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1
ESTADO DEL ARTE DE
LA QUINUA
en el mundo en 2013
................................................................
................................................................
2
Secretaría del Año Internacional de la Quinua: Salomón Salcedo (FAO)
Coordinación General del Año Internacional de la Quinua: Tania Sanvañez (FAO)
Coordinación cienca y técnica: Didier Bazile (CIRAD)
Edición cienca: Didier Bazile, Daniel Bertero y Carlos Nieto
Revisión de textos y eslo: Raúl Miranda
Diseño: Marcia Miranda
Colaboradores: Sara Granados y Gonzalo Tejada
Para citar el libro completo:
BAZILE D. et al. (Editores), 2014. “Estado del arte de la quinua en el mundo en 2013”: FAO
(Sanago de Chile) y CIRAD, (Montpellier, Francia), 724 páginas
Para citar solo un capitulo:
AUTORES, (2014). Título del capítulo. Capitulo Numero XX. IN: BAZILE D. et al. (Editores),
“Estado del arte de la quinua en el mundo en 2013”: FAO (Sanago de Chile) y CIRAD,
(Montpellier, Francia): pp. XX-YY
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341
CAPÍTULO: 3.5.
TÍTULO: Perspectivas
Nutracéuticas de la Quinua:
Propiedades Biológicas y
aplicaciones funcionales
*Autor para correspondencia: Francisco FUENTES <francfue@unap.cl>
FRANCISCO FUENTES*a,b, XIMENA PAREDES-GONZALEZb
a Facultad de Recursos Naturales Renovables, Universidad Arturo Prat, Avenida Arturo Prat
2120, Iquique, Chile.
b Department of Pharmaceucs, Ernest Mario School of Pharmacy, Rutgers, The State
University of New Jersey, 160 Frelinghuysen Road, Piscataway, New Jersey 08854, USA.
Resumen
La quinua (Chenopodium quinoa Willd.) es una planta
amarantácea que ha sido reconocida por siglos como
un importante culvo alimencio en los Andes de
Sudamérica. Sus granos son altamente nutrivos con
una importante candad de proteínas y compuestos
bioacvos superando en valor biológico a los tradicionales
granos de cereales. De esta manera la quinua representa
un alimento nutricionalmente bien balanceado con
múlples propiedades funcionales relevantes para
la reducción de factores de riesgo de enfermedades
crónicas atribuibles a sus acvidad an-oxidante, an-
inamatoria, inmunomodulatoria y an-carcinogénica,
entre otras. El presente capítulo entrega una visión
global actualizada de las perspecvas nutracéucas de la
quinua basada en diversas invesgaciones que reportan
sus propiedades biológicas y aplicaciones funcionales de
benecio a la salud humana.
1. Introducción.
La quinua, es un culvo de grano de origen andino que
ha ganado recientemente atención mundial debido a
su valor nutricional, funcional y potencial aplicación
farmacéuca (Bhargava et al. 2006; Hirose et al., 2010;
Vega-Gálvez et al., 2010), así como su capacidad para
prosperar en condiciones adversas (e.g. salinidad
de suelos, pH extremo, sequía, heladas, entre otros)
(Jacobsen et al. 2003; Fuentes & Bhargava, 2011).
Debido a estas caracteríscas, el culvo de la quinua ha
sido introducido en nuevas zonas fuera del área andina,
especialmente en Norte América, Europa y regiones
sub-tropicales de África y Asia, con buenos resultados
producvos, conrmando su potencial como grano
para consumo humano (Mujica et al., 2001; Casini,
2002; Jacobsen, 2003; Bhargava et al. 2007; Pulvento
et al. 2010). En este contexto, el valor nutricional de la
quinua ha sido básicamente reconocido por su proteína
de alta calidad, parcularmente rica en aminoácidos
esenciales y por su contenido de carbohidratos,
produciendo bajos índices de glicemia y en general
una mejor calidad nutricional y funcional respecto a
granos de cereales tales como maíz, avena, trigo y arroz
(Ruales y Nair, 1993a; 1994; Repo-Carrasco et al., 2003;
Repo-Carrasco-Valencia et al., 2010). De esta manera la
Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura
y la Alimentación (FAO) decidió llamar el año 2013 como
el año internacional de la quinua debido a su rol en la
obtención de seguridad alimentaria y nutricional así
como en su ulidad para la erradicación de la pobreza
(Naciones Unidas, 2011).
2. Composición nutricional y toquímica de la quinua.
Diversos estudios han reportado la composición
nutricional de la quinua, destacando en parcular el valor
biológico de sus granos debido a su alta concentración
de proteínas (≤23%) (Bhargava et al., 2007; Miranda et
342 al., 2012; 2013), contenido de almidón y bra dietaria
alrededor de 60% y 13%, respecvamente (Ruales y
Nair, 1994; Tapia et al., 1979; Repo-Carrasco-Valencia y
Serna et al., 2011), contenido de aceites entre 4,5-8,7%
(Ruales y Nair, 1993a; Repo-Carrasco et al., 2003), siendo
la proporción de estos: 24% oleico, 54% linoleico y 4%
α-linoleico (Wood et al., 1993; Fleming y Galwey, 1995).
Igualmente, la quinua es considerada una buena fuente
de riboavina, amina, ácido fólico, α- y γ-tocoferol,
así como también cuenta con un mayor contenido de
calcio, fósforo, magnesio, erro, zinc, potasio y cobre
en comparación con otros granos (Torrez et al., 2002;
Jancurová et al., 2009; USDA, 2013a; Cuadro 1). Por
otra parte, candades signicavas de componentes
bioacvos tales como toesteroles, betainas, esqualeno,
ecdisteroides, fagopiritoles, carotenoides, vitamina C y
polifenoles (e.g. kaempferol y quercena; Cuadro 2 y
3) han sido idencado en sus granos (De Simone et
al., 1990; Berghofer y Schoenlechner, 2002; Taylor y
Parker, 2002; Dini et al., 2004; 2005; Wijngaard y Arendt,
2006; Álvarez-Jubete et al., 2010), los cuales han sido
ampliamente reportados tener efectos benécos para la
salud (Dini et al., 2010). Por su parte, las hojas de quinua
también conenen una considerable candad de cenizas
(3,3%), bra (1.9%), nitratos (0,4%), vitamina E (2,9 mg α
TE/100 g) y sodio (289 mg/100 g), vitamina C (1,2-2,3 g/
kg) y 27-30 g/kg de proteínas (Bhargava et al., 2006); y
al igual que sus granos, las hojas de quinua poseen una
importante candad de compuestos bioacvos, tales
como ácido ferúlico, sinapinico y gálico; kaempferol,
isorhamnena y runa (Gawlik-Dziki et al., 2013). A pesar
de la naturaleza de su composición, una serie de factores
llamados an-nutricionales en sus granos, también
han sido descritos, incluyendo taninos, inhibidores
de proteasas, ácido co y saponinas (Chauhan et al.,
1992; Ruales y Nair 1993b). Así, la principal desventaja
de la quinua ha sido el sabor amargo de sus granos
debido a saponinas presentes en las capas externas de
su semilla, el cual ha sido ampliamente descrito como
an-nutriente debido a su fuerte acvidad de unión a
minerales (Brady et al., 2007). Pese a esto, un creciente
número de evidencias han demostrado que las saponinas
podrían tener efectos benécos para la salud (e.g. efecto
an-carcinogénico y disminución del colesterol) (Álvarez-
Jubete et al., 2010; Kuljanabhagavad et al., 2008).
Cuadro 1. Contenido de nutrientes de Chenopodium quinoa (USDA, 2013a).
Nutriente Unidad Valor por 100 g
Proximal
Agua g 13,28
Energía kcal 368
Energía kJ 1539
Proteína g 14,12
Lípidos totales (grasa) g 6,07
Cenizas g 2,38
Carbohidratos, por diferencia g 64,16
Fibra, total dietaria g 7,0
Almidón g 52,22
Minerales
Calcio, Ca mg 47
Fierro, Fe mg 4,57
Magnesio, Mg mg 197
Fosforo, P mg 457
Potasio, K mg 563
Sodio, Na mg 5
Zinc, Zn mg 3,10
Cobre, Cu mg 0,590
343
Manganeso, Mn mg 2033
Selenio, Se µg 8,5
Vitaminas
Tiamina mg 0,360
Riboavina mg 0,318
Niacina mg 1520
Ácido pantoténico mg 0,772
Vitamina B-6 mg 0,487
Vitamina C, ácido ascórbico total* mg 22,39
Folato, total µg 184
Betaína mg 630,4
Luteína + zeaxanna µg 163
Vitamina E (alfa-tocoferol) mg 2,44
Tocoferol, beta mg 0,08
Tocoferol, gamma mg 4,55
Tocoferol, delta mg 0,35
Lípidos
Ácidos grasos, total saturados g 0,706
Ácidos grasos, total mono-insaturados g 1613
Ácidos grasos, total poli-insaturados g 3292
2.1 Polifenoles.
Los polifenoles son metabolitos secundarios
bioacvos de las plantas que están ampliamente
presentes en alimentos de origen vegetal. Los tres
principales pos de polifenoles son los avonoides,
ácidos fenólicos y taninos, los cuales actúan como
potentes an-oxidantes (Repo-Carrasco-Valencia
et al., 2010). Los polifenoles además pueden
contribuir a la amargura, astringencia, color, sabor
y estabilidad oxidava de los alimentos (Han et al.,
2007; Scalbert et al., 2005; Shahidi & Naczk, 1995).
El efecto de los compuestos fenólicos en la dieta
ha sido de gran interés en la actualidad debido a
sus múlples propiedades, tales como su capacidad
an-oxidante, protección cardiovascular, an-
alérgica, an-inamatoria, an-viral y acvidad
an-carcinogénica (Nishibe et al., 1996; Dini et al.,
2004, Aalinkeel et al., 2008; Pasko et al., 2008; Khan
et al., 2010). La acvidad an-oxidante y presencia
de compuestos fenólicos en el grano de quinua ha
sido descrita en los úlmos años usando diferentes
metodologías (Zhu et al., 2001; Nsimba et al., 2008;
Pasko et al. 2008, Repo-Carrasco-Valencia et al.,
2010; Miranda et al., 2013). Así, el contenido de
fenoles totales y capacidad atrapadora de radicales
libres (DPPH) en los granos de quinua han mostrado
valores promedio de 1,11 y 42,3 mg de equivalente
de ácido gálico/g, respecvamente. Estos valores
son ampliamente superiores a los obtenidos en
semillas de cereales tradicionales como cebada,
trigo, arroz y mijo (rango entre 0,16 a 0,36 y
2,5 a 17,7 mg de equivalente de ácido gálico/g,
respecvamente), revelando así el gran potencial
como sustutos de cereales (Asao y Watanabe,
2010; Djordjevic et al., 2010).
Recientemente se ha reportado el contenido
de ácidos fenólicos en quinua, compuesto
principalmente por los ácidos cafeico, ferúlico,
p-cumárico, p-OH-benzoico, vanilinico, gálico y
cinámico (Repo-Carrasco-Valencia et al., 2010; Pasko
et al., 2008; Cuadro 2). Asimismo, el contenido de
avonoides está compuesto predominantemente
por quercena y kempferol, mientras que algunas
variedades presentan abundantemente orienna,
vitexina y runa (Pasko et al., 2008; Álvarez-Jubete
et al., 2010; Hirose et al., 2010; Repo-Carrasco-
Valencia et al., 2010; Cuadro 3).
344 Cuadro 2. Contenido total (mg/100 g) de ácidos fenólicos solubles en semillas1 y hojas2 de Chenopodium quinoa.
Pasko et al. (2008)*, 1
R e p o - C a r r a s c o -
Valencia et al., (2010)†,
1
Gawlik-Dziki et
al., (2013)£, 2
Compuesto Unidad Valor por 100 g Valor por 100 g Valor por 100 g
Acido cafeico mg 4,0 0,7 ± 0,4 s.d.
Acido ferúlico mg s.d. 15,0 ± 3,0 76,2 ± 4,2
Acido o-cumárico mg s.d. s.d. 0,23 ± 0,02
Acido p-cumárico mg s.d. 8,0 ± 7,0 3,3 ± 0,3
Acido p-OH-benzoico mg 7,7 2,9 ± 0,6 1,0 ± 0,1
Acido vanílico mg 4,3 11,0 ± 2,0 2,3 ± 0,2
Acido gálico mg 32,0 s.d. 16,3 ± 1,2
Acido cinámico mg 1,0 s.d. s.d.
Acido clorogénico mg s.d. s.d. 3,7 ± 0,2
Acido siríngico mg s.d. s.d. 1,9 ± 0,01
Acido sinapinico mg s.d. s.d. 19,3 ± 1,13
Acido benzoico mg s.d. s.d. 0,15 ± 0,02
TOTAL mg 49,0 37,0 ± 9,0 124,4 ± 7,4
† Contenido promedio de diez genopos disntos de quinua.
* Contenido de solo un genopo de quinua proveniente de Bolivia.
£ Contenido de solo un genopo (cv. Faro, Chile), culvado en Polonia obtenido a parr de tres experimentos
independientes.
Cuadro 3. Contenido de avonoides en semillas1 y hojas2 de Chenopodium quinoa (mg/100 g).
Pasko et al. (2008)*, 1 Repo-Carrasco-Valencia et
al., (2010)†, 1
Gawlik-Dziki et al.,
(2013)£, 2
Compuesto Unidad Valor por 100 g Valor por 100 g Valor por 100 g
Mirecena mg s.d. 0,5 ± 0,5 s.d.
Quercena mg s.d. 36,0 ± 13,0 0,68 ± 0,06
Kaempferol mg s.d. 20,0 ± 20,0 4,6 ± 0,5
Isorhamnena mg s.d. 0,4 ± 0,7 0,31 ± 0,02
Runa mg 36,0 s.d. 6,2 ± 0,6
Orienna mg 107,6 s.d. s.d.
Vitexina mg 70,9 s.d. s.d.
Morina mg 8,9 s.d. s.d.
Hesperidina mg 0,2 s.d. s.d.
Neohesperidina mg 0,2 s.d. s.d.
TOTAL mg 223,8 58,0 ± 13,0 11,8 ± 1,2
† Contenido promedio de diez genopos disntos de quinua.
* Contenido de solo un genopo de quinua proveniente de Bolivia.
£ Contenido de solo un genopo (cv. Faro, Chile), culvado en Polonia obtenido a parr de tres experimentos
independientes.
345
Debido a que la presencia de avonoides en plantas
comesbles mejora el valor nutracéuco en términos
de efectos en la promoción de la salud, el contenido
de avonoides en varias especies vegetales ha
sido recientemente publicado en línea a parr de
diferentes estudios (USDA, 2013b). Pese a esta valiosa
herramienta, el contenido de avonoides de quinua
aún no es considerado, a pesar de ser un alimento
funcional más efecvo, en términos de fuente de
avonoides bioacvos, entre granos convencionales
cereales y pseudo cereales, superando incluso el
contenido de avonoides presente en bayas como
arándano rojo y agrio (Vaccinium vis-idaea y
Vaccinium macrocarpon).
Recientemente, se ha reportado por primera
vez en semillas de quinua el contenido de los
glicósidos daidzina (4’,7-dihidroxiisoavona)
y genisna (4’,5,7-trihidroxiisoavona) y sus
respecvas agliconas, daidzeina y genisteina, (Lutz
et al., 2013). Estas isoavonas son consideradas
como toestrógenos debido a su habilidad de
unirse a receptores de estradiol (RE) (Ye et al.,
2009). Diversos análisis de estas isoavonas en los
alimentos han determinado una gran variedad en
su contenido, siendo principalmente encontrados
en los granos de leguminosas como glicósidos de
daidzeina, genisteina y gliciteina. No obstante, en
harinas de cereales (avena, trigo y maíz), la presencia
de estos compuestos ha sido reportada a nivel de
trazas o sin niveles cuancables (Adlercreutz y
Mazur, 1997; Horn-Ross et al., 2000; Liggins et al.,
2002; USDA, 2008). Así, el contenido de daidzeina
y genisteina en semillas de quinua a parr de
ecopos locales de Chile ha sido reportado entre
0,7-1,15 y 0,05-0,25 mg/100 g, respecvamente;
mientras que en semillas comerciales de quinua
el contenido de daidzeina y genisteina varió entre
0,78-2,05 y 0,04-0,41 mg/100 g, respecvamente.
La concentración de estas isoavonas en plantas en
general depende de factores tales como diversidad
genéca, inuencia medio ambiental, condiciones de
cosecha y procesamiento (Tsukamoto et al., 1995).
Interesantemente, aquellas semillas de quinua de
color oscuro provenientes de zonas altas en los
Andes (alplano) presentaron mayor contenido de
isoavonas, demostrando el potencial como una
fuente de compuestos bioacvos promotores de la
salud (Lutz et al., 2013).
2.2 Triterperpenoides.
Un grupo de compuestos triterpenoides
ampliamente descrito en quinua son las saponinas,
estas se localizan principalmente en la capas
externas del grano (pericarpio) y se caracterizan por
su sabor amargo y formación de espuma (saponinas
solubles en agua), haciendo su grano esencialmente
no palatable (Brady et al., 2007). El contenido
de saponinas en semillas de genopos dulces y
amargos varía entre 0,2-0,4 y de 4,7-11,3 g/kg MS,
respecvamente (Mastebroek et al., 2000). Así, la
mayoría de las semillas de quinua encontradas en el
comercio son previamente tratadas para remover su
cubierta a través de lavado con agua o escaricación,
a excepción de las variedades dulces, las cuales no
poseen saponinas o presentan un contenido inferior
al 1,1 g/kg MS (Abugoch, 2009). Hasta ahora se
han descrito en quinua veinte pos de saponinas
triterpenoides, las cuales han sido aisladas de diversas
partes de su planta (ores, frutos, pericarpio de
semilla y semillas) (Mizui et al. 1988; 1990; Cuadrado
et al. 1995; Mastebroek et al. 2000; Kuljanabhagavad
et al. 2008) y sus estructuras han sido reportadas
mediante análisis químico y espectroscopia de
resonancia magnéca nuclear 1D y 2D (NMR) (Wink,
2004; Kuljanabhagavad et al., 2008). De esta manera,
se puede disnguir saponinas monodesmosídicas,
con una cadena de carbohidratos, y saponinas
bidesmosídicas, portando dos cadenas de
carbohidratos, las cuales consisten básicamente en
unidades de arabinosa, glucosa, galactosa, ácido
glucorónico, xilosa, y ramnosa (Kuljanabhagavad y
Wink, 2009). Se ha establecido que las saponinas
son moléculas derivadas de los ácidos oleanólico,
hederagenina, ácido tolaccagénico, ácido serjánico,
y ácido 3β,23,30-tri-hidroxi oleano-12-eno-28-oico,
los cuales portan grupos hidroxilo y carboxílico en los
C-3 y C-28, respecvamente, y que son modulados
por la acvidad enzimáca de la β-amirina
(Kuljanabhagavad et al., 2008).
Invesgaciones en saponinas aisladas del pericarpio
de semillas de quinua han reportado tener acvidad
an-microbiana, toxicidad en artemias, acvidad
an-viral, producir disminución de los niveles de
colesterol, y aumento de la absorción de drogas a
través de las membranas de mucosas modicando
la permeabilidad intesnal (Meyer et al., 1990;
Bomford et al., 1992; Mahato y Kundu, 1994; Estrada
et al., 1999; Woldemichael y Wink, 2001; Stuardo y
346 San-Marn, 2008; Kuljanabhagavad y Wink, 2009).
Estas incluso pueden actuar como adyuvante
inmunológico para mejorar la respuesta de an-
cuerpos gen-especíco (Estrada et al., 1998; Verza et
al., 2012), así como poseer propiedades cito-tóxicas
y de inducción de apoptosis en líneas celulares de
cáncer (Kuljanabhagavad et al., 2008), evidenciando
el gran potencial de saponinas de quinua para
diversos usos terapéucos.
Adicionalmente a las saponinas, la quinua conene
una clase especial de molécula triterpénica conocida
como toecdisteroide (Kumpun et al., 2011), la cual
exhibe un amplio espectro de efectos farmacológicos
en mamíferos (Lafont y Dinan, 2003; Báthori et al.,
2008). Los ecdisteroides son hormonas esteroides
las cuales controlan la muda y reproducción de
artrópodos. El principal toecdisteroide encontrado
en plantas de quinua es el 20-hidroxiecdisona (20E)
con un valor promedio de 365±51 mg/kg (Báthori
et al., 2005; Kumpun et al., 2011). A la fecha se
reconocen algunos efectos benecios sobre la
función de varios órganos (Dinan y Lafont, 2006),
como por ejemplo la propiedad anabólica de 20E
como precursor de la síntesis de proteínas en células
musculares humanas y de ratón (Gorelick-Feldman et
al., 2008; Báthori et al., 2008). Adicionalmente, otros
estudios han demostrado que 20E también ejerce
control en la regulación de los niveles de glucosa
en la sangre y acvidad contra la obesidad asociada
(Chen et al., 2006; Foucault et al., 2011). Así, el efecto
an-diabéco de esta molécula ha sido observado
en ratones con una reducción de la adiposidad
cuando se ulizan dietas con alto contenido de grasa
suplementadas con este toecdisteroide (Kizelsztein
et al., 2009). Por otro lado, se ha encontrado que
estos compuestos también pueden ser considerados
como agentes químicos potentes para prevenir o
retrasar los daños de la piel asociados a la acvidad
de la enzima colagenasa y a los efectos del estrés
oxidavo (Nsimba et al., 2008).
3. Propiedades Biológicas y aplicaciones funcionales.
3.1 Efecto an-oxidante.
Los an-oxidantes naturales juegan un rol importante
en la inhibición de radicales libres y reacciones
oxidavas en cadena a nivel de tejidos y membranas
(Nsimba et al., 2008). La mayoría de los compuestos
fenólicos en quinua poseen acvidad an-oxidante
(Gorinstein et al., 2007; Repo de Carrasco y Encina
Zelada, 2008; Pasko et al., 2009). Nsimba et al.
(2008), evaluaron la acvidad an-oxidante de
varios extractos de quinua (culvadas en Japón y
Bolivia), reportando alta acvidad an-oxidante
de sus granos, incluso superior a la del amaranto,
usando diferentes metodologías: potencial de
oxido/reducción férrica (FRAP), 2,2’-azinobis(3-
elbenzoazolina-6-sulfonico) (ABTS) y 2,2-difenil-
2-picril-hidrazil (DPPH), con valores de 4,97 mmol
Fe2+/ kg MS, 27,19 mmol trolox/kg MS y 38,84 mmol
trolox/kg MS, respecvamente.
La acvidad an-oxidante de semillas de quinua
amargas y dulces, antes y después de su cocción,
fueron evaluadas por Dini et al. (2010), con el
objevo de establecer cuál de estos pos de semillas
presenta mejor propiedad an-oxidante y como el
tradicional método de cocción puede afectar sus
propiedades. Los resultados, obtenidos a través del
uso de los métodos DPPH y FRAP, mostraron que
la acvidad an-oxidante de semillas amargas fue
superior que el de semillas dulces. Esta acvidad
dependió principalmente de la presencia de fenoles
y avonoides, mientras que en semillas dulces la
acvidad an-oxidante fue producto a la presencia
de compuestos como fenoles, avonoides y
carotenoides. Adicionalmente, se comprobó que
la cocción en ambos pos de semillas, causó una
signicava pérdida de capacidad an-oxidante,
signicando una pérdida de 50,4% en semillas dulces
y de 45,4% en semillas amargas (Dini et al., 2010).
Por otra parte, la bioacvidad de las isoavonas
también ha sido descrita con efecto an-oxidante
(Gopalakrishnan et al., 2006; Lo et al., 2007; Jian
et al., 2010). El efecto benéco de las isoavonas
ha permido, en base a estudios in vitro, in vivo
y clínicos, su uso en la formulación de varios
alimentos funcionales, dirigidos hacia la reducción
de los factores de riesgo de enfermedades crónicas,
tales como enfermedades cardiovasculares,
enfermedades neurodegeneravas, osteoporosis,
y cáncer (Song et al., 2007; Jian et al., 2010; Lutz,
2011), así como en la formulación de alimentos para
el mejoramiento de la producción de leche durante
la lactancia (Zhang et al., 1995; Liu et al., 1999; Groot,
2004). Interesantemente, el uso tradicional de la
quinua en la población Aymara del alplano norte
en Chile sugiere que el consumo de quinua favorece
la lactancia materna (Lutz et al., 2013). En resumen,
estos datos apoyan el potencial de la quinua como
347
suplemento alimencio que podría enriquecer la
dieta normal como fuentes de compuestos fenólicos
naturales con propiedades an-oxidantes.
3.2 Efecto hipocolesterolémico y an-hipertensivo.
El colesterol, producido en el hígado y absorbido
a través de la dieta, es necesario para nuestro
organismo. Sin embargo, altos niveles de colesterol
total, como altos niveles de lipoproteínas de baja
densidad (LDL, low density lipoproteins) están
asociados con un aumento en el riesgo de contraer
enfermedades coronarias (Quillez et al., 2003).
En este contexto, varios estudios han demostrado
que los esteroles presentes en plantas inhiben la
absorción del colesterol en el organismo (Moreau
et al., 2002). La evaluación del contenido de
toesteroles en semillas de quinua indica la presencia
de β-sitosterol (63,7 mg/100 g), campesterol (15,6
mg/100 g), y esgmasterol (3,2 mg/100 g), siendo
el contenido de estos componentes superior a los
reportados en semillas de calabaza, cebada y maíz,
sin embargo inferiores a los descritos en semillas de
lenteja, garbanzo y sésamo (Ryan et al., 2007).
El uso de aislados de proteínas obtenidos a parr
de semillas de quinua (> 10% de grano) en ratones
alimentados con dietas ricas en grasas, disminuyó
signicavamente los niveles totales de colesterol en
plasma e hígado (Takao et al., 2005). Adicionalmente
el uso de estos aislados de proteínas de quinua
presentaron acvidad atrapadora de ácidos biliares
in vitro y modulación de la expresión de la enzima
3-hidroxi-3-melglutaril-coenzima A (HMG-CoA) en
el hígado, una enzima que es clave para la biosíntesis
del colesterol. Así, estos resultados sugieren que
la prevención del incremento del colesterol en el
plasma y en el hígado en ratones alimentados con
dieta conteniendo aislados de proteínas de quinua,
pueden ser atribuidos a la inhibición de la reabsorción
de ácidos biliares en el intesno delgado y al control
de la síntesis de colesterol y su catabolismo. Otros
estudios usando harina de quinua o proteína
hidrolizada de quinua han mostrado además que
las propiedades bioacvas de la quinua pueden
disminuir signicavamente la presión sanguínea
en ratas (Aluko y Monu, 2003; Ogawa et al., 2001).
Estudios in vivo usando un 3% de pericarpio de granos
de quinua como suplemento dietario, también
demostró una signicava disminución de los niveles
de colesterol en plasma e hígado en ratones (Konishi
et al., 2000), posiblemente atribuido al contenido
de bra dietaria soluble en agua, tal como ha sido
reportado usando avena, salvado de arroz y otras
bras (Anderson, et al., 1994; Truswell, 1995).
Hay considerables evidencias que la administración
de alimentos enriquecidos con fructosa en
ratas inducen una alteración adversa en el
metabolismo y estado oxidavo, el cual conduce
a la hipertrigliceridemia, aumento de la presión
sanguínea, obesidad, desregulación en la tolerancia
a la glucosa y resistencia a la insulina (Ackerman et
al., 2005; Tappy et al., 2010; Pasko et al., 2010a).
Estudios en ratas evaluando el efecto de la dieta
suplementada con semillas de quinua sobre
parámetros bioquímicos en plasma y tejidos cuando
son alimentadas con alto contenido de fructosa
en la dieta, revelaron que la coadministración de
semillas de quinua en la dieta inuenció el estado
oxidavo a través de la disminución en plasma de
malondialdehído (MDA) y acvidad de enzimas
an-oxidantes, tales como superoxido-dismutasa
–SOD, catalasa –CAT y glutaón peroxidasa –GPX
en plasma, corazón, riñón, tesculos, pulmón y
páncreas. Por otra parte la inclusión de quinua en
la dieta disminuyó los niveles de colesterol total,
lipoproteínas de baja densidad (LDL), triglicéridos,
glucosa y nivel total de proteínas en el plasma, sin
disminución de los niveles de lipoproteínas de alta
densidad (HDL, high density lipoproteins). Estos
resultados sugieren que las semillas de quinua en
la dieta podrían actuar como un agente protector
moderado contra los cambios potenciales inducidos
por el consumo de fructosa a través de la reducción
de la peroxidación de lípidos y el mejoramiento de
la capacidad an-oxidante en la sangre (plasma),
pudiendo además reducir la mayoría de los efectos
adversos ejercidos por la fructosa en el perl lipídico
y niveles de glucosa (Pasko et al., 2010a; 2010b). En
conjunto, estos estudios indicarían el potencial de la
ulización de quinua como un agente coadyuvante
en el tratamiento de enfermedades cardiovasculares.
3.3 Acvidad an-inamatoria e inmunomodulatoria.
La inamación es clínicamente denida como
un proceso siopatológico caracterizado por
enrojecimiento, edema, ebre, dolor y pérdida
de acvidad funcional. Estudios recientes
sugieren que la inamación excesiva y el daño
oxidavo contribuyen a varias enfermedades
agudas y crónicas incluyendo enfermedades auto
inmunes, neurológicas, cardiovasculares y cáncer
348 (Grivennikov et al., 2010; Reuter et al., 2010).
Aunque las actuales drogas an-inamatorias
esteroidales y no esteroidales son usadas para el
tratamiento de desórdenes inamatorios crónicos,
el uso prolongado de estas pueden causar efectos
colaterales indeseados (Roubille et al., 2013). Así,
el uso de compuestos naturales tradicionalmente
usados para la prevención y tratamiento de diversas
patologías han ganado reciente atención debido a
la naturaleza an-oxidante y an-inamatoria de
sus componentes, ya sea solos o en combinaciones
(Basnet y Skalko-Basnet, 2011).
El grano de quinua ha sido tradicionalmente ulizado
en los pueblos andinos como remedio natural
para el tratamiento an-inamatorio de esguinces,
torceduras, y distenciones musculares mediante
el uso de emplastos de quinua, especialmente del
po “negra”, mezclada con alcohol sobre las zonas
afectadas (FAO, 2011). La literatura sugiere que las
saponinas de la quinua parecen ser responsables de
poseer acvidad an-inamatoria (Mujica, 1994).
Un po de saponina monodesmosídica llamada
3-Ο-β-D-glucopiranosil acido oleanólico aislado de
semillas de Randia dumetornm Lam. ha sido descrita
con fuerte acvidad an-inamatoria en dosis de
25 y 100 mg/kg (con valores de LD50 de 3.600 mg/
kg en ratones y 1.500 mg/kg en ratas) (Ghosh et
al. 1983). Interesantemente, este po de saponina
monodesmosídica ha sido también reportada en
semillas de quinua (Ma et al. 1989). Esto sugiere
que la acvidad an-inamatoria podría estar ligada
a los compuestos monodesmosidos presente en
semillas de quinua (Kuljanabhagavad y Wink, 2009).
El análisis de saponinas monodesmosídicas a parr
de diferentes partes de plantas de quinua (semillas,
cubierta de semillas y ores obtenidas de la Compañía
de semillas Avelup, Temuco, Chile), mediante
cromatograa líquida-espectrometría de masas (LC-
MS) idencó el componente 3-Ο-β-D-glucopiranosil
hederagenina. Esta saponina monodesmosídica
aislada a parr de frutos de Hedera colchica ha sido
descrita además poseer una fuerte acvidad an-
oxidante (Gülçin et al. 2006), acvidad que podría
también ser relacionada al monodesmosido 3-Ο-β-D-
glucopiranosil hederagenina encontrado en semillas
de quinua (Kuljanabhagavad y Wink, 2009).
Saponinas triterpénicas pentacíclicas del po
oleanano son componentes naturales de varias
plantas (Mahato y Nandy 1991; Vincken et al. 2007),
y muchas de ellas han sido usadas como remedio
an-inamatorio en la medicina tradicional (Sosa
et al. 2007; Wiart 2007; Liu y Henkel 2002; Kim et
al. 2002). Quinua conene ácido oleanólico como
principal aglicona en semillas y hederagenina en
hojas (Mastebroek et al. 2000; Cuadrado et al.
1995), las cuales han sido implicadas en diferentes
mecanismos moleculares an-inamatorios
(Hwang et al., 2010; Wang et al., 2013). Dado el
potencial farmacéuco de saponinas triterpénicas,
diferentes esfuerzos deberían ser orientados hacia
la caracterización y ulización de saponinas de
quinua para su uso como agentes an-inamatorios
o coadyuvantes en la absorción de ciertas drogas,
debido a la capacidad adicional de inducir cambios
en la permeabilidad intesnal (Gee et al. 1989;
Johnson et al. 1986; Oakenfull y Sidhu 1990). La baja
toxicidad de estos compuestos naturales hace que
los triterpenos presentes en quinua podrían servir
como una fuente natural de nuevos elementos para
el desarrollo de drogas (Kuljanabhagavad y Wink,
2009).
Una de las clásicas enfermedades con un fuerte
componente inamatorio es la enfermedad celiaca,
que es una enteropaa autoinmune de carácter
crónico gallada por el gluten dietario encontrado
en el trigo, cebada y centeno (Abugoch, 2009). Las
proteínas de estos cereales pueden ser subdivididas
de acuerdo a su solubilidad en alcohol y ácidos en
prolaminas y gluteninas, las cuales son parcialmente
resistentes a las proteasas humanas. Posterior a
su ingesón en pacientes con enfermedad celiaca,
se generan varios pépdos inmunogénicos de
gluten, los cuales acvan el sistema inmune a
través de múlples vías celulares, resultando en
una senescencia prematura de los enterocitos de
la mucosa que cubren las vellosidades del intesno
(Schuppan et al., 2009; Di Sabano y Corazza, 2009;
Tjon et al., 2010).
El actual tratamiento de esta enfermedad consiste
básicamente en seguir estrictamente una dieta
libre de gluten (DLG). En este contexto, el grano de
quinua representa una alternava de consumo para
pacientes con enfermedad celiaca, debido a su alto
valor biológico y baja concentración de prolaminas
(≤7%), teniendo un distante enlace logenéco con
cereales que conenen gluten. Sin embargo, pocos
datos experimentales en la literatura apoyan esta
recomendación (Zevallos et al., 2012). Algunos de
349
estos estudios han examinado la facbilidad del uso
de la quinua para pacientes con enfermedad celiaca
a través de aproximaciones in vitro (Vincenzi et al.,
1999; Ber et al., 2004; Bergamo et al., 2011). A
parr de estos estudios se concluyó que la quinua
puede ser un componente seguro para DLG, sin
embargo en todas estas evaluaciones los culvares
de quinua fueron desconocidos. Sólo en estudios
realizados por Bergamo et al. (2011), se ha reportado
la no reacvidad inmunológica de quinoa a parr de
biopsias de duodeno de pacientes con enfermedad
celiaca.
Recientemente, Zevallos et al. (2012), evaluaron
el efecto immune de 15 culvares de quinua a
través de ensayos de proliferación de células T/
interferon-γ (IFN- γ) provenientes de intesno
delgado de pacientes con enfermedad celiaca y
la producción de IFN- γ/IL-15 después del culvo
celular de muestras de biopsias de duodeno. Los
resultados de estos ensayos sugieren en general
que el grano de quinua es seguro para pacientes con
enfermedad celiaca. Sin embargo, se observó una
gran variabilidad en el efecto inmune de proteínas de
quinua, dependiente del culvo analizado, tal como
ha sido descrito previamente usando avena (Comino
et al., 2011). Asimismo, se reportó por primera vez
la acvación de células T por gliadinas especícas de
proteínas proveniente de dos culvares de quinua
(Ayacuchana y Pasankalla), causando secreción de
citoquinas a parr del culvo de tejidos de biopsias
a niveles comparables con aquellos producidos
por gliadinas. Es probable que algunos pépdos
tóxicos para celiacos existen entre las proteínas
de quinua derivadas de estos dos culvares, sin
embargo la baja candad de estos epitopes podría
ser clínicamente irrelevante. No obstante, sin datos
in vivo, es dicil ancipar el efecto del consumo de
quinua en pacientes con enfermedad celiaca; por lo
tanto, mas estudios incluyendo perl de aminoácidos
(prolina y glutamina), sub fracciones de prolamina,
y quinua en estudios in vivo serán necesarios para
conrmar la inocuidad de la quinua para pacientes
con enfermedad celiaca y facilitar su incorporación
completa en el mercado de productos libre de gluten
(Zevallos et al., 2012).
Hasta ahora, la literatura biomédica registra sólo un
caso de alergia a la quinua (Aser et al., 2009). Este
caso fue reportado en un hombre de 52 años que
desarrolló una seria reacción sistémica, incluyendo
disfagia, disfonía, urcaria generalizada y angioedema
después de la ingesón de quinua acompañada de
pescado y pan. Los síntomas fueron resueltos con
corcosteroides y an-histamínicos vía intravenosa.
La historia clínica del paciente incluyó una reacción
alérgica previa a la quinua y rinis estacional al polen
de pastos. El test cutáneo de alergia usando semillas
de quinua molidas fue posivo, con un diámetro de
irritación de 15 mm, mientras que para el control fue
solo de de 5 mm, con resultados negavos en el caso
de pescado y pan. Extractos de proteínas de quinua
(cruda y cocida) y suero de paciente alérgico y no
alérgico fueron analizados mediante inmunoblot.
El análisis reveló reacvidad para Inmunoglobulina
E en el suero de paciente alérgico mediante la
detección de una banda de 35 kDa, tanto para
extractos de proteína de quinua cruda y cocida y
sin presencia de banda en las muestras controles
de pacientes no alérgicos. Interesantemente,
las principales proteínas de almacenamiento en
semillas de quinua incluyen globulinas del po 11S
llamadas “chenopodinas” y una fracción 2S rica en
cisteína. Dos grupos heterogéneos de poli pépdos
en rango de 30-40 kDa (subunidades ácidas) y 20-25
kDa (unidades básicas) unidas por enlaces disulfuros
en la proteína original caracterizan a las proteínas
del po 11S (Brinegar y Goundan, 1993). De esta
manera, la banda cercana a los 35 kDa evidenciada
a través de inmunoblot podría pertenecer a la clase
de la subunidad ácida de la chenopodina A, la cual
es de parcular interés en el desarrollo de alimentos
funcionales a base a proteínas altamente solubles de
semillas de quinua (Aser et al., 2009).
3.4 Acvidad an-cancerígena.
El cáncer es conocido por ser un proceso de
múlples fases, el cual emerge a parr de diferentes
alteraciones celulares y moleculares (e.g. genécos
y epigenécos) con propiedades asintomácas
y latentes (Hanahan y Weinberg, 2000; Li et al.,
2005; Su et al., 2013). En este contexto, la dieta
es considerada un factor de riesgo relacionada
con varias enfermedades crónicas, incluyendo el
cáncer. Así, varios toquímicos dietarios presente
en diversos alimentos han mostrado tener efectos
quimioprevenvos contra el cáncer, tanto en
modelos pre-clínicos usando animales y estudios
epidemiológicos en humanos (Wang et al., 2012;
Lee et al., 2013). La posible acvidad prevenva del
consumo de ciertos alimentos frente a los disntos
350 pos de cáncer, ha sido revisada en diversos estudios,
señalando como compuestos bioacvos responsables
de dicha acvidad a toquímicos tales como:
apigenina (perejil), caroteno (zanahoria), curcumina
(cúrcuma), cianidina (cerezas), delnidina (granada),
3,3’-di indolilmetano (bruselas), epigalocatequina
galato (EGCG) (té verde), sena (fresa), genisteina
(soya), licopeno (tomate), naringenina (naranja),
fenil isoocianato (PEITC) (berro), proantocianidina
(bayas), pteroslbeno (arándano), quercena
(cebolla), resveratrol (uva), ácido renoico/renol
(zanahoria), ácido rosmarínico (romero), silibinina
(cardo), sulforafano (brócoli), vitamina D3 (hongos
comesbles), vitamina E (maravilla) y zerumbona
(jengibre), entre otros (Wang et al., 2012); ya sea
bloqueando o suprimiendo múlples mecanismos
biológicos relacionados con la carcinogénesis,
incluyendo el metabolismo del cáncer, reparación del
ADN, proliferación celular, apoptosis, regulación del
ciclo celular, procesos de angiogénesis y metástasis
(Lee et al., 2013).
La amplia diversidad química de compuestos
descritos en quinua ha resultado en un renovado
interés en la invesgación de estos compuestos,
parcularmente como un potencial agente
toterapéuco y quimioterapéuco. En este
contexto, Kuljanabhagavad et al. (2008), describieron
la acvidad citotóxica de los compuestos de saponina:
ácido 3 beta-[(O-beta-d-glucopiranosil-(1→3)-alfa-
l-arabinopiranosil)oxi]-23-oxo-oleano-12-eno-28-
oico beta-d-glucopyranoside [1], ácido 3beta-[(O-
beta-d-glucopiranosil-(1→3)-alfa-l-arabinopiranosil)
oxi]-27-oxo-oleano-12-eno-28-oico beta-d-
glucopiranósido [2], ácido 3-O-alfa-l-arabinopiranosil
serjánico 28-O-beta-d-glucopiranosil ester [3],
y ácido 3-O-beta-d-glucuronopiranosil serjánico
28-O-beta-d-glucopiranosil ester [4] y sus agliconas:
ácido 3beta-hidroxi-23-oxo-oleano-12-eno-28-
oico [I], ácido 3beta-hidroxi-27-oxo-oleano-12-
eno-28-oico [II], y ácido serjánico [III]; en células
de cáncer cervical (HeLa) empleando el ensayo
colorimétrico MTT [bromuro de 3-(4,5-dimelazol-
2-il)-2,5-difeniltetrazolio]. Los efectos citóxicos de
las saponinas 1 y 2 (descritas previamente) fueron
muy similares (IC50 > 100 μg/ml), mientras que las
agliconas I y II de estas mismas saponinas resultaron
tener un valor de IC50 similar de 25,4 μg/ml. Por su
parte, la aglicona hederagenina [VI], con un IC50
de 15-23 μg/ml, mostró ser más potente que el
ácido oleanólico [IV] con un IC50 de 62-99 μg/ml,
sugiriendo un efecto citotóxico similar en células de
cáncer cervical entre las agliconas I, II y VI debido a
la presencia de un grupo aldehído en su estructuras
(Kuljanabhagavad et al., 2008). Interesantemente, en
este estudio también fue reportada la relación entre
apoptosis y el efecto inhibitorio en el crecimiento
celular de saponinas bidesmosídicas y sus agliconas
en células de adenocarcinoma colorrectal (Caco-2).
Para esto se realizó análisis de citometría de ujo
en células tratadas con 100 μg/ml de saponinas
bidesmosídicas 1-4 y sus agliconas I-III durante 24
horas. Los resultados revelaron que los niveles de
apoptosis inducido por las saponinas 1-4 fueron
13,18%, 13,18%, 25,50%, y 26,40%, respecvamente,
y aquellos inducido por sus agliconas I-III fueron
51,40%, 51,40%, y 50,23%, respecvamente;
correlacionando de esta manera el efecto apoptóco
en células Caco-2 con el ensayo de citotoxicidad
realizado en células HeLa. Estos resultados indican
diferencias signicavas en la relación estructura/
acvidad de los aislados de saponinas bidesmosídicas
dependiendo de la naturaleza y posición de grupos
funcionales dentro de las estructura de las agliconas
(Kuljanabhagavad et al., 2008).
Recientemente, estudios realizados por Gawlik-Dziki
et al. (2013), evaluaron el potencial nutracéuco
de hojas de quinua a través del análisis de su
contenido de fenoles y la bioacvidad combinada
usando un modelo experimental basado en el
culvo celular de dos líneas celulares de cáncer de
próstata de rata (MAT-LyLu y AT-2), caracterizadas
por presentar diferente potencial metastásico.
Candades considerables de compuestos fenólicos
con acvidad an-oxidante (Cuadro 2 y 3), fueron
observados en los extractos de hoja de quinua y
fueron relacionados con su efecto inhibitorio en la
proliferación celular, migración e invasión en líneas
celulares de cáncer de próstata. Los resultados
mostraron que tanto el extracto químico como el
aquel obtenido después de la digesón simulada en
condiciones in vitro, ejercieron un efecto inhibitorio
en la acvidad de la enzima lipoxigenasa, la cual
fue paralelamente relacionada con la acvidad
quelante, an-oxidante, an-radical libre y reductora
de estos extractos. Estas observaciones indican
que los compuestos fenólicos de hojas de quinua
pueden también ejercer un efecto quimioprevenvo
y an-carcinogénico interviniendo mecanismos de
351
señalización intracelular dependiente del estrés
oxidavo y ROS mediante efectos sinérgicos. Estos
resultados conrman el potencial nutracéuco de
hojas de quinua, relevante no solo para el desarrollo
del cáncer, sino también para otras afecciones
relacionadas con el estrés oxidavo, abriendo nuevas
perspecvas para la introducción de hojas de quinua
en la dieta normal, al menos como suplemento
(Gawlik-Dziki et al., 2013).
4. Observaciones nales y perspecvas futuras.
La quinua ha ganado recientemente importancia
en el mundo gracias a sus benecios nutricionales.
El valor nutricional de sus granos ha sido
ampliamente reconocido por su proteína de alta
calidad, parcularmente rica en aminoácidos
esenciales y por su contenido de carbohidratos,
aceites, minerales y vitaminas. Al mismo empo, es
considerada una buena fuente de bra dietaria y de
otros compuestos bioacvos tales como polifenoles
y triterpenoides. En este contexto, los componentes
bioacvos presentes tanto en semillas y hojas de
quinua, han sido conrmados en diferentes estudios
usando diversas aproximaciones biológicas, poseer
efectos an-colesterolémicos, an-oxidantes, an-
inamatorios y an-carcinogénicos, así como ser
inocuos para consumo de pacientes con enfermedad
celiaca, representando un alto potencial para su uso
en medicina complementaria y alternava.
Con la emergencia de nuevas tecnologías en
el área la invesgación química, de la biología
molecular y de la farmacología, el uso de la
quinua como agente nutracéuco está ganando
mayor reconocimiento, sin embargo mayores
esfuerzos deberían ser dirigidos para entender en
mayor detalle el potencial farmacológico de estos
toquímicos, su comportamiento farmacocinéco
y farmacodinámico, perl metabólico, toxicidad,
interacción con otros compuestos, estabilidad de
formulaciones, y régimen de dosicación entre otros
así como también potenciales polimorsmos que
puedan afectar su efecvidad terapéuca.
En resumen, la información presentada en el
presente capitulo apoyan el potencial de la quinua
como suplemento alimencio que podría enriquecer
la dieta normal como fuente de compuestos
funcionales relevantes para la reducción de factores
de riesgo de enfermedades crónicas abriendo
nuevas perspecvas de ulización de la quinua para
la biomedicina.
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