Estrategias biológicas para el manejo de enfermedades en el cultivo de fresa (Fragaria spp.)

Full text

MARIO ALEJANDRO CANO T.1, 2
RESUMEN
La fresa es un cultivo de alto valor económico, nutricional y medicinal. Sin embargo, es altamente suscepti-
ble al ataque de patógenos, por lo cual, uno de los principales retos en el desarrollo del cultivo e incluso en
la poscosecha de la fruta, es el manejo de las enfermedades que en su gran mayoría, son de carácter fungoso;
seguidas por algunos problemas bacterianos, de nematodos y muy pocos ocasionados por virus. El manejo de
estas patologías está fundamentado en el uso de un amplio arsenal de productos para la protección de cultivos
comúnmente llamados pesticidas, los cuales generan alto riesgo para la salud humana y ambiental, además de
afectar la inocuidad de la fruta e incrementar los costos de producción. En este sentido, surge la necesidad de
buscar alternativas para el manejo integrado de enfermedades. Una de las estrategias más estudiadas en los úl-
timos años ha sido el uso de antagonistas microbianos con el fin de regular las poblaciones de fitopatógenos en
los cultivos. El amplio espectro de estos microorganismos contra diferentes blancos patológicos; la posibilidad
de incluirlos antes y durante el establecimiento del cultivo e incluso en la poscosecha; y la multifuncionalidad
que presentan no solo como agentes de control biológico, sino como promotores del crecimiento vegetal y
biofertilizantes, hacen que la inclusión de esta estrategia biológica en el manejo integrado de enfermedades
sea atrayente para los productores, los cuales deben adaptarse a las exigencias de los consumidores que cada
día demandan más productos limpios e inocuos.
Estrategias biológicas para el manejo de enfermedades en
el cultivo de fresa (Fragaria spp.)
Biological strategies for disease management in strawberry
growing (Fragaria spp.)
REVISTA COLOMBIANA DE CIENCIAS HORTÍCOLAS - Vol. 7 - No. 2 - pp. 263-276, julio-diciembre 2013
Cultivo de fresa en Arcabuco,
Boyacá.
Foto: G. Fischer
Palabras clave adicionales:
regulación biológica de patógenos, resistencia sistémica inducida, agentes de control biológico, antagonistas.
1 Facultad de Ingeniería Agronómica, Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales (UDCA), Bogotá (Colombia).
2 Autor para correspondencia. mcano@udca.edu.co
Doi: http://dx.doi.org/10.17584/rcch.2013v7i2.2240

Rev. Colomb. Cienc. Hortic.
264 CANO T.
INTRODUCCIÓN
Additional key words:
biological control of pathogens, induced systemic resistance, biological control agents, antagonists.
Fecha de recepción: 06-09-2013 Aprobado para publicación: 31-10-2013
ABSTRACT
The strawberry is a crop of high economic, nutritional and medicinal value. However, it is highly susceptible
to attack by pathogens; thus, one of the principal challenges in the development of crops and post-harvest
fruits is the management of diseases, mostly fungi followed by bacterial problems, nematodes, and some
viruses. The management of these disorders is based on the use of a broad array of products for crop protection
that are commonly called pesticides, which generate high risks to humans and environmental health, affect
the safety of the fruits and increase production costs. In this sense, there is a need to find alternatives
for integrated disease management. One of the most-studied strategies in recent years has been the use
of microbial antagonists with the aim of regulating plant pathogen populations in crops. The broad range
of organisms used against various pathological targets, the possibility of including them before and during
crop establishment and even during post-harvest, and their multi-functionality as not only biological control
agents but also as promoters of plant growth and bio-fertilizers make the inclusion of this biological strategy
in integrated disease management attractive to producers who must adapt to the demands of consumers for
cleaner and safer products that increase every day.
Las fresas (Fragaria spp.) se cultivan en diferen-
tes zonas del mundo, tropicales, subtropicales e
incluso en áreas templadas. Además de su interés
comercial, este cultivo es de gran importancia so-
cial debido a la alta demanda de trabajadores re-
queridos para su producción y procesamiento en
campo, en poscosecha y en la industria (Pedraza
et al., 2007). En la actualidad, la fresa debido a
su alto contenido de flavonoides, antocianinas y
compuestos fenólicos, además del contenido nu-
tricional y el aporte de algunas vitaminas como
la A y C (Cao et al., 2011), puede ser considerada
como un producto nutracéutico, ampliando las
posibilidades comerciales que existen para este
tipo de productos, que cada día aumentan en los
mercados internacionales.
De la producción mundial de frutas finas “Berries
o frutos rojo”, la fresa supera en la actualidad el
62% de la producción de este grupo (fresa, fram-
buesa, mora y arándano), en un área cultivada
de 254.027 ha que representan una producción
aproximada de 5 millones de toneladas. Estados
Unidos se encuentra como principal productor
con 1´312.960 t año-1, seguido por Turquía con
302.416 t año-1 y España con 262.730 t año-1, se-
gún estadísticas de la FAO (2011).
Colombia, hasta el año 2011 contaba con un área
de cultivo de 1.130 ha, con una producción de
45.000 t año-1 y un rendimiento aproximado de
39.718 kg ha-1, con una distribución de cultivos
principalmente en las departamentos de Cundi-
namarca (63,4%), Antioquia (23,8%), Norte de
Santander (7%), Cauca (3,6%), Boyacá (1,6%) y
otros (0,6%), según el anuario estadístico de fru-
tas y hortalizas 2007-2011 (Agronet, 2013).
Por otra parte, este cultivo es altamente deman-
dante de productos como insecticidas, fungici-

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ESTRATEGIAS BIOLÓGICAS PARA EL MANEJO DE ENFERMEDADES EN LA FRESA
das y plaguicidas para lograr una aceptable pro-
ducción de fruta. Requiere grandes cantidades de
recursos renovables y no renovables tales como:
la cobertura del suelo que consiste en cubrir las
eras, surcos o camas, con algún material plástico
que impida que la fruta tenga contacto directo
con el suelo, impidiendo así daños patológicos y
a su vez evitando el crecimiento de arvenses. De
igual forma, requiere una cantidad considerable
de agua para el establecimiento de las plantacio-
nes y depende de aplicaciones frecuentes de fer-
tilizantes de síntesis química, para aumentar su
productividad (Pritts, 2002).
Uno de los principales retos en el desarrollo del
cultivo comercial de fresa, e incluso en la poscose-
cha de la fruta, es el manejo de las enfermedades
que en su gran mayoría son de carácter fungoso;
seguido por algunos problemas bacterianos, de
nematodos y muy pocos ocasionados por virus.
La fresa es una especie altamente susceptible a
patógenos, algunos edáficos como los oomycetes
Phytophthora cactorum, que ocasionan la enferme-
dad de la pudrición de la corona (Martínez et al.,
2010), Phythophthora fragariae var fragariae, que
causa la podredumbre roja y Pythium sp. Asimis-
mo hongos como Rhizoctonia sp., Fusarium sp. y
Ver ticillium sp. (Vestberg et al., 2004). Otros pató-
genos aéreos que ocasionan enfermedades como
la antracnosis, causada por varias especies del gé-
nero Colletotrichum entre los cuales se incluyen C.
acutatum J.H. Simmonds, C. fragariae Brooks, y
C. gloeosporioides (Penz.) Penz. y Sacc. (Freeman
y Katan, 1997; Legard et al., 2005; Turechek et al.,
2006; Chalfoun et al., 2011), el moho gris cono-
cido también como Botrytis, cuyo agente causal
es el hongo Botrytis cinerea Pers. (Chaves y Wang,
2004; Zhang et al., 2007), viruela o peca de la
hoja causada por Mycosphaerella fragariae, oidium
ocasinada por Sphaeroteca macularis f.sp. fragariae
(Podosphaera aphanis) (De Cal et al., 2008) y Alter-
naria spp. Diversas enfermedades fungosas como
la podredumbre blanda causada por Rhizopus sto-
lonifer y la podredumbre negra ocasionada por
hongos tales como: Mucor spp., Aspergillus niger y
Pythium spp., y otros patógenos como: Penicillium
digitatum y Rhizoctonia solani, son también comu-
nes en poscosecha (Farrera et al., 2007; Guédez et
al., 2009; Chalfoun et al., 2011).
Estas enfermedades revisten gran importancia
en el cultivo debido a que pueden afectar todos
los tejidos vegetales, como: raíces, estolones,
coronas, tallos, hojas, flores y frutos (Freeman
y Katan, 1997), dando como resultado grandes
pérdidas de la fruta, afectando la calidad, la can-
tidad y la rentabilidad (Brimner y Boland, 2003).
El moho gris causado por B. cinerea es una de las
enfermedades más destructivas durante el desa-
rrollo del cultivo y en la postcosecha (Zhang et
al., 2007), ocasionando graves pérdidas económi-
cas estimadas alrededor del 30% del total de la
producción y entre un 40% a 50% en condicio-
nes de alta humedad. Incluso en poscosecha este
patógeno es aún más agresivo, afectando al 95%
de los frutos 48 h después de cosechados (Mata-
moros, 1986; citado por Chaves y Wang, 2004).
Así mismo, las pérdidas debidas a la antracnosis
pueden superar el 50% cuando las condiciones
son favorables para el desarrollo del patógeno
(Turechek et al., 2006) (temperatura >18°C y
humedad relativa (HR) >80%), condiciones nor-
males en fresa de altura en la Sabana de Bogotá.
Durante muchos años se han utilizado fungici-
das sintéticos para controlar a estos patógenos,
pero se ha demostrado que estos microorganis-
mos se hacen resistentes a dichos productos, ade-
más de representar un riesgo potencial para el
ambiente y la salud humana (Pritts, 2002; Pedra-
za et al., 2007; Guédez et al., 2009; Ge et al., 2010;
Pedraza et al., 2010; Peres et al., 2010; Tortora et
al., 2011a y b).
Por tanto, el propósito de esta revisión es reali-
zar un análisis del uso de antagonistas solos o en
mezclas en el cultivo de fresa; los productos de
estos (enzimas y metabolitos secundarios); sus
diversos mecanismos y modos de acción, entre

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los cuales se incluye: la competencia por espacio
y nutrientes, el parasitismo y micoparasitismo,
la antibiosis, la producción de sideróforos y la es-
timulación del sistema de defensa de las plantas.
REGULACIÓN BIOLÓGICA DE
PATÓGENOS EN EL CULTIVO DE FRESA
Durante los últimos 20 años, varios agentes de
control biológico (BCA, por sus siglas en inglés),
también conocidos como biocontroladores o bio-
rreguladores, han sido ampliamente investigados
en diferentes cultivos, con el fin de realizar una
regulación biológica de diversos patógenos. Estos
BCA, han sido estudiados, propagados, registra-
dos y formulados para ser utilizados como una
de las principales alternativas al manejo conven-
cional de las enfermedades en los cultivos, ampa-
rado en el uso muchas veces indiscriminado de
plaguicidas sintéticos.
Lo más interesante de la estrategia de regulación
biológica de patógenos, mediante la utilización
de BCA, tiene que ver con los variados mecanis-
mos de acción de estos microorganismos para
la regulación, los cuales incluyen la competen-
cia por nutrientes y espacio, el parasitismo y
micoparasitismo, la producción de antibióticos,
enzimas líticas, sideróforos y otros metabolitos
secundarios de interés, y la estimulación del
sistema de defensas en la planta huésped, entre
otros (Brimner y Boland, 2003; Spadaro y Gulli-
no, 2004; Hernández-Lauzardo et al., 2007).
La inclusión de esta estrategia en el manejo de
enfermedades en el cultivo de fresa se conden-
sa detalladamente en la tabla 1, haciendo refe-
rencia al patógeno objeto de la regulación, a la
condición donde se realiza el estudio en campo
abierto, invernadero o laboratorio, al antagonis-
ta utilizado, al efecto de supresión de patógenos
y al benéfico proporcionado por los BCA a las
plantas y las referencias.
HONGOS MICORRÍCICO ARBUSCULA-
RES (AMF) EN LA NUTRICIÓN Y MANE-
JO DE FITOPATÓGENOS EN EL CULTIVO
DE FRESA
La simbiosis micorrícica ejerce un efecto im-
portante en las interacciones de las plantas con
patógenos e insectos. En general, los AMF (por
sus siglas en inglés) conducen a una reducción
en el daño causado por patógenos del suelo,
compitiendo por espacio y nutrientes (Pozo y
Azcón-Aguilar, 2007). Los efectos en patógenos
foliares y plagas, dependerá de la forma de vida
de estos organismos y de la inducción de resis-
tencia por parte de los AMF en las plantas. Es
así como plantas inoculadas con AMF, toleran
mejor patógenos necrotróficos e insectos masti-
cadores (Whipps, 2004; Pozo y Azcón-Aguilar,
2007 ).
Matsubara et al. (2004) encontraron que plan-
tas de fresa inoculadas con AMF fueron más
tolerantes al marchitamiento producido por
Fusarium sp., comparado con plantas sin tratar.
A partir de los cambios metabólicos observados
en las plantas inoculadas con AMF, en cuanto
al aumento del contenido de aminoácidos to-
tales, Matsubara et al. (2009) sugieren que es
necesario seguir trabajando para determinar si
alguno de los cambios en los aminoácidos de
las plantas micorrizadas tienen una relación
directa con la supresión de los síntomas de la
enfermedad.
Experimentos in vitro mostraron que después de
48 h de inocular el patógeno P. fragariae en las
raíces de plantas de fresa colonizados por Glomus
etunicatum y G. monosporum, la esporulación de P.
fragariae se redujo en 67% y 64%, respectivamen-
te, comparado con las plantas control. Después
de 72 h, la esporulación del patógeno se redujo
83% y 89% respectivamente. Con estos resulta-
dos, Norman y Hooker (2000), sugieren que el
mecanismo de acción de los AMF es el cambio

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ESTRATEGIAS BIOLÓGICAS PARA EL MANEJO DE ENFERMEDADES EN LA FRESA
Patógeno Condición Antagonista Modo y mecanismo de acción
del antagonista Resultado Referencia
Botrytis cinerea
Mucor piriformis
Bajo cubierta, cultivo protegido
(invernadero) época de
floración y fructificación
Trichoderma spp. productos
comerciales (Trichodex,
Binab TF WP y Rootshield) y
Trichoderma harzianum P1
Biorregulación (competencia,
micoparasitismo, antibiosis,
sideróforos, resistencia
sistémica inducida RSI)
En pruebas de laboratorio encontraron
que la temperatura y el estado
nutricional del sustrato afectan
negativamente la germinación de los
conidios de las especies de Trichoderma,
mientras que la germinación de los
patógenos es más rápida afectando la
regulación.
Gordon, 2000
B. cinerea Campo abierto, compatibilidad
para la dispersión del inóculo
con abejas.
Clonostachys rosea f. rosea
(Gliocladium roseum)
Biorregulación (competencia,
antibiosis RSI).
Alternativa de manejo integrado de la
enfermedad y protección contra otros
patógenos: Colletotrichum, Phytophthora,
Rhizoctonia, Rhizopus, Alternaria,
Fusarium, Verticillium y Penicillium.
Chaves y Wang,
2004
B. cinerea Aislamiento en campo pruebas
en laboratorio
C. rosea Biorregulación (competencia,
antibiosis, RSI)
Reducción de la esporulación del
patógeno en un 10%.
Nobre et al., 2005
B. cinerea Laboratorio T. harzianum Biorregulación (competencia,
micoparasitismo, antibiosis,
sideróforos, RSI)
Tricoderma posee una proteína elicitora
constitutiva que actúa contra Botrytis
cinérea y otros patógenos como
Rhizoctonia solani y Fusarium oxysporum.
Yang et al., 2009
B. cinerea Campo abierto, alterno con
fungicidas
C. rosea Biorregulación (competencia,
antibiosis, RSI.
Reducción significativa del inóculo del
patógeno, uso alterno con productos
para la protección de cultivos. Alternativa
para el MIE e integración con controles
culturales poda fitosanitaria.
Cota et al., 2008
y 2009
B. cinerea Laboratorio Streptomyces platensis F-1 Biorregulación (antibiosis) Supresión del micelio del patógeno,
por antibiosis mediante la producción
de compuestos volátiles por parte del
antagonista.
Wan et al., 2008
B. cinerea Laboratorio C. rosea Biorregulación (competencia,
antibiosis RSI)
Susceptibilidad del antagonista a la
radiación ultravioleta (UV-B). Dosis
altas de radiación afectan la capacidad
antagónica de este biorregulador.
Costa et al., 2013
Tabla 1.
Estrategias biológicas para el manejo de enfermedades en el cultivo de fresa (Fragaria spp.)
(Continúa en la siguiente página)

Rev. Colomb. Cienc. Hortic.
268 CANO T.
Patógeno Condición Antagonista Modo y mecanismo de acción
del antagonista Resultado Referencia
Sphaeroteca
macularis
f.sp. fragariae
(Podosphaera
aphanis)
Cámaras de crecimiento y
viveros a campo abierto
Penicillium oxalicum Biorregulación (antibiosis) Reducción significativa del inóculo del
patógeno.
De Cal et al., 2008
S. macularis Túneles de producción, alterno
con fungicidas
Ampelomyces quisqualis
T. harzianum T39
Bacillus subtilis
Biorregulación (competencia,
antibiosis, sideróforos,
micoparasitismo, RSI
Control de la enfermedad pero en menor
proporción que los fungicidas químicos,
sin embargo los BCA, reducen su uso y
pueden ser aplicados de forma alterna y
hacer parte de un MIE.
Pertot et al., 2008
Verticillium dahliae En campo abierto inoculaciones
y co-inoculaciones con PGPR
y AMF, y fumigaciones con
bromuro de metilo
Glomus spp.
Bacillus sp.
No encontraron respuestas
significativas ni en la
biorregulación ni en el
favorecimiento de la planta
Los tratamientos en los cuales se
utilizaron los antagonistas previamente
se habían tratado con bromuro de metilo
y esto pudo afectar la respuesta en
cuanto a la biorregulación del patógeno y
el favorecimiento de las plantas.
Tahmatsidou et
al., 2006
Rhyzopus
stolonifer, Mucor
spp., Penicillium
digitatum,
Rhizoctonia solani,
Aspergillus niger y
Pythium spp.
Poscosecha, laboratorio T. harzianum Biorregulación (competencia,
micoparasitismo, antibiosis,
sideróforos, RSI)
Pruebas duales en cajas Petri
se realizaron con los patógenos
poscosecha. El antagonista es un
buen competidor (rápido crecimiento),
mecanismo de acción micoparasitismo.
Guédez et al.,
2009

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ESTRATEGIAS BIOLÓGICAS PARA EL MANEJO DE ENFERMEDADES EN LA FRESA
en la producción de exudados radicales por parte
de la planta, lo cual afecta directamente la es-
porulación de los patógenos. De hecho, Finlay
(2004), menciona que los exudados de los AMF
modifican la composición de rizósfera y esto
modula las interacciones con otros organismos
presentes en esta zona. De igual forma, Murphy
et al. (2000) inocularon microplantas de fresa
silvestre (Fragaria vesca) en la fase de adaptación
en invernadero con los inoculantes comerciales
Endorize IV, VAMINOC y la especie Glomus
mosseae, a la vez utilizaron un sustrato enrique-
cido Supresor®, de turba comercial modificado
con restos de mariscos que contenían quitina
en su composición, encontrando que: hubo un
efecto aditivo en la estimulación de la longitud
de raíces y porcentajes de colonización radicular,
cuando las plantas se trataron con VAMINOC,
la especie G. mosseae y el sustrato enriquecido,
pero no con las plantas inoculadas con Endorize
IV y el sustrato. También se presentó un efecto
aditivo cuando se inocularon las plantas con VA-
MINOC y el sustrato enriquecido Supresor® en
cuanto a la resistencia de las plantas a la enfer-
medad de la pudrición de la corona (P. cactorum).
Borowicz (2010) analizó la respuesta de tres
genotipos de fresa (Fragaria virginiana Duch.)
inoculados con especies nativas de AMF some-
tidos a estrés de tipo biótico, daños ocasionados
a nivel estructural de las raíces por la inocula-
ción artificial de herbívoros y estrés abiótico so-
metiendo las plantas a déficit hídrico, notando
que las plantas inoculadas con AMF responden
muy bien al daño causado por los herbívoros y se
recuperan más fácilmente al estrés hídrico indu-
cido, que las plantas no micorrizadas. En cuanto
a la actividad hídrica en las plantas inoculadas
con AMF, Hernández-Sebastià et al. (1999), en
plantas micropropagada fresa (Fragaria x ana-
nassa Duch. cv. Kent) inoculadas con Glomus in-
traradices Schenck y Smith, demostraron que los
contenidos relativos de agua y la turgencia de las
células eran mayores en las raíces de las plantas
inoculadas comparado con las no inoculadas.
Por otra parte, los beneficios en la nutrición
vegetal y en la estimulación del crecimiento y
absorción de agua en platas micorrizadas, se en-
cuentran ampliamente documentados (Cano y
Hoyos, 2011), y estos beneficios repercuten di-
rectamente en la sanidad de los cultivos y la ca-
lidad de los productos. En este sentido, Alarcón
et al. (2000), encontraron una mejor absorción de
fósforo y nitrógeno en plantas in vitro de fresa
(Fragaria x ananassa Duch. cv. Fern) inoculadas
con tres especies de AMF del género Glomus sp.,
notando un efecto directo en la estimulación del
crecimiento puesto que las plantas inoculadas
produjeron más estolones que las no inoculadas,
resultados importantes en la adaptación y propa-
gación de la fresa.
No obstante se debe tener presente que existe
cierto tipo de especificidad entre las especies de
AMF y las plantas de fresa, observando que no
todas las especies de AMF, aportan beneficios en
el crecimiento, nutrición y absorción de agua. De
hecho la respuesta de las plantas a la inoculación
y co-inoculación con diversas especies de mico-
rrizas es variada. En este sentido, Taylor y Ha-
rrier (2001), comprobaron la diversidad de efec-
tos, en cuanto a la estimulación del crecimiento,
desarrollo y estado nutricional de plantas mi-
cropropagadas de fresa (Fragaria × ananassa cv.
Elvira) en respuesta a la inoculación con nueve
especies de AMF Glomus clarum, G. etunicatum,
G. intraradices, Gigaspora rosea, G. gigantea, G.
margarita, Scutellospora calospora, S. heterogama
y S. pérsica. Notando que: todas las especies de
Scutellospora y G. rosea afectaron negativamente
el crecimiento de las plantas, contrario a lo que
ocurrió con las especies G. intraradices y G. mar-
garita las cuales estimularon el crecimiento de las
plantas. En general, las concentraciones de Mn y
Mg fueron significativamente más altas en las
plantas colonizadas con todos los aislamientos
de las micorrizas empleadas. Comprobando de
esta manera las múltiples respuestas de las plan-
tas y la especificidad de las especies de AMF en
el cultivo de fresa.

Rev. Colomb. Cienc. Hortic.
270 CANO T.
BACTERIAS Y RIZOBACTERIAS
PROMOTORAS DEL CRECIMIENTO
VEGETAL (PGPB-PGPR) COMO BCA DE
ENFERMEDADES EN EL CULTIVO DE
FRESA
Las interacciones entre el sistema de raíces de las
plantas y las rizobacterias tienen un profundo
efecto en la sanidad, el rendimiento de los cul-
tivos y en la composición de la microbiota del
suelo. Las bacterias de la zona de raíces son capa-
ces de generar una amplia gama de metabolitos
secundarios (enzimas, hormonas, sideróforos y
antibióticos, entre otros) que pueden tener una
influencia positiva sobre el establecimiento,
crecimiento y desarrollo vegetal; mejorar la dis-
ponibilidad de minerales y nutrientes (especial-
mente la solubilización de fosfatos); mejorar la
capacidad de fijación de nitrógeno, disminuir la
susceptibilidad de las plantas a factores abióticos
como las heladas y mejorar la sanidad vegetal
mediante la regulación biológica de fitopatóge-
nos e inducción de resistencia sistémica en las
plantas (Sturz y Nowak, 2000; Sturz y Christie,
2003; Hernández-Rodríguez et al., 2006).
Algunos trabajos en la supresión de patógenos
tratados con PGPB se presentan en la tabla 2,
haciendo referencia al patógeno objeto de la re-
gulación, a la condición donde se realiza el estu-
dio, al antagonista utilizado y al efecto benéfico
proporcionado en las plantas.
RESISTENCIA SISTÉMICA INDUCIDA EN
PLANTAS DE FRESA
Las plantas pueden ser inducidas a desarrollar una
mayor resistencia a los patógenos mediante el tra-
tamiento con diversos inductores bióticos y abió-
ticos (químicos y físicos). La resistencia inducida
es de amplio espectro y puede ser de larga dura-
ción, pero rara vez proporciona un control com-
pleto de la enfermedad. La mayoría de agentes
inductores reducen la infección entre 20% y 85%.
Una posible razón para esto es que las plantas en
el campo ya son inducidas a través de las conti-
nuas interacciones con factores biótico y abiótico
(Terry y Joyce, 2004; Walters et al., 2005; Walters,
2009; Zhang et al., 2010; Cao et al., 2011; Chal-
foun et al., 2011; Grellet-Bournonville et al., 2012).
Muchos autores han reportado interacciones en-
tre cultivares de fresa y microorganismos patóge-
nos, pero poco se sabe sobre los mecanismos de
defensa desencadenados en la planta a partir de
esta interacción. Para dilucidar un poco las impli-
cacione s de esta inter acción, Grel let-Bour nonvil le
et al. (2012) sometieron plantas de fresa (Fragaria
x ananassa cv. Pajarito) a Colletotrichum acutatum
cepa virulenta M11 y una cepa no virulenta de C.
fragariae M23. Notando que en las plantas inocu-
ladas con la cepa M23, presentaron una acumula-
ción temporal de ácido salicílico (AS) acompaña-
da con la expresión de genes relacionados con la
defensa (PR-1), posteriores a eventos oxidativos
debidos a la acumulación de peróxido de hidró-
geno (H2O2) y el anión superóxido. Resultados
similares fueron obtenidos al realizar una apli-
cación exógena de AS. Los resultados obtenidos
apoyan la hipótesis de que las plantas de fresa
activan una ruta de defensa mediada por AS, la
cual resulta ser eficaz contra la antracnosis. En
otros cultivares de fresa también se había obteni-
do este tipo de respuesta al ser tratados con cepas
virulentas de C. fragarie y este tipo de inducción
es no específico, es decir de amplio espectro con-
tra otros patógenos (Chalfoun et al., 2011).
La respuesta a la inoculación y coinoculación de
inductores de resistencia, no solo presenta en la
planta sino en los frutos, los cuales se aumentan
la producción de enzimas líticas como las β-1,3-
glucanasas y fitoalexinas que estimulan los me-
canismos de defensa (Hernández-Lauzardo et al.,
2007). En este sentido, Cao et al. (2011) trataron
frutos de fresa (Fragaria x ananassa Duch.) con
el éster S-metil 1,2,3-benzotiadiazol-7-carbo-
tioico (BTH) inductor químico de resistencia,
observando que las actividades enzimáticas me-
joraron incluyendo la producción de enzimas
antioxidantes, superóxido dismutasa, ascorbato

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271
ESTRATEGIAS BIOLÓGICAS PARA EL MANEJO DE ENFERMEDADES EN LA FRESA
Patógeno Condición Antagonista Beneficio para
la planta Resultado Referencia
Colletotrichum
acutatum
Laboratorio
In vitro
Azospirillum
brasilense cepas
REC2 y REC3
Biorregulación Capacidad antifúngica
debida principalmente a la
producción de Sideróforos,
inducción de resistencia
sistémica producción de
ácido salicílico, producción de
índoles.
Tortora et al.,
2011a
Biofertilización Promoción del crecimiento,
Fijación de nitrógeno.
C. acutatum Laboratorio
fitotrón
A. brasilense Biorregulación Resistencia sistémica;
deposiciones calosa,
aumento en el contenido
de ácido salicílico (SA) en
hojas. Expresión de genes
relacionados con la defensa,
mayor producción de
quitinasas y glucanasa.
Tortora et al.,
2011b
Biofertilización Promoción del crecimiento
vegetal.
B. cinerea Laboratorio
In vitro
11 bacterias
epifitas aisladas
de las hojas de
plantas de fresa
Biorregulación Producción y liberación de
compuestos antimicrobianos
volátiles desde las hojas.
Competencia por nutrientes.
Abanda-Nkpwatt
et al., 2006
Tabla 2. PGPR y PGPB como BCA en el cultivo de fresa (Fragaria spp.).
peroxidasa y glutatión reductasa. De igual for-
ma, los contenidos de compuestos fenólicos,
antocianinas y la capacidad de captación de ra-
dicales libres aumentaron. También se indujo la
resistencia sistémica adquirida (SAR) en los fru-
tos, disminuyendo la presencia del moho gris (B.
cinerea) en las frutas tratadas.
REGULACIÓN BIOLÓGICA DE
ENFERMEDADES EN POSCOSECHA DE
FRESA
Las enfermedades poscosecha de los productos
hortofrutícolas, son comúnmente controladas
mediante el uso de fungicidas. Sin embargo, el
uso de agentes químicos ha sido continuamente
restringido debido al desarrollo de resistencia en
los patógenos, la contaminación ambiental y el
riesgo para la salud humana. El control biológico
en esta área ha tenido menos desarrollo que las
investigaciones en precosecha. Los mecanismos
de acción que se le atribuyen al uso de antagonis-
tas en poscosecha son: competencia por espacio y
nutrientes, parasitismo, antibiosis, principalmen-
te (Bautista-Baños, 2 006; Sharma et al., 2009).
La ocurrencia de hongos patógenos en la posco-
secha de la fresa (Fragaria spp) es amplia, variada
y compleja, se presentan por lo general Aspergi-
llus, Botrytis, Colletotrichum, Geotrichum, Mucor,
Penicillium, Pestalotiopsis, Phytophthora, Phytium y
Rhizopus stolonifer, además de algunos hongos sa-
prófitos. La presencia de estos patógenos se rela-
ciona con la susceptibilidad de las variedades, las
características de los sistemas de producción y
las prácticas culturales que se realicen para miti-
gar el daño producido por los patógenos (Fraire-
Cordero et al., 20 03).
Información reciente del manejo biológico de en-
fermedades en la poscosecha de fresas se conden-

Rev. Colomb. Cienc. Hortic.
272 CANO T.
sa en la tabla 3, haciendo énfasis en el patógeno,
la alternativa biológica, el efecto sobre la fruta
y el patógeno y la referencia. Además se incluye
el tratamiento con extractos vegetales (aceites
esenciales) y algunos elicitores comerciales.
CONCLUSIONES
Pese a que la mayoría de las investigaciones en
regulación biológica de patógenos con el uso de
antagonistas en fresa, se ha realizado en condi-
ciones controladas de laboratorio o semicontro-
ladas de invernadero, el paso a condiciones de
campo es el reto fundamental de los investigado-
res en esta área, los cuales trabajan incansable-
mente para aislar, purificar, identificar y carac-
terizar especies viables y estables, que se puedan
registrar y formular para poderlas utilizar en di-
versos sistemas productivos, bajo diferentes con-
diciones agroecológicas. Sin embargo, no se trata
de una tarea fácil debido a los múltiples factores
bióticos y abióticos que modulan la interacción
suelo-planta-patógeno-antagonista.
Patógeno Antagonistas bióticos y
abióticos Efecto Referencia
Rhizopus sp. Levadura
Rhodotorula glutinis
Ácido salicílico (SA)
Reducción de la incidencia (inhibición de la
esporulación) y el diámetro de las lesiones.
Inducción de resistencia sistémica.
Aumento en la producción de enzimas quitinasas y
glucanasas.
Zhang et al., 2010
B. cinerea Levadura
R. glutinis
Medio de cultivo con la
adición de quitina
Potencialización del efecto antagónico por el
tratamiento con quitina.
Mejora la actividad quitinasa de la levadura e induce
la actividad β-1,3-glucanasa.
Retrasa la senescencia de las fresas.
Ge et al., 2010
B. cinerea Levadura
Sporidiobolus
pararoseus
cepa YCXT3
Antibiosis, producción de compuestos volátiles (2-etil-
1-hexanol), alta actividad antifúngica.
Reducción de la incidencia de la enfermedad
(disminución de la germinación de conidios).
Huang et al., 2012
Mohos y flora total
presente en las frutas
de fresa
Compuestos bioactivos
Aceites esenciales de
Tomillo rojo, Orégano,
Limoneno y Menta.
Quitosano
Los compuestos bioactivos de tomillo y oregano
son fuertes contra los patógenos comparados con
limoneno y menta.
Estos compuestos alargan la vida útil de las frutas.
Vu et al., 2011
B. cinerea Levadura
R. glutinis
Inhibe el crecimiento del patógeno (reducción en la
germinación de esporas).
Zhang et al., 2007
B. cinerea R. mucilaginosa
Ácido fítico
Efecto aditivo mejora la actividad antagónica de la
levadura.
Inhibición del crecimiento del patógeno.
Inducción de resistencia sistémica.
Zhang et al. 2012
Presencia de
microorganismos
patógenos
Dióxido de cloro (ClO2),
hipoclorito de sodio
(NaClO) peróxido de
hidrógeno (H2O2)
ácido cítrico (C6H8O7) y
etanol (EtOH)
Reducción significativamente del porcentaje de fruta
infectada.
La aplicación de desinfectantes por nebulización es
eficaz, pero puede ser toxico para los trabajadores,
los cuales necesitan elementos de protección para la
aplicación.
Vardar et al., 2012
Tabla 3. Regulación biológica de patógenos en poscosecha de fresa (Fragaria spp.)

Vol. 7 - No. 2 - 2013
273
ESTRATEGIAS BIOLÓGICAS PARA EL MANEJO DE ENFERMEDADES EN LA FRESA
El autor agradece a la Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales (UDCA), por el apoyo para
la realización de los estudios de doctorado, a la Universidad Nacional de Colombia por la formación
investigativa y especialmente a los doctores Ruth Bonilla de Corpoica, Pedro Jiménez de la Universi-
dad Militar Nueva Granada, Jairo Cuervo de la Universidad Nacional de Colombia y Édgar Martínez
de la UDCA, por sus valiosas sugerencias y recomendaciones.
Ingentes esfuerzos deben seguirse realizando
para tratar de explicar la complejidad de esta in-
teracción en condiciones de campo.
Lo interesante de las prácticas de manejo integra-
do de enfermedades es la búsqueda continua de
alternativas para el uso racional de los recursos
destinados para la protección de los cultivos. El
uso de inoculantes microbianos multifunciona-
les con atributos en la promoción del crecimiento
vegetal y en la regulación biológica de patógenos,
directa o indirectamente proporciona múltiples
beneficios para las plantas, aumentando los ren-
dimientos, la calidad, la sanidad de los productos
y el respeto al medio ambiente y se convierte en
una estrategia biológica que puede incluirse en el
MIE o ser una opción independiente ajustada a
los sistemas de producción limpia y sostenible.
AGRADECIMIENTOS
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