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Adaptation of the Hoatzin (Opisthocomus hoazin) to folivory. Distinctive morphological and functional features of its bill and hyoid apparatus

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Représentation graphique des conditions d'équilibre des forces au cours du serrage d'une feuille par l'extrémité du bec avant le détachement. Les forces sont énumérées dans l'ordre de la construction. A, vecteur force des adducteurs de la mandibule, dont la valeur est ici choisie arbitrairement ; F, composante responsable du serrage de la mandibule ; K, composante passant par le centre de rotation (Q) de l'articulation quadrato-mandibulaire ; M composante de pression de la force K, qui passe par l'axe du carré ; R, composante de la force K, responsable de la rétraction de la mâchoire supérieure (transmis par la barre jugale) ; F composante de la force R, responsable du serrage de la mâchoire supérieure ; N, composante de pression de la force R, passant par la charnière procinétique (b). Les deux forces de pression M et N donnent une résultante A à partir de leur point d'intersection. A est le vecteur force résultant de l'action des adducteurs sur le crâne ; il est égal en module à A, mais sa direction est opposée. L'état d'équilibre de l'ensemble est dû à l'égalité des forces opposées F et F , A et A et n'est pas influencé par la valeur choisie pour A. Le détachement de la feuille provoque la protraction passive de la mâchoire supérieure (Fr). Dans ces conditions, le retour à l'état d'équilibre implique que la force des adducteurs s'exerce selon une direction plus oblique, qui la fait passer sous le point Z. L'examen de la direction des trois composantes musculaires principales (Ae, adducteur externe, Pss, pseudotemporal superficiel, Psp, pseudotemporal profond), déterminée par le direction de leurs anonévroses, montre que le vecteur du muscle pseudotemporal profond, et peut-être même du muscle adducteur externe, passent au-dessous du point Z. Ainsi sont réunies les conditions nécessaires pour produire la force plus oblique.
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C. R. Biologies 326 (2003) 75–94
Biologie et pathologie animales / Animal biology and pathology
Les adaptations de l’hoazin (Opisthocomus hoazin) à la folivorie.
Caractéristiques morphologiques et particularités fonctionnelles
des appareils du bec et hyoïdien
Adaptation of the Hoatzin (Opisthocomus hoazin) to folivory.
Distinctive morphological and functional features of its bill and
hyoid apparatus
Léonid P. Korzoun a, Christian Érardb, Jean-Pierre Gascc,, Félix J. Dzerzhinskya
aUniversité d’État Lomonossov de Moscou, Vorobievi Gori 1199899, B-234 Moscou, Russie
bUMR 8571 MNHN–CNRS, 4, av. du Petit-Château, 91800 Brunoy, France
cLaboratoire d’anatomie comparée, UMR 8570 MNHN-CNRS, 55, rue Buffon, 75005 Paris, France
Reçu le 21 janvier 2002 ; accepté le 19 novembre 2002
Présenté par Pierre Buser
Résumé
L’hoazin demeure l’un des oiseaux actuels les plus énigmatiques. L’analyse morphofonctionnelle de ses appareils du bec
et hyoïdien permet, non seulement de mieux comprendre les caractéristiques de l’adaptation trophique de cette espèce, mais
fournit aussi des données nouvelles sur sa position systématique. Le crâne et la musculature crânienne, les particularités de la
rhamphothèque et du palais, l’appareil hyoïdien et sa musculature font ici l’objet d’une description détaillée. Sans toutefois
sortir du cadre général d’organisation propre aux Néognathes, à l’exception des Galliformes, la structure des appareils du bec
et hyoïdien est caractérisée, chez l’hoazin, par une série de particularités spécifiques et uniques chez les oiseaux. Cette espèce
apparaît particulièrement bien adaptée au détachement des feuilles et à leur traitement dans le bec avant ingestion. En raison des
importantes différences dans la configuration structurale de cet ensemble et des modes de fonctionnement qui en découlent, tout
rapprochement entre l’hoazin et les Galliformes nous paraît devoir être complètement écarté : une telle hypothèse impliquerait
une réversion évolutive, qui peut être considérée comme contre-sélective. Pour citer cet article:L.P. Korzoun et al., C. R.
Biologies 326 (2003).
2003 Académie des sciences/Éditions scientifiques et médicales Elsevier SAS. Tous droits réservés.
Abstract
The hoatzin remains one of the most enigmatic birds. A morphofunctional analysis of its bill and hyoid apparatus throws
new light on its feeding adaptation as well as on its systematic relationships. Bony and muscular skull, rhamphotheca, palate,
*Correspondance et tirés à part.
Adresse e-mail: gasc@mnhn.fr (J.-P. Gasc).
1631-0691/03/$ – see front matter 2003 Académie des sciences/Éditions scientifiques et médicales Elsevier SAS. Tous droits réservés.
doi:10.1016/S1631-0691(03)00007-6
76 L.P. Korzoun et al. / C. R. Biologies 326 (2003) 75–94
and hyoid apparatus were described in details. Though keeping into the general organisation pattern found among Neognathae
(except Galliformes), bill and hyoid apparatus of the hoatzin displays a series of species-specific features, some unique among
birds. This species appears particularly well adapted to tear off leaves and process them inside the bill before ingestion. Because
of very important anatomical and thence functional differences in bill and hyoid structure, any close relationship between the
hoatzin and Galliformes cannot be envisioned. Such a hypothesis would implicate a counter-selective evolutionary reversion.
To cite this article: L.P. Korzoun et al., C. R. Biologies 326 (2003).
2003 Académie des sciences/Éditions scientifiques et médicales Elsevier SAS. All rights reserved.
Mots-clés : morphologie fonctionnelle ; bec ; appareil hyoïdien ; oiseaux ; hoazin; adaptation à la folivorie
Keywords: functional morphology; billand hyoid apparatus; birds; hoatzin; adaptation to folivory
Abridged English version
Although all taxonomists agree to place it into its
own monotypic family, the Hoatzin (Opisthocomus
hoazin) appears as one of the most enigmatic birds.
Its biology is still poorly known and its systematic
position unclear. The few studies devoted to this
species showed that it is strictly vegetarian, with a diet
mainly based on young leaves. It is quite remarkable
by the bacterial fermentation of plant items that takes
place into foregut (crop) and lower oesophagus. The
bulky foregut (crop) affects the shape of the sternum,
and pectoral muscles are particularly reduced. Precise
information is still lacking on how plant material is
processed in the bill. Some records indicate that leaves
are twisted there and rolled up into a tube before
being swallowed. Foregut (crop) is usually held as the
place were food items are mechanically fragmented by
keratinised ridges, which work almost like ruminants’
teeth. Bill would be used only and simply to tear off
leaves and lead items into oesophagus. These feeding
adaptations appear quite exceptional for a flying bird.
Hoatzin has often been placed among Galliformes, but
molecular studies link it to cuckoos and turacos.
A detailed morphofunctional analysis of bill and
hyoid apparatus was conducted on two specimens.
Special attention was paid not only to insertion points
of muscles but also to how aponeuroses are arrayed.
The spatial arrangement of aponeuroses is a determi-
nant indicator of muscles homology and also gives the
direction of forces they exert. The aim was to gain new
light on the feeding adaptation of this species and sug-
gest avenues for newfield studies of its feeding behav-
iour.
Hoatzin shows a series of anatomical peculiarities.
It has a schizognathous palate. Distal articular sur-
face of quadrate has three condyles, with transversally
oriented axes, including a small caudal condyle that
Anseriformes and Galliformes lack. Basal part of the
rhamphotheca shows two ridges on both upper and
lower jaws, the internal ones work as scissor blades.
Palate is covered by a thick layer of adipose tissue
and bears four keratinised spiky ridges. M. pseudotem-
poralis superficialis is well developed, with a distinc-
tive oblique portion that tends to inflect the resulting
force of the dorsal adductors. Such trend is more ob-
viously shown by the hypertrophied m. pseudotem-
poralis profundus. M. pterygoideus has a noteworthy
small dimension. Tongue has a complex internal struc-
ture, with cavernous bodies, and is covered by several
layers of connective tissue. Its caudal part is edged,
with hard keratinised pointed projections. The protrac-
tors (m. branchiomandibularis) and retractors (m. sty-
lohyoideus) of the tongue are particularly enlarged.
The morphofunctionalanalysis showed that billand
hyoid apparatus is highly specialised on the tearing off
and splitting of plant items before ingestion. The hy-
pothesis can be formulated that hoatzin is a ‘chewing
bird’. Buccal cavity is particularly large, because of
schizognathy and arched vomer. The compliant palate,
with its prominent keratinised ridges, secures knead-
ing of a voluminous vegetable dough in the bill. The
thick mobile and easily distorting tongue drifted by
the strong protractors and retractors plays an important
role during this process as well as the external edges of
the rhamphotheca, which act as mammalian lips. The
action of m. branchiomandibularis is enhanced by the
fact that the mandible is buttressed against the base of
the skull (secondary articulation of the mandible). In
spite of vertical movements of the upper jaw limited
by the horizontal motion range of the vomer and be-
cause of an important bill depth, movements of the in-
ternal edges of the rhamphotheca remain efficient for
a scissor-like action. The clinorhynchy of bill appara-
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tus and the necessity to counteract the passive protrac-
tion of the upper jaw when an item is torn off require
the observed slanting orientation of dorsal adductors’
forces.
In Galliformes, jaws function according to the ‘sep-
arated muscular control’, where dorsal and ventral ad-
ductors act independently to control jaws’ motion, be-
cause an absence of superficial articular ligament. In
contrast, in the hoatzin and other neognaths (Neog-
nathae), jaws function according to the ‘joint muscular
control’, where dorsal adductors act simultaneously
on both jaws, the role of ventral adductors being sec-
ondary.Because of their very important structural and
thence functional differences in bill and hyoid appa-
ratus, any close relationship between the hoatzin and
Galliformes cannot be envisioned. Such a hypothesis
would implicate a counter-selective evolutionary re-
version.
1. Introduction
Si tous les systématiciens s’accordent pour recon-
naître qu’il représente une famille monotypique, les
Opisthocomidae, depuis la première description qui en
a été faite par Müller en 1776 sous le nom de faisan,
l’hoazin (Opisthocomus hoazin) reste une des espèces
d’oiseaux actuels les plus énigmatiques et demeure
mal connu tant pour sa biologie que pour sa position
systématique suprafamiliale.
Les rares travaux qui lui ont été consacrés ont mon-
tré sa nidification collective et son appartenance à un
groupe très peu représenté d’oiseauxspécialisés sur un
régime végétarien. La plupart du temps, il est très peu
mobile. Au cours de l’alimentation, le volumineux ja-
bot est rempli d’une telle quantité de nourriture que,
pour préserver son équilibre, l’oiseau est obligé de
s’appuyer sur une branche au niveau d’une callosité
épidermique particulière de la région thoracique. La
dimension considérable du jabot retentit sur la forme
du sternum et les masses musculaires pectorales sont
réduites. Après Grimmer [1], qui avait déjà souligné
le régime strictement végétarien, Grajal et al. [2] ont
montré que son alimentation de base consiste pour
80% en feuilles et que sont consommées préférentiel-
lement les jeunes pousses, plus nutritives, et les bour-
geons floraux. Plus encore remarquable est son apti-
tude à développer, dans le jabot et dans la partie in-
férieure de l’œsophage, une fermentation bactérienne
des aliments d’origine végétale, qui produit jusqu’à
50% du métabolisme basal [2,3]. L’efficacité de la di-
gestion est en outre augmentée [2] par une grande ca-
pacité relative de l’œsophage, la fragmentation de la
nourriture dans le jabot et la vitesse différente du tran-
sit selon la nature des aliments.
Les renseignements précis sur la nature du traite-
ment que subit la masse végétale à l’étage buccal font
toutefois défaut. Lindblad [4] a décrit comment les
hoazins recherchent la base des plantes où se trouvent
les jeunes pousses, puis arrachent par lambeaux les
feuilles qu’ils rouleraient en tube avant de les avaler.
On suppose que c’est le jabot qui joue le rôle principal
dans le traitement mécanique de la nourriture, grâce
à ses crêtes kératinisées qui seraient des équivalents
fonctionnels des dents des ruminants. Pour Grajal et al.
[2], la fragmentation et la fermentation de la nourriture
s’effectueraient dans une même chambre,à un seul ni-
veau. Ces auteurs ont montré une réduction de moitié
de la taille des fragments végétaux entre la partie su-
périeure du jabot et l’entrée de l’estomac. Ils ont aussi
montré que la durée du transit dans le tube digestif
était fonction de la taille de fragments. Les longues du-
rées des transits observées chez l’hoazinsont tout à fait
remarquables chez les oiseaux où, de façon générale,
elles sont très courtes. Elles semblent nécessaires au
maintien des populations de bactéries symbiotiques,
qui produisent, en plus des vitamines spécifiques et
des aminoacides, des substances détoxiquantes pour
des composés chimiques secondaires d’origine végé-
tale, ce qui laisserait à penser que les ancêtres de l’hoa-
zin peuvent avoir été des folivores facultatifs qui uti-
lisaient la microflore pour se protéger contre les dé-
rivés secondaires toxiques de la nourriture végétale
[2]. L’opinion courante est donc que le broyage de
la nourriture végétale s’effectue seulement dans le ja-
bot, l’étage buccal n’accomplissant que des opérations
simples, comme le détachement des feuilles par le bec
et la déglutition vers l’œsophage. On remarquera que
les auteurs ne se sont pas interrogés quant à l’origine
des fragments végétaux qui entrent dans le jabot.
Ce rapide examen de la littérature révèle bien
l’existence d’une remarquable adaptation trophique de
l’hoazin, qui apparaît tout à fait exceptionnelle et pro-
bablement unique parmi les oiseaux volants. Toute-
fois, ces données demeurent limitées. On peut donc
envisager que des hypothèses fonctionnelles, élabo-
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rées à partir des caractéristiques morphologiques de
cet oiseau, devraient non seulement apporter un éclai-
rage nouveau sur cette adaptation, mais aussi inspirer
aux ornithologues des observations comportementales
qu’il conviendraitd’effectuer sur cette espèce dans son
milieu naturel.
Par ailleurs, les diverses positions attribuées à
l’hoazin dans la classification aviaire ont été décrites
par Sibley et Ahlquist [5–7]. Les travaux fondamen-
taux de Huxley [8], Fürbringer [9] ou Gadow [10] le
rapprochaient des Galliformes, bien qu’une certaine
relation avec les coucous et les touracos fusse déjà
évoquée. La notoriété de ces auteurs a sans doute em-
pêché une révision, y compris jusqu’à la classification
proposée par Mayr et Amadon [11], qui maintiennent
cet oiseau parmi les Galliformes. Des rapprochements
avec les touracos ont été affichés [12–14]. Barnikol
[13], qui en a fait le compte, signale ainsi que l’hoa-
zin a été placé dans neuf groupes systématiques dif-
férents. Il estime que cet animal, combinant des ca-
ractères généraux primitifs et une grande spécialisa-
tion de certaines parties de son organisme, mériterait
de constituer à lui seul un ordre particulier, distinct
des Galliformes. Néanmoins, des hybridations d’ADN
[7] mènent à une position au sein des Cuculiformes,
dont les touracos seraient éloignés. Cependant, le ré-
cent séquençage de six gènes mitochondriaux et d’un
gène nucléaire montre que l’hoazin serait en fait plus
proche des Musophagidae que des Cuculidae et des
Galliformes [15]. On peut donc espérer que l’analyse
morphofonctionnelle de l’appareil du bec de l’hoa-
zin nous permettra, non seulement de mieux en com-
prendre les caractéristiques de l’adaptation trophique,
mais aussi contribue à définir sa position systématique.
Il a en effet été montré sur plusieurs groupes d’oi-
seaux [16–19] qu’une information de caractère fonc-
tionnel et écologique peut être extraite de l’analyse des
propriétés biomécaniques de la structure de cet appa-
reil, et que cette information peut avoir une incidence
systématique. Ce type d’approche repose sur les re-
lations objectives entre les propriétés de tout système
ostéomusculaire et les particularités de sa structure. Le
fonctionnement réel, celui des conditions naturelles,
ne peut se réaliser que dans la limite de ces proprié-
tés, qui définissent ainsi les capacités écologiques de
l’espèce. En l’absence de possibilité d’évaluer la capa-
cité de survie (fitness) d’une espèce, les particularités
morphologiques considérées sur le plan fonctionnel et
écologique peuvent donc être des indications à valeur
évolutive.
Considérant la rareté de l’hoazin et le peu de
connaissances qu’on a de sa morphologie, il nous est
apparu nécessaire de donner une description détaillée
de ses appareils du bec et hyoïdien, en préalable à toute
analyse de leurs particularités morphofonctionnelles.
Les abréviations utilisées dans cet article sont
explicitées dans le Tableau 1.
2. Matériel et méthodes
Nous avons pratiqué la dissection de deux têtes
fixées au formol, l’une envoyée par le professeur
V.F. Sych de l’université d’État d’Oulyanorsk, l’autre
provenant des collections du Muséum national d’his-
toire naturelle (Paris). Ces dissections ont été effec-
tuées sous loupe binoculaire Wild, et les dessins réa-
lisés à l’aide d’une chambre claire.
Une attention particulière a été portée non seule-
ment aux limites des différentes unités musculaires,
mais aussi à la disposition des aponévroses internes,
lesquelles permettent d’identifier les constituants des
complexes musculaires et sont riches en informations
fonctionnelles. Pour ces aponévroses, nous avons suivi
la nomenclature de Dzerzhinsky et Potapova [20], lar-
gement approuvée et appliquée à l’ensemble des oi-
seaux.
L’analyse graphique employée ici est fondée sur
les principes de la recherche de l’équilibre dans les
conditions de la statique. L’orientation des vecteurs
introduits dans l’analyse graphique est fondée sur la
direction des aponévroses des différents muscles.
3. Résultats
3.1. Le crâne (Fig. 1)
Le bec est relativement court. La distance entre la
charnière procinétique et l’extrémité du bec représente
quelque 46% de la longueur totale du crâne. La partie
basale de la mâchoire supérieure est très haute (près
de 50% de la longueur du bec). Le bord supérieur
du bec est busqué et chaque face latérale est gonflée.
Le bord ventral de l’épithèque descend beaucoup plus
bas que le bord dorsal de l’hypothèque. La mâchoire
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Tableau 1
Abréviations
Aponévroses des muscles
ace aponeurosis caudalis
acg ap. ceratoglossis
ado ap. dorsalis originalis
ad ap. depressoris
ai ap. interna
ali ap. lateralis insertionis
alo ap. lateralis originalis
alt ap. lateralis temporalis
am ap. medialis
amq ap. medioquadrata
amr ap. mediorostralis
ams ap. mediosuperficialis
ao ap. occipitalis
ap ap. posterior
apc ap. pterygoidea caudalis
app ap. pseudotemporalis
aps ap. pseudotemporalis superficialis
ar ap. rostralis
as ap. superficialis
asa ap. superficialis anterior
asp ap. superficialis posterior
avi ap. ventralis insertionis
avo ap. ventralis originalis
Autres abréviations
Aec m. add. md. ext. profundus caudalis
Aem m. add. md. ext. medialis
Aer m. add. md. ext. profundus rostralis
Aes m. add. md. ext. superficialis
Atsc articulation secondaire mandibulaire
avpl aile ventrale du palatin
Ap m. add. md. posterior
bas basihyale
bm m. branchiomandibularis
cavb cavité buccale
cb ceratobranchiale
cc couche de conjonctif
ce condyle latéral
cg m. ceratoglossus
cga m. ceratoglossus posterior
cgp m. ceratoglossus anterior
ch m. ceratohyoideus
ci condyle médial
clp crête latérale du palais
cmp crête médiale du palais
coc corps caverneux
cpl crêtes du palais
dm m. depressor mandibulae
ent entoglossum
fm foramen magnum
gl glande salivaire
hg m. hypoglossus
jg jugale (arcus jugalis)
Tableau 1(suite)
Aponévroses des muscles
lg langue
lje ligamentum jugomandibulare externum
lji lig. jugomand. internum
lom lig. occipitomandibulare
lp lig. postorbitale
md mandibula
mst mesethmoideum
mh m. mylohyoideus
par paraglossalia
pc m. pterygoideus caudalis
pdl m. pt. dorsalis lateralis
pdm m. pt. dorsalis medialis
pf praefrontale
pcm proc. caudalis mandibulae
pim proc. internus mandibulae
pl palatinum
plm proc. lateralis mandibulae
po proc. orbitalis (ossis) quadrati
pp proc. postorbitalis
ppm proc. palatinus (ossis) maxillaris
pr m. protractor pterygoidei et quadrati
psp m. pseudotemporalis profundus
pss m. pseudotemporalis superficialis
ps portion supplémentaire du m. pseudotem. superficialis
pt pterygoideum
pvl m. pt. ventralis lateralis
pvm m. pt. ventralis medialis
pz proc. zygomaticus
qquadratum
sh m. serpihyoideus
slgl glande salivaire
ss os sésamoïde
sth m. stylohyoideus
vm vomer
zpr zone procinétique
supérieure, dont la rhamphothèque est percée par deux
petites narines rondes, forme une voûte transversale
ample.
La zone procinétique est nettement marquée par
une fente transversale. L’os lacrymal se situe en avant
de cette zone et envoie un processusventral qui atteint
la barre jugale. L’aile latérale du mésethmoïde (ou ec-
tethmoïde) est assez petite et n’a aucun contact avec le
lacrymal. La paroi interorbitaire est continue. La partie
temporale de la boîte crânienne est arrondie et le fora-
men magnum orienté ventralement. Le processus jugal
du squamosal est relativement court et épais. La barre
jugale, très robuste, s’attache par une syndesmose à la
mâchoire supérieure, au même niveau que les palatins.
80 L.P. Korzoun et al. / C. R. Biologies 326 (2003) 75–94
Fig. 1. Crâne de l’hoazin. (A) Vue latérale du crâne. (B) Coupe transversale schématique du bec. (C) Vue antéro-dorsale de la région de l’os
carré. (D) Vue ventrale du crâne. (E) Vue ventrale de l’articulation secondaire.
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Son axe longitudinal est oblique, d’arrière en avant et
de bas en haut. Les os palatins sont étroits dans leurs
parties antérieures, qui divergent l’une de l’autre. Dor-
salement, s’appliquent les processus des maxillaires,
qui ne dépassent pas le bord médial des palatins, res-
tant séparés par un grand espace, disposition qui carac-
térise le palais de type schizognathe. Les parties cau-
dales des palatins sont élargies et forment deux ailes.
L’aile ventrale constitue le bord des choanes. L’aile
dorsale est soudée directement à sa contralatérale dans
sa portion caudale et, par l’intermédiaire du vomer,
dans sa portion crâniale, formant ainsi une gouttière
qui enveloppe le bord inférieur de la cloison inter-
orbitaire. Le vomer est très long, gonflérostralement et
recourbé. Les extrémités caudales des palatins perdent
tout contact direct et sont très élargies au niveau du
contact avec l’extrémité rostrale du ptérygoïde. Cette
dernière présente deux têtes. La tête dorsocaudale est
située dans l’axe de l’os et s’articule avec la base du
crâne et le palatin. La tête rostroventrale s’articule
dans une loge caudale du palatin ; elle vient coiffer une
large aile ventrolatéraledu ptérygoïde. Cet os est dis-
posé très obliquement par rapport à la base du crâne.
La surface articulaire (ventrale) distale du carré
forme trois condyles, dont les axes sont orientés trans-
versalement. Le plus grand est médial et glisse dans
une gorge à la base du processus interne de la mandi-
bule. Le condyle latéral est très étiré vers l’extérieur,
conservant un contact important avec le bord latéral
de la mandibule. Selon certains auteurs [21,22], l’hoa-
zin, comme les Galliiformes et les Ansériformes, se-
rait démuni de condyle caudal. Néanmoins, nous en
avons trouvé un, de taille réduite, sur un exemplaire
fixé au formol. Ce condyle rudimentaire s’élève au-
dessus du niveau de l’articulation et ne participe prati-
quement pas au contact du carré avec la mandibule. La
forme de l’articulation témoigne de la simplicité des
mouvements mutuels du carré et de la mandibule,dont
la principale composante est un glissement étendu du
condyle médial. Le processus otique du carré porte
deux condyles, alignés suivant un axe presque per-
pendiculaire à celui du ptérygoïde,ce qui correspond,
dans une large mesure, à la direction du mouvement
dominant dans l’articulation mandibulaire. La sym-
physe mandibulaire est brève. En arrière de la com-
missure du bec, l’axe mandibulaire s’infléchit obli-
quement en direction ventrale, sa hauteur augmentant
alors jusqu’au point d’insertionde l’aponévrose ar;en
arrière de ce point, sa hauteur décroît très vite. On peut
ainsi remarquer que l’aponévrose ar est dans l’axe de
la portion antérieurede la mandibule. L’extrémité cau-
dale de la mandibule présente trois processus, un la-
téral, sur lequel s’articule le condyle latéral du carré,
un caudal infléchi ventralement, sur lequel s’attache le
muscle dépresseur,et un médial, qui s’infléchit dorsa-
lement et entre en contact avec la base du crâne(basi-
temporal) par son bord postérieur (articulation secon-
daire de la mandibule fide Bock [23]). Ce contact est
renforcé par du tissu conjonctif et contient un os sésa-
moïde qui s’encastre dans une dépression du processus
médial.
3.2. Les particularités de la rhamphothèque et du
palais (Figs. 1A et 3A)
Dans la portion basale du bec, les bords des mâ-
choires supérieure et inférieure sont élargis transver-
salement, et la rhamphothèque est garnie de crêtes sur
ses bords latéral et médial. Hypothèque et épithèque
sont encastrées, les crêtes latérales et médiales de la
première venant se placer sur les bords médiaux des
crêtes correspondantes de la seconde. Latéralement,
ces doubles lignes de crêtes, jusqu’ici non détectées
par les morphologistes,s’affrontent commedes lames
de ciseaux et leurs bords sont crénelés. La crénelure
est très marquée sur les crêtes médiales, les dents
étant dirigées légèrement vers l’avant. Le palais est
parcouru sur chaque moitié par deux crêtes longitu-
dinales. La latérale, qui est le plus en relief, suit l’os
palatin et vient en contact avec l’épithèque par son
versant latéral. Par sa base, cette crête est profondé-
ment enfoncée dans les couches dermiques du revête-
ment palatin. Elle porte de grands denticules kératini-
sés, dont les pointes sont dirigées vers l’arrière et qui
dépassent ventralement le niveau de l’épithèque. Les
crêtes médiales s’étendent le long des choanes. Cau-
dalement, elles sont en contact avec le bord médial de
l’extrémité postérieure des palatins, qui s’infléchit en
direction ventrale. Sur cette extrémité s’attache un fort
tendon, qui gagne vers l’avant le processus palatin du
maxillaire dans la paroi du conduit des voies aériennes
supérieures (sillon palatin).
Sous la couche cornée du palais s’étend une épaisse
couche de conjonctif riche en graisse, dans laquelle
passent des aponévroses qui gagnent les crêtes longi-
tudinales. Les aponévroses les plus superficielles sont
82 L.P. Korzoun et al. / C. R. Biologies 326 (2003) 75–94
en relation avec les fibres musculaires de l’œsophage.
Les plus dorsales appartiennent au muscle m. ptery-
goideus.
3.3. La musculature (Figs. 2 et 3)
La portion médiale de l’adducteurmandibulaire ex-
terne passe sous la barre jugale jusqu’au niveau de
la commissure du bec. L’aponévrose d’origine (am)
prend naissance sur le processus jugal du squamosal.
Sur le même processus s’attache aussi l’aponévrose
d’origine de la portion superficielle de l’adducteur
(ams), dont le bord caudal fusionne avec am.Deplus,
àlasurfacedeam, une crête aponévrotique s’étend,
qui participe à la composition de la portion superfi-
cielle, laquelle est bien développée. Les aponévroses
d’insertion (asa et asp) forment un entonnoir fendu
sur sa face ventrocaudale.La plupart des fibres muscu-
laires de cette portion s’insèrent à l’intérieur de cet en-
tonnoir. Le bord caudal de asa fusionne avec l’aponé-
vrose d’insertion (ar) de la partie rostrale de la portion
profonde. L’insertion de asp se prolonge vers l’avant,
jusqu’à la commissure du bec. L’aponévrose ar sert
d’attache aux fibres musculairesprovenant de la fosse
temporale et des faces internes de l’aponévrose d’ori-
gine alt, bordant la périphérie de la fosse temporale.
Le bord antérieur de alt plonge en dessous de ar et
se prolonge en fermant l’aponévrose amr, qui se ter-
mine près du processus jugal du squamosal, mais sans
relation avec am. L’aponévrose am émet une lame le
long du bord interne du processus du squamosal. Cette
lame est plus dorsale que amr, dont elle est séparée
par la lame de l’aponévrose ar. Les bords antérieurs
de am et ar entrent parallèlement dans le muscle dont
les fibres les réunissent, puis tournent en direction cau-
dale. L’aponévrose am s’attache au processus otique
de l’os carré, fermant une petite aponévrose originale
de la portion profonde (amq). Cette portion pennée ap-
paraît à la surface des adducteurs en arrière de la por-
tion médiale. L’aponévrose d’insertion de cette portion
est fermée par la lame caudale de ar, comme on l’a
vu plus haut. La moitié caudale de cette lame devient
assez épaisse et peut être homologuéeà l’aponévrose
ace. Dans la portion caudale de ar se trouve encore une
petite lame (aci) sur laquelle s’insèrent des fibres mus-
culaires qui viennent de la face antérieure du processus
jugal du squamosal, du processus otiquedu carré et de
la petite aponévrose qui provient de ce processus.
Le m. pseudotemporalis superficialis est très bien
développé. Son origine s’étend sur la paroi antérieure
de la boîte crânienne, d’où il descend presque perpen-
diculairement à la partie postérieure de la mandibule,
sur la face médiale de laquelle il s’insère par l’aponé-
vrose aps. Cette dernière forme un entonnoir dans le-
quel s’engage l’autre aponévrose ai. Une des particu-
larités de ce muscle est constituée par la présence d’un
faisceau de fibres musculaires attaché à l’aponévrose
aps. Cette portion musculaire est munie d’une aponé-
vrose qui entre en contact avec aps,avecar et avec
asa. Elle montre la tendance à une orientation oblique
de la résultante de la force des adducteurs dorsaux.
Cette tendance est montrée de façon plus évidente par
le m. pseudotemporalis profundus. Chez l’hoazin, ce
muscle est hypertrophié, occupant la surface médiale
de la mandibule jusqu’au bord ventral et s’étend très
rostralement, comme cela est visible par sa face laté-
rale. L’aponévrose d’origine (app), très bien dévelop-
pée, contourne l’extrémité du processus orbitaire du
carré et forme un très grand entonnoir, fendu sur la
face latérale, depuis lequel les fibres musculaires se
dirigent vers la face médiale de la mandibule. L’inser-
tion se fait par l’aponévrose d’insertion du m. ptery-
goideus.
Le m. adductor posterior prend origine sur la face
latérale et médiale de la base du processus orbitaire
du carré et l’extrémité caudale de l’os ptérygoïde.
L’aponévrose d’origine apq s’attache seulement sur le
carré.
Le m. depressor mandibulae s’attache par la petite
aponévrose d’insertion ad sur le sillon ventrocaudal
de l’extrémité postérieure de la mandibule. L’aponé-
vrose interne d’origine de ce muscle (ao) prend nais-
sance le long de l’extrémité latérale de l’aile otique de
l’occipital (Fig. 1E). La partie médialede cette aponé-
vrose est fusionnée au ligament occipitomandibulaire,
qui est orienté dans le plan du bord ventral de la man-
dibule.
Le m. pterygoideus est remarquable par ses dimen-
sions relativement modestes. Deux aponévroses d’ori-
gine se distinguent par la direction de leurs fibres.
L’aponévrose av s’attache au palatin sur toute sa lar-
geur, tandis que sa partie médiale se perd dans le tissu
conjonctif du palais. L’aponévrose d’origine de la par-
tie latérale du muscle (alo) s’attache sur le bord latéral
de la portion rostrale du palatin. Toute la partie laté-
rale de ce muscle se perd dans le tissu conjonctif du
L.P. Korzoun et al. / C. R. Biologies 326 (2003) 75–94 83
Fig. 2. Musculature crânienne de l’hoazin. (A, C, D, E) Vue latérale des différents plans de la dissection. (B) Vue antéro-dorsale. (F) Schéma
des aponévroses du muscle adducteur externe.
84 L.P. Korzoun et al. / C. R. Biologies 326 (2003) 75–94
Fig. 3. (A) Particularités du plafond de la cavité buccale de l’hoazin. (B, C, D) Vue ventrale des plans successifs de la dissection du muscle
ptérygoïde.
palais jusqu’au niveau de la commissure. Il faut remar-
quer l’absence de fibres musculaires sur la surface la-
térale de la mandibule. Ce caractère souligne le faible
développement et l’orientation longitudinaleprédomi-
nante du muscle ptérygoïdien. De l’aponévrose avo,
les fibres musculaires se dirigent vers le bord antérieur
du processus médial de la mandibule et vers la face
ventrale de l’aponévrose avi, qui s’attache au som-
met de ce même processus médial. Cette aponévrose
avi reçoit ainsi des fibres provenant de la paroi de
la trompe d’Eustache et de la partie postérieure du
palatin. Entre avi et ali s’insinue la petite lame du
bord médial d’alo. L’aponévrose d’origine de la par-
tie dorsomédiale du muscle (ado) s’attache à l’extré-
L.P. Korzoun et al. / C. R. Biologies 326 (2003) 75–94 85
mité caudale du palatin et à l’extrémité rostrale du pté-
rygoïde. Cette partie dorsomédiale est complètement
isolée des autres parties du muscle. L’aponévrose ado
croise l’aponévrose ali sans échanger de fibres mus-
culaires. Les fibres de cette portion se terminent sur
la face médiale de la mandibule, là où généralement
prennent fin les fibres latérales du ptérygoïde.De plus,
l’aponévrose d’insertion adi, qui se trouve au-dessous
du m. pseudotemporalisprofundus, reçoit des fibres de
la part de ce muscle. L’origine de la portion dorsomé-
diale se situe plus dorsalement que l’insertion. Cette
portion joue comme un adducteur mandibulaire indé-
pendant. Une aponévrose apc, plus caudale que l’in-
sertion de ado, s’attache sur le ptérygoïde et reçoit un
éventail de fibres musculaires insérées sur le bord an-
térieur du processus médial de la mandibule. Cet éven-
tail reçoit en outre des fibres situées plus médialement
que l’os ptérygoïde. On peut identifier ces deux parties
comme la portion caudale du m. pterygoideus.
Les protracteurs du ptérygoïdeet du carré remplis-
sent l’espace entre la surface interne du processus or-
bitaire du carré et la paroi interorbitaire. Ils ne sont sé-
parés qu’au niveau de leur origine. Le m. protractor
pterygoideum prend naissance à l’extrémité caudale
du ptérygoïde, le m. protractor quadratum au-dessus
du condyle médial du carré.
Le lig. postorbitale est bien développé et pratique-
ment perpendiculaire au jugal. Son attache sur la man-
dibule est cachée sous le lig. jugomandibulare exter-
num. Les ligaments de l’articulation mandibulaire (Lji
et Lje) présentent une disposition typique de la plupart
des oiseaux (mais différente de celle observée chez les
Galliformes, desquels l’hoazin a été si longtempsrap-
proché dans la classification aviaire).
3.4. L’appareil hyoïdien (Fig. 4)
La langue de l’hoazin se distingue par sa structure
interne complexe. Les paraglosses ossifiés se trouvent
dans la moitié basale de la langue. Ils sont très hauts
à la base où s’attachent de puissants denticules kéra-
tinisés. Rostralement, ils sont plus fins et plus étroits.
Ils entrent en contact avec les tiges cartilagineuses des
entoglosses, qui convergent en avant pour former une
pièce flexible. Au-dessus, se trouvent de gros amas,
formés par du tissu conjonctif poreux rempli de sang.
Ces structures ont l’apparence de corps caverneux. On
remarque qu’elles sontdisposées dans la partie flexible
de la langue, dirigée à l’aide des mm. ceratoglossi an-
teriores. Au-dessus de ces corps caverneux se trouve
une couche de tissu conjonctif, avec des fibres orien-
tées en avant et en haut. La couche suivante est formée
par des petites plaques (d’une substance assez dense
rappelant la kératine), également obliques, mais diri-
gées en arrière et en haut. Enfin, la langue est couverte
sur sa surface dorsale par une couche plus dense et très
rugueuse. Les angles caudaux de la langue sont armés
de puissants denticules, entre lesquels en sont dispo-
sés d’autres, plus petits, l’ensemble formant un peigne
rigide.
Le basihyal pénètre par son extrémité rostrale dans
l’intervalle entre les paraglosses, formant avec ceux-ci
des contacts glissants. En arrière du contact glissant
entre basihyal et paraglosse, il y a un large espace
rempli par les fibres du m. hypoglossus. Le basihyal
forme caudalement une tige où s’attache l’urohyal
cartilagineux. L’articulation de la corne hyoïdienne
avec le basihyal est assez mobile. La corne hyoïdienne
est formée essentiellement par le cératobranchial,
qui est courbé et rendu rigide par son ossification.
L’épibranchial se présente sous la forme d’un petit
cartilage terminal élastique.
3.5. La musculature hyoïdienne (Fig. 4)
Le m. mylohyoideus est très bien développé. Il
comprend deux parties : une antérieure, sous la très
grande glande salivaire, mais qui, en avant, n’atteint
qu’à peine la symphyse de la mandibule, et une
postérieure, dont le bord caudal se trouve au niveau
de la commissure du bec. Ce muscle est très gros,
particulièrement sous la partie postérieure de la langue
et forme un hamac suspendu entre les bords dorsaux
des deux hémi-mandibules.
Le m. serpihyoideus est relativement mince. Sa
partie rostrale passe sous le m. mylohyoideus et son
bord caudal fusionne avec le constricteur de cou.
Les mm. depressor mandibulae et stylohyoideus ne
laissent que très peu de place pour l’insertion du m.
serpihyoideus à l’extrémité caudale de la mandibule.
Le m. stylohyoideus est, chez l’hoazin, le plus
puissant des muscles hyoïdiens. Son origine recouvre
la surface occupée, chez d’autres oiseaux, par le m.
pterygoideus.
Le m. branchiomandibularis constitue un épais
faisceau, qui s’étend jusqu’à la partie rostrale du
86 L.P. Korzoun et al. / C. R. Biologies 326 (2003) 75–94
Fig. 4. Appareil hyoïdien de l’hoazin. (A) Dissection de la cavité buccale, le plancher ayant été récliné sur la gauche de la figure. (B) Vue ventrale
de la musculature hyoïdienne. (C) Vue latérale de l’appareil hyoïdien déplacé ventralement, la langue ayant été coupée longitudinalement. (D)
Partie rostrale du squelette de l’appareil hyoïdien.
L.P. Korzoun et al. / C. R. Biologies 326 (2003) 75–94 87
basihyal. Il recouvre la moitié distale de la corne
hyoïdienne à la manière d’un gros étui. Ce muscle
ne montre pas de différenciation interne. Il s’attache
à la face linguale de la mandibule, en avant du m.
mylohyoideus.
Le m. ceratohyoideus est bien développé et aplati.
Il part de la face médiale de la moitié caudale du
cératobranchial et se termine par un éventail de fibres
musculaires qui s’attachent au bord latéral et à la
face dorsale du basihyal, en arrière de l’articulation
de la corne hyoïdienne, et se soudent avec celles du
muscle contralatéral. Le m. ceratohyoideus contient
deux aponévroses : d’origine, attachée à la corne, et
d’insertion, fixée le long du bord du basihyal.
Le m. ceratoglossus présente deux parties. La
postérieure, m. ceratoglossus posterior, occupe la face
latérale et dorsale du cératobranchial. Son aponévrose
d’insertion s’attache au bord inférieur du paraglosse.
Directement devant cette aponévrose commence le
m. ceratoglossus anterior. Il est étendu à la surface
ventrale, le long des paraglosses et de la moitié
caudale de la partie cartilagineuse de l’entoglosse.
Le m. hypoglossus joint l’extrémité rostrale du
basihyal et l’extrémité caudale du paraglosse. Les
fibres musculaires superficielles cachent celles qui
sont disposées dans l’espace séparant ces éléments. Ce
muscle contient une petite aponévrose, qui s’attache
sur le basihyal.
4. Discussion
4.1. Caractéristiques morphofonctionnelles de
l’appareil du bec de l’hoazin
Pour se nourrir de feuilles, l’hoazin utilise son bec
dans deux opérations, à première vue assez banales :
l’arrachage de la feuille, ou d’une partie de celle-ci,
et son traitement avant déglutition. Les données dis-
ponibles dans la littérature conduisent à penser que la
principale opération est la première, le traitement étant
relativement simple. D’un point de vue morphofonc-
tionnel, le problème du détachement des objets végé-
taux relève d’un fonctionnementdu bec placé dans le
cadre du premier type de mécanisme de serrage des
mâchoires de Dzerzhinsky [24], dans lequel les mou-
vements des deux mâchoires sont synchronisés et co-
ordonnés. Cette coordination est particulièrement im-
portante et critique lorsque l’objet est serré par l’ex-
trémité du bec, dans la mesure où un excès de force
exercée par l’une des mâchoires peut amener l’objet
à rouler de manière incontrôlable entre les mâchoires
et être par conséquent perdu. Ce type de mécanisme
nécessite certes une force considérable exercée par
chaque mâchoire mais surtout un équilibre entre les
deux composantes (Fig. 5). Un des moyens les plus
simples pour résoudre ce problème réside dans l’éta-
blissement des rapports de leviers les plus favorables
au travail de la musculature crânienne. La longueurdu
bec n’a probablement pas été un paramètre important
pour l’hoazin, bien qu’elle puisse intervenir dans l’ac-
cès aux parties les plus nutritives des plantes. En ef-
fet, cet oiseau a une taille relativement grande, un cou
assez long et une bonne capacité à grimper. Son bec
relativement court, en diminuant le moment de résis-
tance, lui permet en revanche de développer un bras de
levier plus avantageux pour la musculature crânienne.
Une autre particularité augmente l’efficacité du travail
des muscles adducteurs, à savoir l’accroissement de
la hauteur de la mâchoire supérieure, dimension qui
en définit le bras de levier des forces de rétraction.
Dans le même temps, la clinorhynchie détermine une
disposition plus favorable des bras de leviers pour la
mandibule, dans la mesure où l’augmentation du degré
de flexion du crâne crée un changement d’orientation
dans l’espace de la ligne d’action de la force qui serre
l’objet, diminuant ainsi considérablement le bras de le-
vier de la force résistante, alors que celui des forces
musculaires reste inchangé. Pour maintenir l’équilibre
entre les forces agissant sur la mandibule et sur la mâ-
choire supérieure, la clinorhynchieimplique aussi une
modification de l’orientation des adducteurs, qui sont
alors plus obliques qu’en l’absence de flexion du crâne
[24]. De fait, chez l’hoazin, les aponévroses princi-
pales de l’adducteur externe sont orientées très obli-
quement en se rapprochant de l’alignement du bord
tranchant du bec. Cette importance de l’inclinaison des
composantes de forces est particulièrement manifeste
dans le complexe des adducteurs dorsaux ; ainsi, chez
l’hoazin, le m. pseudotemporalis profundus est hyper-
trophié et sa force très inclinée passe au travers de l’ar-
ticulation entre l’os carré et le crâne (Fig. 5). Même le
m. pseudotemporalis superficialis, qui, de façon géné-
rale chez les oiseaux, contribue aux composantes les
plus verticales dans l’éventail des forces des adduc-
teurs dorsaux, comporte chez l’hoazin une partie sup-
88 L.P. Korzoun et al. / C. R. Biologies 326 (2003) 75–94
Fig. 5. Représentation graphique des conditions d’équilibre des forces au cours du serrage d’une feuille par l’extrémité du bec avant le
détachement. Les forces sont énumérées dans l’ordre de la construction. A, vecteur force des adducteurs de la mandibule, dont la valeur
est ici choisie arbitrairement ; F, composante responsable du serrage de la mandibule ; K, composante passant par le centre de rotation (Q) de
l’articulation quadrato-mandibulaire ; M composante de pression de la force K, qui passe par l’axe du carré ; R, composante de la force K,
responsable de la rétraction de la mâchoire supérieure (transmis par la barre jugale) ; Fcomposante de la force R, responsable du serrage de la
mâchoire supérieure ; N, composante de pression de la force R, passant par la charnière procinétique (b). Les deux forces de pression M et N
donnent une résultante A à partir de leur point d’intersection. Aest le vecteur force résultant de l’action des adducteurs sur le crâne ; il est égal
en module à A, mais sa direction est opposée. L’état d’équilibre de l’ensemble est dû à l’égalité des forces opposées F et F,AetA
et n’est pas
influencé par la valeur choisie pour A. Le détachement de la feuille provoque la protraction passive de la mâchoire supérieure (Fr). Dans ces
conditions, le retour à l’état d’équilibre implique que la force des adducteurs s’exerce selon une direction plus oblique, qui la fait passer sous
le point Z. L’examen de la direction des trois composantes musculaires principales (Ae, adducteur externe, Pss, pseudotemporal superficiel,
Psp, pseudotemporal profond), déterminée par le direction de leurs anonévroses, montre que le vecteur du muscle pseudotemporal profond,
et peut-être même du muscle adducteur externe, passent au-dessous du point Z. Ainsi sont réunies les conditions nécessaires pour produire la
force plus oblique.
plémentaire caractéristique, montrant une tendance à
une action beaucoup plus obliquede ce muscle. Or, le
degré d’obliquité de la force des adducteurs dorsaux
joue aussi un rôle favorable, dans le cas de la confi-
guration clinorhynque du crâne, en raison de la néces-
sité de résister à la force qui tend à protracter la mâ-
choire supérieure au moment où l’animal détache la
feuille. C’est au moment où les efforts de serrage des
mâchoires sont les plus intenses que la mâchoire su-
périeure doit être particulièrement stable. L’objet serré
entre les mâchoires est alors dans sa position la plus
éloignée du centre de rotation de l’articulation des mâ-
choires et, par conséquent, dans la condition la plus
défavorable aux leviers résistants.
Les particularités morphofonctionnelles de l’ap-
pareil du bec de l’hoazin répondraient donc aux
contraintes liées au détachement des feuilles, en créant
temporairement une supériorité des forces de rétrac-
tion de la mâchoire supérieure sur celles d’adduction
de la mandibule (Fig. 5). Toutefois, les avantages en
force de la mâchoire supérieure sont encore plus évi-
dents à la base qu’à l’extrémitédu bec. Lorsque la mâ-
L.P. Korzoun et al. / C. R. Biologies 326 (2003) 75–94 89
Fig. 6. Rôle de l’articulation secondaire et du ligament occi-
pito-mandibulaire dans la stabilité transversale de la mandibule.
Fext, force produite par l’objet serré par le bec; Fpr, force de pres-
sion dans l’articulation secondaire ; Frart, force de réaction au ni-
veau de l’articulation ; Flom, force de tension du ligament occi-
pito-mandibulaire ; Frlom, force de réaction de ce ligament ; Frart
et Frlom constituent le couple de forces qui contrebalance la force
Fext.
choire supérieure est en position protractée, l’avantage
biomécanique que lui confère sa hauteur lui permet
d’être utilisée pour fragmenter les feuilles par cisaille-
ment, à l’aide des denticules de la rhamphothèque,
au cours d’un glissement longitudinal mutuel des mâ-
choires. En effet, les adducteurs dorsaux sont capables
de produire, en raison de leur orientation, une force
supplémentaire de rétraction, qui est absorbée par les
appuis caudaux (articulation secondaire de la mandi-
bule au niveau de la base du crâne). À ces appuis sont
associés les ligaments occipito-mandibulaires, qui em-
pêchent la pointe de la mandibule de se déplacer la-
téralement, favorisant l’utilisation du bec comme une
paire de ciseaux (Fig. 6). L’articulation secondaire
avec la base du crâne ne se limite pas à cette fonction.
Nous verrons plus loinqu’elle intervient aussi dans la
capacité que doit posséder l’hoazin de traiter le ma-
tériau végétal à l’intérieur de la cavité buccale. L’am-
plitude verticale de la rétraction active de la mâchoire
supérieure est limitée par celle du déplacement longi-
tudinal du vomer, dont l’extrémité caudale en creux
vient butter contre la partie rostrale de la cloison in-
terorbitaire. La manipulation de préparations syndes-
mologiques de cadavres montre que la limite de ré-
traction se trouve très peu au-dessous de la position
neutre, en raison de la faible distance séparant le bord
crânial de la cloison interorbitaire de l’échancrure du
vomer. Si l’on admet que l’appareil du bec de l’hoa-
zin fonctionne selon le régime du premier type du ser-
rage des mâchoires de Dzerzhinsky [24], cela signi-
fie que les deux mâchoires se rencontrent sous l’ac-
tion des muscles adducteurs dorsaux et que le m. pte-
rygoideus joue un rôle auxiliaire en rejetant la force
de rétraction de la mandibule vers la mâchoire supé-
rieure. Nous avons remarqué plus haut que le m. pte-
rygoideus était remarquablement faible chez l’hoazin.
Cette faiblesse est probablement liée au rôle important
que peut jouer la particulièrement épaisse barre jugale
dans la transmission de la force de rétraction (Fig. 5).
Au cours de l’abaissement de la mâchoire supérieure
à partir de son état protracté, le m. pseudotemporalis
profundus,très bien développé, joue un rôle important
en rétractant l’os carré. Cet os peut glisser librement
par rapport à la mandibule, dont le mouvement est blo-
qué vers l’arrière par son articulation secondaire avec
la base du crâne. La protraction de la mâchoire supé-
rieure, qui constitue une partie du cycle masticateur
de l’appareil, dépend des mm. protractor quadratum
et protractor pterygoideum. Bien que les mouvements
verticaux de rétraction et de protraction de la mâchoire
supérieure soient de faible amplitude, la grande hau-
teur de sa base détermine des mouvements longitudi-
naux importants, qui contribuent à la fragmentationdu
feuillage par un effet de cisaillement. On peut signaler
d’autres détails caractéristiques, qui appuient l’hypo-
thèse d’une capacité de fragmentation de la nourriture
dans la cavité buccale. Ainsi, les crêtes internes de la
rhamphothèque jouent probablement un rôle détermi-
nant dans ce processus. On peut en effet remarquer que
les bords internes du bec sontséparés de ces crêtes par
un intervalle considérable qui, par analogie, fait pen-
ser à la joue et aux lèvres des mammifères qui main-
tiennent les particules alimentaires entre les arcades
dentaires et les empêchent de tomberhors de la cavité
buccale. La mobilité articulaire par syndesmose entre
le jugal et la mâchoire supérieure facilite des mouve-
ments de va-et-vient fréquents. La Fig. 7 nous montre
comment la disposition clinorhynque du crâne assure
un déplacement beaucoup plus réduit de l’extrémité
90 L.P. Korzoun et al. / C. R. Biologies 326 (2003) 75–94
(A)
(B)
Fig. 7. Coupe schématique de la cavité buccale de l’hoazin. (A) Vue
latérale. (B) Vue ventrale. En grisé est figurée la masse végétale.
Les forces exercées au cours de la protraction de la langue à travers
la masse végétale sont schématisées : Fr, force de résistance de
la masse végétale ; Fbm, force du muscle branchio-mandibulaire
s’appliquant d’un côté à l’appareil hyoïdien et de l’autre à la
mandibule.
ventrale de l’os carré au cours des mouvementsde pro-
traction et de rétraction, ce qui a pour effet de nécessi-
ter un glissement longitudinal de l’os carré par rapport
à la mandibule moindre que dans le cas des crânes de
type orthocrânique, où la barre jugale est dans le pro-
longement du bord tranchant du bec. Néanmoins, il ne
faut pas sous-estimer la nécessité de la réduction de
ce déplacement longitudinal dans le crâne de type cli-
norhynque parce que, chez l’hoazin, la mandibule est
bloquée dans ce sens par l’articulation secondaire avec
la base du crâne. La simplification des surfaces articu-
laires et la réduction du condyle caudal du carré sont à
mettre en relation avec l’immobilisation de la mandi-
bule.
Grajal et al. [2] ont certes souligné l’importance du
degré de fragmentation de la nourriture pour obtenir
une bonne efficacité de la fermentation bactérienne;
ils attribuent ce rôle aux crêtes kératinisées des parties
supérieures de l’œsophage, sans même envisager que
le bec ou l’appareil hyoïdien puissent intervenir dans
cette fonction. De même, Barnikol [13] affirme que
l’hoazin ne couperait pas les feuilles après les avoir ar-
rachées, mais les froisserait seulement avant de les dé-
glutir. Toutefois, l’ensemble des caractéristiques que
nous avons décrites permet de suggérer que des obser-
vations de terrain devraient montrer que l’hoazin uti-
lise un mouvement des mâchoires de faible amplitude
dans le traitement préliminaire du matériau végétal
avant ingestion. Bien que cette hypothèse de travail ne
puisse pas être démontréepar les données existantes, il
est intéressant d’en chercher des appuis en examinant
d’autres particularités morphofonctionnelles de l’ap-
pareil du bec et de l’appareil hyoïdien.
4.2. Caractéristiques morphofonctionnelles de
l’appareil hyoïdien de l’hoazin
On peut remarquer qu’une feuille lisse ou un frag-
ment de cette feuille ne constituent pas des objets fa-
ciles à manipuler dans la cavité buccale. Il semble plus
efficace pour les traiter ou les déglutir d’en former
une boule imbibée de salive plutôt qu’un tube. À notre
avis, ces tâches particulières liées au traitement d’ob-
jets végétaux sont à rechercher dans le domaine fonc-
tionnel des glandes salivaires, de l’appareil hyoïdien
et de la langue proprement dite. La langue de l’hoa-
zin comporte deux parties fonctionnelles : une anté-
rieure, avec un squelette formé par l’entoglosse, tige
cartilagineuse flexible, et une postérieure, avec les pa-
raglosses, ossifiés et rigides. La mobilité de la partie
distale susceptible de manipuler les aliments est parti-
culièrement accrue par des corps caverneux,à pression
contrôlée, qui peuvent ainsi non seulement changer le
volume de cette partie, mais aussi en régler le degré
de flexibilité. On a décrit une sorte de corps caverneux
chez d’autres oiseaux, dont la langue joue un rôle im-
portant dans la cueillette et le traitement de la nour-
riture [25–31]. Ces structures sont supposées jouer le
rôle d’un squelette hydrostatiqueen se remplissant de
sang veineux [27,31,32] et servent pour une meilleure
adaptation de la surface de la langue à celle du palais
ou, en rendant la langue plus turgescente, pour pousser
les grains en avant pendant leur traitement par le bec
chez les espèces granivores [29,30]. Les mouvements
de la partie pourvue de corps caverneux sont assu-
rés chez l’hoazin par le m. ceratoglossus anterior.La
moitié proximale de la langue peut assurer la fonction
de transport du bol ou de particules dans l’œsophage.
L.P. Korzoun et al. / C. R. Biologies 326 (2003) 75–94 91
Fig. 8. Schéma des mouvements effectués au cours de la rétraction
de la mâchoire supérieure. En grisé, état neutre de la mâchoire su-
périeure dans le crâne de type orthocrânique (1) et de type clino-
rhynchique (2). En blanc, état rétracté de la mâchoire supérieure.
L’extrémité distale du carré se déplace dans l’articulation mandibu-
laire du point a au point b dans le crâne de type 1, et du point aau
point bdans le crâne de type 2. On remarque que ab >ab.
Dans ce cas, les mm. ceratoglossi posteriores inter-
viennent pour plierla langue, ce qui a pour effet d’éle-
ver une série de denticules proximaux qui assurent la
prise de l’objet au cours de son déplacement. Le déve-
loppement exceptionnel des rétracteurs (m. stylohyoi-
deus) ainsi que des protracteurs (m. branchiomandi-
bularis) laisse à penser que la langue et l’ensemblede
l’appareil hyoïdien travaillent avec des efforts consi-
dérables en traitant une masse alimentaire très dense
qui comble la cavité buccale (Fig. 8). Le m. branchio-
mandibularis de l’hoazin ne possède pas de portion
caudale, mais la portion qui subsiste montre un déve-
loppement tout à fait remarquable. Il faut rappeler que,
chez plusieurs Néognathes, la portion caudale consti-
tue une partie importante du mécanisme d’élévation
de la langue [33]. Cette portion assure la rigidité de
la corne hyoïdienne en agissant comme une corde vis-
à-vis de l’arc flexible que constitue cette corne. Cette
fonction intervient lorsque cette portion caudale s’ap-
puie sur la surface des dépresseurs mandibulaires, ce
qui crée une réaction faisant tourner l’hyoïde en de-
dans et vers le haut, c’est-à-dire en élevant la langue
vers le palais. L’absence de cette portion chez l’hoa-
zin n’est pas étonnante, puisqu’elle n’est nécessaire
qu’à la manipulation d’objets de faible masse, alors
que, chez cet oiseau, la montée de la langue vers le
palais s’effectue quand la cavité buccale est remplie
par une masse végétale très résistante. Cette montée
est réalisée par l’ensemble du très volumineux muscle
mylohyoïdien, qui comprimealors la grosse glande sa-
livaire. On doit noter que l’interprétation des glandes
salivaires comme squelette hydrostatique chez les per-
roquets [31] est en grande mesure applicable à l’hoa-
zin. Le m. branchiomandibularis, peu différencié chez
l’hoazin, est réduit au rôle de protracteur de la langueà
travers la masse végétaleemplissant la cavité buccale.
Il est capable de prendre appui sur la mandibule, dans
la mesure où celle-ci est bloquée en arrière par l’ar-
ticulation secondaire avec la base du crâne (Fig. 8).
En revanche, chez les oiseaux qui possèdent un crâne
généralisé, il n’y a pas demécanisme empêchant la ré-
traction de la mandibule et permettant un point d’ap-
pui pour le m. branchiomandibularis. Enfin, on peut
noter que la rugosité particulière de la surface de la
langue est très importante pour assurer la manipula-
tion de feuilles lisses et glissantes.
4.3. Particularités de la cavité buccale de l’hoazin
Dans la perspective d’un traitement mécanique des
aliments végétaux au niveau de la cavité buccale, nous
devons envisager les particularités structurales de la
voûte du palais. Chez les oiseaux néognathes, les as-
pects du fonctionnement de l’appareil hyoïdien s’in-
tègrent de façon coopérante au palais mobile et à la
langue. Chez l’hoazin, les caractéristiques des sur-
faces qui coopèrent à cette fonction ne se limitent
pas seulement à la rugosité et à leur mobilité respec-
tive. Ces structures ont des propriétés élastiques : la
langue grâce à la présence de corps caverneux et parce
qu’elle est recouverte par plusieurs couches différen-
ciées, le palais en raison de son recouvrement par une
épaisse couche de tissu conjonctif très riche en graisse.
Il s’agit vraisemblablement d’un mécanisme permet-
tant de retenir la surface lisse des feuilles au cours
de leur arrachage ainsi que des petites touffes de pe-
tites tiges de diamètres divers, les surfaces en présence
étant capables de s’adapter à des objetsde dimensions
variables (variées). La flexibilité relative des épaisses
couches qui recouvrentle palais assure, en outre, la ca-
pacité d’augmenter le volumede la cavité buccale pour
l’importante masse végétale en cours de traitement.
On peut noter que le volume du bec est aussi aug-
menté par l’élargissement particulier de sa base. Les
profondes fentes verticales situées de chaque côté des
crêtes élevées du palais permettent à ces dernières de
92 L.P. Korzoun et al. / C. R. Biologies 326 (2003) 75–94
rester plongées dans la masse végétale et, par consé-
quent, d’avoir un bon contactavec elle durant son trai-
tement, même quand le plafond buccal recule au fur
et à mesure que le bol végétal augmente en volume.
Ceci permettrait d’expliquer le faible développement,
chez l’hoazin, des processus palatins des maxillaires
qui forment le palais rigide chez les desmognathes,
par exemple chez les touracos et les coucous, appa-
rentés à l’hoazin. Cette réserve d’augmentation pas-
sive du volume de la cavité buccale est avant tout liée
aux capacités d’extensibilité de son fond, mais le re-
cul de ce dernier présente une limite, au-delà de la-
quelle la langue et le palais, qui coopèrent dans la ma-
nipulation de la masse végétale,seront séparés par une
zone morte, qui leur est inaccessible. De ce qui pré-
cède, on peut supposer qu’une tendance à gagner du
volume supplémentaire dans la cavité buccale aux dé-
pens du palais répond à une nécessité. En effet si, chez
l’hoazin, les processus palatins des maxillaires et le
bord inférieur de la cloison nasale étaient développés,
ils limiteraient la capacité du plafond souple de cette
cavité dans son recul sous la pression du bol alimen-
taire. Les mêmes raisons peuvent être avancées pour
expliquer la courbure vers le haut du vomer ainsi que
sa position dorsale, ce qui limite la rétraction de la
mâchoire supérieure. L’utilisation du bec comme une
paire de ciseaux demande une rigidité transversale des
mâchoires pour assurer un contact continu entre les
lames coupantes. À cet égard, la présence d’une liai-
son transversale osseuse entre les maxillaires qui ca-
ractérise le palais de type desmognathe répond à cette
contrainte. Cependant, l’absence de cette liaison chez
l’hoazin peut paraître paradoxale. Elle est compensée
par la robustesse de la mâchoire supérieure et l’épais-
seur des os qui la constituent. D’autres particularités
du crâne sont probablement à mettre en relation avec
la présence prolongée de masses végétalesdans la ca-
vité buccale, tel le développement des ailes ventrales
des palatins qui entourent les choanes, les protégeant
d’une obstruction sous l’effet de la pression de la nour-
riture et assurant la permanence de la ventilation alors
que le bec est rempli. Les extrémités rostrales des pa-
latins qui subissent aussi cette pression considérable
résistent grâce à leur orientation parasagittale.
L’analyse morphofonctionnelle permet ainsi, mal-
gré l’absence d’observations directes, de considérer
que l’hoazin a toutes les caractéristiques d’un oiseau
capable de mastication, chez qui le bec joueraitun rôle
important dans la fragmentation des objets végétaux, à
laquelle participerait en plus le jabot. Cette hypothèse
doit bien sûr être soumiseà l’épreuve des observations
dans la nature.
4.4. Implications sur la position systématique de
l’hoazin
La plupart des travaux sur le sujet ont tendu vers un
rapprochement de l’hoazin et des Galliformes. Pour
cette raison, la comparaison avec les représentants
de ce groupe est intéressante, d’autant plus que ré-
cemment ont été mis en évidence certains aspects de
l’adaptation trophique des Galliformes [18,34]. Il a été
montré [18] que l’adaptation trophique clé au cours de
l’évolution des Galliformes est constituée par une ca-
pacité à détacher les parties végétatives des plantes.
Cette adaptation apparaît étroitement liée à la réalisa-
tion du deuxième type de serrage des mâchoires de
Dzerzhinsky [24], dont le principe réside dans la co-
ordination du travail des deux mors de serrage de l’ob-
jet. En effet, dans l’appareil utilisant ce deuxième type,
chaque mâchoire est contrôlée séparément du point de
vue musculaire, le m. pterygoideus jouant un rôle indé-
pendant du rétracteur de la mâchoire supérieure en rai-
son de l’absence, au niveau de l’articulation mandibu-
laire, du ligament jugomandibulaire externe. L’orien-
tation des lignes d’action des adducteurs dorsauxn’est
efficace que pour assurer le contrôle de la mandibule
[18,24]. Chez les Galliformes, cette disposition est as-
sociée à un déplacement vers l’avant des muscles élé-
vateurs de la mandibule, leur assurant un plus grand
bras de levier. Ainsi, le m. pseudotemporalis superfi-
cialis s’attache très en avant, sous l’œil, et la portion
médiale de l’adducteur externe a déplacé son origine,
du processus jugal du squamosal au processus post-
orbitaire, permettant la formation entre ces deux pro-
cessus d’un arc jugal supérieur ligamentaire. L’espace
ainsi libéré est occupé par la portion caudaleprofonde,
très développée, qui est découverte. La capacité du m.
pterygoideus àjouerlerôlederétracteurdelamâ-
choire supérieure est renforcée par l’immobilisation
du carré à l’aide du ligament occipito-mandibulaire et
d’un très puissant muscle adducteur postérieur qui sta-
bilise l’articulation mandibulaire. On aurait pu penser
qu’une adaptation à un régime végétarien rapproche-
rait l’hoazin des Galliformes. Cependant, une analyse
morphologique, même superficielle, de chaque groupe
L.P. Korzoun et al. / C. R. Biologies 326 (2003) 75–94 93
révèle d’importantes différences structurales. L’appa-
reil du bec de l’hoazin fonctionne avant tout selon le
premier type de fermeture des mâchoires. Ce type est
si largement répandu parmi les oiseaux que cette ob-
servation n’est pas remarquable, elle peut simplement
surprendre compte tenu de la spécialisation trophique
de cette espèce. On peut considérer quele premier type
de fermeture est apparu au cours de l’évolution comme
un élément de l’adaptation à la cueillette des objets de
petite taille, y compris d’objets mobiles. Il s’agit donc
de caractéristiques structurales relativement spéciali-
sées dans l’ensemble des Diapsides. Cependant, un
grand potentiel adaptatif a été conservé malgré cette
spécialisation au «becquetage ». En effet, ce premier
type permet de moduler diversement les efforts mus-
culaires entre les deux mâchoires. Cette capacité adap-
tative aurait permis aux ancêtres de l’hoazin d’utiliser
comme ressources alimentaires les parties végétatives
des plantes, ce qui implique de surmonter la protrac-
tion passive de la mâchoire supérieure au moment de
l’arrachage. On remarquera que, du point de vue stric-
tement biomécanique, un appareil du bec fonction-
nant selon le deuxième type est plus « optimisé» pour
accomplir cette tâche. C’est le cas des Galliformes.
C’est pourquoi il ne nous paraît pas envisageable que
l’hoazin soit passé, au cours de son histoire évolu-
tive, par le deuxième type, directement mieux adapté
à un régime végétarien, pour revenir au premier type.
L’analyse morphofonctionnelle s’oppose de façon ma-
nifeste au rapprochement avec les Galliformes et ce
d’autant plus que cela impliquerait une réversion vers
une organisation structurale théoriquement bien moins
avantageuse. La capacité à accomplir une même acti-
vité à partir de deux modalités structurales distinctes,
c’est-à-direl’existenced’équivalentsfonctionnels,tra-
duit manifestement une histoire évolutive différente
pour les Galliformes et l’hoazin. Des résultats récents
sur les coucous permettent d’envisager l’évolution de
l’appareil du bec, les touracos comme l’hoazin rele-
vant d’une adaptation trophique commune. Les tou-
racos et les coucous formeraient un groupe naturel,
bien différent des Galliformes et dans lequel s’insé-
rerait l’hoazin [35]. Ce résultat est en accord avec de
récentes données de phylogénie moléculaire [15], bien
que la position de l’hoazin au sein des autres Néo-
gnathes demeure irrésolue [36].
5. Conclusion
Sans toutefois sortir du cadre général d’organisa-
tion propre aux Néognathes, la structure des appareils
du bec et hyoïdien de l’hoazin est ainsi caractérisée
par une série de particularités spécifiques et parfois
uniques chez les oiseaux : par exemple, particularités
de la rhamphothèque, présence des couches flexibles
et des crêtes du palais, forme du vomer, faible déve-
loppement des processus palatins des maxillaires, arti-
culation secondaire de la mandibule, hypertrophie du
m. pseudotemporalis profundus, structure et orienta-
tion oblique du m. pseudotemporalis superficialis, fai-
blesse étonnante du m. pterygoideus, développement
exceptionnel des rétracteurs (m. stylohyoideus)ainsi
que des protracteurs (m. branchiomandibularis) de la
langue, structure interne complexe de cette dernière.
Vu sous l’angle morphofonctionnel, le rapprochement
entre les Galliformes et l’hoazin n’apparaît pas légi-
time, tant les différences qui les séparent témoignent
de trajectoires évolutives différentes.
Tout cela demande à être affiné et expliqué,en par-
ticulier par la recherche des relations entre la structure
de ces appareils et le rôle qu’ils jouent dans l’exer-
cice de fonctions importantes du point de vue sélec-
tif. Tel est le rôle de l’approche morphofonctionnelle.
Ainsi, il est probable que certains aspects de l’adap-
tation trophique de cette espèce ont échappé à l’atten-
tion des ornithologistes non-anatomistes. En effet, les
observations de toutes sortes actuellement disponibles
sont encore par trop insuffisantes pour élaborer une vé-
ritable hypothèse évolutive réunissant l’ensemble des
données et qui, vérifiée, démontrerait la réalité d’une
adaptation trophique spécifique. Cela augmente l’op-
portunité et l’intérêt d’une analyse morphofonction-
nelle et de ses implications écologiques.
Remerciements
Les auteurs remercient le professeur V.F. Sych de
l’université d’État d’Oulyanorsk de leur avoir fourni
une tête d’hoazin fixée au formol. Cette étude a été
permise grâce au soutien du Grant du RFRF N99-04-
48136 et FCP N A0084.
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Références
[1] I.L. Grimmer, Strange little world of the hoatzin, Nat. Geogr.
Mag. 122 (1962) 391–401.
[2] A. Grajal, S.D. Strahl, M.G. Parra Dominguer, A. Neher,
Foregut fermentation in the hoatzin, a neotropical leaf-eating
bird, Science 245 (1989) 1236–1238.
[3] A. Grajal, S.D. Strahl, A bird with the guts to eat leaves.
Bizarre in appearance and diet, the hoatzin may well be the
world’s oldest bird, Natur. Hist. 8(1991) 48–54.
[4] J. Lindblad, Dans le pays de l’hoazin, Znanie, Moscou, 1976
(en russe).
[5] C.G. Sibley, J.E. Ahlquist, A comparative study of the egg
white proteins of non-passerine birds, Bull. Peabody Mus. New
Haven 39 (1972) 1–276.
[6] C.G. Sibley, J.E. Ahlquist, The relationships of the hoatzin,
Auk 90 (1973) 1–13.
[7] C.G. Sibley, J.E. Ahlquist, Phylogeny and classification of
birds. A study in molecular evolution, Yale University Press,
New Haven, London, 1990.
[8] T.H. Huxley, On the classification of birds and the taxonomic
value of the modification of certain of the cranial bones obser-
vable in that class, Proc. Zool. Soc. Lond. 37 (1867) 415–472.
[9] M. Fürbringer, Untersuchungen zur Morphologie und Sys-
tematik der Vogel. II. Allgemeiner Theil, Van Holkema,
Amsterdam, 1888.
[10] H. Gadow, Aves. 11. Systematischer Theil, in : Bronn’s Klas-
sen und Ordnungen des Thier-Reichs, Vol. 6, C.F. Winter,
Leipzig, 1893, pp. 1–303.
[11] E. Mayr, D. Amadon, A classification of recent birds, Ame-
rican Museum Novitates 1946, American Museum of Natural
History, New York, 1951.
[12] W. Lemmrich, Der Skleralring der Vogel, Jena Z. Natur-
wiss. 65 (1931) 513–589.
[13] H.A. Barnikol, Vergleichend anatomische und taxonomisch
phylogenetische Studien am Kopf der Opisthocomiformes,
Musophagidae, Galli, Columbae und Cuculi. Ein Beitrag zum
Opisthocomus Problem, Zool. Jahrb. Syst. 81 (1953) 487–526.
[14] E. Stresemann, Die Mauser der Huhnervogel, J. Ornithol. 106
(1965) 58–64.
[15] J.M. Hughes, A.J. Baker, Phylogenetic relationships of the
enigmatic hoatzin (Opisthocomus hoazin) resolved using mi-
tochondrial and nuclear gene sequences, Mol. Biol. Evol. 16
(1999) 1300–1307.
[16] K.A. Youdin, in : Phylogénie et classification des Charadrii-
formes, faune de l’URSS, Oiseaux, Vol. II, 1re partie, Nauka,
Moscou, Léningrad, 1965 (en russe).
[17] F.J. Dzerzhinsky, L.P. Korzoun, Morphologie fonctionnelle de
l’appareil du bec des manchots, in : F.J. Dzerzhinsky, L.P. Kor-
zoun (Eds.), Adaptations et évolution des manchots, Nauka,
Moscou, 1977, pp. 5–54 (en russe).
[18] F.J. Dzerzhinsky, Les transformations adaptatives de l’appareil
du bec des Galliformes au cours de l’évolution, in : F.J. Dzer-
zhinsky (Ed.), Les aspects morphologiques de l’évolution des
oiseaux, Nauka, Moscou, 1980, pp. 148–158 (en russe).
[19] L.P. Korzoun, Les adaptations trophiques des Coraciiformes
endémiques de Madagascar (Brachypteraciidae, Leptosomati-
dae), Zool. J. 67 (1988) 589–600 (en russe).
[20] F.J. Dzerzhinsky, E.G. Potapova, Le système des aponévroses
comme objet de la myologie comparative de l’appareil du bec
des oiseaux, Zool. J. 53 (1974) 1341–1351 (en russe).
[21] G.P. Ericson, Systematic relationship of the paleogene fa-
mily Presbyornithidae (Aves, Anseriformes), Zool. J. Linn.
Soc. 121 (1997) 429–483.
[22] M.L.V. Marceliano, Estudo osteológico e miológico do crânio
de Opisthocomus hoazin (Müller, 1776) (Aves: Opistho-
comidae), comparado com algumas espécies de Cracidae,
Musophagidae e Cuculidae, Boletim do Museu Paraense
Emílio Goeldi, Série Zoologia 12 (1996) 95–246.
[23] W.J. Bock, Secondary articulation of the avian mandible,
Auk 77 (1960) 19–55.
[24] F.J. Dzerzhinsky, Analyse biomécanique de l’appareil du bec
des oiseaux, Presses de l’université de Moscou, 1972 (en
russe).
[25] E. Kallius, Beiträge zur Entwicklung der Zunge. II Teil, Vogel.
3. Melopsittacus undulatus, Anat. Hefte 31 (1906) 603–651.
[26] F. Stadtmuller, Zunge, Mund, Hohlenboden, in : L. Bolk,
E. Goppert, E. Kallius, W. Lubosch (Eds.), Handbuch der
vergleichenden Anatomie der Wirbeltiere, Vol. 5, Urban &
Schwarzenberg, Berlin & Vienne, 1938, pp. 971–976, édition
reproduite en 1967.
[27] F. Preuss, D. Donat, G. Luckhaus, Funktionelle Studie über die
Zunge der Hausvögel, Berl. Munch. Tierarztl. Wochenschr. 82
(1969) 45–48.
[28] F.H. Feder, Beitrag zur makroskopischen und mikroskopi-
schen Anatomie des Verdaungsapparates beim Wellensittich,
Anat. Anz. 125 (1969) 232–255.
[29] V. Krulis, Struktur und Verteilung von Tastrezeptoren im
Schnabel-Zungenbereich von Singvögeln, im besonderen der
Frigillidae, Rev. Suisse Zool. 85 (1978) 385–447.
[30] V. Ziswiler, Zungenversteifung bei granivoren Singvögeln,
Rev. Suisse Zool. 86 (1979) 823–831.
[31] D.G. Homberger, The lingual apparatus of the African grey
parrot, Psittacus erithacus Linneus (Aves: Psittacidae).
Description and theoretical mechanical analysis, Ornithol.
Monogr. 39 (1986) 1–160.
[32] D.G. Homberger, Hydraulic structures in the avian lingual
apparatus, Am. Zool. 22 (1982) 943.
[33] L.P. Korzoun, Aspects biomécaniques de l’appareil hyoïdien
et son rôle dans la spécialisation trophique des oiseaux, Zool.
J. 57 (1978) 1545–1554 (en russe).
[34] G.P. Gambaryan, Les particularités de l’appareil du bec des
Galliformes, Zool. J. 57 (1978) 1699–1705 (en russe).
[35] L.P.Korzun, C. Érard, J.-P. Gasc, F.J. Dzerzhinsky, Biomecha-
nical features of the bill and jaw apparatus of cuckoos, turacos
and the hoatzin in relation to food acquisition and processing,
Ostrich (sous presse).
[36] B.C. Livezey, R.L. Zusi, Higher-order phylogenetics of mo-
dern Aves based on comparative anatomy, Neth. J. Zool. 51
(2001) 179–205.
... El pico del S. orenocensis es fuerte, cónico y posee bordes afilados, tal como ha sido reportado para otras aves herbívoras como S. coerulescens (Rodríguez-Ferraro et al 2007), la Chenchena O. hoatzin (Korzun et al 2003) y el Cortarramas P. rara (López-Calleja y Bozinovic 1999). Estos bordes afilados pueden servir para cortar hojas o para remover las semillas u otros tejidos vegetales, tal como es reportado para otras aves que se alimentan de material vegetal (Korzun et al 2003(Korzun et al , 2008. ...
... El pico del S. orenocensis es fuerte, cónico y posee bordes afilados, tal como ha sido reportado para otras aves herbívoras como S. coerulescens (Rodríguez-Ferraro et al 2007), la Chenchena O. hoatzin (Korzun et al 2003) y el Cortarramas P. rara (López-Calleja y Bozinovic 1999). Estos bordes afilados pueden servir para cortar hojas o para remover las semillas u otros tejidos vegetales, tal como es reportado para otras aves que se alimentan de material vegetal (Korzun et al 2003(Korzun et al , 2008. ...
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Resumen.-El objetivo de este estudio fue realizar una descripción de los hábitos y las preferencias alimenticias del Lecho-sero pechiblanco Saltator orenocensis en los llanos de Venezuela, así como estimar la tasa de ingesta, la eficiencia digestiva y los tiempos de retención del alimento en cautiverio utilizando dos dietas artificiales. En cuanto a la dieta natural, esta ave se alimenta principalmente de frutas, maduras e inmaduras (47%), flores y yemas florales (29,8%) y hojas y yemas foliares (11,9%). Al analizar el presupuesto de tiempo, las aves pasaron la mayor parte del tiempo (cerca del 40%) en reposo y sólo pasaron entre un 8% y 13% del tiempo alimentándose. En cautiverio se demostró que S. orenocensis prefiere consumir fru-tas sobre hojas y hojas cultivadas sobre hojas silvestres. En el laboratorio, al ser alimentado con una dieta artificial a base de cambur, el Coeficiente de Energía Metabolizable (CEM) promedio (n=3) fue de 0,79 ± 0,02 y un tiempo medio de retención de 127 ± 5 min, con una tasa de ingesta diaria de 1,03 ± 0,10 veces su masa corporal. Estos valores fueron mayores que los reportados para aves frugívoras de masa corporal similar. Al suplementar la dieta artificial de cambur con hojas (20% en peso) observamos que el CEM promedio disminuyó (0,61 ± 0,01), sin embargo no se observaron diferencias significativas en la masa corporal, el tiempo medio de retención y la tasa de ingesta, indicando que la adición de hojas disminuyó la eficiencia digestiva de estas aves. La morfología del tracto digestivo de S. orenocensis es muy similar a la de otras aves frugívoras, sin embargo posee un pico cónico con bordes afilados que le permite cortar las hojas. Todas estas características indican que S. orenocensis es un ave parcialmente folívora que puede extraer nutrientes del contenido celular de las hojas. Abstract.-Diet and digestive efficiency of the Orinocan Saltator Saltator orenocensis.-The main objective of this study was to describe the feeding habits and food preferences of the Orinocan Saltator Saltator orenocensis in the Venezuelan llanos, as well as to determine its rate of food intake, digestive efficiency and retention times of two artificial fruit-based diets in captivity. Regarding its natural diet, these birds feeds mainly on fruits, ripe and unripe (47%), flowers and flower buds (29.8%), and leaves and leaf buds (11.9%). Birds spent most of their time (circa 40%) resting, and spent only between 8% and 13% of their time feeding. Preference trials demonstrated that S. orenocensis prefered to consume fruits over leaves and cultivated leaves over wild leaves. In laboratory experiments, when fed a banana-based diet, S. orenocensis had a mean metabolizable energy coefficient (MEC) of 0.79 ± 0.02 (n=3), a mean digesta retention time of 127 ± 5 min, and a daily intake rate of 1.03 ± 0.10 times its body mass. These values are higher than those reported for other frugivorous birds of similar body mass. When the banana-based diet was supplemented with leaves (20%), the mean MEC decreased (0.61 ± 0.01), however, we did not observe significant differences in body mass, mean retention time and rate of food intake. The morphology of the digestive tract of S. orenocensis is very similar to that of other frugivorous birds, however, it has a conical beak with sharp edges, which allows birds to cut leaves in pieces. All of these characteristics indicate that S. orenocensis is a partially folivorous bird than can extract nutrients from the cellular content of leaves. Key words. Digestive efficiency. Folivory. Frugivory. Orinocan Saltator. Saltator orenocensis. Time budget. Venezuelan llanos.
... One special bird, the hoatzin, is found among the streams in the Amazon. It has a unique feeding adaptation that allows it to process leaves in the bill before ingestion (Korzoun, 2003). Another characteristic that sets hoatzins apart is the large, welldeveloped, heavily muscled, two-part crop. ...
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Morphofunctional analyses of bird bill apparatus by anatomists are particularly important and fruitful when musculoskeletal data are compared with behavioural and ecological field data. These analyses, based on graphic analyses of static balance of forces (derived from common practices in building engineering and fundamental laws of mechanics), allow the production of functional hypotheses that can be falsified by eco-ethologists, and the formulation, and even expansion, of questions raised by eco-ethologists. The importance and necessity of constant exchanges between laboratory anatomists and field ecoethologists are illustrated by (1) the example of the Hoatzin which appears as possessing all the necessary attributes for rumination (i.e. equipment for cutting and ingesting large leaf parts that can be stored rapidly in the quite odd gut and which could be belched and kneaded in the peculiar buccal cavity before re-ingestion), (2) the example of Gabonese equatorial forest Flycatchers whose habitat selection can be better understood through the morphofunctional analysis of their bill apparatus, and (3) the example of the Hoatzin, Cuckoos and Turacos which allows the elaboration of an evolutionary biomechanical pathway completely different from that followed by Galliformes.
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The kinematics of colobine locomotion, particularly the folivorous primates of Vietnam, has to date received little attention. Recent work at the Endangered Primate Rescue Center (EPRC) in Cuc Phuong National Park is the first to examine kinematics during arboreal quadrupedal locomotion in these endangered leaf monkeys, revealing marked differences in tail postures among four similarly sized species. During symmetrical walking, doucs (Pygathrix nemaeus and P. cinerea) typically allow the tail to hang down, falling along the substrate behind them during travel. Delacour’s langurs (Trachypithecus delacouri) exhibit greater variability, often arching the tail higher in concavedownwards posture. Hatinh langurs (Trachypithecus hatinhensis) exhibit the greatest variability in tail posture, often raising the tail in a concave-upwards arc with the tip reaching over the thorax. These patterns are evident in our kinematic data, and may reflect different adaptations to rapid locomotion over varied substrates in the wild. Whereas doucs are typically observed in arboreal settings and utilize forelimb suspensory movements when traveling rapidly, wild Delacour’s and Hatinh langurs include steep limestone karst formations to varying extents in their substrate repertoires, and travel rapidly using quadrupedal running and bounding. Further exploration of postural and locomotor adaptations in these taxa is pivotal to their conservation and captive management.
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The present study contrasts available biological data and results of morphofunctional analyses of the bill and hyoid apparatus in motmots. It shows that these omnivorous birds, which take relatively large food items, possess osteomuscular peculiarities that enable them to process these items as a whole in order to soften or cut them, and make them suited for easy ingestion. For that, they use the crenate edges of their rhamphotheca. Their jaws work as a highly mobile saw-like system. Their mutual movements, enhanced by the fact that particular dispositions of the hyoid apparatus rise the tongue and the supported items high up into buccal cavity, facilitate an effective clamping of items that can be moved along the jaws and be quite appropriately processed. To cite this article: L.P. Korzun et al., C. R. Biologies 327 (2004).
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A morphofunctional analysis of the feeding apparatus was conducted from an evolutionary perspective on the hoatzin (Opisthocomidae), some cuckoos (Cuculidae) and some turacos (Musophagidae). These goups share a common ancestral adaptation of the bill apparatus linked to starting food processing at base of the bill. The morphofunctional analyses give results different from what is known for the Galliformes and allow the construction of the hypothesis of two trophic adaptive pathways. One followed by the Cuculidae would have led to the consumption of a large range of arthropods, including toxic species; the other, followed by the Musophagidae and Opisthocomidae, would have led to the consumption of plant parts.
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Feeding movements are adjusted in response to food properties, and this flexibility is essential for omnivorous predators as food properties vary routinely. In most lizards, prey capture is no longer considered to solely rely on the movements of the feeding structures (jaws, hyolingual apparatus) but instead is understood to require the integration of the feeding system with the locomotor system (i.e. coordination of movements). Here, we investigated flexibility in the coordination pattern between jaw, neck and forelimb movements in omnivorous varanid lizards feeding on four prey types varying in length and mobility: grasshoppers, live newborn mice, adult mice and dead adult mice. We tested for bivariate correlations between 3D locomotor and feeding kinematics, and compared the jaw-neck-forelimb coordination patterns across prey types. Our results reveal that locomotor-feeding integration is essential for the capture of evasive prey, and that different jaw-neck-forelimb coordination patterns are used to capture different prey types. Jaw-neck-forelimb coordination is indeed significantly altered by the length and speed of the prey, indicating that a similar coordination pattern can be finely tuned in response to prey stimuli. These results suggest feed-forward as well as feed-back modulation of the control of locomotor-feeding integration. As varanids are considered to be specialized in the capture of evasive prey (although they retain their ability to feed on a wide variety of prey items), flexibility in locomotor-feeding integration in response to prey mobility is proposed to be a key component in their dietary specialization.
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A morphofunctional analysis of the feeding apparatus was conducted from an evolutionary perspective on the hoatzin (Opisthocomidae), some cuckoos (Cuculidae) and some turacos (Musophagidae). These goups share a common ancestral adaptation of the bill apparatus linked to starting food processing at base of the bill. The morphofunctional analyses give results different from what is known for the Galliformes and allow the construction of the hypothesis of two trophic adaptive pathways. One followed by the Cuculidae would have led to the consumption of a large range of arthropods, including toxic species; the other, followed by the Musophagidae and Opisthocomidae, would have led to the consumption of plant parts.