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CISNEROS - HEREDIA y MCDIARMID - HYALINOBATRACHIUM RUEDAI EN ECUADOR
PRIMER REGISTRO DE HYALINOBATRACHIUM RUEDAI
(AMPHIBIA: CENTROLENIDAE) EN ECUADOR, CON NOTAS
SOBRE OTRAS ESPECIES CONGENÉRICAS
DIEGO F. CISNEROS-HEREDIA
1,3
Y ROY W. MCDIARMID
2
1
Research Training Program (2002), National Museum of Natural History, Smithsonian Institution; y Colegio de Ciencias Biológicas y
Ambientales, Universidad San Francisco de Quito. Casilla Postal 17-12-841, Quito, Ecuador.
2
US Geological Survey, Patuxent Wildlife Research Center, National Museum of Natural History, Room 378, MRC 111, Washington, D.C.
20013-7012 USA.
Resumen: Reportamos el primer registro de Hyalinobatrachium ruedai para Ecuador, extendiendo su distribución desde Colombia hasta los flancos centrales de la
Cordillera Oriental de Ecuador. El análisis del material adicional y de la serie tipo de H. ruedai nos permite discutir su variación morfológica y de coloración. Algunas
características previamente conocidas solo para taxones del Macizo Guayanés (ej. iris bicolor) son reportadas en H. ruedai. Se recomienda no subdividir al grupo
H. fleischmanni en subgrupos. Comentamos el estado taxonómico de algunas especies de la región Pacífica de Ecuador, caracterizamos a H. petersi y
reconocemos que actualmente bajo los nombres Hyalinobatrachium fleischmanni y H. valerioi hay al menos tres especies aún no descritas.
Palabras clave: Amphibia, Anura, Centrolenidae, Hyalinobatrachium ruedai, distribución, variación, taxonomía.
Abstract: D. F. Cisneros-Heredia and R. W. McDiarmid. “First record of Hyalinobatrachium ruedai (Amphibia: Centrolenidae) in Ecuador, with notes
on other congeneric species”. We report the first record of Hyalinobatrachium ruedai for Ecuador, extending its distribution range from Colombia to the central
slopes of the Cordillera Oriental of Ecuador. Analysis of additional material and the type series of H. ruedai let us to comment on its morphological and coloration
variation. Some characters previously known just from taxa of the Guiana Shield (eg. bicolored iris) are reported from H. ruedai. We suggest to maintain undivided
the H. fleischmanni group, without recognition of subgroups. We comment on the taxonomic status of some species from the Pacific region of Ecuador, characterizing
H. petersi, and recognizing that currently under the names Hyalinobatrachium fleischmanni and H. valerioi there are at least three undescribed species.
Key words: Amphibia, Anura, Centrolenidae, Hyalinobatrachium ruedai, distribution, variation, taxonomy.
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HERPETOTROPICOS 2006 Vol. 3(1):21-28
de ranas de cristal corresponden a especies sin descripción formal,
aún no reportadas para el país o con problemas nomenclaturales. En
este artículo proveemos detalles del primer registro de la rana de
cristal Hyalinobatrachium ruedai Ruiz-Carranza y Lynch (1998) para
Ecuador y discutimos el estado taxonómico de otras especies
congenéricas de la vertiente occidental de los Andes.
MATERIALES Y MÉTODOS
Los caracteres y terminología generales utilizados en este artículo
siguen lo establecido por Ruiz-Carranza y Lynch (1991, 1998). La
formulación de las membranas interdigitales sigue la metodología de
Savage y Heyer (1967) con posteriores modificaciones por Myers y
Duellman (1982) y Ruiz-Carranza y Lynch (1998). El ángulo de
dirección de los ojos fue calculado conforme con lo propuesto por
Wild (1994). La longitud relativa de los dedos fue determinada al
presionar uniformemente dígitos adyacentes. Datos sobre la
morfología interna y la coloración fueron determinados con el estudio
de especímenes preservados y vivos (Apendice I) y fotografías. Las
abreviaciones institucionales utilizadas en el texto son: AMNH:
American Museum of Natural History, Nueva York, Estados Unidos
INTRODUCCION
El género Hyalinobatrachium es parte de la familia Centrolenidae
(Ruiz-Carranza y Lynch 1991). Esta familia es un grupo de anfibios
aparentemente monofilético (Ruiz-Carranza y Lynch 1991, Darst y
Cannatella 2004, Wiens et al. 2005), conocida comúnmente bajo el
nombre de ranas de cristal. Treinta y dos especies de Centrolenidae
se han asignado al género Hyalinobatrachium (Señaris 2001 [“1999”];
Señaris 2001; Duellman y Señaris 2003; Noonan y Bonett 2003;
Frost 2004, Señaris y Ayarzagüena 2005, Heredia y McDiarmid 2006).
Este género se distribuye desde el sur de México hasta América del
Sur, donde ocupa la Cordillera de los Andes desde Venezuela hasta
Bolivia, las tierras bajas del Pacífico, la Amazonía y la Orinoquía, con
especies en el Macizo Guayanés y el sureste de Brasil y norte de
Argentina (Frost 2004, Señaris y Ayarzagüena 2005).
Cinco especies de Hyalinobatrachium han sido reportadas para
Ecuador: Hyalinobatrachium fleischmanni, H. munozorum, H.
pellucidum, H. petersi y H. valerioi (Frost 2004; Coloma 2005). Desde
1989 no se ha publicado nueva información sobre las especies
ecuatorianas de este género. Proyectos desarrollados desde 1998
sobre los anfibios de Ecuador han revelado que algunas poblaciones
Recibido / Received 05 NOV 2005
Aceptado / Accepted 21 MAR 2006
3
Enviar correspondencia a / Send correspondence to:
diegofrancisco_cisneros@yahoo.com
Copyright © 2007 Univ. Los Andes
Printed in Venezuela. All rights reserved
ISSN 1690-7930
Artículo original / Original article
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de America; DFCH-USFQ: Universidad San Francisco de Quito,
Quito, Ecuador; EPN: Departamento de Biología, Escuela Politécnica
Nacional, Quito, Ecuador; ICN: Instituto de Ciencias Naturales, Museo
de Historia Natural, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá,
Colombia; IND-AN: Colección de Anfibios, INDERENA, Colombia;
DHMECN: División de Herpetología, Museo Ecuatoriano de Ciencias
Naturales, Quito, Ecuador. El término “iris bicolor” es usado en el
mismo sentido de Myers y Donnelly (2001) para referirse al iris de
Hyalinobatrachium eccentricum, compuesto por una zona periférica
y una zona circumpupilar media que cambia de forma y que se ubica
alrededor de la pupila. El holotipo de Hyalinobatrachium petersi no
fue examinado directamente pero se estudiaron fotografías de alta
definición que permitieron determinar algunas características
importantes. La posición geográfica y elevación de las localidades de
colección fueron determinadas usando las notas de campo de los
colectores y confirmadas de acuerdo con el Mapa Físico de la
República del Ecuador (IGM 2000).
RESULTADOS
Hyalinobatrachium ruedai Ruiz-Carranza y Lynch, 1998
Nuevos registros
DFCH-USFQ 0735: Macho adulto colectado en los alrededores de
Tena (ca. 00°59’S, 77°49’W, 500 msnm), Cantón Tena, Provincia de
Napo, Ecuador, 25 de Marzo de 1999, T. Kahn (Fig. 1). EPN 6427:
Macho adulto colectado en el río Manderoyacu, cercanías de Arajuno,
Provincia Pastaza, A. Almendáriz. Ambos especímenes coinciden con
la descripción original de la especie. El espécimen DFCH-USFQ
0735 se colectó por la noche sobre el haz de la hoja de un arbusto
que crecía a las orillas de un pequeño riachuelo; no se registró
ningún canto. El riachuelo estaba localizado en bosque secundario,
en los suburbios de la ciudad de Tena, rodeado de cultivos y
pastizales. Esfuerzos para colectar otras ranas de cristal no fueron
exitosos. Otras especies de anfibios presentes en simpatría con H.
ruedai en Tena fueron: Rhinella “Bufo” margaritifer (complejo),
Chaunus “Bufo” marinus, Colostethus sp. (cf. insperatus), Ameerega
(=Epipedobates) ingeri (=bilinguis), Hypsiboas geographicus,
Hypsiboas granosus, Dendropsophus triangulum, Scinax ruber,
Eleutherodactylus spp., Oreobates quixensis, y Engystomops petersi
(obs. pers.).
Variación intra-específica
El estudio del material de Ecuador y de la serie tipo permite tener una
visión más clara de la variación intra-específica en Hyalinobatrachium
ruedai, complementando así la descripción original de Ruiz-Carranza
y Lynch (1998). La coloración dorsal de H. ruedai en vida (Fig. 1)
varía de verde amarillenta a verde brillante, con manchas amarillas
difusas y puntos negros dispersos. Las manchas y puntos pueden
estar distribuidos uniformemente o al azar y ser de diferentes tamaños,
aunque en todos los casos las manchas amarillas son
aproximadamente del mismo tamaño del disco del dedo III anterior.
En líquido preservante, el dorso se torna crema, las manchas amarillas
difusas se pierden y los puntos negros cambian a lila o café liliáceo,
pudiendo ser de tamaño y distribución uniforme o formar un retículo
indistinto de melanóforos no uniformes y dispersos (especialmente
concentrados en la cabeza entre los ojos y sobre la mitad de la espalda).
El labio superior puede tener el mismo color que la superficie dorsal o
ligeramente más pálido. La coloración del pecho varía entre crema
verdoso muy pálido a transparente sin ningún pigmento. En vida, la
piel es transparente en la garganta, vientre, flancos bajos, parte ventral
de las extremidades anteriores y parte ventral y posterior de las
extremidades posteriores, pero en líquido preservante, la garganta y
el pecho se tornan crema. Las patas posteriores pueden presentar
una serie de bandas transversales verdes delgadas y sutiles, que se
pierden en líquido preservante. Estas bandas transversales están
formadas por la disposición de las manchas amarillas sobre las patas
y podrían estar ausentes en algunos especímenes. No se observan
melanóforos en las extremidades anteriores ni en los dedos anteriores
o posteriores, excepto en la base de los dedos posteriores IV y V.
La coloración del iris en vida fue descrita como amarilla por Ruiz-
Carranza y Lynch (1998), pero observaciones del espécimen DFCH-
USFQ 0735 revelaron que tiene un iris bicolor. El iris de DFCH-USFQ
0735 tenía una zona externa amarilla-dorada con puntitos oscuros
(similares en forma a los del dorso pero de mayor tamaño)
especialmente concentrados alrededor de una zona circumpupilar
medial gris clara la cual al parecer, dependiendo de las condiciones
de luz, cambia su forma desde completamente evidente hasta muy
delgada o ausente. Esta zona circumpupilar no está separada de la
pupila por un anillo pupilar. En líquido preservativo la coloración del
iris cambia y el patrón bicolor se pierde y se observa la siguiente
variación: (a) crema liliáceo con denso punteado que forma una sombra
lavanda y una línea transversa medial de color lavanda (ICN 40410,
40411, IND-AN 5452, EPN 6427), (b) crema blanquecino con denso
punteado café y una sombra transversa medial de color lavanda
(DFCH-USFQ 0735), o (c) puramente blanco sin puntuaciones (IND-
AN 5451). El iris de esta especie tiene una punta muy conspicua en el
margen medial del lado inferior del iris (Fig. 1). Esta punta es menos
desarrollada en el margen medial del lado superior del iris (Fig. 1).
El peritoneo parietal y la vejiga urinaria son transparentes en
todos los especímenes (no están cubiertos por guanóforos), mientras
que el pericardio y el resto de peritoneo parietal son siempre blancos
(corazón, hígado, estómago e intestinos cubiertos de guanóforos) (Fig.
2). La vesícula biliar no esta cubierta por guanóforos en la mayoría de
especímenes examinados, excepto en el espécimen IND-AN 5451
que tiene guanóforos sobre ella. Esta variación en la cobertura de
guanóforos sobre la vesícula biliar también ha sido observada en
especímenes de H. fleischmanni (obs. pers.).
El hocico varia entre redondeado y truncado en vista dorsal,
debido a las narinas protuberantes. Las hendiduras vocales son
pareadas, alargadas (alrededor de 2/3 del largo de la lengua) y se
extienden desde la parte media-lateral o posterior de la lengua hasta
las comisuras de la boca. Los ojos están dirigidos antero-lateralmente
a cerca de 40° de inclinación y pueden ser vistos ligeramente desde
abajo en algunos especímenes. La piel dorsal varía entre suave a fina
o medianamente granular; siendo aquella en los flancos y vientre
mucho más granular que la dorsal. La piel en la región cloacal puede
ser tubercular o altamente granular, y algunos especímenes tienen la
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CISNEROS - HEREDIA y MCDIARMID - HYALINOBATRACHIUM RUEDAI EN ECUADOR
región cloacal cubierta con una coloración ligeramente blanquecina.
Un delgado pliegue dérmico blanco, no-festoneado, está presente
en el borde externo de las manos, patas anteriores, pies y tarsos
(paratipos y DFCH-USFQ 0735). En algunos especímenes este
pliegue es inconspicuo (EPN 6427) o está ausente (holotipo).
La variación de la membrana interdigital entre los dedos anteriores
es: I (basal) II (basal) III (2 – 2
–
) – (1¾ – 2
–
) IV. La variación de la
membrana interdigital entre los dedos posteriores es: I 1 – (1½ – 2
–
)
II 1 – (1½ – 2
–
) III (1
+
– 1) – (2
+
- 2
–
) IV (2
+
– 2) – (1¼ - 1) V. El dedo
I anterior puede ser igual o ligeramente más largo que el dedo II
anterior, y el dedo III anterior igual o ligeramente más largo que el
dedo IV anterior. Algunos especímenes (DFCH-USFQ 0735, EPN
6427, ICN-AN 40409) poseen una bulla (sensu Myers y Donnelly
2001) en la membrana interdigital de los dedos externos anteriores
de ambas manos, rodeada de pequeñas estructuras glandulares en
su borde externo. Todos los especímenes poseen falanges terminales
con forma de T y el proceso del tercer metacarpal.
Distribución
Los registros de Hyalinobatrachium ruedai presentados aquí son los
primeros para Ecuador. Ambas localidades provienen de la parte alta
del río Arajuno (afluente del río Napo), en la porción central de la
vertiente Amazónica de la Cordillera Oriental (Fig. 3). Estos registros
extienden el rango de distribución de la especie cerca de 580 Km al
suroccidente de la localidad tipo (Serranía de Chiribiquete, Colombia).
La parte alta del río Arajuno tiene una precipitación anual de más de
3000 mm y está localizada en la zona de contacto entre dos formaciones
vegetales: los bosques siempreverdes de tierras bajas y los bosques
siempreverdes piemontanos. Esta área es muy particular en términos
de su geología, geomorfología y clima. Estos factores al parecer
actúan en sinergia para formar una zona altamente biodiversa.
Inventarios intensivos en diferentes áreas en la Amazonía baja de
Ecuador y Colombia (ej., Estación de Biodiversidad Tiputini, Estación
Científica Yasuní, Reserva de Producción Faunística Cuyabeno,
alrededores de Leticia) han registrado solamente H. munozorum pero
no H. ruedai (Cisneros-Heredia y McDiarmid 2005; J. D. Lynch, com.
pers.; obs. pers.) (Fig. 3). Hyalinobatrachium ruedai al parecer estaría
restringida a la zona de conjunción de los bosques de tierras bajas y
piemontanos en las vertientes bajas de la Cordillera Oriental de Ecuador
y, posiblemente, de Colombia, así como a la Serranía de Chiribiquete
de Colombia.
Comparación con otras especies en el género
Existen cinco especies de Hyalinobatrachium actualmente conocidas
de la Amazonía occidental: H. bergeri, H. lemur, H. munozorum, H.
pellucidum y H. ruedai. Hyalinobatrachium ruedai difiere de todas por
poseer el pericardio blanco. Hyalinobatrachium munozorum es muy
similar a H. ruedai en su coloración dorsal y estructuras generales,
pero puede ser distinguido además del pericardio, por tener un hocico
redondeado en vista dorsal y lateral, por carecer de pliegues en las
patas, por tener la piel del vientre débilmente granular y por presentar
melanóforos en los dedos anteriores y posteriores.
FIG. 1. Hyalinobatrachium ruedai (DFCH-USFQ 0735), colectado en
los alrededores de Tena, Provincia de Napo, Ecuador, 25 marzo 1999. Foto:
D. F. Cisneros-Heredia.
Hyalinobatrachium ruedai (DFCH-USFQ 0735), colected in the vicinites
of Tena, Provincia de Napo, Ecuador, 25 March 1999. Photo: D. F. Cisneros-
Heredia.
FIG. 2. Hyalinobatrachium ruedai (DFCH-USFQ 0735), vista ventral;
nótese el peritoneo parietal desprovisto de guanóforos, mientras que el
pericardio y peritoneos viscerales y hepático están cubierto por guanóforos.
Foto: D. F. Cisneros-Heredia.
Hyalinobatrachium ruedai (DFCH-USFQ 0735), ventral view; note parietal
peritoneum without guanophores, while pericardium, and visceral and hepatic
peritonea are covered by guanophores. Photo: D.F. Cisneros-Heredia.
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Discusión
Hyalinobatrachium ruedai es parte del grupo H. fleischmanni debido
a que tiene ojos grandes, huesos blancos, hígado bulboso, pigmento
blanco sobre el hígado y tracto digestivo, y carece de dientes vomerinos
y espina humeral (sensu Ruiz-Carranza y Lynch 1991). Es la única
especie de Hyalinobatrachium en la Amazonía con el pericardio blanco.
Un espécimen juvenil de Hyalinobatrachium (DFCH-USFQ D066)
colectado en Ahuano, Napo, Ecuador, tiene también el pericardio
blanco, pero difiere respecto a H. ruedai en el patrón de coloración
dorsal; variación que podría ser ontogénica o podría significar que
existe una segunda especie de Hyalinobatrachium con pericardio
blanco en los flancos orientales de los Andes en Ecuador.
Hyalinobatrachium ruedai tiene algunos caracteres previamente
reportados solamente para especies del Macizo Guayanés, de los
cuales el más notable es la presencia de un iris bicolor, con una zona
circumpupilar media alrededor de la pupila y con la ausencia del
anillo pupilar. Estas características del iris han sido reportadas
previamente solo en H. eccentricum (Myers y Donnelly 2001), especie
conocida solo del Cerro Yutajé en los tepuyes venezolanos (Fig. 3).
El iris bicolor es difícil de observar en vida a menos que se tomen
precauciones de analizar detenidamente el iris de los especímenes
bajo diferentes condiciones de luz, con las que al parecer la forma de
la zona circumpupilar esta relacionada (Myers y Donnelly 2001). Las
bandas transversales verdes en las patas observadas en H. ruedai
se han reportado también en H. eccentricum y H. crurifasciatum
(Myers y Donnelly 1997, 2001) y no se conocen en otras especies
congenéricas. No obstante, las bandas transversales podría tener
cierta variación al menos en H. ruedai. En la Figura 1 se observa que
los puntos amarillos que limitan las bandas están ligeramente
desalineados y obscurecen la delimitación de las bandas hacia los
extremos de las patas. Las bandas transversales y el iris bicolor se
han reportado hasta el momento solo en H. ruedai, H. eccentricum y
H. crurifasciatum, pero muchas especies de Hyalinobatrachium son
conocidas esencialmente por material preservado. Debido a que tanto
las bandas como la forma del iris se detectan mejor en vida,
consideramos que son necesarios más datos de otras especies para
analizar la importancia de estos caracteres en la determinación de
relaciones entre las especies de Hyalinobatrachium.
Existe evidencia biogeográfica que indica que la Serranía de
Chiribiquete (localidad tipo de H. ruedai) está fuertemente relacionada
con el Macizo Guayanés. Esta serranía es reconocida como parte de
la provincia del Pantepui de la región biogeográfica Guayanesa por
Eva y Huber (2005) y nombrada como parte de la Guayana
Colombiana (Giraldo-Cañas 2001a) o Triángulo Guayanés (Lynch
et al. 1997). La afinidad de la Serranía de Chiribiquete con el Macizo
Guayanés es clara en términos botánicos, evidenciado por la presencia
de plantas de los géneros Abolboda, Bonnetia, Cephalocarpus,
FIG. 3. Mapa con la distribución de las especies de Hyalinobatrachium de Ecuador. Inserto inferior derecho: mapa de Venezuela, Colombia y Ecuador, con
la distribución de H. ruedai, H. eccentricum y H. crurifasciatum.
Distribution map with Hyalinobatrachium species from Ecuador. Lower right insert: map of Venezuela, Colombia and Ecuador, with distribution of H. ruedai,
H. eccentricum and H. crurifasciatum.
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CISNEROS - HEREDIA y MCDIARMID - HYALINOBATRACHIUM RUEDAI EN ECUADOR
Exochogyne, Graffenrieda, Navia, Tepuianthus, Vellozia, entre otros
taxones típicamente Guayaneses (Daly y Mitchell 2000, Giraldo-Cañas
2001b, Berry y Riina 2005). Más aún, se han evidenciado afinidades
biogeográficas entre las cordilleras orientales de Ecuador y Perú y el
Macizo Guayanés (Berry y Riina 2005), con algunos taxones
Guayaneses presentes en las Cordilleras del Condor, Cutucú y
Tzunatza (Berry y Riina 2005; Cisneros-Heredia y McDiarmid 2006).
Por lo tanto, si se confirma que existen caracteres restringidos
(sinapomórficos) a los taxones guayano-andinos Hyalinobatrachium
crurifasciatum, H. eccentricum y H. ruedai, estos podrían formar parte
de un grupo monofilético que se distribuye en la vertiente oriental de
los Andes de Colombia y Ecuador, la Guayana Colombiana y el
Macizo Guayanés, fortaleciendo las hipótesis de relaciones
biogeográficas entre estas zonas. Este caso no sería aislado en los
anfibios, pues recientemente se encontró en la parte sur de la cordillera
oriental del Ecuador una especie no descrita del género Centrolene
(Cisneros-Heredia y McDiarmid 2006) que es asignable al grupo C.
gorzulai (Duellman y Señaris 2003), grupo previamente considerado
como restringido al Macizo Guayanés (Señaris y Ayarzagüena 2005).
La estructura descrita como bulla (Myers y Donnelly 2001) fue
encontrada en la membrana interdigital de los dedos anteriores
externos de H. ruedai. Esta estructura fue descrita por primera vez en
H. eccentricum. Sin embargo, la falta de registros previos en otras
especies se debe a una falta de observación adecuada antes que a la
ausencia de la estructura en otros Centrolenidae. Hemos encontrado
esta estructura en H. fleischmanni, H. munozorum, H. pellucidum, H.
sp. A, H. sp. B, H. aureoguttatum, H. crurifasciatum, Centrolene
prosoblepon, C. medemi, Cochranella sp. Esta estructura no se
encuentra restringida a una sola especie o género. Dentro de una
muestra de C. prosoblepon colectada en Bilsa, Provincia de
Esmeraldas, Ecuador (USNM), existió variación intraespecífica
respecto a la presencia y a la notoriedad de la bulla. La verdadera
naturaleza de esta estructura no está aún determinada, pero estudios
histológicos que estamos realizando podrían ayudarnos a determinar
si su naturaleza es parasítica o natural.
Sobre las relaciones dentro del grupo Hyalinobatrachium
fleischmanni
Ruiz-Carranza y Lynch (1998) subdividieron el grupo H. fleischmanni
en dos subgrupos, el subgrupo fleischmanni para las especies con el
pericardio cubierto por guanóforos y el subgrupo chirripoi para las
especies con el corazón visible (desprovisto de la cobertura de
guanóforos). Sin embargo, Myers y Donnelly (1997, 2001)
describieron H. crurifasciatum y H. eccentricum como especies con
“corazón mayormente visible, solo parte del pericardio
blanco”(traducción nuestra). Señaris (2001) no asignó H.
crurifasciatum y H. eccentricum a subgrupo alguno ya que mostraban
una condición intermedia. Señaris y Ayarzagüena (2005) reportaron
la condición intermedia también en H. pallidum y
H. taylori. Un
espécimen de Hyalinobatrachium fleischmanni (USNM 286640,
colectado en Río Palenque, Provincia de Los Ríos, Ecuador) presenta
una condición intermedia con el corazón solo parcialmente cubierto
de guanóforos, indicando que existe variación intraespecífica respecto
a este carácter. A pesar de que la degradación y pérdida de los
guanóforos en algunos especímenes preservados fue reportada por
Ruiz-Carranza y Lynch (1998); las notas de campo y fotografías
asociadas con los especímenes para los cuales se ha señalado la
condición intermedia muestran que no es un artificio de la preservación
(notas de campo de Roy McDiarmid para USNM 286640 indican: …
“vientre transparente, vísceras blancas, corazón parcialmente blanco,
se puede ver algo de rojo”…).
La existencia de un estado intermedio en la condición de los
guanóforos sobre el pericardio en algunos taxones tanto ecuatorianos
como venezolanos sugiere que el reconocimiento del subgrupo H.
chirripoi unicamente en relación a la condición del pericardio no es
recomendable, pues es un carácter con variación continua, como
también concluyen Señaris y Ayarzagüena (2005). La separación a
nivel de subgrupos sugerida por Ruiz-Carranza y Lynch (1998) es
solamente fenética y parece no reflejar las verdaderas relaciones
filogenéticas de las especies. Algunas especies con condiciones
opuestas de guanóforos sobre el pericardio parecen tener relaciones
evolutivas cercanas (H. munozorum, H. ruedai, H. eccentricum, H.
crurifasciatum, y especies aún no descritas relacionadas con H. valerioi
y H. aureogutattum, obs. pers.). Por lo tanto, creemos que no se
deben crear subdivisiones infragenéricas adicionales hasta que las
relaciones filogenéticas de la familia Centrolenidae sean mejor
entendidas y sugerimos no reconocer la división en subgrupos dentro
del grupo H. fleischmanni.
Sobre la taxonomía de algunas especies
Hyalinobatrachium fleischmanni y H. valerioi son consideradas como
dos especies ampliamente distribuidas (Frost 2004). Sin embargo, el
estudio de especímenes provenientes de diferentes localidades, tanto
en Centro como Sudamérica (Apendice I), indican que bajo estos dos
nombres se encuentran enmascaradas varias especies, cuyo
reconocimiento no se ha formalizado a pesar de diferir en características
notorias como la coloración del iris, distribución de guanóforos sobre
los peritoneos y cantos (Cisneros-Heredia y McDiarmid, datos sin
publicar). Algunas poblaciones de ranas previamente relacionadas
con el nombre Hyalinobatrachium fleischmanni ya han sido reconocidas
como taxones diferentes, ej., H. crybetes ó H. guairarepanensis
(McCranie y Wilson 1997, Señaris 2001; respectivamente).
Lynch y Duellman (1973) en su revisión de los Centrolenidae de
Ecuador asignaron seis especímenes de Ecuador y algunos de América
Central a Centrolenella (=Hyalinobatrachium) fleischmanni. Los
especímenes de Ecuador provenían de río Palenque a 220 m (KU
146606–08 y 147580), Tandapi a 1460 m (KU 121042) y del río
Durango (holotipo de Cochranella petersi Goin 1961). Lynch y
Duellman (1973) sinonimizaron Cochranella petersi con Centrolenella
(=Hyalinobatrachium) fleischmanni y consideraron a fleischmanni como
la única especie del grupo (= género Hyalinobatrachium) presente al
occidente de los Andes en Ecuador. Duellman y Burrowes (1989)
reportaron a fleischmanni como una especie con una extensa
distribución altitudinal y geográfica, desde el sur de México hasta el
occidente de Ecuador, entre altitudes de 220 a 1800m, y reportaron la
especie en Ecuador de las localidades de Maldonado (Provincia de
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Carchi), Tandapi (Provincia de Pichincha) y río Palenque (Provincia
de Los Ríos). Duellman y Burrowes (1989) reportaron Centrolenella
(=Hyalinobatrachium) valerioi para Ecuador de la localidad río
Palenque. Coloma et al. (2004) erróneamente indican que las
poblaciones ecuatorianas de Hyalinobatrachium fleischmanni fueron
reclasificadas por Ruiz-Carranza y Lynch (1998) como H. petersi.
Ruiz-Carranza y Lynch (1998) removieron a Cochranella
(=Hyalinobatrachium) petersi de la sinonimia de Hyalinobatrachium
fleischmanni y propusieron la nueva combinación Hyalinobatrachium
petersi para un taxón de dos localidades en el Departamento de
Nariño (Colombia) proveniente de altitudes entre 1020 y 1400 m.
Ellos indicaron que H. petersi (sensu Ruiz-Carranza y Lynch 1998)
se distinguía de H. fleischmanni por la coloración del pericardio. Sin
embargo, la localidad tipo de Cochranella (=Hyalinobatrachium)
petersi es el río Durango que se encuentra en las tierras bajas de la
Provincia de Esmeraldas a elevaciones cercanas a los 300 msnm. A
pesar de que el holotipo de Cochranella (= Hyalinobatrachium )
petersi se encuentra en un pobre estado de conservación, claramente
presenta el hocico redondeado y de acuerdo con la descripción de
Goin (1961) tiene una palmeadura extensa entre los dedos externos
anteriores. Por el contrario, los especímenes reportados por Ruiz-
Carranza y Lynch (1998) tienen el hocico truncado y no presentan
la palmeadura tan extensa como la reportada para H. petersi. Por lo
tanto, consideramos que se asignó erróneamente la población de
Hyalinobatrachium de la vertiente andina occidental de Colombia
bajo el nombre H. petersi (Goin). De hecho, si H. petersi prueba ser
un taxon válido, es realmente una especie de las tierras bajas del
Chocó, mientras que la especie de Ruiz-Carranza y Lynch (1998)
se distribuye sobre los 1000 msnm de altitud. Aquí restringimos
Hyalinobatrachium petersi como una especie conocida hasta el
momento solo de la localidad tipo (Río Durango) en la Provincia de
Esmeraldas, Ecuador, a una elevación aproximada de 300 m y que
se distinguiría de las otras especies de Hyalinobatrachium de las
tierras bajas occidentales de Ecuador por poseer el pericardio sin
cobertura de guanóforos, por tener membrana extensa en las patas
anteriores, y por su coloración dorsal (en líquido preservante): “crema
oscuro con numeroso punteado muy fino cual pimienta de color
lavanda, particularmente en el tope de la cabeza y en la región
timpanica. El punteado dorsal ocurre en el lado dorsal en ambos
lados de los brazos, superior e inferior, pero no en las manos, y en
el lado dorsal de las patas y pies. Las superficies ventrales son
inmaculadas” (traducción libre de la descripción en inglés de Goin
1961).
La especie de Hyalinobatrachium (ICN 36889, 36990-97, 40686)
que habita en el Departamento de Nariño (Colombia) a altitudes
entre 1020 a 1400 m y que Ruiz-Carranza y Lynch (1998) llamaron
“Hyalinobatrachium petersi” corresponde a la misma especie colectada
en la localidad Río Faisanes a 1380 m (Provincia de Pichincha)
(USNM 286762-63) y presenta el corazón sin cobertura de
guanóforos, hocico truncado, palmeadura poco extensa en los dedos
externos anteriores, y similar coloración. Esta especie se denomina
aquí como Hyalinobatrachium sp. A y será descrita en otro trabajo
(Cisneros-Heredia y McDiarmid en prep.).
Lynch y Duellman (1973) describieron la coloración dorsal de
Centrolenella (=Hyalinobatrachium) fleischmanni como “dorso verde
pálido con puntos amarillo pálido o verde amarillento, tan grandes en
algunos individuos que dan la apariencia de ser un rana pálida con
reticulaciones verdes más oscuras; corazón visible” (traducción libre
de la descripción en inglés de Lynch y Duellman 1973). Esa referencia
a grandes puntos sugiere que en la muestra analizada por Lynch y
Duellman (1973) se incluyó otra especie adicional, más tarde
reconocida por Duellman y Burrowes (1989) como Centrolenella
(=Hyalinobatrachium) valerioi. Hyalinobatrachium valerioi ha sido
comúnmente definida como una especie distribuida desde América
Central hasta el occidente de Ecuador (Frost 2004), y Duellman y
Burrowes (1989) la reportaron de las localidades de Maldonado,
Dos Rios, Tandapi y Río Palenque. Sin embargo, el estudio de
especímenes (USNM 286746-48) de Río Palenque y sus alrededores
FIG. 4. Arriba: Hyalinobatrachium fleischmanni. Abajo: Hyalinobatrachium
sp. B (cf. valerioi). Centro Científico Río Palenque, Provincia de Los Ríos,
Ecuador. Fotos: Roy W. McDiarmid.
Above: Hyalinobatrachium fleischmanni. Below: Hyalinobatrachium sp.
B (cf. valerioi). Centro Científico Río Palenque, Provincia de Los Ríos,
Ecuador. Photos: Roy W. McDiarmid.
27
CISNEROS - HEREDIA y MCDIARMID - HYALINOBATRACHIUM RUEDAI EN ECUADOR
reveló que corresponden a una especie diferente, aquí denominada
Hyalinobatrachium sp. B, bastante similar a H. valerioi, pero que
difiere especialmente por poseer el corazón desprovisto de
guanóforos (Fig. 4) y que será descrita en trabajos posteriores
(Cisneros-Heredia y McDiarmid, en prep.). Las poblaciones de
Hyalinobatrachium de Maldonado y Tandapi (Lynch y Duellman
1973, Duellman y Burrowes 1989) deben ser cuidadosamente
estudiadas, pues al parecer corresponderían a una de las dos
especies aún no descritas.
De acuerdo con nuestros estudios, las especies de ranas de
cristal del género Hyalinobatrachium al occidente de los Andes de
Ecuador son 5: Hyalinobatrachium fleischmanni, H. petersi, H. sp. A,
H. sp. B y una especie no descrita de Hyalinobatrachium recientemente
colectada en el noroccidente y al parecer relacionada con H.
aureoguttatum (Guayasamin et al., en prep.; Fig. 3). En artículos
posteriores nombraremos las especies A y B y detallaremos sus
patrones biogeográficos y estado de conservación (Cisneros-Heredia
y McDiarmid, en prep.). Esperamos que estos trabajos en progreso
ayuden a dilucidar la historia evolutiva de estas especies pues su
comprensión es imperante si deseamos conservar estos fascinantes
anfibios.
AGRADECIMIENTOS
Por el préstamo o acceso a especímenes agradecemos a: C. W.
Myers, J. Cole, y L. Ford, American Museum of Natural History
(AMNH), New York; A. Almendáriz, División de Herpetología,
Departamento de Biología, Escuela Politécnica Nacional (EPN), Quito;
J. D. Lynch, Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de
Colombia (ICN), Bogotá; M. Yánez-Muñoz y M. Altamirano, División
de Herpetología, Museo Ecuatoriano de Ciencias Naturales (MECN),
Quito; L. A. Coloma, Museo de Zoología, Pontificia Universidad Católica
del Ecuador (QCAZ), Quito. Agradecemos a Juan Manuel
Guayasamin por las fotografías del holotipo de H. petersi; a George
Zug, Ronald Heyer, Robert Reynolds, Ken Tighe, Steve Gotte, Carole
Baldwin, Mary Sangrey y Nina Buttler por su continuo apoyo en el
National Museum of Natural History, Smithsonian Institution,
Washington, D.C. (USNM); a A. Almendáriz, W. E. Duellman, T. Grant,
J. M. Guayasamin, M. Harvey, E. La Marca, J. D. Lynch, J. McCranie,
C. W. Myers, B. Noonan, J. Savage, J. C. Señaris, J. Simmons, M.
Yánez-Muñoz, y E. Wild por sus comentarios, discusiones y el acceso
a literatura relevante. Apreciamos la amabilidad y hospitalidad de J.
Faivovich y T. Grant durante las visitas de DFCH al AMNH y de J. P.
Caldwell durante la estadía de DFCH en Oklahoma, donde
parcialmente se expuso este artículo en el 2004 Joint Meeting of
Ichtyologists and Herpetologists. Expresamos nuestra profunda gratitud
al Smithsonian Women’s Committee que permitieron con su apoyo, la
participación de DFCH en el 2002 Research Training Program,
National Museum of Natural History, Smithsonian Institution. Nuestras
investigaciones sobre las ranas de cristal de Ecuador han recibido el
apoyo de Research Training Program, National Museum of Natural
History, Smithsonian Institution, US Fish and Wildlife Service,
Universidad San Francisco de Quito, Ma. E. Heredia y L. Heredia.
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APENDICE I
Material examinado.
Hyalinobatrachium crurifasciatum: AMNH 131329 (holotipo),
AMNH 131331 (paratipo): Pico Tamacuari, Sierra Tapirapecó,
Amazonas, Venezuela.
Hyalinobatrachium eccentricum: AMNH 159164 (paratipo): Cerro
Yutajé, Amazonas, Venezuela.
Hyalinobatrachium fleischmanni: USNM 286639: Río Palenque,
Los Ríos, Ecuador; USNM 286645: Patricia Pilar, Los Ríos,
Ecuador; USNM 286640: Río Palenque, Los Ríos, Ecuador; USNM
286646: Hacienda Cerro Chico, Los Ríos, Ecuador; USNM
219303: Tilarán, Guanacaste, Costa Rica; USNM 220013-18:
Matagalpa, Matagalpa, Nicaragua; USNM 342162-342213:
Olancho, Honduras.
Hyalinobatrachium munozorum: DFCH-USFQ D105: Tiputini
Biodiversity Station, Orellana, Ecuador; ICN 5031-34, 39503: Meta,
Colombia. Hyalinobatrachium sp. (cf. munozorum): ICN (serie de
campo JMR 4119): Leticia, Amazonas, Colombia.
Hyalinobatrachium pellucidum: USNM 286708-10: Río Azuela,
Napo, Ecuador; USNM 286711-12: Río Reventador, Napo,
Ecuador.
Hyalinobatrachium ruedai: ICN 40409 (holotipo), ICN 40410-11,
IND-AN 5448-52 (paratipos): Parque Nacional Natural de
Chiribiquete, Caquetá, Colombia; DFCH-USFQ 0735: Tena, Napo,
Ecuador; EPN 6427: Río Manderoyacu, Arajuno, Pastaza,
Ecuador.
Hyalinobatrachium sp. A: USNM 286762-63: Río Faisanes,
Pichincha, Ecuador; ICN 36889, 36990-97: Quebrada La
Carbonera, Barbacoas, Nariño, Colombia.
Hyalinobatrachium sp. B: USNM 286746-49: Río Palenque, Los
Ríos, Ecuador; DHMECN: Manta Real, Cañar, Ecuador.
Hyalinobatrachium valerioi: USNM 219429, 219431, 219433,
219438: Río Sarapaquí, Alajuela, Costa Rica.
