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1,2 1 3,4
José Pino , Felícia López & José Iannacone
1 Laboratorio de Reproducción y Biología del Desarrollo, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos,
2
Lima, Perú. Casilla 11-058, Lima 11, Perú. Tel.: +51 6 197000 – 1529; fax: +51 6 197000 – 1509. jpinog@unmsm.edu.pe
3 Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Universidad Nacional Federico Villarreal, Lima – Perú.
4joseiannacone@gmail.com
The Biologist (Lima) 8: 139-149.
139
RESUMEN
Melanoides tuberculata (Muller 1774) (Prosobranchia: Thiaridae) se encuentra ampliamente distribuido en el mundo, sobre todo en
Asia de donde parece ser originaria; se le ha descrito en América y en las últimas décadas en el Perú. Es reconocido ampliamente que su
reproducción es partenogenética, no encontrándose usualmente machos, o si existen, estos son estériles. El objetivo del presente
trabajo fue evaluar la influencia ambiental en base al endoparasitismo por trematodos digeneos y la estabilidad del hábitat en el
porcentaje de presencia de machos de M. tuberculata durante seis muestreos mensuales de marzo a agosto de 1999 en el río Lurín,
Lima, Perú. Se colectaron especímenes de M. tuberculata de ramales del río Lurín del distrito de Cieneguilla a 25 km al este de Lima,
Perú. En el laboratorio los individuos fueron medidos y disectados. La ocurrencia promedio de machos fue de 1,3%, presentando el
valor más alto en junio (3,75%), los que se caracterizaron por la coloración rojiza de la gónada sobre la glándula digestiva. La gónada
fue fijada en formol salino al 10% y deshidratada en baños crecientes de alcohol. Se realizaron cortes sucesivos a 8 µm de grosor,
coloreándose posteriormente con Hematoxina Eosina. No se encontró correlación entre el porcentaje de presencia de machos y el
parasitismo por trematodos en M. tuberculata. Sin embargo, ninguno de los machos presentó parasitismo. La estabilidad de ambiente
tampoco influenció en el porcentaje de presencia de machos en M. tuberculata. Sin embargo, ningún macho se encontró en corrientes
de agua donde se podía observar el fondo, alta transparencia (estable). Se requiere un profundo análisis de otros factores abióticos y
bióticos no considerados en el presente estudio que pudieran influenciar a la reproducción sexual y la aparición de machos en la
población de M. tuberculata.
Palabras clave: machos, Melanoides tuberculata, partenogénesis, prosobranquios, reproducción, thiaridae.
Melanoides tuberculata (Muller 1774) (Prosobranchia: Thiaridae) is widely distributed throughout the world, especially in Asia where
it seems to be native; it also has been described in America and in recent decades in Peru. It is widely recognized that its reproduction is
parthenogenetic, with males usually not found or, if they exist, sterile. The aim of this study was to evaluate the environmental impact
of endoparasitic infection with flukes (trematodes) and habitat stability on the proportion of male M. tuberculata, performing six
monthly sampling from March to August 1999 in Rio Lurin, Lima, Peru. We collected specimens of M. tuberculata in branches of
Lurin River, Cieneguilla district 25 km east of Lima, Peru. In the laboratory, individuals were measured and dissected. The average
occurrence of males was 1.3% with the highest value in June (3.75%), which is characterized by reddish discoloration of the gonad
over the digestive gland. The gonad was fixed in 10% formol saline and dehydrated in increasing alcohol baths. Successive sections
were made to 8 µm thick and subsequently stained with hematoxylin and eosin. There was no correlation between the percentage of
males and the presence of trematode parasitism in M. tuberculata. However, none of the males showed parasitism. The stability of
environment also did not influence the percentage of males found in M. tuberculata. However, no male was found in a stream in which
could be seen the bottom with high transparency (stable). Thus, a deeper analysis is required of abiotic and biotic factors not considered
in this study that may influence sexual reproduction and the appearance of males in the population of M. tuberculata.
Key words: males, Melanoides tuberculata, parthenogenesis, prosobranchia, reproduction, thiaridae.
ABSTRACT
ARTÍCULO ORIGINAL / ORIGINAL ARTICLE
ISSN Versión Impresa 1816-0719
The Biologist
(Lima)
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
IMPACTO AMBIENTAL EN LA PROPORCIÓN DE ESPECÍMENES
MACHOS EN POBLACIONES PARTENOGENÉTICAS DE
MELANOIDES TUBERCULATA (MULLER 1774) (PROSOBRANCHIA:
THIARIDAE) EN EL PERÚ.
ENVIRONMENTAL IMPACT ON THE PROPORTION OF MALE
SPECIMENS IN PARTHENOGENETIC POPULATION OF
MELANOIDES TUBERCULATA (MULLER 1774) (PROSOBRANCHIA:
THIARIDAE) IN PERU.
encontrado poblaciones bisexuales
principalmente en Israel y en Sinaí, Egipto
(Livshits et al. 1984, Fishelson 1983, Heller &
Farstey 1989 1990, Hodgson & Heller 1990).
Melanoides tuberculata proviene del
(Malek 1962) y del este de África (Facon et al.
2003); debido a causas humanas,
principalmente por intercambio comercial
(Facon et al. 2003), se han establecido
poblaciones en Norte América y en Sud
América (Pointier et al. 1994; Albarran-Melze
et al. 2009). En Sudamérica se le encuentra en
cuerpos de agua en regiones tropicales,
subtropicales y templadas (Livshits &
Fishelson 1983). Esta especie presenta una alta
importancia ecológica como invasora por su
impacto sobre la diversidad de caracoles
nativos (Cruz-Ascencio et al. 2003, Facon et
al. 2005), ya que desplaza y amenaza con
desaparecer o por lo menos decrecer las
poblaciones de moluscos nativos, debido a su
alto potencial biótico, ser prolífica y a su tasa
reproductiva alta. También presenta una
longevidad entre cuatro y cinco años
(Albarran-Melze et al. 2009). Es considerada
en México como un contaminante biológico
(Naranjo-Díaz 2003). Tiene importancia en
Salud Pública debido a que es hospedero
intermediario de digeneos zoonóticos como
Clonorchis sinensis ,
Paragonimus westermani
Heterophyes heterophyes Cobbold, 1865 y
Centrocestus formosanus (Nishigori, 1924)
que son parásitos que pudieran afectar al
hombre, los tres primeros y de recursos ícticos
de importancia comercial, el cuarto,
respectivamente (Paz et al. 1995, Leteliel et al.
2007, Reeves et al. 2008, Pinto & Melo 2010).
Se ha registrado en este caracol a
Philophthalmus sp. Looss, 1899 como un
parásito ocular de aves (Leteliel et al. 2007).
En adición, es considerado de importancia
ecológica como un agente competidor en el
control biológico contra los hospederos
sur de
China, de Taiwan, Filipinas e Indias Orientales
(Cobbold, 1875)
(Kerbert, 1878),
Mundialmente existen alrededor de 5 000
especies de moluscos que viven en los
ambientes lóticos y lénticos. La mayoría de
ellos son de la subclase Pulmonata y el resto
son Prosobranquios. Ambas subclases
pertenecen a la clase Gastropoda (Supian &
Ikhwanuddin 2002). Los gasterópodos son
importantes desde un punto de vista de Salud
Pública, Veterinaria y Medica (Ben-Ami &
Heller 2005). Muchas especies de
gasterópodos de agua dulce están registrados
como primeros hospederos intermediarios de
formas larvarias de trematodos (Leteliel et al.
2007, Yousif et al. 2010).
Los Gasterópodos prosobranquios se
distinguen por poseer un opérculo que obtura
la abertura de la concha y branquias verdaderas
en la cavidad del manto; comprenden en las
especies de agua dulce, principalmente a cinco
familias: Viviparidae, Ampullaridae,
Bithyniidae, Thiaridae y Buccinidae (Supian
& Ikhwanuddin 2002). Según Michel (1994),
los prosobranquios poseen muchas estrategias
involucradas en su habilidad de dispersión, una
de ellas son las estrategias reproductivas. Entre
los gasterópodos prosobranquios existen tres
m o d al i d ad e s d e r e p r od u c ci ó n
( ov o v iv í pa ri d a d , o v íp ar id a d y
partenogenicidad). La partenogénesis ha sido
reportada en tres familias y en solo 14 (de
aproximadamente 2 120) géneros (Heller
1993, Brande et al. 1996), y entre ellos,
encontramos a los gasterópodos thiaridos.
El gasterópodo prosobranquio Melanoides
tuberculata (Muller 1774) (Thiaridae),
actualmente de distribución cosmopolita y con
énfasis en el ámbito tropical, es considerado
como una especie partenogenética y
ovovivípara (Berry & Kaohi 1974, Heller &
Farstey 1990, Nieto 1993, 1996, Ismail & Arif
1993, Pontier et al. 1993). Sin embargo, se han
INTRODUCCIÓN
Pino, J. et al.
140
The Biologist (Lima). Vol. 8, Nº2, jul-dic 2010
1996), un cuerpo más estrecho y alargado
(Heller & Farstey 1989) y la coloración rojiza
de la gónada masculina que solo se aprecia a
través de una fuente de luz intensa (Heller &
Farstey 1989 1990, Nieto 1996).
Elkarmi & Ismail (2007) han encontrado en M.
tuberculata diferencias en el crecimiento, en la
edad, en la longitud de la conchilla, en la
longitud de la apertura, en el peso de la
conchilla y en el peso corporal de dos
poblaciones bajo dos diferentes condiciones
ambientales de temperatura. De igual forma,
Kock & Wolmarans (2009) han evaluado el
efecto de la temperatura, altitud y el tipo de
sustrato en M. tuberculata para establecer su
distribución geográfica, y analizan las
repercusiones del cambio climático y del
calentamiento global en su dinámica
poblacional.
Genner et al. (2008) señalan que las
infecciones helmínticas pueden influenciar en
la abundancia poblacional del hospedero. En
especial el sistema gasterópodo-trematode ha
sido usado como un modelo para analizar los
beneficios, costos y mecanismos coevolutivos
entre los parásitos y los hospederos. Los
trematodos pueden afectar a los gasterópodos
en su supervivencia, fecundidad, tasa de
crecimiento, morfología y comportamiento.
En M. tuberculata se han observado efectos de
castración, gigantismo y retraso en la
reproducción por la acción de las formas
larvarias de tremátodos (Genner et al. 2008,
Escobar et al. 2009).
Sin embargo, a la fecha en M. tuberculata no se
tiene información de la influencia del
endoparasitismo por tremátodos digeneos
(factor biótico) y estabilidad del hábitat (factor
abiótico) en el porcentaje de presencia de
machos en la población.
Por ende, el objetivo del presente trabajo fue
evaluar la influencia del endoparasitismo por
tremátodos digeneos y la estabilidad del
intermediarios de Schistosoma mansoni
Sambon, 1907, los cuales involucran a
diferentes especies de la familia Planorbidae,
del género Biomphalaria (Albarran-Melze et
al. 2009).
Su presencia en el Perú tiene diversos registros
en la literatura: Iannacone (2006) indica que en
la década de los 70 fue introducida a través de
los acuarios, Nieto (1993, 1996) afirma que fue
introducida a través de las plantas exóticas del
parque Japonés, Lima, Perú a mediados de
1984. Vivar et al. (1990) lo registran en casi
todas las lagunas de la zona de Lima y de la
costa central y norte del Perú y, Ramírez et al.
(2003) señalan que su distribución incluye la
vertiente oriental de la cordillera de los andes y
en la amazonía peruana.
Pace (1973) en estudios con Thiara granifera
(Lamarck, 1822), género de la misma familia
que Melanoides, concluyó que la presencia de
machos en una población natural, era muy rara,
y cuando existen son completamente estériles,
al carecer de la existencia de espermios
viables. Este autor sugirió que T. granifera se
reproducía por partenogénesis apomíctica.
Igualmente, Jacob (1957) indicó que la raza
poliploide de M. tuberculata ocurre
excepcionalmente, con un porcentaje cerca al
3% de la población. Houbrick (1988) señaló
que la presencia de machos en el género
Melanoides no era común. Heller & Farstey
(1990) al estudiar treinticuatro poblaciones de
M. tuberculata en Israel, encontró siete
poblaciones donde no habían machos, quince
con menos de 10 %, diez con 10 – 36 %, uno
con 46 % y otro con 66 % de machos, Ben Ami
& Heller (2005) encontraron un promedio de
34,5 % de presencia de machos estudiando
siete poblaciones de Melanoides en Israel.
.
La presencia de caracoles machos de M.
tuberculata en el Perú es reportada por primera
vez por Nieto (1996) en poblaciones
mantenidas en cautiverio. Una característica
de dichos machos es la ausencia de pene (Nieto
Impacto ambiental en machos de Melanoides
141
The Biologist (Lima). Vol. 8, Nº2, jul-dic 2010
sistema reproductivo (Nieto, 1996,
Dechruksa et al. 2007). Para el análisis
parasitológico en el laboratorio y examinar la
presencia de larvas o estados intramoluscos
de trematodos (redias, esporoquistes y
cercarias) se empleó el método de la disección
bajo el microscopio estereoscopio (Vergara &
Velásquez 2009). Cada caracol fue
individualizado, y con ayuda de pinzas y
estiletes finos, se buscó la presencia de
parásitos empleando como colorante vital al
rojo neutro al 0,5% (Scholz et al. 2000).
Evaluado el rubro parasitológico, se les
colocó en formol salino al 10% para
posteriormente procesarlos con el protocolo
de histología de rutina.
Histología
Los especimenes fueron deshidratados en
baños sucesivos y crecientes de alcohol
etílico, aclarados en xileno, embebidos e
incluidos en Paraplast® y cortados en forma
seriada con ayuda de un micrótomo rotativo
Spencer tipo Minot (American Optical). Los
cortes fueron teñidos mediante el protocolo
de Hematoxilina-Eosina (HE) y las láminas
posteriormente se evaluaron en un
microscopio Carl Zeiss Jena.
Análisis de datos
Para la determinación de los estadísticos
descriptivos e inferenciales (correlación de
Pearson y t de Student) se empleó el paquete
estadístico SPSS versión 15,0.
En la Tabla 1 se aprecia el parámetro abiótico
y biótico observado al colectar los
especimenes de M. tuberculata. En la Tabla
1, se nota la discontinuidad del número de
individuos colectados por mes. Se colectaron
un total de 415 especimenes durante el
periodo de muestreo; el número total de
hábitat en el porcentaje de presencia de machos
de M. tuberculata durante seis muestreos
mensuales de marzo a agosto de 1999 en el río
Lurín, Lima, Perú.
Área de estudio
Se analizó el ramal del río Lurín de la zona
urbana del distrito de Cieneguilla, ubicado a
25 km al este de la ciudad de Lima, Perú (Fig.
1).
Colecta
Los caracoles de M. tuberculata fueron
colectados durante los meses de marzo –
agosto de 1999 mediante una malla con una
cocada aproximada de 1 mm. En cada
muestreo se capturó un número de
especímenes, no menor a 60 individuos.
Como no presentan un dimorfismo sexual
evidente, la colecta fue en forma aleatoria. La
estabilidad de la zona de colecta fue
establecida según el siguiente criterio: 1)
corriente de agua donde se podía observar el
fondo, alta transparencia (estable) y 2)
corriente de agua donde no se podía ver el
fondo, baja transparencia (no estable).
Laboratorio
En el laboratorio, los caracoles fueron
separados por rango de tallas y colocados en
acuarios circulares en una concentración de
2
un espécimen cada 5 cm . Se les alimentó
diariamente con hojas de espinaca
previamente hervidas. Al momento de,
procesarlos, se les tomó la conchometría con
ayuda de un vernier (0,01 mm) y se
obtuvieron datos como: largo y diámetro total
de la concha, altura y diámetro de la abertura.
Luego, se les desconchaba siguiendo el
protocolo propuesto por Nieto (1996). La
identificación como M. tuberculata (Fig. 2) se
hizo empleando el análisis conquiológico y el
MATERIALES Y MÉTODOS
RESULTADOS
Pino, J. et al.
142
The Biologist (Lima). Vol. 8, Nº2, jul-dic 2010
machos hallados fue de 6. La frecuencia de
machos de M. tuberculata en el área de
colecta varió de 0 % en los meses de marzo a
abril a un máximo de 3 individuos en el mes
de junio (3,75 %) (Tabla 1).
En la Tabla 2 se aprecia que no existieron
diferencias en los cuatro parámetros
biométricos evaluados: el promedio del largo
total de la concha, el diámetro total de la
concha, la abertura de la altura y el diámetro
de la altura de la abertura de la concha entre
hembras y machos de M. tuberculata. Pero si
cierta tendencia no significativa con valores
mayores para los machos (Tabla 2).
La presencia de machos fue evidenciada al
momento de la disección, con la observación
de la tonalidad rojiza en la superficie de la
glándula digestiva (Fig. 3a,b), esto fue
demostrado fehacientemente por los cortes
histológicos (Fig. 3c,d).
No encontramos relación entre el número de
individuos de ambos sexos colectados y el
número de macho (r= 0,55; P = 0,25), debido
que encontramos machos cuando la colecta
fue menor de 60 especímenes que cuando fue
mayor a 80 individuos. La diversidad
malacológica acompañante solo incluyó al
gasterópodo Physa sp., ambos comparten
diferentes estratos ecológicos, mientras
Melanoides se le encontró en el fondo suave,
es detritívoro o se alimenta de plantas
sumergidas, a Physa se le ubicó mayormente
sobre las rocas.
La estabilidad del caudal del canal, varió de
un mes a otro, estando menos estable en los
meses de mayo a julio-99 que en los meses
anteriores (Tabla 1). La estabilidad del
ambiente no influenció en el parasitismo por
tremátodos en M. tuberculata (Prueba de
Levene F = 0,80, Sig = 0,42; t = 0,81, Sig
=0,46). No se encontró correlación entre el
porcentaje de presencia de machos y el
parasitismo por trematodos en M. tuberculata
(r = 0,48; Sig = 0,33). Sin embargo, ninguno
de los machos presentaron parasitismo (Tabla
1), a diferencia de las hembras, que presentan
una frecuencia entre 42,22 % (marzo-99) a
79,31 % (agosto-99). La estabilidad del
ambiente tampoco influenció en el
porcentaje de presencia de machos en M.
tuberculata (Prueba de Levene F = 2,39, Sig
= 0,19; t = 1,66, Sig =0,17). Sin embargo,
ningún macho se encontró en corrientes de
agua donde se podía observar el fondo, alta
transparencia (estable).
Tabla 1. Parámetro abiótico (estabilidad del hábitat) y biótico (parasitismo por tremátodos) en relación a la
presencia de machos de M. tuberculata en el río Turín, Lima, Perú.
Individuos parasitados
Machos
Hembras
machos
hembras
Meses
N
N
%
N
%
N
%
N
%
Estabilidad
del hábitat
marzo
45
0
0
45
100
0
0
19
42,22
Si
abril
62
0
0
62
100
0
0
42
67,74
Si
mayo
88
2
2,27
86
97,72
0
0
54
61,36
No
junio
80
3
3,75
77
96,25
0
0
56
66,25
No
julio
82
0
0
82
100
0
0
42
51,21
No
agosto
58
1
1,72
57
98,27
0
0
47
79,31
No
Total
415
06
1,30
409
98,7
0
0
260
61,35
143
The Biologist (Lima). Vol. 8, Nº2, jul-dic 2010 Impacto ambiental en machos de Melanoides
Tabla 2. Biometría promedio (mm) de hembras y machos de M. tuberculata procedentes del río Lurín, Lima, Perú.
Largo total Diámetro total Altura de la abertura Diámetro de la
abertura
machos hembras machos hembras machos hembras machos hembras
2,14 2,09 0,67 0,65 0,68 0,55 0,39 0,37
El planteamiento de Heller & Farstey (1989),
que los machos tienden a tener conchas mas
estrechas y alargadas, y de Iannacone &
Alvariño (2002) quien colectó especimenes de
M. tuberculata de la laguna de La Molina;
Lima, Perú que indican que los machos tienden
a ser mas grandes que las hembras no fue
observado significativamente en esta
investigación, debido a que los cuatro
parámetros de biometría se traslapan entre sí.
Aunque como se ha indicado existió una
tendencia no significativa de mayor tamaño en
los machos (Tabla 2)
Se observó que las hembras parasitadas
mayormente no presentaban embriones, esto
explicaría la estrechez de dichas conchas,
confundiéndolas con las de los machos, lo cual
concuerda con Genner et al. (2008) y Escobar
et al. (2009) que señalan efectos de esterilidad
y gigantismo por la acción de las formas
larvarias de tremátodos.
El color de la gónada masculina fue reportado
por Heller & Farstey (1989, 1990) y Nieto
(1996) como un indicativo para diferenciar
hembras de machos en el campo, nosotros solo
hemos podido evidenciar esto, cuando hicimos
la disección en el laboratorio, ya que en forma
natural, la superficie de las conchas esta
cubierta por fango difícil de eliminar
manualmente, teniendo que realizarse solo con
ayuda del microscopio de disección y con
instrumental apropiado.
Es ampliamente reconocido que las invasiones
biológicas constituyen una de las más serias
amenazas para la biodiversidad
Entre las poblaciones muestreadas en el
periodo de colecta, los machos no son
comunes, y su frecuencia es mínima (Tabla 1).
La pregunta es: Es un factor abiótico o biótico
el determinante para su aparición y
distribución?.
En el área estudiada, la población de machos
estaba mayormente esparcida uniformemente;
con excepción de los meses de abril-99 a julio-
99 en donde se encontró con cierto grado de
conglomeración. Sin embargo, esto aún no
esta claro, pero es coincidente con la
proliferación de la flora acuática existente.
Otra posible explicación de la escasez de
individuos puede ser la depredación realizada
por peces o aves, que seleccionan para su
alimentación los caracoles de mayor tamaño,
que tienden a ser especímenes machos.
Heller & Farstey (1990) mencionan que si bien
ellos encuentran machos, esto no significa
necesariamente que exista una reproducción
sexual, ya que M. tuberculata se moviliza muy
lentamente en el fango, además debido a su
(Everett
2000). M. tuberculata es un interesante
modelo para seguir la genealogía de los
invasores y también comparar los niveles de
divergencia genética entre las áreas nativas y
colonizadas, considerando que principalmente
se reproduce clonalmente (Jacob 1957), y que
hay registros de la aparición esporádica de
machos en poblaciones naturales (Livshits et
al. 1984).
DISCUSIÓN
Pino, J. et al.
144
The Biologist (Lima). Vol. 8, Nº2, jul-dic 2010
baja frecuencia es poco probable que un macho
insemine a varias hembras. A fin de descartar la
posibilidad de reproducción sexual en
poblaciones de Melanoides, se tendría que
hacer análisis electroforéticos en caracolillos y
en los machos, a fin de encontrar electromorfos
comunes.
La frecuencia de machos encontrados oscila
entre 0 % y 3,75 %, este resultado concuerda
con autores como Heller & Farstey (1990)
quienes encuentran rangos de presencia de
machos entre 0 % y 1,5 % en Israel, pero no
concuerda con Livshits & Fishelson (1983)
quienes encuentran un porcentaje de 20 – 33 %
en la misma zona.
En cuanto a la estabilidad del hábitat, de
acuerdo a la hipótesis de variación temporal la
presencia de poblaciones bisexuales es
positivamente propiciada en hábitats estables
(H el ler & F arst ey 1 99 0), y l as
partenogenéticas por hábitats alterados (Ben-
Ami & Heller 2007), y coincide con el hallazgo
de Nieto (1993), quien reporta machos cuando
las condiciones del acuario eran estresantes.
En nuestro caso, no se encontró ninguna
diferencia entre el porcentaje de presencia de
machos en la población de M. tuberculata con
relación a la estabilidad del hábitat. Más bien
opuestamente, se observó una tendencia no
significativa a la presencia de machos en
ambientes inestables (factor abiótico) (Tabla
1).
En cuanto a la relación parasitismo y presencia
de machos, Ben-Ami & Heller (2008) postulan
que a mayor población de caracoles, un mayor
parasitismo y una mayor posibilidad de
reproducción sexual (Hipótesis de la Reina
Roja o Red Queen hipothesis). Sin embargo,
los resultados de estos autores no son
concluyentes. Contrariamente no encontramos
relación entre el porcentaje de presencia de
machos y la prevalencia del parasitismo en M.
tuberculata (factor biótico). Sin embargo,
ningún macho estuvo parasitado.
Figura 1. Ubicación del área de colecta (Flecha).
Figura 2. Morfotipo de M. tuberculata del área de
Cieneguilla, Lurín, Lima, Perú. 3X.
145
The Biologist (Lima). Vol. 8, Nº2, jul-dic 2010 Impacto ambiental en machos de Melanoides
Figura 3. Presencia de especímenes machos de M. tuberculata en una población natural. A. Coloración típica de la
gónada masculina (flecha) sobre la glándula digestiva. Barra = 0,125 mm. B. Detalle (flecha) de la Fig. 2A,
Barra=0,1 mm. C. Vista panorámica de corte histológico del testículo, Col. H.E. Barra = 50 µm, D. Detalle de Fig.
2C note los diferentes estadios de la espermatogénesis, Col. H.E. Barra = 10 µm.
Pino, J. et al.
146
The Biologist (Lima). Vol. 8, Nº2, jul-dic 2010
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