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LONG-TERM MONITORING OF THE CAVE SALAMANDER SPELEOMANTES STRINATII AT THE BIOSPELOGICAL STATION OF SAN BARTOLOMEO DI SAVIGNONE (GENOVA PROVINCE) -

Authors:
  • CESBIN Srl
  • Agenzia Regionale per la Protezione dell'Ambiente Ligure
  • Gruppo Speleologico Ligure "Arturo Issel" -Busalla

Abstract and Figures

The Biospelogical Station of San Bartolomeo di Savignone is located in the Scrivia Valley (north-western Italy). This horizontal tunnel,measuring about 40 m, was excavated in marlstones during World War II, when it was used as an air-raid shelter. This cavity was naturally colonized by a population of the cave salamander Speleomantes strinatii that shows a seasonal pattern of activity, with a summer peak in July. Since 1990, salamanders active on the cave walls are counted and from 1996 the absolute population size is estimated by means of a temporary removal experiment, in which salamanders are captured in three occasions, stored in terraria and released at the end of the experiment. A clear relationship between the estimated population size and the simple salamander count is observed; this latter could be considered an appropriate index of the salamander abundance. Overall, the population size remained constant over the study period, although it showed a certain degree of variability (coefficient of variation CV = 0.29). Moreover, a weak tendency to periodical fluctuations is observed. The demographic population structure (sex ratio and recruitment) appear constant, suggesting that the population is fluctuating near the environmental carrying capacity.
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MONITORAGGIO A LUNGO TERMINE DEL GEOTRITONE SPELEOMANTES STRINATII
NELLA STAZIONE BIOSPELEOLOGICA DI SAN BARTOLOMEO DI SAVIGNONE (GE)
S
EBASTIANO
S
ALVIDIO
1,2
, F
ABRIZIO
O
NETO
2
,
D
ARIO
O
TTONELLO
1
, M
AURO
V
ALERIO
P
ASTORINO
2
1
DISTAV-Università di Genova, Corso Europa 26, 16132-Genova; salvidio@dipteris.unige.it
2
Gruppo Speleologico Ligure Arturo Issel, Villa ex-Borzino, Busalla (GE); mvpastor@tiscali.it
Riassunto
La Stazione Biospeleologica di San Bartolomeo di Savignone si trova in Valle Scrivia (prov. Genova). Si tratta
di un tunnel, con sviluppo orizzontale di oltre 40 m, scavato nella formazione dei calcari dell'Antola durante la
Seconda Guerra Mondiale. Questa cavità è stata spontaneamente colonizzata da una popolazione del geotritone
di Strinati (Speleomantes strinatii), la cui etologia e parassitologia vengono studiate da molti anni. L'attività
annuale della popolazione ha un netto andamento stagionale con un massimo in estate (luglio) e un minimo in
inverno (febbraio). A partire dal 1990, gli esemplari di geotritone attivi sulle pareti della cavità vengono contati
nel mese di luglio al fine di ottenere un indice di abbondanza relativa. Dal luglio 1996 viene anche stimata
l'abbondanza assoluta tramite esperimenti di rimozione temporanea, in cui gli esemplari vengono catturati in tre
occasioni, mantenuti in terrario e poi liberati all'interno della cavità. E' stata osservata una forte relazione tra
abbondanza assoluta e relativa della popolazione e pertanto quest’ultimo valore può essere considerato un buon
indicatore della dimensione reale della popolazione. Lo studio della variabilità temporale si protrae ormai da 24
anni e rappresenta una delle serie più lunghe registrate in Italia, in ambiente ipogeo. Nel corso degli anni,
l'abbondanza della popolazione di geotritone sì è mantenuta costante con un discreto livello di variabilità
(coefficiente di variazione CV = 0,29) e una tendenza a fluttuazioni periodiche. La struttura demografica della
popolazione (sex ratio, reclutamento dei giovani) sembra restare costante nel tempo, indicando che essa si
mantiene prossima alla capacità portante di questo ambiente ipogeo artificiale.
Parole chiave: cavità artificiale, geotritone, monitoraggio biologico, serie temporale.
Abstract
L
ONG
-
TERM MONITORING OF THE CAVE SALAMANDER
S
PELEOMANTES STRINATII AT THE BIOSPELOGICAL
STATION OF
S
AN
B
ARTOLOMEO DI
S
AVIGNONE
(G
ENOVA PROVINCE
)
- The Biospelogical Station of San
Bartolomeo di Savignone is located in the Scrivia Valley (north-western Italy). This horizontal tunnel,
measuring about 40 m, was excavated in marlstones during World War II, when it was used as an air-raid
shelter. This cavity was naturally colonized by a population of the cave salamander Speleomantes strinatii that
shows a seasonal pattern of activity, with a summer peak in July. Since 1990, salamanders active on the cave
walls are counted and from 1996 the absolute population size is estimated by means of a temporary removal
experiment, in which salamanders are captured in three occasions, stored in terraria and released at the end of
the experiment. A clear relationship between the estimated population size and the simple salamander count is
observed; this latter could be considered an appropriate index of the salamander abundance. Overall, the
population size remained constant over the study period, although it showed a certain degree of variability
(coefficient of variation CV = 0.29). Moreover, a weak tendency to periodical fluctuations is observed. The
demographic population structure (sex ratio and recruitment) appear constant, suggesting that the population is
fluctuating near the environmental carrying capacity.
Key words: artificial cave, biological monitoring, cave salamanders, time series.
Introduzione
Il geotritone di Strinati, Speleomantes strinatii (A
ELLEN
, 1958), è un anfibio urodelo appartenente alla famiglia
dei Plethodontidae, endemico della regione compresa tra la Valle del fiume Var, nel SE della Francia e la parte
occidentale delle province di Parma e Piacenza, nell'Appennino settentrionale (L
ANZA
,
2007). La specie ha
dimensioni massime che si aggirano intorno ai 120 mm, coda compresa (S
INDACO
et al., 2006; L
ANZA
, 2007) e,
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come tutti i pletodontidi, è completamente sprovvista di polmoni e respira esclusivamente attraverso la cute e la
mucosa boccale. La biologia riproduttiva è relativamente ben studiata, in particolare in condizioni controllate
(D
URAND
, 1967; S
ALVIDIO
et al., 1994; O
NETO
et al., 2010). La deposizione delle uova (in numero da 7 a 11)
avviene in inverno, su terreno umido o in cavità ipogee. Le cure parentali della femmina sono complesse e
prolungate. La femmina si acciambella intorno alle uova che vengono difese attivamente contro eventuali
predatori fino alla schiusa (O
NETO
et al., 2010). Per circa 40 giorni dopo la schiusa, si osservano contatti fisici
tra la femmina e i piccoli che in alcuni casi salgono sul corpo della madre, forse per mantenere elevato il livello
d’idratazione della cute (O
NETO
et al., 2014).
Il geotritone di Strinati, come tutte le altre specie appartenenti al genere Speleomantes, manca di fase larvale
acquatica ed è completamente terrestre. Questa specie vive in ambienti umidi epigei: sulle pareti rocciose lungo
torrenti e forre e nella lettiera di boschi mesofili e nel sistema interstiziale di superficie. É diffuso anche in
ambienti ipogei, come grotte, miniere e altre cavità artificiali (L
ANZA
, 2007). I geotritoni di solito vengono
classificati nella categoria degli organismi eutroglofili (B
OLOGNA
,
1982; L
ANZA
, 2007), cioè animali epigei che
possono persistere e riprodursi anche in ambiente sotterraneo (S
KET
,
2008), mentre altri autori li definiscono
come subtroglofili, animali legati all’ambiente ipogeo ma che svolgono parte del ciclo vitale anche all’esterno
(L
UNGHI
et al., 2012). Hanno anche capacità di colonizzare ambienti artificiali di recente costruzione come
muretti a secco, sotterranei e cantine; spesso in questi ambienti si osservano popolazioni con elevate densità
(P
ASTORINO
&
P
EDEMONTE
, 1975; S
ALVIDIO
&
P
ASTORINO
, 2002; M
ANENTI
,
2014).
In questo lavoro si presentano i dati riguardanti le fluttuazioni temporali della popolazione di geotritone che ha
colonizzato spontaneamente un sotterraneo artificiale che è monitorato sistematicamente a partire dal 1990. Lo
studio, ancora in corso, costituisce, a nostra conoscenza uno dei monitoraggi biologici di maggior durata
eseguiti in ambiente sotterraneo in Italia.
Inquadramento geologico e climatico del sito e caratteristiche della popolazione di studio
Il sito di studio è un tunnel orizzontale lungo circa 40 m, scavato con cariche di mina, e utilizzato come riparo
antiaereo durante la II Guerra Mondiale. La Stazione Biospeleologica di San Bartolomeo di Savignone si trova
in Valle Scrivia, presso l'abitato di S. Bartolomeo (prov. Genova) a 395 m s.l.m. Il substrato geologico è
costituito da torbiditi pelitico-arenacee e siltiti appartenenti al Flysch di Busalla e databili al Campaniano. Il
rifugio ha due entrate poste a circa quindici metri di distanza; una delle due è franata prima dell'inizio di questa
ricerca, mentre l'altra fu chiusa da un cancello in metallo dal Gruppo Speleologico Ligure “Arturo Issel” che dal
1987 gestisce il sotterraneo, avendo stipulato una convenzione con i proprietari. La Figura 1 illustra in modo
schematico l'andamento a “ferro di cavallo” del rifugio che presenta lungo il corridoio principale due
diramazioni a fondo cieco di forma sub-rettangolare. L'ingresso si trova a circa due metri sotto il livello del
terreno con esposizione E.
Figura 1. Planimetria schematica della Stazione Biospeleologica di Savignone.
Figure 1. Plan of the Biospeleological Station at Savignone.
Le variazioni di temperatura a 0, 4, 8, 12 e 16 m dall'esterno sono state misurate tramite datalogger da ottobre
2001 a settembre 2002 e confrontate con quelle registrate dalla stazione meteo-climatica della città di Busalla
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nello stesso periodo (O
NETO
et al., 2003;
S
ALVIDIO
, dati inediti). Si tratta di 7600 misurazioni effettuate ogni
ora nell'arco dell'anno (Tabella 1).
T °C Media Deviazione standard CV
Busalla 12,608 8,500 0,670
Stazione Biospeleologica
0 m dall'esterno 9,992 2,939 0,294
4 m dall'esterno 11,262 2,734 0,243
8 m dall'esterno 11,154 2,413 0,216
12 m dall'esterno 11,115 2,110 0,190
16 m dall'esterno 10,950 1,657 0,151
Tabella 1. Variazione della temperatura media annuale nel periodo ottobre 2001-settembre 2002 in varie zone della
Stazione Biospeleologica. I dati della stazione di Busalla sono stati ottenuti dal sito ARPAL.
Table 1. Mean annual temperature changes in the period october 2001 - september 2002 in different points of the
Biospeleological Station. The Busalla data were derived from the ARPAL website.
L'umidità relativa dell'aria è sempre molto alta e si stabilizza in prossimità del 95% nel corridoio principale
(S
ALVIDIO
et al., 1994). La presenza del geotritone di Strinati, Speleomantes strinatii, è stata segnalata per la
prima volte all'interno del sito nel 1972 quando venne descritta come “colonizzazione imponente nel periodo
estivo” (P
ASTORINO
&
P
EDEMONTE
, 1974). Pertanto, si può affermare con certezza che la popolazione risiede
stabilmente all'interno della Stazione Biospeleologica da almeno 40 anni. Il ciclo di attività della popolazione è
chiaramente stagionale con un massimo nel mese di luglio e un minimo in febbraio (S
ALVIDIO
et al., 1994;
O
NETO
et al., 2003). Durante l'estate, la struttura demografica della popolazione può essere scomposta in classi
dimensionali ben separate, sulla base degli istogrammi di taglia (S
ALVIDIO
&
P
ASTORINO
, 2002); si riconoscono
tre classi di immaturi: i nati nell'anno in corso, quelli nel secondo anno di vita, un gruppo intermedio (subadulti)
che sono nel terzo anno di vita e gli individui maturi sessualmente (Fig. 3). La maturità sessuale viene raggiunta
dai maschi nel quarto anno, mentre le femmine cominciano lo sviluppo delle uova a cinque anni di età. I maschi
riproduttivi si riconoscono in quanto presentano una ghiandola mentoniera ben evidente, mentre le femmine,
sprovviste di ghiandola sono riconoscibili dai subadulti per le dimensioni muso-cloaca > 57 mm (S
ALVIDIO
,
1993; S
ALVIDIO
&
P
ASTORINO
, 2002).
Metodi
Lo studio della popolazione di geotritone è iniziato nel 1990, viene condotto annualmente sempre nel mese di
luglio fino al 2013 ed è ancora in corso. Le variazioni nel tempo della popolazione di geotritone sono state
stimate con due metodologie diverse. Nel primo caso, gli individui di geotritone attivi sulle pareti sono stati
contati durante un periodo di ricerca di due ore con l'aiuto di torce elettrice. Con questo metodo è stato ottenuto
un semplice indice relativo di abbondanza o di attività, in quanto non si tiene conto degli individui non catturati
perché inattivi o nascosti nelle fessure delle pareti. Pertanto, a partire dal 1996, è stata stimata l'abbondanza
assoluta della popolazione con il metodo delle rimozioni temporanee (W
HITE
et al., 1982; W
ILLIAMS
et al.,
2001). Questo metodo prevede la cattura e rimozione di tutti gli individui attivi sulle pareti ogni due giorni, per
almeno tre successive occasioni. Gli animali catturati sono misurati e mantenuti in scatole di plastica areate
all'interno della Stazione fino al termine dello studio, quando vengono liberati nel loro ambiente. Il metodo delle
rimozioni temporanee assume che la popolazione sia demograficamente chiusa (assenza di mortalità, natalità,
immigrazione ed emigrazione durante il periodo di campionamento), che lo sforzo di cattura (numero di
operatori e tempo di ricerca) resti costante e che una percentuale significativa della popolazione sia catturata a
ogni occasione (W
HITE
et al., 1982; W
ILLIAMS
et al., 2001). Se gli assunti sono verificati, è possibile calcolare
la probabilità di cattura (da 0 a 1), che permette di stimare l'abbondanza assoluta della popolazione. La prima
cattura di ogni anno è stata realizzata in modo simile ai conteggi eseguiti nel periodo 1990-1995, rendendo co
possibile il confronto tra i due metodi.
Infine, la serie temporale della popolazione di geotritoni è stata analizzata tramite la funzione di
autocorrelazione (FAC). Questa metodo misura il grado di dipendenza tra una serie di dati e diversi intervalli di
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tempo (B
ROCKWELL
&
D
AVIES
, 2002). Questa funzione è molto utile nello studio della dinamica delle
popolazioni (R
OYAMA
, 1992), in quanto un’autocorrelazione positiva indica che a un valore elevato ne seguirà
un altro simile e viceversa. La FAC permette di capire se all'interno della serie di dati esiste una componente
oscillatoria periodica (ciclica) che caratterizza la dinamica di alcune popolazioni come quella famosa delle linci
canadesi (R
OYAMA
, 1992).
Risultati
L'andamento temporale dell'abbondanza relativa e assoluta della popolazione di geotritone monitorata nella
Stazione Biospeleologica, dal 1990 al 2013, è illustrato in figura 2. Le due serie evidenziano un andamento
molto simile, anche se esistono localmente differenze minori.
Figura 2. Abbondanza relativa (cerchi
neri) e assoluta (cerchi bianchi) della
popolazione di geotritone.
Figure 2. Relative (black dots) and
absolute (white dots) abundance of the
cave salamander population.
Per quanto riguarda il periodo 1996-2013, in cui tutti i geotritoni catturati sono stati misurati, è possibile
analizzare la percentuale di giovani (reclutamento) che ogni anno incrementa la popolazione. La percentuale
media dei neonati risulta essere del 24% sull'intera popolazione (range 10-50%, Fig. 3). Tali valori indicano che
non solo il tasso riproduttivo della popolazione sia relativamente elevato, ma che il sito di studio risulta
particolarmente idoneo, come già evidenziato in passato (S
ALVIDIO
&
P
ASTORINO
, 2002). Ad una prima analisi
statistica, la percentuale di giovani sul totale della popolazione, sembra risultare relativamente costante nel
tempo (Test non-parametrico di Friedman per misure ripetute S = 20,20, g.l. = 17, P = 0,264).
Figura 3. Percentuale di giovani nel
primo anno di vita della popolazione
di geotritone Speleomantes strinatii
nella Stazione Biospeleologica di
Besolagno (GE). La linea tratteggiata
indica il valore medio.
Figura 3. Percentage of young cave
salamanders in the first year of life
(population of Speleomantes strinatii
in the Biospeleological Station).
Dashed line indicates the average
value.
L'analisi della serie dei dati più completa (1990-2013) tramite FAC mostra un andamento oscillatorio dei valori
di autocorrelazione, che non è significativo nei massimi della funzione, mentre è statisticamente significativo
per i valori minimi, in particolare intorno a 8-9 anni (Fig. 4). Questi risultati suggeriscono che la dinamica della
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popolazione sembra possedere una componente ciclica intrinseca.
Discussione e Conclusione
La presenza di un’abbondante popolazione di geotritone nella Stazione Biospeleologica di Savignone
rappresenta un'importante opportunità di monitoraggio biologico in ambiente ipogeo. Gli studi a lungo termine,
infatti, hanno grande interesse scientifico perché possono permettere di evidenziare processi ecologici a
sviluppo molto lento, a elevata variabilità temporale e anche di studiare e analizzare eventi rari o addirittura
eccezionali, che non sono rilevabili da studi molto intensi ma di breve durata (L
IKENS
, 1989).
Iniziato nel 1990 con una semplice tesi di laurea, il monitoraggio della popolazione di geotritoni è diventato nel
tempo un vero e proprio esperimento osservazionale di lunga durata sulla dinamica e variabilità della struttura
demografica di una popolazione animale in ambiente sotterraneo. L'utilizzo di un indice di abbondanza assoluta
ha permesso di validare il semplice indice relativo utilizzato nei primi anni e permette di analizzare una serie
completa di dati raccolti sin dal 1990.
Figura 4. Funzione di autocorrelazione della serie temporale del geotritone Speleomantes strinatii nella Stazione
Biospeleologica di Besolagno (GE). Le linee tratteggiate indicano il valore dell'intervallo di confidenza al 95%.
Figure 4. Self-correlation function of the time series of Speleomantes strinatii. Dashed lines indicate the 95% confidence
interval.
Dopo 24 anni consecutivi di monitoraggio si è osservato in primo luogo che la popolazione di geotritoni si è ben
adattata all'ambiente ipogeo artificiale. Le femmine vi depongono le uova (S
ALVIDIO
et al., 1994; O
NETO
et al.,
2010, 2014) e tutte le classi di taglia vi sono ben rappresentate, in particolare i piccoli nati nell'anno, che
rappresentano un’elevata percentuale dell'intera popolazione.
Inoltre, la popolazione fluttua nel tempo però senza discostarsi troppo da un valore medio che deve essere
considerato come quello di equilibrio. E' interessante notare che le variazioni numeriche, benché relativamente
contenute, seguono un andamento periodico o semi-periodico ben evidenziato dalla funzione di
autocorrelazione. Tale andamento oscillatorio, leggermente asimmetrico, viene definito come “debole evidenza
di ciclicità statistica” (T
URCHIN
, 2003, pag. 181). Le fluttuazioni cicliche sono caratteristiche di alcune
popolazioni che, a causa di interazioni con fattori ambientali, prede o predatori fluttuano periodicamente nel
tempo come ad esempio la lince e la lepre canadesi, alcuni roditori in Scandinavia e molti insetti forestali
defoliatori nell'emisfero settentrionale (R
OYAMA
, 1992; T
URCHIN
, 2003).
In conclusione, possiamo notare che il caso del geotritone nella Stazione Biospeleologica di S. Bartolomeo
costituisce, a nostra conoscenza, l'unico caso di variabilità ciclica seppur debole, in una popolazione di un
organismo che vive in ambiente ipogeo, dove gli ecosistemi sono di solito ritenuti poco variabili almeno dal
punto di vista delle comunità animali che vi abitano (D
I
R
USSO
et al., 1997).
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Ringraziamenti
Le ricerche sull'ecologia dei geotritoni sono autorizzate dal Ministero dell'Ambiente e della Protezione del
Territorio e del Mare (DPN- 0042466 per il 2013-2015). S ringrazia l'Amministrazione Provinciale di Genova
per aver messo in sicurezza l'ingresso della Stazione.
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Chapter
Nothing has so intrigued and fascinated many naturalists and ecologists as the persistent 10-year cycle of Canada lynx, Lynx canadensis. The well-known archives of the fur trade between the Hudson’s Bay Company and the Canadian trappers in the past two centuries have been a rich source of speculation about the cause of the cycle. As a result, diverse theories exist in the literature. However, many of these ideas were not substantiated by observations, and some statistical analyses ignored ecological mechanisms.
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One of the classical and traditional wall typology built in agricultural or pas- toral landscapes are dry stone walls (walls built only of stones without concrete). These vertical surfaces are expected to increase habitat heterogeneity and to play an important role for biodiversity. This study focused on two groups of organisms: amphibians, repre- sented by the rock-dwelling salamander Hydromantes strinatii , that are expected to use walls mainly as shelters, and molluscs, which use of walls may be affected mainly by the trophic resources available. A mountain area of the northern Appennines (NW-Italy) was surveyed to assess the differences between dry stone walls and the wall typologies in terms of morphology, surrounding landscape and salamander and mollusc occurrence; the rela- tionships between wall typology features and salamander and mollusc distribution were assessed. Dry stone walls were more heterogeneous than concrete walls and hosted more lichens than natural rocky walls. They were more used by H. strinatii juveniles than the other walls and played an important role for their distribution. They were positively related to the occurrence of several molluscan species, including species with high ecological plasticity and rock-dwelling species. Among wall features, the most important for molluscs species distribution was vegetation cover, followed by lichen cover and heterogeneity, confirming the importance of trophic content for mollusc exploitation, while vegetated without concrete walls hosted higher number of species. The results suggest that dry stone walls can be important for fauna biodiversity and should be maintained and preserved as a part of landscape management.
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Many biospeleological studies focus on organisms that are exclusive inhabitants of the subterranean realm, but organisms that are not obligate cave-dwellers are frequent in caves, and may account for a substantial portion of biomass. Moreover, several taxa that are usually epigeous are regularly found inside caves, but for most of them it is unknown whether they accidentally enter them, or whether they actively select caves for specific environmental features. In this study we analysed the community of non-strict cave-dwelling organisms (amphibians, gastropods, spiders and orthopterans) in 33 caves from Central Italy, to assess how environmental factors determine community structure. Cave features strongly affected the distribution of the taxa considered. The combined effect of cave morphology and microclimate explained nearly 50% of the variation of community structure. Most of community variation occurred along a gradient from deep, dark and humid caves, to dry caves with wider entrances and extended photic areas. Most of species were associated with humid, deep and dark caves. Most of the non-troglobiont amphibians and invertebrates did not occur randomly in caves, but were associated to caves with specific environmental features. Analysing relationships between cave-dwelling species and environmental variables can allow a more ecological and objective classification of cave-dwelling organisms. Ó 2013 Elsevier Masson SAS. All rights reserved.