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40Revista Mexicana de Mastozoología 7: 40-48. 2003.
PATRONES DE HIBERNACIÓN DE ARDILLAS DE TIERRA
(SPERMOPHILUS MEXICANUS Y
S. PEROTENSIS) EN EL CENTRO DE MÉXICO
MANUEL VALDEZ1 Y GERARDO CEBALLOS2
1Unidos para la Conservación, A. C. y Agrupación Sierra Madre S. C.
2Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Apartado Postal 70-275,
México D.F. 04510. e-mail:gceballo@miranda.ecologia.unam.mx
INTRODUCCIÓN
Muchas especies de ardillas terrestres de regiones templadas húmedas y áridas
presentan periodos de inactividad, denominados aestivación o hibernación,
generalmente asociados a la disponibilidad de alimento y condiciones climáticas
(Murie y Michenier,1984). La hibernación es comúnmente asociada con las bajas
temperaturas del invierno y la estivación ocurre a temperaturas elevadas y está
asociada con la prolongada sequía del verano (Lyman, 1982).
La hibernación es un estado fisiológico que se caracteriza por un periodo de
letargo de varios meses. El letargo no es continuo ya que muestra periodos de sopor y
actividad cortos que van de unas horas hasta tres días. Las hibernadores
especializados son aquellos que mantienen su temperatura corporal por debajo de su
temperatura basal y sobreviven con base a sus reservas de grasa; sus periodos de
letargo duran entre hasta una semana en forma continua, y cuando despiertan no
elevan su temperatura corporal a la que presentan cuando están normalmente activas
(Neumann y Cade, 1965; Pengelley y Kelly,1966)
Los patrones del ciclo anual en las ardillas terrestres que hibernan se
caracterizan por una serie de eventos estaciónales bien definidos, que incluyen a la
emergencia de la hibernación, época de reproducción, preparación para la hibernación
e hibernación (Dobson, 1984; McCarley, 1966; Morrison, 1960; Murie y Michenier,
1984). A pesar de que existe un cúmulo de información sobre los patrones de
hibernación de las ardillas terrestres del Norteamérica, se desconoce el comportamiento
de las especies que habitan en México, donde las condiciones climáticas de invierno
no alcanzan las temperaturas de latitudes más norteñas. Spermophilus perotensis y S.
mexicanus son dos especies de ardillas terrestres que habitan en el Eje Neovolcánico
Transversal, en lugares que presentan inviernos fríos, con poca disponibilidad de
alimento, y en donde se ha demostrado que no presentan actividad en el invierno
(Aragon, 1988; Valdez y Ceballos, 1991, 1997). Por lo tanto, el objetivo de este estudio
fue determinar los patrones y condiciones fisiológicas (i.e. temperatura corporal y
peso) de hibernación en estas dos especies.
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MÉTODO
La ardilla de Perote (S. perotensis) es una especie endémica de México, cuya
distribución está restringida a la zona árida del Valle del Oriental, entre los estados de
Puebla y Veracruz, al oriente del Eje Neovolcánco Transversal y a una altitud de 2400
a los 2700 msnm (Ceballos y Best, 1995; Davis, 1944; Valdez y Ceballos, 1997). El clima
está clasificado como semiárido de acuerdo a Koeppen BS (Kw” (w) (i)g, (García,1973),
con una precipitación anual promedio de 369.7 mm entre junio y septiembre y una
temperatura media anual de 14.7 ºC y una mínima de 2 a -10º C en el mes de enero.
Por otro lado, el motocle (S. mexicanus) tiene una distribución disyunta en el
Altiplano Mexicano, con una población lo largo de la base boreal de la cordillera
Neovolcánica. Las poblaciones localizadas en el Parque Nacional Zoquiapan y Anexas,
entre los límites de los Estados de México y Puebla, son probablemente poblaciones
relicto aisladas desde el Plesitoceno (Valdez y Ceballos, 1991). Se encuentran a una
altitud entre los 2900 y los 3500 m entre praderas intermontanas con vegetación
dominada por tormentilla (Potentilla candicans), gramíneas bajas o estoloníferas y
plantas herbáceas rastreras (e. g. Agrostis tolucensis, Potentilla pratensis),
generalmente rodeadas por bosques de pino (Pinus spp.) y oyamel (Abies religiosa,
Valdez, 1988). El clima de Zoquiapan es templado, sub-húmedo con lluvias en verano,
con una temperatura media anual de 13º C y la del mes más frío esta entre los 15 y los
3º C. La precipitación anual varia entre los 1000 y 1200 mm (García,1973).
Los patrones de actividad se llevaron a cabo por medio de censos de ardillas
activas en un cuadro de aproximadamente 3.6 ha en Zoquiapan y Perote. Los censos se
llevaron a cabo dos días cada mes, de 7 de la mañana a 7 de la tarde, contándose las
ardillas activas por espacio de 10 minutos cada media hora. En Zoquiapan se midió la
temperatura del aire y la temperatura del suelo.
Para la evaluación de las condiciones de hibernación se colectaron tres
ejemplares de S. mexicanus en Zoquiapan, Estado de México y dos de S. perotensis
en los llanos de Perote, Veracruz. Estas ardillas se mantuvieron en cautiverio durante
un periodo de 8 meses de septiembre a abril, con el propósito de cubrir el tiempo de
entrada y salida del periodo de hibernación que ambas especies presentan en
condiciones naturales y que va de noviembre a principios de marzo.
Los ejemplares fueron mantenidos en cajas individuales, se les proporciono
agua alimento en cantidades similares. El alimento consistió en semillas de girasol,
cacahuates, elote, brócoli, zanahoria particularmente y se complemento con larvas de
tenebriónidos. Las condiciones de temperatura ambiental no fueron manipuladas, se
tomaron los promedios de temperatura ambiente para la ciudad de México durante los
meses de noviembre a marzo, cubriendo el periodo de hibernación. La temperatura
mínima fue de -2 oC y la máxima 18 oC, con un promedio de 14oC para este periodo. Las
condiciones de luz fueron las variaciones naturales del día y la noche.
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Las ardillas fueron pesadas y medidas desde su captura hasta el final del
periodo de hibernación. Fueron capturadas cuatro meses previos a la hibernación
para evitar que el estrés causado por la captura interfiriera con los patrones de
hibernación. Durante el letargo se registró la temperatura y el peso corporal. La
temperatura corporal fue tomada con un termómetro introducido en el recto. Se trato
que las ardillas fueran manipuladas lo menos posible y se colocaban nuevamente en el
interior de sus cajas nido para no interrumpir el letargo. El cambio en el aumento y
disminución del peso corporal se comparó con el de ardillas capturadas en condiciones
naturales y en diferentes meses del año.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El motocle (S. mexicanus) exhibió fue activo de mediados de marzo a mediados de
noviembre, presentando un periodo de letargo en el invierno, que comprendió casi
cuatro meses (Cuadro 1; Figura 1). Los juveniles del año fueron los últimos en entrar el
leratgo, a mediados de noviembre, y las hembras las últimas de salir del letargo a
mediados de marzo.
El periodo de inactividad fue semejante tanto en ardillas en cautiverio como
en estado silvestre. Las observaciones en cautiverio indicaron que el letargo se
caracterizó por una acumulación de reservas de grasa (prehibernación) y la
disminución de la temperatura corporal. El peso corporal exhibió una variación
estacional de aumento y descenso. Esta fluctuación anual se observó tanto en ardillas
en cautiverio como en el campo. El peso máximo en cautiverio fue de entre 306 a 322 g
al comienzo del letargo y el mínimo de 254 a 256 g al término de la hibernación (Cuadro
2). Las ardillas en el campo mostraron un comportamiento similar, y los machos
adultos exhibieron un peso corporal arriba de 300 g en el mes de septiembre.
La temperatura corporal normal del motocle fue de 30 a 37º C. Las ardillas se
aletargaron a una temperatura corporal de 15 a 17º C. El letargo de tres motocles en
cautiverio mostró características comunes como reducción de su temperatura y pérdida
de peso corporal, pero diferente grado de sensibilidad individual a los estímulos
externos. Durante el letargo ningún ejemplar consumió alimento, aunque este estuvo
disponible todo el tiempo, y sobrevivieron a base de sus reservas de grasa, con una
pérdida de peso promedio de 0.04g/día (Cuadro 2). En el letargo se observaron tres
fases, caracterizadas por la disminución en el peso y temperatura corporal. En la
primera fase, que tuvo una duración de 15 días, hubo una perdida de peso corporal de
0.88 g/día. En la segunda fase, de 66 días, solo se perdieron 0.47 g/día y en la ultima de
21 días perdieron 1.1 g/día. La temperatura corporal vario muy poco manteniéndose en
un promedio de 16.2º C, con un intervalo de 15 a 17º C; es decir, 15º C abajo de su
temperatura corporal normal.
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La hembra mostró un comportamiento de letargo más irregular, alcanzando
solo 251 g de peso corporal antes de la entrada a la hibernación (Cuadro 2). Es posible
que esta hembra no alcanzara un mayor peso corporal debido a que mantenía a cuatro
juveniles de su camada. Esta condición se manifestó en una pérdida de peso corporal
de 66 g en el mes de septiembre. La hembra fue colocada entonces en una caja
individual, e incrementó su peso corporal hasta 251 g a finales de noviembre. Al inicio
del letargo (17 días) mantuvo su temperatura corporal entre los 32 y 33º C, sin
aletargarse, pero disminuyendo su actividad y su apetito. El peso corporal
prácticamente se mantuvo en 251 g. En el segundo periodo de 42 días, se acentuó la
perdida de apetito, quizás como consecuencia de una disminución de la temperatura
corporal, entre 27 y 28º C, que la mantuvo en un estado de somnolencia o sopor. En
este periodo la perdida e peso corporal se incremento hasta 0.97 g/día. Finalmente
disminuyendo su temperatura corporal hasta los 15 y 17º C y en esta última fase solo
perdió de 0.2 a 0.4 g/día de su peso corporal.
El patrón de actividad anual de S. perotensis fue muy similar al de S.
mexicanus (Figura 1 y 2). Estas ardillas fueron activas de principios de marzo a
mediados de noviembre, presentando un periodo de letargo en el invierno, que
comprendió casi cuatro meses (Figura 2). Los juveniles del año fueron los últimos en
entrar el leratgo, a mediados de noviembre, y las hembras las últimas de salir del letargo
a mediados de marzo.
Durante el periodo de hibernación la hembra mostró un comportamiento de
letargo de diciembre a marzo. A principios de diciembre se mantuvo activa e incrementó
su peso corporal de 210 a 240 g para finales de este mismo mes. En enero, mostró
periodos breves de letargo de unas horas hasta uno o dos días, con un promedio de
temperatura corporal de 20.5 0C (20 a 210C), y una pérdida de peso corporal de 10 g en
diez días (1g/día; Cuadro 3). Después de esto, le siguió un periodo de actividad
consumiendo un poco de alimento e incrementó su peso corporal de nuevo.En febrero
el letargo fue más prolongado con una temperatura corporal promedio de 20.5 0C (19 a
23 0C) y una perdida de peso corporal de 20 g (220 a 240 g) es decir 0.7 g/día (Figura 3).
Durante el letargo mostró poca variación en su peso corporal, manteniéndose entre los
210 y 240 g, con una temperatura promedio de 20.5º C, sin alcanzar nunca un sueño
profundo y consumiendo alimento durante sus periodos de actividad.
En resumen, el ciclo anual de S. mexicanus y S. perotensis en el Eje
Neovolcánico Transversal sigue un patrón de actividad semejante al de poblaciones o
especies del mismo género que habitan en zonas templadas de latitudes mas norteñas
(Neuman y Cade, 1965; Wade, 1930). El ciclo anual de estas dos especies se caracteriza
por una serie de eventos secuenciales predecibles (e.g. emergencia de la hibernación,
apareamiento) en un periodo de actividad entre 8 y 9 meses, y en el que la entrada a la
hibernación difiere entre los sexos y las edades (Best y Ceballos, 1995; Valdéz, 1988).
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Mes Individuos Promedio Temperatura (°C)
Observados Ind/hora Aire Suelo
Enero 0 0 13.4 8.9
Febrero 0 0 14.7 10.5
Marzo 1 1 17.3 12.2
Abril 206 6.5 18.7 12.0
Mayo 323 14.0 15.7 9.9
Junio 199 8.8 14.9 11.9
Julio 350 10.6 15.6 11.5
Agosto 613 13.9 15.8 12.5
Septiembre 313 13.3 16.6 12.0
Octubre 341 9.4 13.6 9.0
Noviembre 101 3.6 14.7 8.6
Diciembre 0 0 14.1 8.0
Cuadro 1. Patrones de actividad de Spermophilus mexicanus en el
Parque Nacional Zoquiapan y Anexas, Estado de México. La temperatura del aire
y suelo representa el promedio durante el periodo de observaciones diurno.
Figura 1. Patrones de actividad de Spermophilus mexicanus en el Parque Nacional Zoquiapan y
Anexas, Estado de México. Nótese la ausencia de actividad en el periodo de hibernación de
finales de noviembre a principios de marzo.
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10
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18
20
E FMAMJJ ASOND
TIEMPO (meses)
ARDILLAS ACTIVAS
(Promedio)
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6
8
10
12
14
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18
20
TEMPE RATURA (ªC), AMBIENTE
(Ta ___ ) Y DEL SUELO (Ts _ _ _
)
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Es notable que todos los ejemplares de S. mexicanus mostraron un letargo
profundo, mientras que la hembra de S. perotensis fue un hibernador menos estricto,
que mostró menos variaciones en su peso corporal y temperatura, además de consumir
alimento durante los periodos de actividad y letargo. Sin embargo se tendrán que
realizar estudios bajo condiciones controladas para determinar si existen diferencias
en estos patrones de hibernación entre ambas especies.
0
2
4
6
8
10
EFMAMJ JA SOND
Tiempo (m eses)
Número de Individuos
Figura 2. Patrón de actividad de Spermophilus perotensis en Perote, Veracruz. Nótese la
ausencia de actividad en el periodo de hibernación de finales de noviembre a febrero.
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Cuadro 2. Cambios en la temperatura y el peso corporal de un macho y una hembra de
S. mexicanus durante el periodo de hibernación en cautiverio.
Macho adulto
Tiempo Temperatura Peso corporal Pérdida total Pérdida de peso
en días Corporal (ºC) (gr) de peso (gr) en (g/día)
1 17 322 0.0 0.0 Letargo
17 16 307 15 0.88 Letargo
36 17 398 9.0 0.47 Letargo
84 15 277.5 20.5 0.42 Letargo
105 35 254.2 23.3 1.42 Activo
124 36 249.0 5.2 0.27 Activo
Hembra Adulta
Tiempo Temperatura Peso corporal Pérdida total Pérdida de peso
en días Corporal (ºC) (gr) de peso (gr) en (g/día)
1 33 251.5 0.0 0.00 Activa
17 32 252.2 0.5 0.00 Activa
36 27 244.8 8.2 0.43 Letargo
59 28 222.4 22.4 0.97 Letargo
84 15 217.2 5.2 0.20 Letargo
105 17 207.0 10.2 0.48 Letargo
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Días Temperatura Corporal Peso Corporal Observación
(ºC) (G)
1 36 210 Activa
22 36 240 Activa
32 21 240 Letargo
42 20 235 Letargo
44 30 230 Activa
51 33 240 Activa
58 23 230 Letargo
61 21 225 Letargo
72 19 220 Letargo
79 19 220 Letargo
90 34 226 Activa
97 35 240 Activa
Cuadro 3. Comportamiento de letargo de una hembra de S. perotensis durante el periodo de
invierno del 3 de diciembre de 1990 a marzo de 1991, mostrando la variación de temperatura
y peso corporal en los estadios de letargo o actividad.
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10
15
20
25
30
35
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195
200
205
210
215
220
225
230
235
240
245
Tem. Corp. ºC Peso Corp. G.
Figura 3. Cambios en el peso y temperatura corporal de una hembra de S. perotensis en cautiverio
durante el periodo de 97 días de hibernación. Las barras indican los cambios en la temperatura
corporal en (ºC.) y la línea la pérdida de peso (g.) durante los periodo de letargo.
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