Content uploaded by Juan Manuel Diaz
Author content
All content in this area was uploaded by Juan Manuel Diaz on Oct 20, 2014
Content may be subject to copyright.
INTERACCIONES ENTRE CORALES Y MACROALGAS:
DEPENDENCIA DE LAS ESPECIES INVOLUCRADAS
Juan Carlos Márquez y Juan Manuel Díaz
RESUMEN
La proliferación de las macroalgas en los arrecifes coralinos es un fenómeno
reconocido desde hace más de dos décadas y se atribuye, generalmente, a las actividades humanas
en las costas. No obstante, el papel de la competencia en este proceso es poco claro y se ha
asumido que las algas son competitivamente superiores que los corales, aun cuando se ha
demostrado que esto no es cierto para todos los casos. El objetivo del presente estudio fue
demostrar que existe una dependencia entre la categoría de interacción y las especies en
interacción. Para ello se cuantificó la frecuencia de las diferentes categorías de interacción a lo
largo de transectos de 20 m de longitud, dispuestos sobre el fondo en tres localidades
representativas en el archipiélago de San Bernardo. Los resultados mostraron una dependencia
significativa entre la categoría de interacción y las combinaciones coral-macroalga. En la
categoría Recubrimiento (R) se destacó el alga Halimeda opuntia, en interacción con los corales
Montastrea annularis, Porites astreoides y Porites porites, este último también con el alga
Lobophora variegata. En las otras categorías Halimeda discoidea fue la macroalga con mayor
porcentaje de encuentros en las categorías Contacto periférico (CP), Contacto de tejido (CT) y No
contacto (NC). En la categoría CP, fueron frecuentes además las interacciones entre M. annularis
con las algas H. opuntia y Dictyota bartayresiana y con el grupo de las algas rojas calcáreas. Todo
lo anterior nos llevo a la conclusión de que los factores intrínsecos, es decir los factores propios
de las especies de coral y las macroalgas involucrados en interacción, tienen el potencial de
determinar la categoría de interacción o la manera como se relacionan estos dos componentes
bentónicos de los arrecifes coralinos.
PALABRAS CLAVE: Corales, Macroalgas, Interacciones, Islas de San Bernardo, Colombia, Caribe
ABSTRACT
Coral and macroalgae interactions: dependence between involved species.
Macroalgae proliferation on coral reefs has been a recognized phenomenon for the past two
decades and is generally entitled to the human activities on the coasts. Even thought, the role of
competition in this process is not clear and it has been assumed that algae are competitively
superior to corals, even when it has been demonstrated that this is not always the case. It is
227
Bol. Invest. Mar. Cost. 34 227-242 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2005
Contribución No. 891 del Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras - INVEMAR
probable that the result of coral-macroalgae depends upon the species involved. The goal of this
study was to demonstrate that there is a dependence relation between interaction category and
interacting species. In order to resolve this, quantifications of interactions per category along 20
m transects were done on three representative localities at the Archipielago de San Bernardo.
The results show a significant dependency between interaction category and coral-macroalgae
combinations. The highest percentage of encounters at the R (overgrowth) category was that one
between Halimeda opuntia, and the coral species Montastrea annularis, Porites astreoides and
Porites porites, as well as this last coral with the alga Lobophora variegta. Halimeda discoidea
was the macroalgae with the highest percentage of interactions on the categories CP (peripheral
contact), CT (tissue contact) and NC (no contact). At the CP category, it was common to find the
interactions between the coral M. annularis and the algae H. opuntia and Dictyota bartayresiana
besides the interactions with the red calcareous algae group. All this have led us to conclude that
the intrinsic factors, those inherent to the coral and macroalga species involved in interactions,
have the potential to determine the category of interaction or the way these two benthic
components relate to each other.
KEY WORDS: Corals, Macroalgae, Interactions, San Bernardo islands, Colombia, Caribbean
INTRODUCCIÓN
En las pasadas dos décadas, los arrecifes coralinos en el Caribe han
experimentado cambios en la dominancia de sus componentes bentónicos. El
más notorio ha sido la disminución de la cobertura coralina acompañada por un
aumento de las macroalgas (Littler y Littler, 1985; Hughes, 1994; Szmant,
2002). Esto generalmente se ha asociado a perturbaciones de origen humano,
como son eutroficación, altas tasas de sedimentación y sobrepesca, que han
generado mortalidad coralina, y una consecuente liberación de espacio, que ha
favorecido el crecimiento desmesurado de las algas, lo que a su vez puede
desplazar más el coral vivo remanente (Steneck, 1988; Littler et al., 1992;
McCook et al., 1997; Te, 1997). En este esquema, sin embargo, el papel de la
competencia entre los corales y las macroalgas no es muy claro y se asume que
una vez liberadas las algas de sus factores limitantes (disponibilidad de
nutrientes y herbivoría por ejemplo), están en plena capacidad de recubrir a los
corales. En otras palabras, se asume que las algas son competitivamente
superiores a los corales (Birkeland, 1977; Tanner, 1995; Paine, 1984). Empero
esto no ha sido demostrado a cabalidad (McCook et al., 2001). En estudios
recientes se ha señalado que el resultado neto de la competencia entre corales
y macroalgas puede ser muy variable y que estas variaciones pueden depender
de los organismos involucrados (McCook et al., 2001).
Así por ejemplo, Nugues et al., (2003) encontraron que el efecto de
los filamentos mesentéricos de los corales sobre las algas depende de las
228
especies de coral y algas involucradas, aún cuando en todos los casos
estudiados los filamentos inhibieron el crecimiento de las algas sobre el tejido
coralino vivo. Jompa y McCook (2003 a y b), por el contrario, hallaron que
sólo algunas especies de macroalgas están en capacidad de recubrir y matar
tejido coralino mediante el uso de sustancias químicas o por abrasión. Así,
mientras que en unos estudios se ha encontrado que las algas pueden afectar
negativamente a los corales (Tanner, 1985; Hughes, 1989; River y Edmunds,
2001, Jompa y McCook 2002), en otros se afirma lo contrario (McCook,
2001; McCook et al., 2001).
Estos resultados muestran la potencial variabilidad, tanto del proceso
como el resultado de la competencia entre corales y algas. Según Jompa y
McCook (2003b), esta variabilidad puede ser interpretada en términos del
limitado número de mecanismos por los cuales los corales y las algas pueden
afectarse unos a otros, los cuales dependen en gran proporción de sus
propiedades físicas, biológicas y químicas. Siguiendo esta idea el objetivo del
presente estudio fue evaluar si el resultado de la competencia entre corales y
macroalgas depende del carácter de las especies involucradas, es decir los
factores intrínsecos a las interacciones.
ÁREA DE ESTUDIO
El trabajo fue adelantado en las formaciones coralinas del archipiélago
de San Bernardo, localizado en la región central de la plataforma continental
del Caribe colombiano, frente a las costas del Golfo de Morrosquillo (9° 39’ y
9°52’ N; 75º 41’ y 75° 57’ W) (Figura 1). El Archipiélago tiene una extensión
aproximada de 255 km2e incluye un conjunto de ocho islas, un islote artificial
y una serie de bancos y bajos coralinos de poca profundidad (Díaz et al., 2000;
López-Victoria y Díaz, 2000). Desde el año1996, el archipiélago fue adherido
al Parque Nacional Corales del Rosario, mediante la resolución 1425 del
Ministerio del Medio Ambiente.
Las formaciones coralinas del archipiélago conforman un complejo
arrecifal del que hacen parte estructuras franjeantes y de parche, tapetes
coralinos de escaso relieve, domos y bancos coralinos, en las que están
representadas distintas comunidades coralinas, dominadas por corales como
Porites porites, Agaricia spp. y Montastrea spp., entre otros (Díaz et al., 2000).
Cerca del 40 % de la extensión ocupada por las formaciones coralinas
distribuidas entre 4 y 20 m de profundidad corresponde a arrecifes franjeantes
y de parche dominados por Montastrea annularis, M. favelolata y M. franksi
(López-Victoria y Díaz, 2000).
229
El régimen climático e hidrográfico es el característico para esta
región, con una precipitación promedio anual de alrededor de 1000 mm
distribuida en dos épocas climáticas principales, una seca, de diciembre a abril,
y otra lluviosa, de mayo a noviembre. La temperatura promedio anual del aire
es 26.7ºC. Las aguas que bañan las islas son relativamente transparentes, con
una temperatura media de 28ºC y una salinidad de 34 (Patiño y Flórez, 1993).
MATERIALES Y MÉTODOS
Se seleccionaron tres estaciones de muestreo (Figura 1), en la unidad
ecológica Montastrea spp. y en formaciones arrecifales de tipo tapete coralino,
ubicadas entre 4 y 6 m de profundidad (Figura 1). Esto con el fin de lograr la
mayor representatividad posible dentro del archipiélago en lo que respecta a las
interacciones entre corales y macroalgas, pues esta zona ecológica así como el
tipo de formación son las que representan mayor cobertura en el Archipiélago
230
Figura 1. Ubicación del área de estudio y los sitios de muestreo en el Archipiélago de San
Bernardo, Caribe Colombiano.
231
(López–Victoria y Díaz, 2000). Los muestreos se realizaron durante los meses
de febrero a mayo de 2000 durante la época seca.
Se definieron las siguientes categorías de interacción, siguiendo los
criterios y categorías propuestos por Aerts (1999) para las interacciones entre
corales y esponjas (Figura 2): (R) recubrimiento del coral vivo por macroalgas;
(CP) contacto periférico de una macroalga a lo largo y paralelo al coral vivo
por más de 3 cm del perímetro; (CT) contacto de tejidos (una macroalga en
contacto con el borde de un coral vivo por 3 cm o menos del perímetro) y; (NC)
no contacto en donde la macroalga se encuentra a una distancia inferior a 5 cm
de distancia del coral, al alcance de los tentáculos barredores, pero no en
contacto con tejido vivo de éste.
Figura 2. Categorías de interacción: a- Categoría recubrimiento (R), el alga H. opuntia sobre el
coral M. annularis; b- Categoría contacto periférico (CP), interacción entre el alga parda
Dictyota sp.y el coral M. annularis; c- Categoría contacto de tejido (CT), el alga Dictyota sp. en
interacción con el coral S. siderea y; d- Categoría de no contacto (NC), en donde se observa al
alga H. discoidea en interacción con M. annularis.
ab
cd
Con el fin de establecer las frecuencias de interacción, tanto para cada
especie de coral y de macroalga, como para cada categoría de interacción se
realizaron cuantificaciones empleando transectos de 20 m de longitud tendidos
aleatoriamente sobre sustrato predominantemente coralino, con 8 repeticiones
por estación. Cada colonia coralina interceptada por el transecto fue revisada
minuciosamente en busca de interacciones; en los casos en que una colonia
presentaba más de una interacción, cada una se registraba individualmente.
Para cada interacción se anotaron las especies de coral y macroalga
involucradas (identificación in situ, las macroalgas no identificadas en campo
se recolectaron para posterior identificación) a excepción de las algas rojas
calcáreas, que se tomaron como un grupo funcional. Adicionalmente se
realizaron anotaciones sobre las características particulares observadas en los
corales y macroalgas en el área de interacción, tales como palidecimiento,
blanqueamiento, enfermedades etc.
Con el fin de evaluar si las proporciones en que se encontraron las
categorías de interacción eran independientes de las estaciones y
combinaciones coral-macroalga, se llevaron a cabo análisis de tablas de
contingencia. El grado de significancia de la independencia se estableció
mediante pruebas de bondad de ajuste Chi cuadrado (Sokal y Rohlf, 1995).
Adicionalmente y sólo en las tablas en donde se encontró dependencia, se
llevaron a cabo pruebas de partición de grados de libertad (Sokal y Rohlf,
1995) para conocer la identidad de la combinación coral-macroalga que mostró
dependencia por las categorías de interacción. Para evitar sesgos ocasionados
por las bajas frecuencias de interacción de algunas combinaciones, se tuvieron
en cuenta sólo 12 combinaciones, que reunieron aproximadamente el 74 % de
las interacciones.
RESULTADOS
En total se cuantificaron 394 interacciones, las cuales involucraron 19
especies de coral y cinco de macroalga, además del grupo de algas rojas
calcáreas (Tabla 1), para un total de 59 combinaciones coral-macroalga (Tabla
2). Las interacciones más frecuentes estuvieron dentro de la categoría CP
(43.1%) seguida por las interacciones en las categorías NC (28.7%) y R
(21.6%); por último la categoría menos frecuente fue CT con el 6.6% del total
de las interacciones registradas. Las proporciones de los diferentes tipos de
interacción no variaron significativamente entre estaciones (P>0.05, n=394), lo
que permitió una evaluación en conjunto de las interacciones combinadas para
las tres estaciones.
232
233
Tabla 1. Especies de corales y macroalgas registradas en interacción en cada una de las estaciones.
Grupo Especie Estación
123
Corales Acropora cervicornis X
Agaricia sp X X X
Colpophyllia natans XXX
Dichocoenia stokesi X
Diploria labyrinthiformis XX
D. strigosa X
Eusmilia fastigiata XX
Favia fragum XX
Montastrea annularis XXX
Manicina areolata
Montastrea cavernosa XX
M. faveolata XXX
M. franksi XX
Mycetophyllia sp. X
Millepora spp X
Porites astreoides XXX
P. porites XX
Siderastrea siderea XXX
Stephanocoenia sp.
Macroalgas Algas rojas calcáreas X X X
Dictyota bartayresiana XXX
D. pfaffi XXX
Halimeda discoidea XXX
H. opuntia XXX
Lobophora variegata X
Tabla 2. Porcentaje de ocurrencia de cada combinación coral-macroalga por categoría de interacción
para las tres estaciones en conjunto. (R) recubrimiento. (CP) contacto periférico. (CT) contacto de
tejidos. (NC) no contacto.
Categoría de interacción
Combinación R CP CT NC No. de
(especie coral x especies macroalga) interacciones
M. annularis x H. discoidea 10.8 25.3 8.4 55.4 83
M. annularis x H. opuntia 43.6 32.7 5.5 18.2 55
M. annularis x D. bartayresiana 2.9 82.9 0.0 14.3 35
M. annularis x algas rojas calcáreas 4.2 87.5 0.0 8.3 24
P. astreoides x H. discoidea 6.7 46.7 13.3 33.3 15
P. porites x L. variegata 92.9 0.0 0.0 7.1 14
P. porites x H. opuntia 100.0 0.0 0.0 0.0 13
S. siderea x H. discoidea 0.0 58.3 8.3 33.3 12
234
Categoría de interacción
Combinación R CP CT NC No. de
(especie coral x especies macroalga) interacciones
M. annularis x L. variegata 0.0 25.0 25.0 50.0 12
M. faveolata x H. discoidea 0.0 30.0 20.0 50.0 10
M. franksi x H. discoidea 0.0 77.8 11.1 11.1 9
P. astreoides x H. opuntia 66.7 22.2 0.0 11.1 9
P. astreoides x D. bartayresiana 0.0 85.7 0.0 14.3 7
M. annularis x D. pfaffi 0.0 83.3 0.0 16.7 6
M. cavernosa x H. discoidea 0.0 16.7 16.7 66.7 6
M. cavernosa x H. opuntia 50.0 16.7 0.0 33.3 6
M. faveolata x H. opuntia 40.0 40.0 0.0 20.0 5
P. astreoides x D. pfaffi 20.0 80.0 0.0 0.0 5
S. siderea x H. opuntia 40.0 20.0 20.0 20.0 5
M. cavernosa x algas rojas calcáreas 50.0 50.0 0.0 0.0 4
M. franksi x algas rojas calcáreas 0.0 50.0 0.0 50.0 4
Agaricia spp x algas rojas calcáreas 0.0 75.0 0.0 25.0 4
Agaricia spp x H. discoidea 0.0 75.0 0.0 25.0 4
E. fastigiata x H. opuntia 66.7 0.0 0.0 33.3 3
M. faveolata x algas rojas calcáreas 0.0 33.3 33.3 33.3 3
D. labyrinthiformis x H. discoidea 0.0 0.0 0.0 100.0 2
F. fragum x H. discoidea 0.0 0.0 0.0 100.0 2
Millepora spp. x H. opuntia 0.0 50.0 0.0 50.0 2
M. cavernosa x D. bartayresiana 50.0 0.0 50.0 0.0 2
M. franksi x H. opuntia 0.0 50.0 0.0 50.0 2
P. astreoides x algas rojas calcáreas 0.0 50.0 50.0 0.0 2
S. siderea x D. pfaffi 0.0 50.0 0.0 50.0 2
A. cervicornis x H. opuntia 100.0 0.0 0.0 0.0 1
Agaricia spp. x H. opuntia 100.0 0.0 0.0 0.0 1
Agaricia spp. x L. variegata 0.0 100.0 0.0 0.0 1
A. tenuifolia x D. bartayresiana 0.0 100.0 0.0 0.0 1
A. tenuifolia x H. discoidea 0.0 100.0 0.0 0.0 1
C. natans x algas rojas calcáreas 0.0 100.0 0.0 0.0 1
C. natans x H. discoidea 0.0 100.0 0.0 0.0 1
C. natans x H. opuntia 0.0 0.0 0.0 100.0 1
C. natans x L. variegata 0.0 100.0 0.0 0.0 1
D. labyrinthiformis x algas rojas calcáreas 0.0 0.0 100.0 0.0 1
D. labyrinthiformis x D. bartayresiana 0.0 100.0 0.0 0.0 1
D. labyrinthiformis x H. opuntia 0.0 100.0 0.0 0.0 1
D. stokesi x H. discoidea 0.0 100.0 0.0 0.0 1
D. stokesi x D. bartayresiana 0.0 100.0 0.0 0.0 1
D. strigosa x H. discoidea 0.0 0.0 100.0 0.0 1
D. strigosa x H. opuntia 100.0 0.0 0.0 0.0 1
E. fastigiata x H. discoidea 0.0 100.0 0.0 0.0 1
235
Contrario a lo anterior, la proporción de las categorías de interacción
sí varió con las combinaciones de coral-macroalga más frecuentes (X2= 213.3,
P=0.000, n=291). Los análisis a-posteriori de repetición de grados de libertad
no revelaron un patrón generalizado, indicando que prácticamente cada especie
de coral o macroalga rara vez interactúa de manera consistente con las especies
del otro grupo.
Dependiendo de la categoría y de las especies involucradas se
observaron tendencias de asociación. En las interacciones de la categoría R se
destacó el alga Halimeda opuntia, que recubrió principalmente a los corales
Montastrea annularis (43.6 %), Porites astreoides (66.7 %) y Porites porites
(100 %). Este último también se vio recubierto casi en todas las interacciones
en que se involucró con el alga Lobophora variegata (92.9 %), contrario a lo
que sucedió en los encuentros entre esta macroalga y M. annularis,
interacciones que en su mayoría fueron de tipo NC (50 %). Estos encuentros
sólo se observaron en la estación uno, para la cual fue exclusiva la presencia
de esta especie de macroalga.
No obstante lo anterior, los recubrimientos no fueron las interacciones
más frecuentes entre los corales y las macroalgas como se señaló en el primer
párrafo, como si lo fueron las otras tres interacciones con un 74 % de las
interacciones registradas. En estas categorías también se encontraron algunos
patrones destacables como que, por ejemplo, Halimeda discoidea fue la
macroalga con mayor porcentaje de encuentros en las categorías CP, CT y NC
(53.4 %). En la categoría CP fueron frecuentes además las interacciones entre
M. annularis con las algas H. opuntia (32.7 %) y Dictyota bartayresiana (82.9
%), sin dejar a un lado el grupo de las algas rojas calcáreas (87.5 %).
Categoría de interacción
Combinación R CP CT NC No. de
(especie coral x especies macroalga) interacciones
M. cavernosa x D. pfaffi 0.0 0.0 0.0 100.0 1
M. faveolata x D. bartayresiana 0.0 100.0 0.0 0.0 1
M. franksi x D. pfaffi 0.0 100.0 0.0 0.0 1
Millepora spp. x algas rojas calcáreas 0.0 100.0 0.0 0.0 1
M. menadrites x H. discoidea 0.0 0.0 0.0 100.0 1
Mycetophyllia sp. x algas rojas calcáreas 0.0 100.0 0.0 0.0 1
P. astreoides x L. variegata 0.0 100.0 0.0 0.0 1
P. porites x algas rojas calcáreas 0.0 100.0 0.0 0.0 1
P. porites x D. bartayresiana 100.0 0.0 0.0 0.0 1
Stephanocoenia spp. x H. discoidea 0.0 0.0 0.0 100.0 1
Totales por categoría 85 170 26 113 394
236
Los corales involucrados en interacciones de la categoría de
recubrimiento mostraron signos claros de estrés. Las áreas de coral que fueron
sobrecrecidas primero, esto es, las zonas cercanas al borde de la colonia,
mostraron blanqueamiento total. Las áreas sobrecrecidas más recientemente
(más alejadas del borde de la colonia) mostraron por lo general palidecimiento
del tejido. En las interacciones de las categorías CP y CT los corales no
mostraron ningún signo de afección; la coloración del tejido en contacto con
las algas era similar a la del resto de la colonia. Tampoco en las interacciones
de categoría NC se evidenciaron signos de estrés en el coral, sin embargo, en
los casos en los que el alga se encontraba lo suficientemente cerca, sus frondas
hacían contacto con el tejido coralino, evidenciándose un ligero
oscurecimiento de éste.
Algunas de las algas en interacción, principalmente del género
Halimeda, mostraron signos de mortalidad, particularmente en las porciones
superiores. En contraste, las especies de Dictyota no evidenciaron mortalidad
en sus frondas, al igual que L. variegata.
DISCUSIÓN
La monopolización del sustrato coralino por parte de macroalgas,
observada en las últimas décadas ha sido tema de amplio estudio (McCook et
al., 2001). Este fenómeno se adjudica generalmente a una alta concentración de
nutrientes o a la sobrepesca de herbívoros, como también a las altas tasas de
sedimentación y al estado de deterioro actual de los arrecifes coralinos,
propiciado por las actividades humanas en las costas (Szmant, 2002). Todo lo
anterior ha resultado en que la mayoría de estos estudios se haya concentrado
en entender el papel de estos factores, extrínsecos a las interacciones, y poco
se haya hecho en el contexto de los factores intrínsecos, es decir, los que
conciernen a los organismos involucrados en las interacciones (Nugues et al.,
2004; McCook et al., 2001). Este estudio revela que los factores intrínsecos
juegan también un papel dentro de este fenómeno, considerando la
dependencia significativa entre las proporciones de las categorías de
interacción con y de las combinaciones corales-macroalgas, indicadas por los
análisis de las tablas de contingencia.
Esta tendencia de asociación o dependencia ya se había observado
anteriormente (Mejía-Niño y Garzón Ferreira, 2003) y está dada
principalmente por la notoria dominancia de las interacciones de tipo contacto
periférico (CP), contacto de tejido (CT) y no contacto entre las macroalgas y
los corales, dominancia que se ha establecido también en otros estudios (Jompa
237
y McCook, 2002; Mejía-Niño y Garzón Ferreira, 2003). Por lo anterior, es
claro que los corales deben tener una manera de evitar ser recubiertos por las
algas que crecen en sus inmediaciones. La respuesta está probablemente en sus
mecanismos de competencia. Para los corales se han señalado básicamente
dos: filamentos mesentéricos y tentáculos barredores (Lang, 1973; Logan,
1984; Chornesky, 1989; Chadwick, 1991). Nugues et al. (2004), encontraron
que algunas especies de corales pétreos son capaces de evitar el recubrimiento
por las algas H. opuntia, L. variegata y Dictyota sp., gracias a la acción de los
filamentos mesentéricos. Las observaciones de estos autores coinciden además
con las de este estudio, en cuanto a los efectos de los filamentos sobre las
frondas de H. opuntia, como el palidecimiento y muerte de las mismas dentro
del ámbito de acción de los filamentos mesentéricos. Empero, la mortalidad
que fue más evidente aquí, es decir la de las frondas superiores, probablemente
sólo se deba a las altas tasas de mortalidad, productividad y crecimiento
características de esta alga (Freile y Hillis, 1997), ya que estas porciones están
fuera del alcance de los mecanismos de defensa de los corales. La producción
de mucus y/o aleloquímicos son otros de los mecanismos defensivos que se ha
observado, que pueden causar efectos similares sobre las algas (De Ruyter van
Steveninck, 1988; McCook, 2001) y que pueden resultar en los patrones
observados, es decir, una mayor proporción de interacciones diferentes al
recubrimiento.
Ahora bien, no todas las especies de coral están igualmente
capacitadas para evitar el recubrimiento por parte de las algas, lo que depende
de sus capacidades competitivas. Así, especies como P. porites y P. astreoides
registraron más del 90 % de sus interacciones en la categoría recubrimiento,
principalmente por las algas H. opuntia y L. variegata, que se explicaría por su
pobre capacidad competitiva (Lang, 1973; Logan 1984). Un caso similar está
en las interacciones entre M. annularis y H. opuntia. Aunque en menor grado,
este coral fue frecuentemente recubierto por esta alga, el cual es considerado
como uno de capacidad competitiva intermedia (Lang, 1973; Logan 1984,
Nugues et al., 2004).
No obstante lo anterior, y aunque las capacidades competitivas de los
corales pueden explicar a grandes rasgos las tendencias observadas, ciertas
características de las macroalgas pueden ofrecer explicaciones más claras en
casos particulares de dependencia entre las especies (coral o macroalgas) y las
categorías de interacción. La macroalga que con mayor frecuencia se observó
recubriendo corales pétreos fue H. opuntia, mientras que H. discoidea fue
registrada en las otras categorías de interacción. Por su parte, D. bartayresiana
fue observada generalmente en interacciones de contacto periférico. Estas
frecuencias posiblemente se relacionan con la forma de crecimiento y la
susceptibilidad a los herbívoros. H. opuntia es un alga que crece formando
agregaciones, por lo que requiere mayor espacio para la fijación (Hay, 1981);
además, posee mecanismos de defensa contra los herbívoros como la
calcificación y metabolitos secundarios (Hay, 1997; Littler et al., 1983). Todas
estas características favorecen en buena medida el recubrimiento de los corales
por parte de esta alga. La formación de agregaciones, además de requerir más
espacio, favorece la acumulación de sedimentos en las partes bajas que ahogan
a los pólipos adyacentes en caso de interacción, dejando sustrato libre para
ocupar. No se puede descartar, sin embargo, que los metabolitos secundarios
tengan algún efecto en la competencia con los corales, empero, no se
observaron evidencias de lo anterior, como serían cambios en la coloración,
blanqueamiento, oscurecimiento o muerte del tejido coralino en interacciones
de no contacto con esta macroalga.
Aunque H. discoidea posee los mismos mecanismos de defensa contra
los herbívoros que H. opuntia, su forma de crecimiento es diferente; no forma
agregaciones. De manera generalizada, esta macroalga crece como individuos
aislados y fijos al sustrato por un sólo apéndice de sujeción del que se
desprenden algunas “ramas” (frondas), que usualmente no sobrepasan los 20 cm
de altura (Littler y Littler, 2000). Las algas que crecen de esta manera requieren
menos espacio (Hay, 1981), lo que disminuye la probabilidad de interacciones
de contacto. No obstante la presencia de esta macroalga a corta distancia de los
corales puede favorecer el recubrimiento por algas filamentosas, ya que si bien
el apéndice de sujeción no está en contacto con el tejido coralino, es usual que
sus frondas si lo estén, ejerciendo abrasión sobre el tejido que no le permite a
los pólipos salir y alimentarse. Ello conduce a la muerte del pólipo, sobre el cual
las algas filamentosas se posan rápidamente, como se ha observado en otros
estudios (Coyer et al., 1983; River y Edmunds, 2001).
En lo que se refiere a las especies de Dictyota, siendo estas macroalgas
oportunistas y muy susceptibles a ser consumidas por organismos herbívoros
(Littler et al., 1983), su población no tiene la capacidad de eliminar por
competencia a otras especies; sin embargo, su reproducción es vegetativa, por
tanto, se encuentran con mayor frecuencia en interacciones de contacto
periférico o contacto de tejido, limitadas en su distribución por la cantidad de
espacio disponible y los mecanismo defensivos de los corales.
En cuanto a L. variegata, esta macroalga sólo se encontró en la
estación 1 (costado de barlovento del Archipiélago) y recubriendo a P. porites;
en muy pocas oportunidades se observó en interacciones con otras especies. Es
probable que las colonias de P. porites, además de ser pobres competidoras,
238
como se señaló anteriormente, por su forma y tamaño, no permitan el acceso
de erizos, por lo que entonces pueden considerarse refugios contra la
herbivoría de erizos, aunque esto no ha sido comprobado.
En resumen, las frecuencias de interacción para cada una de las
categorías consideradas dependen de las especies involucradas en interacción y
de sus propiedades intrínsecas; en el caso de los corales, se trata principalmente
de sus mecanismos de competencia y de la eficacia y momento de acción de
éstos. En cuanto a las macroalgas, el tipo y estrategia de crecimiento, la
susceptibilidad a los herbívoros y probablemente las sustancias aleloquímicas,
son algunas de las propiedades que explicarían los patrones observados en este
estudio en cuanto a las frecuencias de interacción por categoría entre los corales
y las macroalgas. En consecuencia, podemos decir que estos factores intrínsecos
a las especies de coral y las macroalgas involucrados en interacción, tienen el
potencial de determinar la categoría de interacción o la manera como se
relacionan estos dos componentes bentónicos de los arrecifes coralinos.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen al INVEMAR por la financiación y apoyo
logístico a este trabajo. A Sven Zea por los aportes en los análisis estadísticos
y sus oportunas observaciones, a Mateo López-Victoria por la colaboración en
las labores de campo y sus sugerencias, a Diana Báez y Pablo Berrío por la
asistencia en campo y a Gabriel González, Marta Montero (Tolú Náutica) y
Luz Marina (Punta Faro) por su hospitalidad en Isla Múcura. A Germán Bula-
Meyer(+) por su generosa ayuda en la identificación de las algas.
BIBLIOGRAFÍA
Aerts, L.A.M. 1999. Sponge-coral interactions on Caribbean Reefs. Disertación doctoral,
Universidad de Ámsterdam, Holanda, 157 p.
Birkeland, C. 1977. The importance of rate of biomass accumulation on early successional stages
of benthic communities to the survival of coral recruits. Proc. 3th Int. Coral Reef
Symp., 15-21 pp.
Chadwick, N.E. 1991. Spatial distribution and the effects of competition on some temperate
Scleractinia and Corallimorpharia. Mar. Ecol. Progr. Ser. 70: 39-48.
Chornesky, E.A. 1989. Repeated reversals during spatial competition between corals. Ecology,
70(4):843-855.
Coyer J.A. 1993. Interactions between corals and algae in a temperate zone rocky reef:
Mediation by sea urchins. J. Exp. Biol. Ecol., 167: 21- 37.
239
De Ruyter van Stevenick, E.D. y A.M. Breeman. 1987. Deep Water Populations of Lobophora
variegata (Phaeophyceae) on the Coral Reef of Curacao: Influence of Grazing and
Dispersal on Distribution Patterns. Mar. Ecol. Prog. Ser. 38:241-250.
De Ruyter van Stevenick ED, LL Van Mulekon y AM Breeman. 1988. Growht inhibition of
Lobophora variegata (Lamaroux) Womersly by scleractinian corals. J. Exp. Mar. Biol.
Ecol. 115: 169-178.
Díaz, J.M., L.M. Barrios, M.H. Cendales, J. Garzón-Ferreira, J. Geister, M. López-Victoria, G.H.
Ospina, F. Parra-Velandia, J. Pinzón, B. Vargas-Ángel, F.A. Zapata y S. Zea. 2000.
Áreas Coralinas de Colombia. INVEMAR, Ser. Publ. Esp. 5, Santa Marta, 175 p.
Freile, D., y L. Hillis. 1997. Carbonate Productivity by Halimeda incrassata in a land proximal
lagoon, Pico Feo, San Blas, Panamá. Proc. 8th Int. Coral Reef Symp., Panamá, 1: 762-
772.
González, A.M., y J. Rojas. 1995. Estructura y composición de la comunidad macroalgal en el
sistema arrecifal coralino del Archipiélago de San Bernardo, Caribe colombiano. Tesis
profesional, Facultad de Biología Marina, Fundación Universidad de Bogotá Jorge
Tadeo Lozano, Bogotá.
Hay, M.E. 1981. The functional morphology of turf-forming seaweeds persistence in stressful
marine habitats. Ecology, 62(3): 743-750.
________. 1997. The ecology and evolution of seaweed-herbivore interactions on coral reefs.
Coral reefs 16 Suppl.: 67-76.
Hughes, T.P. 1989. Community structure and diversity of coral reefs: the role of history. Ecology,
70: 275-279.
________. 1994. Catastrophes, phase ships, and large-scale degradation of a Caribbean coral
reef. Science 265: 1547-1551.
Jompa J. y L.J. McCook. 2002. The effects of nutrients and herbivory on competition between a
hard coral (Porites cylindrica) and a brown alga (Lobophora variegata). Limnol.
Oceanogr., 47:527–534
________. 2003a. Contrasting effects of turf algae on corals: massive Porites spp. Are
unaffected by mixed-species turfs, but killed by the red alga Anotrichium tenue. Mar.
Ecol. Prog. Ser., 258: 79-86.
________. 2003b. Coral-algal competition: macroalgae with different properties <have different
effects on corals. Mar. Ecol. Prog. Ser., 258: 87-95.
Lang, J. 1973. Interspecific aggression by scelactinian corals. 2. Why the race is not only to the
swift. Bull. Mar. Sci., 23(2): 261-279.
Littler, M.M. y Littler, D.S. 1985. Factors controlling relative dominance of primary producers
on biotic reefs. Proc. Fifth Inter. Coral Reef Congress, Tahiti 4:35-40.
Littler D.S. y M.M. Littler. 2000. Caribbean Reef Plants. Offshore Graphics, Washington.
Littler, M.M, D.S. Litter y B.E. Lapointe. 1992. Modification of tropical reef community
structure due to cultural eutrophication: The southwest coast of Martinique. Proc. 7th
Int. Coral Reef Symp., Guam, Vol. 1: 335-343.
240
Littler, M.M., P.R. Taylor y D.S. Littler. 1983. Algal Resistance to Herbivory on a Caribbean
Barrier Reef. Coral Reefs, 2: 111-118.
Logan, A. 1984. Interspecific aggression in hermatypic corals from Bermuda. Coral Reefs, 3:
131-138.
López-Victoria, M. y J.M. Díaz. 2000. Morfología y estructura de las formaciones coralinas del
Archipiélago de San Bernardo, Caribe Colombiano. Rev. Acad. Col. Cienc. Exact. Fís.
Nat., 24 (91):219-230.
McCook, L.J. 2001. Competition between corals and algal turfs along a gradient of terrestrial
influence in the nearshore central Great Barrier Reef. Coral Reefs, 19:419-425.
McCook, L.J., I.R. Price y D.W. Klumpp. 1997. Macroalgae on the GBR: Causes and
consequences, indicators or models of reef degradation. Proc. 8th Int. Coral Reef
Symp., Panama, 2: 1851-1856.
McCook, L.J., J. Jompa y G. Díaz-Pulido. 2001. Competition and algae on coral reefs: a review
of evidence and mechanism. Coral Reefs, 19:400-417.
Mejía-Niño, N. y J. Garzón-Ferreira. 2003. Dinámica de las inetracciones alga-coral en dos
bahías de la región de Santa Marta (Caribe Colombiano) con distinto grado de
influencia antropogénica. Bol. Invest. Mar. Cost., 32:243-261.
Morrison, D. 1988. Comparing fish and urchin grazing in shallow and deeper coral reef algal
communities. Ecology 69(5): 1367-1382.
Nugues, M.M., L. Delvoyne y R.P.M. Bak. 2004. Coral defence against macroalgae: differential
effects of mesenterial filaments on the green alga Halimeda opuntia. Mar. Ecol. Prog.
Ser. 278: 103- 114.
Paine, R.T. 1984. Ecological Determinism in the Competition for Space. Ecology, 65(5):1339-
1348.
Patiño, F. y F. Flórez. 1993. Estudio Ecológico del Golfo de Morrosquillo. Universidad Nacional
de Colombia y fondo FEN-Colombia, Bogotá. 295p.
River, G.F. y P.J. Edmunds. 2001. Mechanims of interaction between macroalgae and
scleractineans on coral reef in Jamaica. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 262: 159-172.
Sokal, R.R. y F.J. Rohlf. 1995. Biometry. 3ª edición. W.H. Freeman and Company. New York.
358p.
Steneck, R.S. 1988. Herbivory on coral reefs: a synthesis. Proc. 6th Int. Coral Reef Sym. 1: 37-49.
Szmant, A. M. 2002. Nutrient enrichment on coral reef: is it a major cause of coral reef decline?
Estuaries, 25: 743-766.
Tanner, J.E. 1995. Competition between scleractinian corals and macroalgae: An experimental
investigation of coral growth, survival and reproduction. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 190:
151-168.
Te, F.T. 1997. Turbidity and its effect on corals: A model using the extinction coefficient (K) of
photosynthetic activity radiance (PAR). Proc 8th Int. Coral Reef Symp., Panama, 2:
1899-1904.
241
FECHA DE RECEPCIÓN: 07/03/02 FECHA DE ACEPTACIÓN: 27/09/05
DIRECCIÓN DE LOS AUTORES:
Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras, INVEMAR, AA. 1016, Santa Marta, Colombia.
E-mail: jcmarquez@invemar.org.co (JCMH) y jmdiaz@humboldt.org.co (JMD*). *Dirección
actual: Instituto “Alexander von Humboldt”, Kra. 7 No. 35-20, Bogotá, D.C., Colombia
242
