et al., 2009) es necesaria la realización de futuras
investigaciones que permitan lograr una correcta
interpretación de las respuestas obtenidas con el
objeto de ser utilizadas para evaluar en forma más
eciente el impacto producido por la presencia de
contaminantes, y en la toma de decisiones y la im-
plementación de políticas ambientales por parte
de las Instituciones responsables de la regulación
y el manejo de los recursos acuáticos.
Los moluscos como bioindicadores
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Article
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Los manglares son ecosistemas altamente productivos y esenciales para numerosas especies. Sin embargo, han sufrido importantes pérdidas debido a la ocupación de espacios con fines industriales, tales como la acuicultura y agricultura. El objetivo fue determinar si la variación en la forma de la concha de Anadara tuberculosa está relacionada con la concentración de Cd y Pb en el tejido blando. Se recolectaron ejemplares en tres localidades de manglar del Ecuador continental. La localidad Esmeraldas se utilizó como sitio control debido a su bajo índice de contaminación en contraste con los sitios Guayas y El Oro, dos provincias con antecedentes de contaminación por metales pesados. Utilizamos coordenadas cartesianas y métodos de morfometría geométrica para analizar la variación y variabilidad de la forma de la valva derecha de A. tuberculosa. El análisis de variables canónicas indicó diferencias significativas entre las tres localidades, con la máxima variación de la forma ubicada en la porción derecha de la concha. Las concentraciónes de Cd y Pb en tejido no superaron el límite máximo permitido, sin embargo, Guayas registró la mayor concentración de Cd, acercándose al límite. En términos de variabilidad Esmeraldas presentó el mayor valor de disparidad morfológica. Sin embargo, las comparaciones pareadas de los valores de disparidad del sitio control con respecto a las localidades con altos índices de Cd no fueron significativas. Esmeraldas mostró la forma más disímbola en términos de disparidad parcial. Estos resultados indican la posibilidad de que la concentración de metales pesados produce variación en la forma de la valva de A. tuberculosa que es útil para distinguir entre los sitios de estudio. Los resultados enfatizan la necesidad de vigilar los niveles de Cd en las poblaciones de A. tuberculosa en las provincias de Guayas y El Oro con el propósito de conservar el ecosistema de manglar.
Article
Full-text available
The increasing occurrence of imposex in marine gastropods has been related to their exposure to the tri-substituted organotin compounds tributyltin (TBT) and triphenyltin (TPhT), which have been widely used as antifouling agents, and has been documented for more than 200 gastropod species. Odontocymbiola magellanica, a large benthic neogastropod, showed 85^100% imposex near harbours with high marine tra⁄c in Patagonia. We evaluated if, as predicted by the energy allocation hypothesis, females with imposex (FWI) were on average larger and/or heavier than normal individuals, and if there were di¡er-ences in shell morphometry associated with imposex, using both univariate and multivariate approaches. We detected di¡erences in two morphometric variables, but no overall e¡ect in shell shape, and *10% of reduction in body weight in FWI. In addition, the multivariate index of size suggested a positive e¡ect on FWI, in contrast to univariate analyses showing no di¡erences in shell length. The present results demon-strate that responses to TBT vary among gastropod species and that the energy allocation hypothesis may be useful only under certain conditions.
Article
Recruitment and mortality patterns in an intertidal population of Balanus amphitrite were studied for 4.5 years close to a sewage outfall near Quequen, Argentina. Recruitment occurred mainly during summer, although a small proportion of the population recruited in autumn. As a consequence of the failure of 4 successive annual recruitments, population density decreased almost steadily from 130 to 6 ind·m-2. With the exception of the postsettlement period, which was not considered in the present study, mortality was gradual during benthic life. The number of barnacles dying per unit time decreased as annual cohorts grew older. Mean longevity was estimated to be 22 months. Maximal longevity attained 5-6 years. Between 4 and 6 cohorts coexisted during the study period. The percentage of dead barnacles found with empty shells still attached to the substratum was higher in winter/spring than in summer/autumn, and increased with age. The causes of the extended life history of B. amphitrite at Quequen may be related to low temperature, low population density, and near absence of intraspecific competition and predation. The population studied seems to be regulated by recruitment and physical disturbance.
Article
A low-density, intertidal population of the barnacle Balanus amphitrite was studied close to a sewage outfall near Quequen, Argentina. Barnacles were individually followed during 3 consecutive years. Growth rates observed in the present study (orifice length 4.9-5.1 mm at the end of the first year) were remarkably lower than values previously reported for this species. A Von Bertalanffy growth equation was fitted to length-age data (K = 0.4-0.5, L∞ = 8.5-8.8, T0 = -0.5 to -0.7). Growth and production were higher in summer/autumn than in winter/spring. The production/biomass ratio fluctuated between 0.3 and 0.4 for the whole population, but was highest (1.8-1.9) during the first year of benthic life. Based on analysis of length-frequency distributions and following the fate of marked specimens, we verified the coexistence of 5 annual cohorts and therefore a maximal longevity of more than 5 years. Possible causes of this extended life history of B. amphitrite in the study area are discussed.
Article
The effect of chronic exposure to Escherichia coli on morphometrical parameters, different antioxidant defenses, lipid peroxidation and protein oxidation has been studied in digestive gland of the freshwater mussel Diplodon chilensis in the laboratory during 6 weeks. In, a parallel field study, we evaluated morphometrical and oxidative stress parameters in digestive glands of mussels collected from a sewage polluted area (SMA) and from a pristine area (control). Both sites were characterized by analyzing bacteriological and physic-chemical parameters. In the laboratory D. chilensis was able to filter bacteria at high concentrations with a clearing rate of 0.510±0.036L/h per gram of dry soft tissue mass. The digestive gland mass to shell length ratio (DGM/SL), reduced glutathione (GSH), lipid peroxidation, as concentration of thiobartituric acid reactive substances (TBARS), and glutathione-S-transferase (GST) activity of mussels fed with bacteria were significantly higher than those of control mussels after the fourth week. Fecal bacteria in lake water samples were undetectable in the control, and higher than 24,000MPN (most probable number)/100mL in SMA. DGM/SL was higher in SMA. No differences between sites were observed in total lipid and protein content, neither in superoxide dismutase activity. GSH content was higher in SMA, with no difference in the oxidized form. GST activity and MDA were significantly higher in SMA but protein oxidation was not affected.
Article
Polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHs), one of the major groups of anthropogenic environmental pollutants, were firstly identified and measured in coastal waters, native mussels and fish of an industrialized South American estuary.The aim of this study was to measure the PAHs concentrations and evaluate distribution and sources in surface seawater, native mussels (Brachidontes sp. and Tagelus sp.) and fish (Odontesthes sp.) from various coastal sites of the Bahía Blanca Estuary, in order to put the estuary in a global context and assess it ecotoxicological risk. For this, 40 samples of surface water were collected between August 2004 and February 2006 and analyzed by GC/MS for 17 PAHs, including the 16 EPA priority PAHs. In addition, main physicochemical parameters, nutrients and pigments were simultaneously obtained as key parameters to evaluate possible relationships. Finally, several native mussel communities and fish specimens were also analyzed for PAHs contents. The area of study is located at the Argentinean coast and presents an intensive human and industrial activity at the north shoreline.Total PAHs (Σ17 PAHs) in whole surface waters ranged from undetected to more than 4μg/l. Seasonal PAHs levels relationship with master parameters suggested a relationship between the phytoplankton microbiological cycling and the dissolved/suspended PAHs occurrence in water. In addition, Cluster Analysis was performed to identify the homogeneous groups of individual PAHs in water and Principal Component Analysis to extract underlying common factors. The result of PCA was similar to that of the cluster analysis; both could differentiate two subsets of pyrogenic sources and a petrogenic origin.PAHs levels in indigenous mussels (Brachidontes sp. and Tagelus sp.) ranged from 348 to 1597ng/g (dry weight). Fish specimens (Odontesthes sp.) showed a mean concentration of 1095ng/g d.w. in whole tissues. Mussel source ratios and PCA results were in good agreement with the dominant sources assessed for water samples and further enabled the linking of PAHs origins according to the sample location.The Bahía Blanca Estuary wide mean of the PAHs burden in mussels showed that the average PAH contamination level was within the “moderate” category. Levels appeared as ecotoxicologically risk safe for the inner stations; however, they were exceeding various safety criterions at the outer. Results indicate the needing of a systematic monitoring program for the area of study, in order to provide accurately assessment and management of risks for the regional population.
Article
In this study levels of five heavy metals—Cd, Cu, Ni, Pb, and Zn—were quantified in selected tissues of aquatic organisms and in sediments from the La Plata River. Fishes ( Odontesthes bonariensis and Pimelodus clarias ), snails ( Ampullaria insularum ), and bivalve molluscs ( Neocorbicula limosa ) were collected from a Recreational Fishing Association, nearby Buenos Aires harbor, during 1988 and 1989. Samples of snail hepatopancreas showed higher levels of metal concentrations than samples of fish livers, regarding the five metals quantified. In general, lower levels of heavy metals were observed in whole body samples of bivalves, with or without the gut contents, except for Cd. Both species of macroinvertebrates have demonstrated a great ability to bioaccumulate Cd. Many physical, chemical, and biological factors regulate the intake and accumulation of heavy metals by aquatic organisms. Therefore, it is difficult to assess the extent of pollution in biota from the La Plata River by direct comparisons with data previously reported in the literature. However, our results may be useful as reference levels of heavy metal contamination in selected organisms from this particular aquatic system. © 1993 John Wiley & Sons, Inc.